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Mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) asociadas a una plantacion citricola del Canon del rio Cauca, Caldas--Colombia.

DIURNAL BUTTERFLIES (LEPIDOPTERA: PAPILIONOIDEA) ASSOCIATED TO A CITRIC PLANTATION OF THE CAUCA RIVER CANYON, CALDAS--COLOMBIA

INTRODUCCION

El entorno natural es y ha sido modificado acorde las necesidades humanas lo han requerido (VITOUSEK et al, 1997; LAMBIN et al, 2003). Muchos de los entornos y paisajes naturales han sido completamente modificados y muy pocos persisten en sus coberturas originales, desconociendo las relaciones complejas entre los organismos que alli pudiesen habitar. Un ejemplo claro de estas modificaciones son las grandes ciudades capitales del mundo donde la cobertura natural ha sido remplazada por vias y edificaciones que poco reflejan su pasado natural (CANADELL et al., 2009). Otro tipo de modificacion son las grandes extensiones agricolas, que aun siendo una cobertura vegetal sus paisajes se ven dominados por una o mas especies cultivadas, por ejemplo las grandes extensiones en cultivos de soya alrededor del mundo (CASSON, 2003). No obstante, el grado de modificacion del paisaje en plantaciones agricolas podria variar segun las regiones y las especies que se cultivan. De esta forma, la biodiversidad persistente asociada a dichas plantaciones dependera tambien de las especies cultivadas y del grado de modificacion del entorno (SEABROOK et al., 2006). Para algunos cultivos, como el cafe (Caffea arabica L.), existen numerosos estudios de inventarios de diversidad en diversos grupos taxonomicos (ej. PERFECTO & VANDERMEER, 1994; GALLINA et al., 1996; GREENBERG et al., 1997; PERFECTO et al., 1997; PERFECTO et al., 2003; PINEDA et al., 2005), sin embargo, para otros cultivos los inventarios biologicos se limitan a sus especies de interes economico y especies invasivas.

Los inventarios biologicos son una prioridad a nivel mundial dadas las altas tasas de extincion actuales y a la rapida perdida de habitat natural causada por la expansion antropica (FAO, 2009). Dichos inventarios son particularmente importantes en zonas con altas tasas de deforestacion y cuyas condiciones geoclimaticas las hacen zonas naturalmente megadiversas. Colombia es sin duda uno de los paises mas biodiversos del mundo (CONSERVATION INTERNATIONAL FOUNDATION, 2007), sin embargo aun cuando su diversidad ha sido objeto de estudio desde tiempos de la Colonia, siguen existiendo muchas zonas inexploradas y los esfuerzos por conocer su biodiversidad continuan siendo minimos. Colombia pierde en promedio 320 ha de bosque cada dia (FAO, 2009), estas areas deforestadas normalmente se convierten en areas de monocultivo y muchas de ellas en pastizales para la ganaderia (RAMANKUTTYB & FOLEY, 1999). Dadas las cifras preocupantes de perdida de habitat en Colombia, muchos investigadores de las ciencias biologicas realizan esfuerzos por inventariar su biodiversidad, principalmente en areas con relictos de bosques naturales. A pesar de esto, es poco lo que se sabe de los efectos particulares que tiene el remplazo de areas naturales por las distintas especies cultivadas, sobre el ensamble de especies y sus patrones de diversidad en agroecosistemas.

Los insectos son uno de los grupos mejor estudiados en ecosistemas agricolas, sin embargo dichos estudios son motivados principalmente para entender los servicios que prestan dichas comunidades insectiles al agroecosistema, mas que por evaluar los cambios posteriores a la modificacion del habitat (PERFECTO & VANDERMEER, 1994). Las mariposas, ademas de ser reconocidas como un grupo importante en la polinizacion de agroecosistemas y prestacion de otros servicios ambientales (MUNYULI, 2011), han sido usadas como un grupo indicador de diversidad, ya que permiten evaluar el impacto de las practicas de manejo y modificacion del habitat (BROWN, 1997). De esta manera, estudiar la diversidad de mariposas asociada a los diferentes sistemas agricolas podria ayudar a establecer niveles de impacto posteriores a la modificacion del habitat.

Por este motivo, este trabajo fue realizado con el fin de estudiar la diversidad de mariposas diurnas (Papilionoidea) asociadas a un agroecosistema citricola del canon del rio Cauca en el departamento de Caldas, Colombia. De esta forma, se espera generar una linea base para la realizacion de otros estudios que involucren mariposas en plantaciones agricolas. Asimismo este trabajo contribuye al conocimiento de la lepidopterofauna de esta region del pais.

MATERIALES Y METODOS

El area de estudio se ubica en el canon del rio Cauca en el municipio de Anserma, Caldas--Colombia (Figura 1). Los muestreos fueron realizados en una plantacion citricola comercial de naranja valencia (Citrus sinensis Osbeck.) de 320 ha a orillas del rio Cauca; 850 msnm (5[grados]10'31,58" N, 75[grados]40'53,96" O), con un promedio de lluvias anual de 2300 mm, y una temperatura promedio de 32[grados]C. El area de estudio se encuentra catalogada dentro de la zona de vida de Bosque humedo tropical (HOLDRIDGE, 1967). La plantacion citricola es manejada con control quimico y mecanico de arvenses y con regulacion biologica para plagas defoliadoras y minadoras. Posee corrientes de agua que desembocan en el rio Cauca, protegidas por cercas vivas de guadua (Bambusa guadua Bonpl.) y vegetacion nativa, y una reforestacion adyacente de nogal cafetero (Cordia alliodora Ruiz & Pav.) de 9 anos de edad. La mayor parte de la plantacion esta conformada por arboles de naranja de 15 anos de edad en plena produccion. El uso de suelos, previo al establecimiento del cultivo, estuvo dominado por pastizales para la ganaderia y cultivos comerciales de soya (Glycine maxy L.) y cacao (Theobroma cacao L.). Actualmente es una de las plantaciones citricolas mas grandes del departamento de Caldas.

La recolecta fue realizada mediante el uso de dos redes entomologicas, siguiendo el metodo de busqueda dirigida (VILLAREAL et al., 2006). Fue auspiciada por el permiso de colecta numero 4120-E1-72155 del 3 de julio de 2010, del Ministerio de Medio Ambiente. Los adultos de las mariposas capturadas fueron sacrificados con presion digital en el torax. La recoleccion se realizo entre las 9:00 y 18:00 con un esfuerzo de muestreo de dos personas durante el mes de junio, de los anos 2007, 2010 y 2011, para un esfuerzo aproximado de muestreo de 100 horas de colecta, en seis dias de recolecta. Los muestreos fueron dirigidos principalmente a los bordes de la plantacion (25 m) y a los habitats circundantes, fuentes de agua, plantaciones de guadua y relictos de bosque rivereno, en 12 parcelas de aproximadamente 2500 m2. Las mariposas recolectadas fueron depositadas en sobres de papel milano; cada sobre fue rotulado con los datos de localidad, lote, fecha de captura y recolector. Los ejemplares montados e identificados fueron fotografiados y posteriormente se depositaron en el Museo Entomologico Francisco Luis Gallego (MEFLG). La identificacion taxonomica se realizo mediante comparacion con las colecciones locales de referencia del Museo Entomologico Francisco Luis Gallego de la Universidad Nacional de Colombia, guias ilustradas de mariposas diurnas de Colombia, Centro y Suramerica y finalmente con la comparacion con las fotografias de los holotipos de mariposas diurnas de America (WARREN et al., 2012).

[FIGURA 1 OMITIR]

RESULTADOS

Fueron registradas un total de 76 especies representadas en 231 especimenes (Tabla 1). Nymphalidae fue la familia mejor representada con un total de 57 especies con el (76%) del total de las especies encontradas, seguida de Pieridae con ocho especies y el (10,5%). Las familias Riodinidae (1 sp.), Lycaenidae (4 spp.), Papilionidae (3 spp.) y Hesperiidae (4 spp.) presentaron una riqueza inferior al 10% (Tabla 2). Las abundancias siguieron patrones similares a los patrones de riqueza encontrados (Figura 2).

DISCUSION

La riqueza y la abundancia de especies por familia muestran una gran dominancia de la familia Nymphalidae en el muestreo. Un estudio similar en un cultivo de Anacardium en el tropico mostro predominio de esta misma familia (ATLURI et al., 2001) al igual que otros trabajos en la region de estudio (RIOS-MALAVER, 2007). Observaciones realizadas en campo permitieron identificar algunos visitantes florales del cultivo de las familias Hesperiidae, Nymphalidae y Riodinidae (Figura 3), sin embargo, para identificar las especies o grupos de especies de mariposas como visitantes florales del cultivo de naranja en esa region, se requeriria un trabajo especifico y sistematico de observacion e identificacion.

[FIGURA 3 OMITIR]

Los datos del presente estudio sugieren que el esfuerzo de muestreo es aun insuficiente para alcanzar la riqueza estimada segun la curva de acumulacion de especies (Figura 4), capturando solo el 57,25% de las especies estimadas (131 especies) segun la media del estimador no parametrico Chao 1. Dada la alta representatividad de especies de interior de bosque, en este estudio se usaron las especies de la tribu Ithomiini (Nymphalidae), grupo asociado principalmente a interior de bosques, como grupo predictor de la riqueza de especies. Asumiendo que la diversidad de este grupo es un 4,6% de la riqueza total de un sitio en bosques de tierras bajas (BECCALONI & GASTON, 1995), las 16 especies de Ithomiini recolectadas predecirian un total de 348 especies en el area de estudio. Este valor comparado con el estimador Chao 1 muestra una diferencia de 217 especies, no obstante este valor podria estar sobrestimando del valor real de riqueza del cultivo, dado que los Ithomiini (grupo predictor) muestran asociacion directa a las fuentes de agua y bosques riparios y riverenos (PINHEIRO et al., 2008). La plantacion estudiada presenta abundantes fuentes de agua que son protegidas tanto por especies plantadas como la guadua como por relictos de bosque rivereno (ver Figura 1), esto podria generar un sesgo en el numero de especies de Ithomiini que podrian persistir en pequenos fragmentos despues de la modificacion del habitat, comparado con otras especies de interior de bosque que no puedan permanecer en dichos fragmentos y con las especies de areas abiertas. Por otro lado, es de anotar tambien que la arquitectura arborea del cultivo, con una edad superior a 10 anos y un dosel superior a los 3,5 m de altura, puede generar una matriz que funciona como habitat amortiguador entre las areas boscosas y las areas abiertas a diferencia de otros cultivos como granos y cereales. Probablemente el uso de los Ithominos como grupo predictor de la riqueza, podria acercarse mejor a la prediccion de la riqueza regional mas que a la riqueza de especies que puede encontrarse en la plantacion.

[FIGURA 4 OMITIR]

Es claro que un incremento en el esfuerzo de muestreo en la plantacion aumentaria sin duda el numero de especies registrado. Por ejemplo, un muestreo realizado en otros meses del ano en uno de los dos picos de florescencia del cultivo podria permitir el registro de mas especies y ademas identificar las especies de mariposas que son visitantes florales del cultivo. No obstante, es de anotar que aun cuando el esfuerzo de muestreo parece ser insuficiente, un listado de 76 especies, que incluye un amplio porcentaje de especies consideradas tipicas de interior de bosque, es una cifra sorprendente para un cultivo comercial, rodeado principalmente por pastizales para el ganado y plantado en un area cuya vegetacion natural fue removida casi por completo hace mas de tres decadas. Finalmente, es de resaltar la presencia de Ceratinia iolaia (Hewitson, [1856]), especie endemica para Colombia, en relictos boscosos de una plantacion agricola.

En otras regiones tropicales del mundo se han realizado estudios que involucran la riqueza de especies de mariposas en sistemas agricolas. Por ejemplo, un estudio realizado en una plantacion de 10 ha de Anacardium en la India, registro 29 especies (en 555 individuos) incluyendo todas las familias de mariposas (ATLURI et al., 2011). Otro estudio desarrollado en plantaciones de palma de aceite (elaeis guineensis, Jacq) en Malasia (realizado a nivel de paisaje, 38.489 ha), reporto un total de 30 especies (en 264 individuos) de mariposas diurnas tipicas de "bosque primario", excluyendo especies de las familias Hesperiidae y Lycaenidae (PIN, 2008). Finalmente, un estudio a nivel regional (mayor a 500.000 ha) realizado en agroecosistemas asociados de cafe y banano en Uganda, reporto un total de 331 especies, con 57.419 individuos colectados (MUNYULI, 2011). Esto evidencia que existe una variacion tanto a nivel de la escala, el muestreo y los tipos de ecosistemas estudiados en diferentes regiones de tropico y, a su vez, que los estudios de la diversidad asociados a sistemas de produccion agricola son un tema actual de interes a nivel mundial. Lamentablemente para Colombia, segun la busqueda que el presente estudio permitio, no hay disponibles trabajos de diversidad de mariposas en sistemas agricolas distintos al cultivo de cafe.

Con este trabajo se espera dar una pauta inicial para estudios futuros de diversidad de mariposas en ambientes agricolas en Colombia. El conocimiento inicial de la biodiversidad asociada a los cultivos permitiria, posteriormente, establecer relaciones precisas de los servicios ambientales que prestan los grupos estudiados al cultivo e incluso evaluar los cambios en la riqueza de especies posterior al cambio de la cobertura vegetal. Este trabajo contribuye tambien al conocimiento de la lepidopterofauna del departamento y el pais.

AGRADECIMIENTOS

A los propietarios y empleados de la Hacienda Canoas por su ayuda constante en la realizacion de este trabajo y su hospitalidad. Al Ingeniero Agronomo Juan Fernando Gonzalez por proporcionar datos historicos y climaticos de la plantacion. A Nancy Aide Cardona por su ayuda en el trabajo de campo, y finalmente a la Fundacion BBVA (MARIPOSA Proyect: BIOCON08_021) por la financiacion.

REFERENCIAS

ATLURI, J.B., CHINNA, K., SANDHYA, D. & BHUPATHIRAYALU, M., 2011.--Butterfly species richness and seasonality in the Anacardium plantation. The Bioscan, 6 (2): 249-254.

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BROWN, J.K.S., 1997.--Diversity, disturbance, and sustainable use of Neotropical forests: insects as indicators for conservation monitoring. J. Insect Conserv., 1: 25-42.

CANADELL, J.G., CIAIS, P, DHAKAL, S., LE QUERE, C., PATWARDHAN, A. & RAUPACH, M.R., 2009.--The Global Carbon Cycle--2. UNESCO-SCOPE-UNEP, Paris.

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Carlos B. Giralda (1), Mario A. Marin (2), Sandra Uribe (3)

* FR: 14-IV-2015. FA:.26-X-2015

(1) Estudiante Doctorado en Biologia. Grupo de Investigacion en Sistematica Molecular, Universidad Nacional de Colombia. Medellin, Colombia. Autor para correspondencia. E-mail: cegiral0@gmail.com

(2) Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP). Campinas, Sao Paulo, Brasil.

(3) Profesora Asociada, coordinadora Grupo de Investigacion en Sistematica Molecular, Universidad Nacional de Colombia. Medellin, Colombia.

DOI: 10.17151/bccm.2015.19.2.5
Tabla 1. Mariposas asociadas a una plantacion citricola en el canon
del rio Cauca, Caldas--Colombia.

Papilionidae           (n = 3)
  Papilioninae
    Ttiodini
      Parides          eurimedes
    Papilionini
      Heraclides       androgeus
      Heraclides       thoas

Pieridae               (n = 8)
  Coliadinae
      Phoebis          sennae
      Eurema           agave
      Eurema           arbela
      Pyrisitia        proterpia
      Eurema           daira
  Dismorphiinae
      Dismorphia       theucharila
      Enantia          lina              agatha
  Pierinae
      Ascia            monuste

Nymphalidae            (n = 57)
  Libytheinae
      Libytheana       carinenta         carinenta
  Danainae
    Danaini
      Danaus           plexippus
    Ithomiini
      Tithorea         harmonia          furina
      Scada            zibia             zibia
      Mechanitis       polymnia          caucaensis
      Mechanitis       menapis           occasiva
      Mechanitis       lysimnia          utemaia
      Napeogenes       stella            stella
      Ithomia          agnosia           napho
      Ithomia          iphianassa        alienassa
      Hyposcada        virginiana        adelphina
      Ceratinia        tutia             tosca
      Ceratinia        iolaia            rehni
      Dircenna         dero              euchytma
      Pteronymia       aletta
      Hypoleria        ocalea            ocalea
      Heterosais       giulia            giulia
      Pseudoscada      timna             saturata
  Heliconiinae
    Acraeini
      Actinote         anteas
      Actinote         pellenea          equatoria
    Heliconiini
      Agraulis         vanillae          vanillae
      Dryadula         phaetusa
      Dryas            iulia
      Eueides          isabella
      Heliconius       erato             chestertonii
      Heliconius       ethilla           semiflavidus
      Heliconius       hecale            melicerta
  Limenitidinae
    Limenitidini
      Adelpha          serpa             celerio
      Adelpha          cytherea          daguana
  Apaturinae
      Doxocopa         pavon
  Biblidinae
    Biblidini
      Pyrrhogyra       edocla            edocla
      Hamadryas        februa            ferentina
      Hamadryas        amphinome         fumosa
      Hamadryas        laodamia
      Nica             flavilla          flavilla
  Cyrestinae
    Cyrestini
      Marpesia         berania
  Nymphalinae
    Nymphalini
      Smyrna           blomfildia        blomfildia
    Victorinini
      Anartia          amathea           amathea
      Anartia          jatrophae
    Junoniini
      Junonia          evarete           evarete
    Melitaeini
      Chlosyne         lacinia
      Eresia           polina
  Charaxinae
    Anaeini
      Cymatograma      xenocles
      Consul           fabius            bogotanus
  Satyrinae
    Brassolini
      opsiphanes       cassina           chiriquensis
    Satyrini
      Manataria        maculata          maculata
      Amphidecta       pignerator        pignerator
      Cissia           themis
      Cissia           pompilia
      Cissia           pseudoconfusa
      Hermeuptychia    maimoune
      Hermeuptychia    hermes
      Hermeuptychia    sp.
      Magneuptychia    libye
      Magneuptychia    alcinoe
      Pareuptychia     ocirrhoe
      Pseudodebis      celia
Riodinidae             (n = 1)
  Riodininae
    Riodinini
      Lasaia           sp.
Lycaenidae             (n = 4)
  Polyommatinae
      Cupido           comyntas
  Theclinae
    Eumaeini
      Arawacus         lincoides
      Calycopis        isobeon
  No identificada
Hesperiidae            (n = 4)
  Pyrginae
      Chiodes          catillus
      Cogia            sp.
      Achlyodes        busirus
  Hesperiinae
      Vettius          aurelius

Papilionidae
  Papilioninae
    Ttiodini
      Parides          (Rothschild & Jordan, 1906)
    Papilionini
      Heraclides       (Cramer, 1775)
      Heraclides       (Linnaeus, 1771)

Pieridae
  Coliadinae
      Phoebis          (Linnaeus, 1758)
      Eurema           (Cramer, 1775)
      Eurema           (Kollar, 1850)
      Pyrisitia        (Fabricius 1775)
      Eurema           (C. Felder & R. Felder, 1861)
  Dismorphiinae
      Dismorphia       Rober, 1924
      Enantia          Lamas, Llorente & Constantino, 2004
  Pierinae
      Ascia            (Linnaeus, 1764)

Nymphalidae
  Libytheinae
      Libytheana       (Cramer, 1777)
  Danainae
    Danaini
      Danaus           (Linnaeus, 1758)
    Ithomiini
      Tithorea         Godman & Salvin, 1898
      Scada            (Hewitson, 1856)
      Mechanitis       Haensch, 1909
      Mechanitis       R. Fox, 1967
      Mechanitis       T. Reakirt, 1866
      Napeogenes       (Hewitson, [1855])
      Ithomia          Herrich-Schaffer, 1865
      Ithomia          Haensch, 1905
      Hyposcada        (H. Bates, 1866)
      Ceratinia        (Schaus, 1902)
      Ceratinia        R.M. Fox, 1941
      Dircenna         (C. Felder & R. Felder, 1865)
      Pteronymia       (Hewitson, [1855])
      Hypoleria        (Doubleday, 1847)
      Heterosais       (Hewitson, [1855])
      Pseudoscada      (Hewitson, [1855])
  Heliconiinae
    Acraeini
      Actinote         (Doubleday, [1847])
      Actinote         (H.W. Bates, 1864)
    Heliconiini
      Agraulis         (Linnaeus, 1758)
      Dryadula         (Linnaeus, 1758)
      Dryas            (Fabricius 1775)
      Eueides          Stichel, 1903
      Heliconius       Hewitson, 1872
      Heliconius       Weymer, 1894
      Heliconius       Bates, 1866
  Limenitidinae
    Limenitidini
      Adelpha          (H. Bates, 1964)
      Adelpha          Fruhstorfer, 1913
  Apaturinae
      Doxocopa         (Latreille, [1809])
  Biblidinae
    Biblidini
      Pyrrhogyra       Doubleday, [1848]
      Hamadryas        (Godart, [1824])
      Hamadryas        (Fruhstorfer, 1915)
      Hamadryas        (Cramer, 1777)
      Nica             (Godart, [1824])
  Cyrestinae
    Cyrestini
      Marpesia         (Hewitson, 1852)
  Nymphalinae
    Nymphalini
      Smyrna           (Fabricius, 1781)
    Victorinini
      Anartia          (Linnaeus, 1758)
      Anartia          (Linnaeus, 1763)
    Junoniini
      Junonia          (Cramer, 1779)
    Melitaeini
      Chlosyne         (Geyer, 1837)
      Eresia           Hewitson, 1852
  Charaxinae
    Anaeini
      Cymatograma      (Westwood, 1850)
      Consul           (Butler, 1874)
  Satyrinae
    Brassolini
      opsiphanes       Stichel, 1902
    Satyrini
      Manataria        (Hopffer, 1874)
      Amphidecta       Butler, 1867
      Cissia           (Butler, 1867)
      Cissia           (C. Felder & R. Felder, 1867)
      Cissia           Singer, De Vries & Ehrlich, 1983
      Hermeuptychia    (Butler, 1870)
      Hermeuptychia    (Fabricius, 1775)
      Hermeuptychia
      Magneuptychia    (Linnaeus, 1767)
      Magneuptychia    (C. Felder & R. Felder, 1867)
      Pareuptychia     (Fabricius, 1776)
      Pseudodebis      (Cramer, 1779)
Riodinidae
  Riodininae
    Riodinini
      Lasaia
Lycaenidae
  Polyommatinae
      Cupido           (Godart, [1824])
  Theclinae
    Eumaeini
      Arawacus         (Draudt, 1917)
      Calycopis        (A. Butler & H. Druce, 1872)
  No identificada
Hesperiidae
  Pyrginae
      Chiodes          (Cramer, 1779)
      Cogia
      Achlyodes        Ehrmann, 1909
  Hesperiinae
      Vettius          (Plotz, 1882)

Tabla 2. Resumen de riqueza y abundancia de especies.

                                         % de la      % de la
Familia         Riqueza    Abundancia    riqueza    abundancia

Hesperiidae        4            5         5,26%        2,16%
Lycaenidae         3            6         3,95%        2,60%
Nymphalidae        57          203        75,00%      87,88%
Papilionidae       3            5         3,95%        2,16%
Pieridae           8           11         10,53%       4,76%
Riodinidae         1            1         1,32%        0,43%
total              76          231       100,00%      100,00%

Figura 2. A. Riqueza de especies por familias. B. Abundancia
de especies por familia.

A

Familia        Numero de especies

Hesperiidae    4
Lycaenidae     3
Nymphalidae    57
Papiionidae    3
Pieridae       8
Riodinidae     1

B

Familia        Numero de individuos

Hesperiidae    5
Lycaenidae     6
Nymphalidae    203
Papiionidae    5
Pieridae       11
Riodinidae     1

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.
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Author:E. Giralda, Carlos; A. Marin, Mario; Uribe, Sandra
Publication:Boletin Cientifico Centro De Museos De Historia Natural
Date:Jul 1, 2015
Words:3677
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