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Los macroinvertebrados como bioindicadores de la calidad del agua: cuatro decadas de desarrollo en Colombia y Latinoamerica.

Macroinvertebrates as bioindicators of water quality: four decades of development in Colombia and Latin America

Introduccion

Los macroinvertebrados acuaticos son todos aquellos organismos que viven en el fondo de rios y lagos, adheridos a la vegetacion acuatica, troncos y rocas sumergidas. Sus poblaciones estan conformadas por platelmintos, insectos, moluscos y crustaceos principalmente. Se les denomina macroinvertebrados, porque su tamano va de 0.5mm hasta alrededor de 5.0mm, por lo que se les puede observar a simple vista. Es un hecho que la composicion de las comunidades de macroinvertebrados refleja la calidad de los ecosistemas acuaticos; por ello, los metodos de evaluacion basados en dichos organismos han sido ampliamente utilizados desde hace varias decadas como una parte integral del monitoreo de la calidad del agua. Los paises de la Union Europea y Norte America han sido los lideres en este proceso (Gaufin y Tarzwell, 1952; Hynes, 1959; Resh et al. 1995. Los estudios basados en esta metodologia han permitido un conocimiento del estado ecologico de los rios y lagos europeos, lo cual sirvio de base para lograr una sorprendente recuperacion de estos ecosistemas en los ultimos 20 anos.

De acuerdo con el conocimiento que se tenga de la fauna acuatica en cada pais, esta evaluacion podra hacerse en diferentes niveles de precision. Los indices son una de las formas numericas biologicas que generan informacion y criterios para la evaluacion de la contaminacion, basados en la integridad ecologica. Estos indices pueden ser unimetricos, multimetricos, multivariados y de rasgos biologicos. Los indices multimetricos combinan en una puntuacien final el valor independiente de diversas metricas, que pueden ser simples o indices bioticos. Alemania que ha tenido una tradicion mas larga en el conocimiento de su flora y fauna acuatica, ha adoptado el metodo saprobio, el cual requiere para su aplicacion la identificacion de los organismos hasta el nivel de especie. Otros paises, como Belgica, Francia, Gran Bretana, Italia, Portugal, Dinamarca, Holanda e Irlanda, han adoptado sistemas de evaluacion basados en el nivel de ordenes, familias y en algunos casos de generos. Para la denominada "evaluacion rapida del ecosistema", se ha comprobado su efectividad en un alto porcentaje, ademas de una considerable reduccion de costos y de tiempo (De Pauw y Hawkes, 1993; Roldan, 2003). Statzner et al. (2001) discuten las perspectivas para el biomonitoreo en escalas espaciales como una unidad de medida de la composicion funcional de las comunidades de macroinvertebrados. Mendes et al. (2014) proponen combinar el uso de las diatomeas con los macroinvertebrados en la evaluacion de la calidad del agua.

La evaluacion de la calidad del agua se ha realizado tradicionalmente basada en los analisis fisicoquimicos y bacteriologicos. Sin embargo, en los ultimos anos, muchos paises han aceptado la inclusion de los macroinvertebrados para evaluar la calidad de los ecosistemas acuaticos. Para el ecologo, un ecosistema acuatico es un sistema funcional en el cual hay un intercambio ciclico de materia y energia entre los organismos vivos y el ambiente abiotico. Por lo tanto, la biologia y la quimica, estan estrechamente relacionadas; en la evaluacion de las aguas naturales y contaminadas juegan papeles complementarios.

Desarrollo historico de la bioindicacion de la calidad del agua

La utilizacion de los organismos acuaticos como bioindicadores de la calidad de los ecosistemas acuaticos comienza en Europa mediados del siglo XIX. Kolenati (1848) y Cohn (1853), encontraron relaciones entre ciertas especies y el grado de calidad del agua. En el siglo XX, Kolkowitz & Marsson (1908, 1909) propusieron el sistema saprobio para Alemania, que actualmente es adoptado en otros paises europeos. Patrick (1949, 1950) desarrolla metodos biologicos para evaluar las condiciones ecologicas de las corrientes en Norteamerica y Gaufin y Tarzwell (1952) proponen los macroinvertebrados como indicadores de contaminacion. El sistema limnosaprobio es introducido en Checoeslovaquia por Sladecek (1962). Hynes (1959,1963) propone los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua. Illies y Botosaneau (1963) discuten la zonacion de las aguas corrientes y proponen los terminos de ritron y potamon para referirse a las zonas altas y bajas de los rios; este trabajo se considera un clasico de la limnologia europea.

El concepto de diversidad de especies basado en indices matematicos derivados de la teoria de la informacion, comienza a aplicarse en los anos cincuenta y sesenta. (Shannon & Weaver, 1949; Brillouin, 1951; Margalef, 1951; Beck, 1955; Wilhm & Dorris, 1966; 1968; y Wilhm, 1967, 1968). Dicha teoria parte de la base, que mientras mayor informacion se tenga acerca de un hecho, suceso o situacion, mayor y mas preciso sera el entendimiento que se tenga de el. Washington (1984) hace una revision de los indices de diversidad, bioticos y de similitud con especial referencia a los ecosistemas acuaticos. Presenta18 indices de diversidad, 19 indices bioticos y cinco indices de similitud y analizo su aplicabilidad a los sistemas biologicos.

Resh et al. (1995) desarrollaron en Maryland (Estados Unidos) metodos rapidos de evaluacion de la calidad del agua usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Tanto este metodo como el del Reino Unido valoran las condiciones del habitat y predicen la fauna esperada en un determinado sitio. Trihadiningrum et al. (1996) utilizaron los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua en Indonesia. Alba-Tercedor (1996, 1988) adopto la utilizacion de los macroinvertebrados acuaticos en los programas de evaluacion de la calidad del agua en Espana, utilizando para ello el indice BMWP' (Biological Monitoring Water Party) adaptado para la Peninsula Iberica. Towsand & Scarsbrook (1997) calificaron la perturbacion en las corrientes en relacion con las caracteristicas de los macroinvertebrados y la riqueza de dichas especies.

Lorenz, et al., (1997) desarrollan un sistema de bioindicadores en el rio Rin (Alemania) con base en conceptos teoricos que describen los rios naturales, entre los cuales se consideran la zonacion, la hidraulica, el espiral de nutrientes, la jerarquia de tributarios y el concepto de rio continuo, entre otros. Munne et al. 1998) proponen un indice de calidad en Espana que valora el estado de calidad de conservacion del bosque de ribera (QBR). De Pauw & Hawkes (1993) analizan el desarrollo de la bioidicacion en la Union Europea a partir de la decada de los anos setenta y en especial de los noventa. La tabla 1 muestra la aplicacion de los principales metodos para la evaluacion de la calidad del agua en la Union Europea basada en los macroinvertebrados acuaticos. Notese la simplicidad de los diferentes metodos, los cuales son cualitativos y como la identificacion de los organismos solo llega hasta el nivel de familia en la mayoria de los casos. Es importante hacer enfasis que el metodo consiste en una evaluacion rapida del ecosistema y que en ningun momento pretende definir los requerimientos ambientales a nivel de especie.

Birk & Herring (2006) hacen una comparacion directa de los metodos de valoracion usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Carsten et al. (2007) discuten los indices de calidad del agua en Europa como indicador de un buen estado ecologico. Tambien existe el Indice de Integridad Biotica (IIB o IBI) o Indice de Integridad Biologica, el cual es una herramienta multimetrica para identificar y clasificar los problemas de contaminacion del agua.

Estado actual del conocimiento sobre los macroinvertebrados acuaticos en Colombia

Los primeros estudios de macroinvertebrados acuaticos en Colombia se iniciaron en la decada de los anos setenta (Roldan et al. 1973; Perez & Roldan, 1978). Las identificaciones preliminares se realizaron con base en las claves disponibles en esa epoca, desarrolladas en su mayoria por especialistas norteamericanos y europeos. Una vez verificado el primer reporte con especialistas, se encontro que la mayoria del material estaba incorrectamente identificado, pues las claves de estos autores estaban hechas para zonas templadas. Era por lo tanto, necesario elaborar claves con base en las recolectas hechas en el territorio colombiano.

Al inicio de la decada de 1980 y con el apoyo de entomologos americanos, se comenzo la elaboracion de claves taxonomicas para cada uno de los grupos de macroinvertebrados acuaticos presentes en Colombia. En este proyecto participaron estudiantes del Programa de Biologia en la Universidad de Antioquia, quienes aportaron a traves de sus trabajos de pregrado valiosa informacion al conocimiento de los diferentes ordenes de la comunidad de macroinvertebrados acuaticos. Como producto de estos estudios Roldan (1988) publico la "Guia para el Estudio de los Macroinvertebrados Acuaticos del Departamento de Antioquia", trabajo que sirvio de referencia para el inicio del conocimiento de las comunidadesde estos organismos en diferentes regiones de Colombia y de Latinoamerica.

Estudios taxonomicos

El conocimiento de la taxonomia de los macroinvertebrados en los ecosistemas acuaticos es todavia incompleto en Colombia. Los grupos mas utilizados en evaluaciones de la calidad del agua corresponden a taxones de la entomofauna como efemeropteros, tricopteros, plecopteros y coleopteros. Perla et al. (2014) llevan acabo un extenso analisis del estado de conocimiento de los macroinvertebrdos acuaticos dulceacuicolas de Mexico, Centroamerica, Colombia, Cuba y Puerto Rico. Roldan et al. (2014) escriben en esta publicacion el Capitulo para Colombia, cuyo contenido es hasta el presente el documentado mas completo para nuestro pais. A continucion se hace una revision del estado actual de cada uno de los diferentes taxones.

Phylum Platyhelmintes

Los primeros reportes de los turbelarios de agua dulce en Colombia fueron hechas por Fuhrmann (1914), Furmann & Mayor (1914) y Ball (1969, 1980). El genero Dugesia (Planariidae) es reportado para los rios Medellin y Rionegro en aguas poco contaminadas (Roldan et al. 1973, Perez & Roldan 1978). Munoz & Velez (2007) reportaron en 22 sistemas acuaticos del centro y sur oriente del departamento de Antioquia las especies Girardia cameliae, G. paramensis y G. tigrina (Dugesiidae).

Phylum Annelida

La subclase Hirudinea es un grupo que se encuentra principalmente en ambientes acuaticos degradados, ricos en carga organica residual y baja disponibidad de oxigeno disuelto. Los primeros reportes de hirudineos colombianos en ecosistemas acuaticos de diferentes regiones, incluida la zona altoandina de los paramos, fueron hechos por Weber (1913), Michaelsen (1913-1914) y Ringuelet (1972, 1974, 1975). Gaviria (1993) elabora una clave para las familias Naidae y Tubificidae (Tubifex) presentes en Colombia.

Phylum Arthropoda

Clase Insecta

Orden Ephemeroptera. Los primeros estudios en Colombia se realizaron en el departamento de Antioquia, con enfasis en su taxonomia y distribucion en diferentes gradientes altitudinales (Roldan, 1980, 1985, 1988). Posteriormente, diferentes autores contribuyeron en al avance del conocimiento del orden en varias regiones del pais, mediante el registro y descripcion de nuevos generos y especies, particularmente de las familias Leptohyphidae, Baetidae, Leptophlebiidae y Polymitarciydae (Munoz & Ospina, 1999; Munoz, 2000; Mosquera et al. 2001; Dominguez et al. 2002, 2009; Dominguez & Zuniga, 2003, 2009; Camargo & Rozo, 2003; Molineri, 2010; Molineri et al. 2002, 2011; Molineri & Zuniga, 2004, 2006; Gutierrez & Reinoso 2010; Salinas et al.2011; Dias et al. 2011; Forero et al. 2013 y Forero & Reinoso, 2013).

El Orden Ephemeroptera contiene las familias Baetidae, Caenidae, Coryphoridae, Ephemeridae, Euthyplociidae, Leptohyphidae, Leptophlebiidae, Oligoneuriidae y Polymitarcyidae. Las familias Baetidae, Leptophlebiidae y Leptohyphidae son las de mayor distribucion y diversidad y la region natural andina es la que cuenta con el mayor numero de registros especificos (Roldan, 1988; Reinoso, 1999; Zuniga, et al. 2004, Gutierrez & Reinoso, 2010). A nivel sudamericano se encuentra disponible una publicacion que recopila la informacion sobre las ninfas y los imagos del orden en la region y que incluye aspectos taxonomicos, ecologicos y de distribucion (Dominguez & Fernandez, 2009).

Orden Odonata. Los primeros reportes en el pais fueron hechos por Williamson (1918a, b, 1919, 1920); Navas, 1935 y Hincks, 1934). Trabajos sobre la taxonomia, la riqueza de este orden y su distribucion en algunas regiones como Antioquia, distrito de Santa Marta, Valle del Cauca, Boyaca y las zonas del pacifico y el atlantico, fueron realizados por Arango & Roldan, (1983); Cruz, (1986); Suarez, (1987); De Marmels (1982a,b, 2001); NoveloGutierrez (1995a,b); Ramirez (1996); Ramirez & NoveloGutierrez (1999); Perez (2003); Ceballos (2004); Astudillo (2005); Bermudez (2005), Palacino-Rodriguez (2009); Urrutia (2005); Altamiranda-Saavedra et al. (2010) y Garzon & Realpe (2009). Rodriguez (2009), evaluo los anisopteros depositados en la Coleccion del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia y Amaya-Perilla & Palacino-Rodriguez (2012) publican una lista de los odonatos del departamento del Meta.

En anos recientes, diferentes autores ampliaron el registro y la distribucion de las familias y generos conocidos para Colombia y describieron nuevas especies asociadas con sus correspondientes estados adultos (Perez-Gutierrez, 2003, 2007; Perez et al. 2007; Bermudez & Lopez, 2009; Montes-Fontalvo & Perez-Gutierrez, 2011a, b, Amaya-Vallejo & Novelo-Gutierrez, 2011 y Rojas-Riano, 2011). En Colombia, igual que para Sur America, la mayor riqueza de especies esta en las familias Libellulidae (Anisoptera) y Coenagrionadae (Zigoptera). Sin embargo, el conocimiento sobre su distribucion, los requerimientos del habitat y la ecologia estan poco documentados (von Ellenrieder & Garrison, 2009).

OrdenPlecoptera. Los trabajos realizados durante la ultima decada han contribuido a incrementar el conocimiento de la diversidad y la distribucion del orden en el pais. Plecoptera esta representado por la familia Gripopterygidae y el genero Claudioperla, es registrada para los Andes del sur de Narino (Barreto et al. 2005, Zuniga et al. 2009) y Perlidae, con los generos Klapalekia (conocido en los Andes orientales de la Sabana de Bogota), Anacroneuria dominante en Colombia y el Neotropico y Macrogynoplax, registrado unicamente en tierras bajas de la region amazonica (Zuniga & Stark, 2007; Zuniga et al. 2001, 2007). El registro actual de Anacroneuria muestra una amplia distribucion altitudinal (50-3600 msnm), la mayoria de ellas citadas para la region natural andina y pacifica y en menor proporcion para la caribe y la amazonica.

Varios autores contribuyeron en los ultimos anos al avance del conocimiento del orden, mediante la descripcion de nuevas especies y el registro y ampliacion del ambito de distribucion para los generos y las especies, particularmente de la familia Perlidae (Rojas & Baena, 1993; Zamora & Rossler, 1995, 1997; Stark et al. 1999, 2002, 2009; Stark y Zuniga, 2003; Zuniga & Stark, 2002, 2007; Zuniga et al. 2007, 2009; Zuniga, 2010 y Bohorquez et al. 2011). Claves taxonomicas para la identificacion de los estados inmaduros y los individuos adultos del orden en Sur America y Colombia se encuentran en Stark et al. (1999, 2009) y Froehlich (2009).

Orden Hemiptera. Son los insectos conocidos popularmente como chinches de agua. Se distinguen, los semiacuaticos (infraorden Gerromorpha) que viven en la pelicula superficial del agua y los verdaderos heteroptera acuaticos (infraorden Nepomorpha), bajo la superficie del agua. Los registros pioneros del grupo fueron hechos por Roback & Nieser (1974) en los llanos orientales y Alvarez & Roldan (1983) en Antioquia. Las familias de mayor frecuencia y riqueza especifica son Naucoridae y Veliidae. Entre los Heteroptera, los Gerromorpha constituyen el grupo mejor conocido en el pais. Aristizabal (2002) estudio los taxones de este infraorden en la pelicula superficial del agua. Molano et al. (2005) reportan un listado de las especies de Gerromorpha, con informacion sobre su distribucion geografica y altitudinal. Aportes importantes al conocimiento de los heteropteros en Colombia y la descripcion de nuevas especies fueron hechas por (Polhemus & Manzano, 1992; Polhemus & Polhemus, 1995; Padilla & Nieser, 2003; Padilla, 2010a,b, 2012a,b; Molano & Camacho, 2006; Morales-Castano & Molano-Rendon, 2008; Posso & Gonzalez, 2008; Mazzucconi et al. 2009 y Sites & Alvarez, 2010). Es de destacar la producividad cientifica de Dora P. Padilla en los ultimos anos (Padilla, 2013, 2014, 2015 y 2016; Parra-Trujillo et al. 2014). Esta informacion esta relacionada especialmente con los departamentos de Antioquia, Risaralda, Quindio, Narino, Valle del Cauca, centro y suroccidente del pais.

Orden Coleoptera. Es un grupo megadiverso en la zona Neotropical, con representantes acuaticos o semiacuaticos en la vegetacion litoral. Los primeros trabajos fueron hechos por Wooldrige (1973, 1976), con enfasis en la descripcion de nuevas especies y registros de los generos en el norte del pais, cuenca del Rio Cauca y Magdalena y el Uraba antioqueno. Las familias de mayor abundancia y riqueza son Elmidae, Ptilodactylidae y Psephenidae y, en general, estan asociadas a aguas de buena calidad ambiental (Roldan, 2003; Arias-Diaz et al. 2007; Zuniga & Cardona 2009). Otros autores contribuyeron con el conocimiento del grupo en la region Neotropical, afin con la fauna de coleopteros del pais (Spangler, 1981 y Spangler & Santiago, 1987, 1992). Posteriormente, Machado (1988), Roldan (1988), Ramos (1997), Manzo (2005, 2006), Caupaz-Florez et al. (2006), Arias Diaz et al. (2007) y Gutierrez et al. (2009), aportaron informacion a la riqueza del orden, especialmente en los departamentos de Antioquia, Tolima, Valle del Cauca, suroccidente y centro del pais. Elmidae fue la familia de mayor diversidad y ambito de altura, con predominio de los generos Heterelmis, Macrelmis, Cylloepus, Microcylloepus, y Disersus.

Orden Megaloptera. La familia Corydalidae y el genero Corydalus es la registrada con mayor frecuencia (Roldan, 2003; Zuniga & Cardona, 2009). Contreras-Ramos (1998) contribuyo al conocimiento del orden en Colombia con nuevos registros de distribucion y la descripcion de nuevas especies de Corydalus presentes en el pais. ContrerasRamos (2009) elaboro una clave taxonomica ilustrada para larvas y adultos para este orden en Sur America y una sinopsis de las familias Croydalidae y Sialidae, informacion valida para los taxones que se encuentran en Colombia.

Orden Trichoptera. Los primeros estudios fueron realizados por Correa et al. (1981). Hydropsychidae es la familia de mayor distribucion y diversidad en Colombia, seguida de Leptoceridae e Hydroptilidae (Reinoso, 1999; Munoz, 2004; Guevara et al. 2005, 2007a, b; Reinoso et al. 2007, 2008; Vasquez et al. 2010; Vasquez & Reinoso 2012 y Vasquez et al. 2013, 2014). En las ultimas decadas varios autores contribuyeron al registro y la descripcion de nuevos generos y especies que existen en Colombia con enfasis en la region natural andina, particularmente de las familias Hydropsychidae, Leptoceridae e Hydroptilidae (Flint, 1978; Flint & Wallace, 1980; Holzenthal, 1988a, b; Holzenthal & Flint, 1995; Holzenthal & Blahnik, 1995; Blanik, 1998 y Munoz-Quesada, 1997). Flint (1991) publica un estudio sobre los tricopteros de Antioquia y describe una nueva especie Mortoniella roldani (en reconocimiento al autor de este articulo). Claves taxonomicas para la identificacion de las formas inmaduras y los individuos adultos de Trichoptera presentes en Colombia, solo estan documentadas regionalmente en Antioquia (Roldan, 1988; Flint, 1991 y Posada & Roldan, 2003). La informacion consignada por Angrisano & Sganga (2009) a nivel sudamericano y neotropical y Springer et al. (2010) en Costa Rica, incluyen varios taxones que se encuentran en Colombia.

Orden Lepidoptera. Es un grupo aun poco estudiado; los primeros reportes fueron hechos por Berg (1871) sobre la familia Piralidae. Dyar (1914) reporta los lepidopteros de la zona del Canal de Panama. Romero & Navarro (2009) aportaron informacion sobre las familias mas comunes con representantes acuaticos o semiacuatios y elaboraron una clave taxonomica ilustrada para larvas y adultos de estos taxones en Suramerica, varios de ellos presentes en Colombia.

Orden Diptera. Es un grupo megadiverso; Welkenson (1979) reporto los Tabanidae de los departamentos del Choco, Valle del Cauca. Bedoya & Roldan (1984) realizaron evaluaciones sobre la riqueza y la distribucion altitudinal de los estados larvarios de las familias del orden en el departamento de Antioquia. Wayne & Hogue (1986) reportan una nueva especie de Ephydridae Diedrops roldanorum, Hogue & Bedoya (1989) describen una nueva especie de Blephariceridae en Antioquia Paltostima roldani, y Hogue (1990) reporta una nueva especie de Blephariceridae Maruina roldanorum; festas tres especies fueron nominadas en reconocimiento al autor de este articulo). Lizarralde de Grosso (2009) reporto las principales familias de dipteros acuaticos conocidos para Sudamerica, varias de ellas frecuentes en cuerpos de agua del pais. Informacion sobre los trabajos con las familias Simuliidae y Ceratopogonidae, con representantes en el medio acuatico, se encuentran en la serie Aquatic Biodiversity in Latin America-ABLA (Coscaron & Coscaron-Arias, 2007 y Borkent & Spinelli, 2007).

La familia Chironomidae constituye parte importante de la biomasa de los ambientes loticos y lenticos y tiene un papel determinante en los ciclos troficos y el procesamiento de los detritus (Ospina et al. 1999; Paggi, 1999). Abril & Parra (2007) y Posada-Garcia et al. (2008) generaron informacion sobre la familia con base en el analisis de los huevos, las larvas, las pupas y los individuos adultos de los sistemas lenticos y loticos del Paramo de Frontino (3500-4000 msnm). Con base en informacion de la sabana de Bogota, Ospina et al. (1999) y Ruiz et al. (2000a, b) elaboraron guias taxonomicas ilustradas para la identificacion de generos de Chironominae, Tanypodinae, Podonominae y Diamesinae. Wiedembrug & Ospina (2005) publican una clave para la identificacion de exhuvias de Tanytarsini (Chironmidae) neotropicales.

Phylum Arthopoda

Clase Arachnoidea

Aun no hay un estudio sistematico de este taxon para Colombia. Algunos registros pioneros de los acaros acuaticos del pais fueron hechos por Walter (1912), Lundblad (1953) y Viets (1956). Recientemente, Rosso de Ferradas & Fernandez (1995, 2005, 2009) publicaron un listado de las especies con datos biogeograficos y claves taxonomicas ilustradas para las principales familias y generos de los acaros acuaticos (Hydrachnidia) de Sur America.

Clase Crustacea

A esta clase pertenecen los cangrejos de agua dulce. Este grupo de macroinvertebrados, en especial del orden Decapoda es el mejor conocido. Rodriguez (1972), describe Brachyura, Trichodactylidae de Venezuela y Colombia. Rodriguez (1981) distingue dos familias Trichodactylidae de zonas geograficas bajas y Pseudothelpusidae de regiones de montana y Rodriguez (1985) describe los Pseudothelphusidae de Colombia. Von Prahl (1988) reporta los cangrejos de agua dulce del departamento de Antioquia. Rocha (1994) realiza una extensa revision de la Familia Pseudothelpusidae, genero Neostrengeria en la cordillera oriental de Colombia. Campos (2003), hace la revision del genero Hypolobocera (Pseudothelphusidae); Watling, (2003), reporta una nueva especie de Hyalella para Colombia; Valencia & Campos (2007) evaluan el genero Macrobrachium (Palaemonidae); Campos & Guerra (2008), establecen la propuesta de sinonimia para las especies de cangrejo dulceacuicola Hypolobocera solimanie --Hypolobocera triangula de Colombia, y Arteta-Bonivento (2009) hace un estudio sobre los cangrejos en el delta del Rio Rancheria, Colombia.

Phylum Mollusca

Los primeros registros los realizo Fuhrmann & Mayor (1914) a partir de su viaje de exploracion cientifica en Colombia. Posteriormente, Patino-Gonzalez (Hermano Daniel) (1941), Pilsbry (1955), Prain (1956), Malek & Little (1971), aportaron al conocimiento del grupo, mediante la descripcion de nuevas especies en diferentes familias. En anos recientes, Soler (1983) y Gomez & Velasquez (1999), contribuyeron al estudio taxonomico y ecologico de los caracoles pulmonados de agua dulce en la sabana de Bogota y los moluscos de la reserva ecologica del Cerro San Miguel en Medellin.

Estudios ecologicos

Los trabajos pioneros sobre la ecologia acuatica en Colombia se iniciaron en los anos setenta con los estudios sobre la contaminacion del rio Medellin y otras corrientes de agua en el departamento de Antioquia (Roldan et al. (1973); Perez& Roldan, (1978); Matthias & Moreno, (1983). Posteriormente Quintero & Rojas (1987), Rojas et al. (1995); Rojas & Zuniga (1996); Zamora (1996, 2002); Zuniga et al. (1997), Ballesteros et al. (1997), Ramos (1997), Roldan (2001), Urrutia (2005), Gutierrez et al. (2009), Garcia et al. (2009), Zuniga (2010) y Giraldo (2012), registraron en el Valle del Cauca y la region suroccidental la fauna de Ephemeroptera, Trichoptera, Odonata y Coleoptera, su distribucion altitudinal, los aspectos ecologicosy la relacion con la calidad del agua y el habitat. Chara et al. (2009) y Giraldo (2012) evaluaron la composicion de la comunidad de los macroinvertebrados bentonicos en las corrientes de bajo orden en el sur y centro del pais.

Zamora (1995, 1996, 2002, 2010) y Serna & Zamora (2004) analizaron la similitud de la comunidad de macro-invertebrados bentonicos entre los ecosistemas lenticos ubicados en la costa pacifica caucana y el piedemonte amazonico, asi como tambien los diferentes aspectos ecologicos y biogeograficos de las corrientes hidricas del departamento del Cauca. Guevara-Cardona et al. (2005), Arias et al. (2007), Guevara-Cardona et al. (2007a, b), Vasquez-Ramos & Reinoso-Florez (2012), reportaron la estructura y distribucion de coleopteros y tricopteros y su relacion con la calidad del agua en varias corrientes del departamentos del Tolima. Casas et al. (2006) analizaron la composicion y la distribucion de los efemeropteros en algunos rios del Choco. Rincon (1996, 1999) y Romero et al. (2006) describen la distribucion espacial y altitudinal de los tricopteros en los Andes orientales y Rincon & Castro (2008) analizan el efecto del caudal sobre los patrones de emergencia de los individuos de este orden.

La estructura de la comunidad de Trichoptera y su dinamica espacio-temporal en un gradiente altitudinal de la cuenca del rio Manzanares fue estudiada por Serna (2003); RuaGarcia (2012) reporto la composicion y distribucion de los ordenes Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera en cuatro rios de la Sierra Nevada de Santa Marta. Perez & Gutierrez (2003) realizan el estudio biotaxonomico de los odonatos del distrito de Santa Marta, Rodriguez et al. (2011) evaluaron los grupos funcionales alimentarios de macroinvertebrados acuaticos en el rio Gaira y Aguirre-Pabon et al. (2012) estudiaron la deriva de macroinvertebrados acuaticos en el rio Gaira. Ballesteros (2004), Tamaris-Turizo et al. (2007), Tamaris-Turizo & Sierra-Labastidas (2009), Zuniga (2010) y Bohorquez et al. (2011), aportaron al conocimiento del microhabitat, los habitos alimentarios, los patrones de emergencia y la produccion secundaria para el orden Plecoptera en la zona andina del suroccidente y el caribe colombiano. Rincon (2002) analizo las preferencias de diferentes taxones de insectos acuaticos por los microhabitats disponibles en una pequena corriente altoandina de Boyaca. Realpe (2009), determino la diversidad del genero Ischnura (Odonata: Coenagronidae) y su relacion con la altitud y orogenia de la Cordillera Oriental.

Zamora et al. (1996) evaluaron la composicion de las comunidades de los macroinvertebrados acuaticos en pequenas corrientes en la isla de Gorgona. Longo et al. (2004, 2005, 2009, 2010) analizaron la composicion, la riqueza, la densidad, la diversidad y la equidad de la comunidad de macroinvertebrados y el ensamblaje de insectos acuaticos en la Isla Gorgona y su relacion con las variables fisicas, quimicas e hidraulicas. Longo et al. (2009) y Longo & Blanco (2009), analizaron las variables ambientales, fisicas y quimicas que influyeron en la composicion y la estructura del ensamble de la entomofauna acuatica en dicha isla.

Chara-Serna et al. (2010, 2012), evaluaron mediante analisis de contenido estomacal la dieta de la entomofauna asociada a los paquetes de hojarasca en corrientes de bajo orden en las zonas protegidas de la ecorregion cafetera de Colombia y definieron el papel trofico de esta fauna. Rodriguez-Barrios et al. (2011) determinaron la riqueza, la abundancia y la biomasa de los grupos funcionales alimentarios de la comunidad de macroinvertebrados y su variacion espaciotemporal en una corriente de la Sierra Nevada de Santa Marta. Boyero et al. (2011a, b), analizaron los patrones de la distribucion a nivel global de los macroinvertebrados detritivoros y de la diversidad latitudinal, asi como sus implicaciones en la perdida de la biodiversidad en las corrientes ubicadas en zonas de clima variable.

Nazarova et al. (2004) realizaron observaciones sobre las deformidades del aparato bucal de las larvas de Chironomidae en los canales laterales de la Cienaga Grande de Santa Marta, en una comunidad dominada por Goeldichironomus y Chironomus. Adicionalmente, Monsalve (2004) y Abril & Parra (2007) utilizaron los fosiles de esta familia para valoraciones sedimentarias del paramo de Frontino en Antioquia y discutieron su utilizacion como indicadores del cambio climatico.

Rodriguez-Barrios et al. (2007) estimaron la variacion en la densidad de la deriva de los macroinvertebrados acuaticos y su aporte de materia organica en terminos de la biomasa en una pequena corriente tropical de montana en los cerros orientales de Bogota. Tamaris-Turizo (2009) evaluo el transporte de la materia organica y la deriva de los macroinvertebrados acuaticos en un rio en la region Caribe. Quinonez et al. (1998) analizaron estos topicos en la zona de ritral del rio Medellin. Carmona et al. (2010) evaluan la calidad de las aguas en una vereda El Colorado del municipio de Guarne (Ant), Chara et al. (2007, 2008, 2011) evaluaron la transformacion del paisaje hacia monocultivos agricolas y ganaderos en las microcuencas asociadas al rio La Vieja (Valle del Cauca). Los resultados de estos trabajos mostraron problemas de degradacion del suelo, la perdida de la diversidad biologica y la disminucion de la calidad y cantidad de agua, especialmente en corrientes pequenas. Contreras et al. (2008) evaluan la calidad del agua en cuatro corrientes en Norte de Santander. Longo et al. (2005) discuten aspectos relacionados con la autoecologia de dos especies de Lymnaea. Giraldo et al. (2014) determinaron los cambios en el ambiente acuatico asociados a la restauracion del corredor ribereno en las corrientes de bajo orden afectadas por la ganaderia y su impacto sobre las comunidades bentonicas y las caracteristicas abioticas. Donato-Rondon et al. (2010) muestran los efectos de la eutrofizacion en la interaccion entre las algas y los herbivoros en una corriente andina.

Castro-Rebolledo et al. (2015) discuten los patrones de emergencia de los insectos acuaticos.

Empleo de los macroinvertebrados acuaticos como indicadores de calidad del agua

Las siguientes son las razones por las cuales se consideran los macroinvertebrados como los mejores indicadores de calidad del agua: son abundantes, de amplia distribucion y faciles de recolectar; son sedentarios en su mayoria y, por tanto, reflejan las condiciones de su habitat; son relativamente faciles de identificar; representan los efectos de las variaciones ambientales de corto tiempo; proporcionan informacion para integrar efectos acumulativos; poseen ciclos de vida largos (semanas y/o meses); se reconocen a simple vista; pueden cultivarse en el laboratorio; responden rapidamente a los tensores ambientales y varian poco geneticamente (Roldan, 1999, 2003). Las comunidades de macroinvertebrados presentan diferentes respuestas a la contaminacion. Metcalf (1989), distingue tres enfoques principales para evaluar la respuesta de las comunidades de macroinvertebrados a la contaminacion. Estos son: el saprobico, la diversidad y el biotico.

El enfoque saprobico. El termino saprobio, para referirse a la capacidad que tenian ciertos organismos de vivir en determinados niveles de contaminacion, fue designado en Alemania por Kolkwitz & Marsson (1908, 1909). Definieron tres niveles de saprobiedad: a) zona polisaprobica, predominantemente de procesos reductivos, b) zona mesosaprobica, parcialmente reductiva con procesos predominantemente oxidativos y c) zona oligosaprobica, exclusivamente procesos oxidativos. En el sistema saprobio se utilizan todos los organismos acuaticos como indicadores de calidad del agua. Tambien se tienen en cuenta algunos aspectos fisicoquimicos como DBO5, el NH4-N y el oxigeno disuelto. La ventaja del sistema saprobio es que incluye gran variedad de taxones y es aplicable a todo tipo de rios. La desventaja, es que los bioindicadores deben emplearse a nivel de especie y en el neotropico esta informacion aun no esta disponible. Al igual que otros sistemas de bioindicacion, el sistema saprobico se desarrollo para dar un valor numerico, conocido como indice saprobico, el cual va de 1.0 a 4.0 y se obtiene mediante la siguiente ecuacion:

S = [[suma].sup.n.sub.1](nSi)(Ai)(Gi)/[[suma].sup.n.sub.1](Ai)(Gi)

Donde:

S = indice saprobico

n = numero de taxones

i = numero de orden de los taxones

Si = valor de saprobiedad de los taxones

G = peso indicativo de los taxones

A: abundancia de taxones

El enfoque de la diversidad. Incluye tres componentes fundamentales de las comunidades naturales: riqueza, uniformidad o equidad y un indicativo de abundancia (en el caso de macroinvertebrados, el mas usado es de la densidad, pero bien podria ser biomasa, para describir la respuesta de la comunidad a la calidad ambiental. Una comunidad natural se caracteriza por presentar una alta diversidad de taxones y un numero reducido de individuos por taxon; o un bajo numero de taxones y muchos individuos por taxon. Esta situacion se observa en la naturaleza en lugares como en las profundidades de los lagos y el mar, grandes alturas en las montanas y en sistemas sometidos a temperatures extremas. La contaminacion del agua provoca una situacion similar, haciendo que ciertas comunidades muy sensibles desaparezcan y otras mas resistentes aumenten en numero. Se han desarrollado varios indices para medir la calidad del agua; uno de los mas conocidos es el de Shannon-Weaver (1949) expres ada como:

H' = - [[suma].sup.s.sub.1]([suma]pi)(Lnpi)

Donde:

H'= indice de diversidad de Shannon & Weaver

S = numero de taxones

i = numero de orden de los taxones

pi = indicador de abundancia relativa (densidad relativa o biomasa relativa son los mas comunes)

ni = numero de individuos por taxon en la muestra.

n = numero total de individuos en la muestra .

Ln = logaritmo natural.

El enfoque biotico. Incluye los aspectos esenciales de la saprobiedad, combinando una medida cuantitativa de diversidad de especies con la informacion cualitativa sobre la sensibilidad ecologica de taxones de individuos en una expresion numerica simple. Beck (1955) propuso el indice biotico en los Estados Unidos basado en la relacion entre especies intolerantes y tolerantes a la contaminacion; los valores se encuentran entre 0 y 10. Este indice se expresa como:

I = 2Si - 2S1

Donde:

Si = numero de especies intolerantes

S1 = numero de especies tolerantes

Cualquier indice tiene su utilidad y valor de acuerdo con el criterio con que se use y con el conocimiento que se tenga de la fauna local.

El metodo BMWP para Colombia (BMWP/Col)

El Biological Monitoring Working Party (BMWP) fue establecido en Inglaterra en 1970, como un metodo simple y rapido para evaluar la calidad del agua usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Las razones para ello fueron basicamente economicas y por el tiempo que se necesita invertir. El metodo solo requiere llegar hasta nivel de familia y los datos son cualitativos (presencia o ausencia). El puntaje va de 1 a 10 de acuerdo con la tolerencia de los diferentes grupos a la contaminacion organica. Las familias mas sensibles como Perlidae y Oligoneuriidae reciben un puntaje de 10; en cambio, las mas tolerantes a la contaminacion, por ejemplo, Tubificidae, reciben una puntuacion de 1.0 (Armitage et al. 1983). La suma de los puntajes de todas las familias proporciona el puntaje total BMWP.

La bioindicacion en Colombia se remonta a los anos setenta con los trabajos en el rio Medellin (Roldan et al. 1973). Posteriormente Matthias & Moreno (1983) realizaron un estudio fisicoquimico y biologico del mismo rio, utilizando los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua. Bohorquez & Acuna (1984) realizaron los primeros estudios para la sabana de Bogota. (Zuniga et al. (1993) hicieron una adaptacion de este metodo para algunas cuencas del Valle del Cauca. Reinoso (1999) realizo un estudio del rio Combeima en el Departamento del Tolima. Zamora (2000) hizo una adaptacion del indice BMWP para la evaluacion de la calidad de las aguas epicontinentales en Colombia. Roldan (2001) aplica esta metodologia para la cuenca de Piedras Blancas en el Departamento de Antioquia. Riss et al. (2002) establecen valores de biondicacion para la Sabana de Bogota. Roldan (2003) adapta el sistema del BMWP para evaluar la calidad del agua en Colombia mediante el uso de los macroinvertebrados acuaticos. Con base en el conocimiento que actualmente se tiene en Colombia sobre los diferentes grupos de macroinvertebrados hasta el nivel de familia, propone utilizar el metodo BMWP/Col, como una primera aproximacion para evaluar los ecosistemas acuaticos de montana. La Tabla 2 presenta las familias y su valoracion de acuerdo a su grado de adaptacion a las diferentes calidades de agua. Cada region, tanto en Colombia como en Latinoamerica, han hecho sus propias valoraciones de puntajes de acuerdo a las sus experiencias (Zamora & Sarria, 2001; Sanchez-Herrera, 2005; Zuniga 2009, Springer et al. 2010).

Las formas inmaduras de la entomofauna tienen un buen potencial como bioindicadoras, ademas de ser una comunidad diversa, abundante y de amplia distribucion altitudinal en los ecosistemas hidricos de Colombia. El genero Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae), es considerado uno de los grupos de mayor sensibilidad a la degradacion del habitat y del enriquecimiento de la carga organica residual (Roldan, 2003; Zuniga, 2010). Entre los generos de Ephemeroptera mas sensibles se encuentran Lachlania (Ologineuriidae), Haplohyphes (Leptohyphidae), Mayobaetis, Andesiops (Baetidae) Atopophlebia y Thraulodes (Leptobhlebiidae); mientras que Camelobaetidius, Baetodes (Baetidae), Leptohyphes y Tricorythodes (Leptohyphidae) son de amplio espectro ambiental (Roldan, 2003; Zamora, 1996; Zuniga et al. 1997, Zuniga & Cardona, 2009). Los generos mas sensibles del orden Trichoptera son Triplectides (Leptoceridae), Rhyacopsyche (Hydroptiliidae), Chimara (Philopotamidae), Marilia (Odontoceridae) y Phylloicus (Calamoceratidae). Los generos Leptonema (Hydropsychidae) y Atanatolica (Leptoceridae) tienen un ambito amplio, con adaptaciones a los ecosistemas con degradacion incipiente (Roldan, 2003; Zuniga et al.1993; Zamora, 1996; Ballesteros et al. 1997; Guevara et al. 2007a, b; Zuniga & Cardona 2009); Forero et al. (2013); Forero & Reinoso, 2013); Vasquez et al. (2013, 2014).

Estandarizacion de protocolos de trabajo

En Colombia no hay protocolos normalizados para los trabajos en la bioindicacion de la calidad del agua, aplicados a nivel regional o nacional, que faciliten las comparaciones entre los estudios realizados en las diferentes zonas del pais. Es necesario trabajar en la estandarizacion de estos protocolos de muestreo, con enfasis en los grandes rios y los cuerpos de agua lenticos, como los humedales o los grandes lagos. Esta homogeneizacion de protocolos de trabajo de campo, el recuento de los organismos, el analisis de laboratorio y el uso de los indices, son imprescindibles para conseguir los resultados y bases de datos consistentes y comparables (Roldan et al. 2014). Rueda-Delgado (2002) publico el Manual de Metodos en Limnologia, en donde compilo la informacion general sobre los diferentes metodos de estudio para la biota de mayor importancia en los ambientes acuaticos. Actualmente el Instituto de Hidrologia, Meteorologia y Estudios Ambientales de Colombia-IDEAM esta desarrollando una metodologia de evaluacion de la calidad del agua para Colombia mediante la utilizacion de los macroinvertebrados acuaticos como bioindicadores (Sanabria, 2015, (Comunicacion personal).

Uno de los problemas en estudios de bioindicacion de la calidad del agua en Colombia es el uso indiscriminado de los indices bioticos, tanto en ecosistemas de aguas loticas como lenticas. Estos ecosistemas tienen caracteristicas hidrologicas y ecologicas diferentes y una biota adaptada a las condiciones particulares de cada uno de estos ambientes. El indice BMWP es muy popular y, aunque existen algunas adaptaciones de este parametro biologico a nivel regional, para la validez de su aplicacion es importante tener en cuenta la clase de los cuerpos de agua donde se aplica. Este indice ha sido estandarizado para la evaluacion de la calidad del agua en corrientes hidricas de bajo y mediano orden, principalmente de la zona andina (Zuniga et al. 1993; Zamora, 2000, Roldan, 2003).

Estudios taxonomicos detallados

La implementacion y la eficacia de los programas encaminados a la evaluacion de la calidad del agua a partir de orgaminasmos bioindicadores, depende en gran medida del soporte solido de la taxonomia. Este aspecto es fundamental para garantizar la identificacion correcta de los diferentes grupos que pueden suministrar la informacion ecologica, acerca de su respuesta con la calidad ambiental del recurso hidrico. En tal sentido, es importante aunar esfuerzos entre los diferentes grupos que estudian el tema, con el fin de elaborar una guia taxonomica adaptada a la fauna regional tipica de las corrientes hidricas, con diferente nivel de deterioro ambiental.

La informacion sobre la taxonomia y la ecologia de algunos de los grupos entomologicos de mayor diversidad, abundancia y biomasa es aun deficiente. Esta situacion se presenta para los ordenes Diptera Odonata y Hemiptera, taxones que podrian suministrar informacion valiosa desde el punto de vista de la bioindicacion, especialmente para los ambientes lenticos en donde su abundancia y diversidad, en general, es mayor que la que se presenta en los ecosistemas de las aguas corrientes. Por su parte, los moluscos y los anelidos, cuya abundancia y biomasa es muy alta en ambientes contaminados y enriquecidos con materia organica, carecen de una informacion taxonomica mas detallada, lleva a generalizaciones e interpretaciones erradas acerca de su potencial como biondicadores de la calidad del agua.

Conclusiones

La informacion disponible en Colombia sobre la taxonomia, la ecologia y la bioindicacion de la calidad del agua no es similar en todos los grupos. Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera cuentan con mayor informacion que los demas taxones. Es importante ademas, profundizar en el estudio de los anelidos, los moluscos y los dipteros, especialmente de la familia Chironomidae.

Es necesario avanzar en la asociacion de los estados inmaduros y sus correspondientes formas aladas, asi como entre machos y hembras, con el fin de lograr una determinacion taxonomica rigurosa.

Es importante definir una metodologia unificada para el estudio de los ecosistemas lenticos y los grandes rios.

La aplicacion de la bioindicacion de la calidad del agua se inicio en Colombia en la decada de los anos setenta y ahora esta ampliamente extendida en todos los paises latinoameicanos.

El gobierno nacional y, en especial con el Ministerio del Medio Ambiente y el Instituto de Hidrologia, Meteorologia y Estudios Ambientales- IDEAM, deben implementar normas que promuevan la utilizacion de los macroinvertebrados como bioindicadores en programas de evaluacion ambiental de cuerpos de agua. Esta herramienta es un buen complemento a la informacion de tipo fisicoquimica y bacteriologica de amplia utilizacion en Colombia y permitira un analisis integral del recurso hidrico.

doi: http://dx.doi.org/10.18257/raccefyn.335

Conflicto de intereses

El autor declara no tener conflicto de intereses.

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Gabriel Roldan-Perez

Grupo de Investigacion de Limnologia y Recursos Hidricos, Universidad Catolica de Oriente, Rionegro, Colombia

Articulo de posesion para el ingreso como miembro de numero a la

Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales el 6 de abril de 2016

Correspondencia:

Gabriel Roldan-Perez, groldan@uco.edu.co

Recibido: 9 de febrero de 2016

Aceptado: 25 de abril de 2016
Tabla 1. Aplicacion de los principales metodos de bioindicacion para
la evaluacion de las aguas corrientes en los paises de la Union
Europea con base en los macroinvertebrados (De Pauw y Hawkes, 1993).

Pais           Metodo de     Muestreo       Analisis
              indicacion

Belgica          B B I      Cualitativo   Cualitativo
Dinamarca        D F I      Cualitativo   Cualitativo
Francia         I B G N     Cuant/Cual    Cualitativo
Alemania      B E O L / S   Cualitativo   Cuantitativo
Irlanda        Q--rating    Cualitativo   Cualitativo
Italia           E B I      Cualitativo   Cualitativo
Luxemburgo        I B       Cualitativo   Cualitativo
Holanda          K 135      Cualitativo   Cualitativo
Portugal         B B I      Cualitativo   Cualitativo
Espana           BMWP'      Cualitativo   Cualitativo
Reino Unido    BMWP/ASPT    Cualitativo   Cualitativo

Pais          Identificacion (1)   Estandar (2)       Rango

Belgica             O F G               N             0-10
Dinamarca           F G S               N              1-4
Francia               F                 N             0-20
Alemania              S                 N           0-100/1-4
Irlanda             F G S               N              0-5
Italia              O F G               R             0-14
Luxemburgo           O F                N             0-10
Holanda             F G S               R            100-500
Portugal            O F G               --            0-10
Espana                F                 --           0->150
Reino Unido           F                 N          0->150/0-10

O = Orden, F = Familia; G = Genero; S = Especie 2.
N = Nacional, R = Regional

Tabla 2. Puntajes de las familias de macroinvertebrados
acuaticos para el indice BMWP/Col (Roldan, 2003).

Familias                                                      Puntajes

Anomalopsychidae, Atriplectididae, Blepharoceridae,              10
Calamoceratidae, Ptilodactylidae, Chordodidae, Gomphidae,
Hidridae, Lampyridae, Lymnessiidae, Odontoceridae,
Oligoneuriidae, Perlidae, Polythoridae, Psephenidae

Ampullariidae, Dytiscidae, Ephemeridae, Euthyplociidae,          9
Gyrinidae, Hydrobiosidae, Leptophlebiidae, Philopotamidae,
Polycentropodidae, Xiphocentronidae.

Gerridae, Hebridae, Helicopsychidae, Hydrobiidae,                8
Leptoceridae, Lestidae, Palaemonidae, Pleidae,
Pseudothelpusidae, Saldidae, Simuliidae, Veliidae.

Baetidae, Caenidae, Calopterygidae, Coenagrionidae,              7
Corixidae, Dixidae, Dryopidae, Glossossomatidae,
Hyalellidae, Hydroptilidae, Hydropsychidae, Leptohyphidae,
Naucoridae, Notonectidae, Planariidae, Psychodidae,
Scirtidae.

Aeshnidae, Ancylidae, Corydalidae, Elmidae, Libellulidae,        6
Limnichidae, Lutrochidae, Megapodagrionidae, Sialidae,
Staphylinidae.

Belostomatidae, Gelastocoridae, Hydropsychidae,                  5
Mesoveliidae, Nepidae, Planorbiidae, Pyralidae, Tabanidae,
Thiaridae

Chrysomelidae, Stratiomyidae, Haliplidae, Empididae,             4
Dolicopodidae, Sphaeridae, Lymnaeidae, Hydraenidae,
Hydrometridae, Noteridae.

Ceratopogonidae, Glossiphoniidae, Cyclobdellidae,                3
Hydrophilidae, Physidae, Tipulidae.

Culicidae, Chironomidae, Muscidae, Sciomyzidae,                  2

Tubificidae                                                      1
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Title Annotation:Articulo de posesion: Ciencias naturales
Author:Roldan-Perez, Gabriel
Publication:Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales
Date:Apr 1, 2016
Words:17290
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