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La liebre europea Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) una especie invasora en el Peru.

European hare Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) an invasive species in Peru

Introduccion

La liebre europea, Lepus europaeus Pallas, 1778, fue introducida intencionalmente en Argentina y el sur de Chile entre 1880 y 1930 (Markham 1971, Carman 1976, Campos 1986, Grigera & Rapoport 1983). Actualmente la encontramos ocupando practicamente todo el cono sur sudamericano, el altiplano Peruano-Boliviano, las areas semideserticas de las vertientes occidentales de los Andes y las areas irrigadas de la costa sur del Peru; mostrando asi que ha sobrepasado algunos limites y barreras biogeograficas para las especies nativas, como el rio Tambo y los tablazos costeros (Pearson 1982, Sheffield & Thomas 1997, Yensen & Tarifa 2003, Marin et al. 2007). Las liebres, aunque prefieren primariamente habitats abiertos, han demostrado una notable plasticidad ecologica en el uso de habitats y recursos (Kufner et al. 2008), es por ello que las tierras altas de la Puna y los valles costeros parecen jugar un rol de importancia para su dispersion (Jaksic et al. 2002, Bonino et al. 2010). En contraste, los bosques amazonicos y montanos parecen ser una barrera efectiva que evita su expansion.

Esta especie fue reportada formalmente en el Peru desde el ano 2002 para Tacna y Arequipa (Cossios 2004 y Lleellish et al. 2007, citado por Cossios 2010). Posteriormente su distribucion fue ampliada para los alrededores del lago Titicaca en Puno y la puna sur de Cusco, tanto para localidades altoandinas por debajo de 4400 m, como para la costa de Tacna (Cruz 2005, Canales 2008, Bonino et al. 2010).

En el Peru la mayor parte de la informacion que se tiene sobre esta especie es anecdotica, y se conoce muy poco acerca de los efectos que causa en las comunidades que ha colonizado. Si bien, en algunas localidades de Tacna y en tres comunidades de la peninsula de Capachica en Puno se han reportado danos de consideracion sobre cultivos (Lleellish et al. 2007, Canales 2008), hasta la fecha no se conoce la real dimension del problema. No obstante, es necesario considerar que estamos frente a una especie oportunista, que incluye principalmente a las gramineas en su dieta y que utiliza una amplia gama de habitats (Puig et al. 2007, Kufner et al. 2008). Bajo este panorama, cabe resaltar que hace una decada atras, las evidencias indicaban que la liebre solamente habia logrado instalarse en las tierras menos productivas del pais (Puna seca), sobreviviendo con pasturas de mala calidad; no obstante recientemente esta ingresando a tierras de mayor productividad de la puna humeda en los departamento de Cusco y Puno, donde existen habitats mas vegetados y con mayor riqueza de especies (Weberbauer 1945, Mostacero et al. 1996). De acuerdo a lo que se conoce sobre la biologia de esta especie en Argentina y Chile (Carman 1976, Grigera & Rapoport 1983, Jaksic 1998, Mack et al. 2000, Iriarte et al. 2005, Puig et al. 2007, Kufner et al. 2008, Bonino et al. 2010), es posible que ocasionen algunos problemas en el Peru, tales como: competencia con especies nativas y ganado domestico; modificaciones en la composicion de las especies vegetales en las comunidades de pastos naturales, y con ello cambios en las propiedades fisicas del ecosistema; alteraciones del ciclo de nutrientes; perdida de la productividad vegetal; y perdida de biodiversidad.

De acuerdo con la evidencia presentada sobre su dispersion y los danos que viene causando la liebre en el Peru, se trataria de una especie invasora, la cual pudiera estar amenazando los ecosistemas y habitats, definitivamente con efectos economicos de consideracion. Por estas razones, en este trabajo nos planteamos como objetivo determinar la distribucion actual y potencial de la liebre europea en el Peru; y proporcionar elementos de juicio para definir las acciones a tomar frente a esta especie invasora.

Material y metodos

Distribucion actual.--Recopilamos toda la informacion de campo y publicada sobre la presencia de la liebre europea en el Peru. La mayor parte de esta informacion en el Peru se basa en observaciones directas y comunicaciones personales, asi como tambien, abundante evidencia fisica de su presencia en base a restos colectados en carreteras o de los pobladores y fotografias. Otra parte de la informacion esta basada en nuestros registros de campo que documentan su presencia en el departamento de Arequipa desde el ano 1999. Para toda esta informacion se obtuvieron las coordenadas geograficas de 63 registros de esta especie en Peru (46 de este reporte), los restantes provienen de la literatura (Canales 2008, Bonino et al. 2010), con ellos elaboramos el mapa de la distribucion actual de la liebre (Fig. 1a). En el ano de 1999 registramos la primera evidencia de liebre en Arequipa, asi que durante este ano y el 2008 realizamos busqueda de restos o indicios de su presencia reciente en 30 localidades andinas y 5 entre la cabecera del rio Tambo y su desembocadura, lo que nos permitio establecer dos rutas de dispersion, una por la puna y otra a lo largo de los valles de las vertientes occidentales y costa; informacion que tambien nos sirvio para calcular la velocidad de colonizacion en cada caso, la que fue estimada promediando la distancia lineal entre cada registro nuevo con el del ano anterior, para los parametros usamos el metodo de remuestreo de Jacknife (Sokal & Rohlf 2003).

Distribucion potencial.--Nos basamos en tres modelos, el primero utiliza 19 variables bioclimaticas basadas en temperatura y precipitacion (Fig. 1b), obtenidas del Global Climate Data (World Clim 2011), esta es una base de datos de variables climaticas que se presenta en la forma de archivos raster, con una resolucion de un kilometro. El segundo modelo utiliza unicamente variables vegetacionales (Fig. 1c), especificamente asociados a la cobertura vegetal expresado mediante indices de vegetacion (NDVI, TNDVI, Veg index, GEMI e hidrotermal), obtenidos a partir de un mosaico de imagenes landsat 5 TM, desarrolladas por uno de los autores: AM, estas fueron obtenidas del "Catalogo de Imagenes Satelitales" (INPE 2011-2012). Finalmente, el tercer modelo fue construido en base a un modelo mixto que usa las variables climaticas y vegetacionales descritas antes (Fig. 1d); en los tres casos usamos el metodo de maxima entropia (Benito & Penas 2007) implementado en el programa Maxent (http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/) (Phillips et al. 2006, Phillips & Dudik 2008). Para configurar MaxEnt se introdujo 1000 como numero maximo de iteraciones, estableciendo el limite de convergencia en 0,00001 y el valor de regularizacion en 0,0001. Estos valores, segun el autor (Phillips et al. 2006), son adecuados para garantizar la convergencia del algoritmo. Para comparar la capacidad de discriminacion de los distintos modelos seleccionmos el metodo del area bajo la curva, "Receiver Operating Characteristic" (ROC) (Hanley & McNeil 1982, Fielding & Bell 1997, Segurado & Araujo 2004, Munoz & Felicisimo 2004) y en algoritmos de solo presencia (Phillips et al. 2006). El ROC indica que para un punto de presencia y uno aleatorio seleccionados al azar, la probabilidad de que el valor de idoneidad previsto por el modelo para el punto de presencia sea mayor que el previsto para el punto aleatorio. Es ademas una medida directa de la capacidad de discriminacion del modelo, que toma valores proximos a 1 cuando existe un buen ajuste con los datos de evaluacion y cercanos a 0.5 cuando el ajuste no es mejor que el obtenido por azar (Phillips et al. 2006).

Resultados

La liebre europea en el Peru, hacia diciembre del 2011 describe una amplia distribucion en el altiplano y la costa sur, siempre en ecosistemas abiertos. Actualmente ocupa cinco departamentos del sur peruano (Arequipa, Cusco, Moquegua, Puno y Tacna), invadiendo practicamente todo el altiplano del sur peruano, ha ingresado a las unicas tierras productivas que se ubican en el desierto, como las areas riberenas, irrigaciones y los humedales costeros (Fig. 1a, Tabla 1). En cuanto a su habitat, nuestros datos muestran que ha ocupado principalmente las planicies y tierras onduladas con pajonales de puna, bofedales y tolares (Parastrephia spp.); asi como tambien, en las tierras de cultivo a diferente altitud y areas vegetadas que rodean las lagunas costeras como juncales y salicorniales (Salicornia sp.). No encontramos ningun registro se ha efectuado en areas rocosas o escarpadas.

Los primeros avistamientos en la puna de Arequipa ocurrieron en 1999, en las localidades de Pati (16,0676 [grados]S y 70,9487 [grados]W, 4456 m), Chalhuanca (15,720 [grados]S y 71,3128 [grados]W, 4334 m) y Carmen de Chaclaya (16,1482 [grados]S y 70,9226 [grados]W, 4437 m), ambas cerca del limite con el departamento sureno de Moquegua. Desde ese ano a la fecha, observamos dos rutas de dispersion: la primera se desarrollo de forma progresiva sobre la puna de Arequipa a una velocidad de dispersion de 14,5 km/ano (n= 30; s= 0,04), a la cual llamamos ruta punena; mientras que la segunda ocurrio a lo largo de los rios hacia la costa (especialmente en el rio Tambo), en esta "ruta riberena" la velocidad de dispersion fue de 18,2 km/ano aproximadamente.

Los modelos de distribucion presentan un valor de ROC mayor de 0,989 derivado de la base de datos proveniente de las 19 variables bioclimaticas, Lo que nos permite establecer que la distribucion de los puntos de presencia de la liebre europea es consistente y/o homogenea para cada una de las variables climaticas tomadas en el modelo. Para los modelos surgidos con la base de datos de variables provenientes de la base de datos Mixta y de la derivada de los Indices de Vegetacion, se tienen valores de ROC de 0,971 y 0,935 respectivamente. Los tres modelos teoricos son consistentes y sugieren que existiria disponibilidad de habitat para que la liebre europea colonice el norte del pais (Fig. 1 a, b, c).

Discusion

Segun la evidencia publicada L. europaeus debe haber llegado al territorio peruano desde el sur, posiblemente de Chile, ya que los primeros registros se conocen de Tacna; pero no se descarta que haya ingresado por Bolivia, pais con el que mantenemos una linea fronteriza mayor.

Los reportes mas antiguos sobre la presencia de liebre europea en el territorio peruano fueron los de Lleellish et al. (2007) en Candarave y Yarada Media, Tacna, fechados en 1975 y 1989 respectivamente; Cruz (2005) estimo su llegada entre 1994-1996 y Cossios (2004) en 1995-1998. Por su parte Cossios (2010) postula que la estimacion mas confiable de su ingreso al Peru habria ocurrido en el lapso de 1994-1998 y que 1975 es una propuesta extrema, argumentando que a la velocidad de dispersion de 10-44 km/ano (Grigera & Rapoport 1983, Cossios et al. 2004, Bonino et al. 2010) habria alcanzado la costa antes de lo propuesto por Lleelish y colaboradores y que el 97% de los entrevistados por este ultimo indicaron su presencia a partir de 1996. No obstante, usando el primer indicio certificado de la presencia de la liebre en Arequipa en 1999 y Asillo en 2002, (ubicados a aproximadamente 215 y 265 km en linea recta de la frontera de Tacna y Puno respectivamente), y usando la velocidad de dispersion propuesta en este estudio tenemos un estimado de ingreso que oscila entre 1980-1986 y 1979-1986 respectivamente. Considerando que estos estimados se basan en distancias lineales que no consideran la topografia y que los primeros colonos deben haber arribado en numero reducido por lo que su presencia pudiera ser no percibida; proponemos reconsiderar el ano 1975 como fecha probable de ingreso al pais (Lleelish et al. 2007). Sin embargo, independientemente de la fecha y punto de ingreso al pais, este debio haber ocurrido al sur del Lago Titicaca donde predominan dos tipos de ambientes, el primero circunlacustre mas benigno y de menor altitud (3700 --3800 m); y el segundo, la puna seca, con alturas promedio de 4300 m, con presencia de bofedales aislados, extensos pajonales y tolares que estan ampliamente alterados por sobrepastoreo. No descartamos que el empobrecimiento de la vegetacion haya facilitado su dispersion, porque habrian menos competidores y su plasticidad para sobrevivir en ambientes degradados lo favoreceria.

[FIGURA 1 OMITIR]

La velocidad de dispersion estimada por nosotros de 14,5 [+ o -] 2,4 km/ ano para la puna y 18,2 km/ano a lo largo de los rios es congruente con lo presentado los 18,6 km/ano estimado por Griguera y Rapoport (1983) para datos experimentales, valores similares son reportados por Bonino et al. (2010) para poblaciones de Paraguay. Este ultimo estima 30 km/ano para poblaciones de Bolivia. Por su parte Cossios (2004) y Bonino et al. (2010) han estimado velocidades de dispersion de 44,3 y 34 km/ano, respectivamente, para la distancia entre Tarija y el borde sur del Peru.

En el caso de la dispersion por la puna observamos que permite una distribucion latitudinal, mientras que la riberena es altitudinal, por la que accederian a la costa desde las tierras altas. En las areas abiertas de la Puna la velocidad de dispersion ha sido menor que a lo largo de los rios. La diferencia observada en el avance en la Puna y la riberena en nuestros datos, podria deberse a que a lo largo de los rios el avance es lineal y unidireccional con un incremento proporcional en el area de ocupacion, mientras que en la puna los desplazamientos pueden ocurrir en distintas direcciones por lo que la superficie cubierta seria cuadratica, y por lo tanto se daria a menor velocidad.

En esta misma linea de pensamiento, es importante destacar que los tres modelos, si bien tienen diferencias en el area proyectada, lo relevante es que predicen su dispersion hasta el norte del pais, ya que posiblemente encuentren habitat adecuado (tierras abiertas y pastizales), y donde practicamente no existirian barreras biogeograficas ni fisiologicas para su dispersion. En el caso del modelo mixto (Fig. 1d) nos describe una estrecha franja en el lado occidental de la cordillera que puede deberse a que esta sesgado por la informacion de la puna seca del altiplano sur; no obstante nos inclinamos a pensar que podria ser una franja de habitat optimo para esta especie, caracteristicamente arido, con una baja poblacion de depredadores, clima benigno, altamente alterado y con pocos competidores herbivoros.

De acuerdo a lo observado en estudios previos (Elton 1958, Jacksic 1998, Levine & D'Antonio 1999, Mack et al. 2000, Arim et al. 2006), las areas mas propensas para la presencia de las especies invasoras como la liebre europea serian: a) areas perturbadas por el hombre, como las pasturas de la puna y areas riberenas a lo largo de los valles de las vertientes occidentales; b) sistemas pobres sin interacciones arraigadas, como en muchas areas de la puna; c) sistemas donde hay mas habitats o nichos que eventualmente pueden ser ocupados, tal es el caso de la alta variabilidad orografica en la puna y el gradiente altitudinal de los valles costeros.

En cuanto a la resistencia a las invasiones, Elton (1958) postulo que crece en proporcion directa al numero de especies en la comunidad, por que a mayor riqueza hay mayor estabilidad. Concordantemente con esto cabe mencionar que las areas mas ricas en especies en la puna estan ubicadas en las areas rocosas y los bofedales, en cambio, las pampas por lo general alteradas por sobrepastoreo, presentan un menor numero de especies, y es precisamente donde es mas facil de encontrar a la liebre.

La puna Sudamericana es un area extensivamente utilizada por los pobladores desde muy antiguo (Garcia & Beck 2006), presentandose las mayores perturbaciones por sobrepastoreo en la puna seca, lo cual ha desencadenado serios procesos de desertificacion (Zeballos 2008).

Si bien la puna es un area altamente diversa, con complejos ensambles de vertebrados y grupos faunisticos muy diversos como los roedores (Pearson 1982, Pacheco et al. 2009), se esperaria que la riqueza fuera una efectiva barrera, tal como lo predice la hipotesis de Elton (1958); no obstante, en la puna la diversidad se encuentra asociada a ciertas localidades existiendo extensas areas muy pobres donde las interacciones son reducidas; esto no contradice la hipotesis de Elton, sino que la refuerza, ya que la alta riqueza para ser una barrera efectiva tendria que ser continua, no como el caso de la puna donde hay un mosaico de habitats con diferente grado de riqueza.

Si bien, la liebre encuentra en la puna una continuidad de habitats adecuados para su dispersion, su presencia en la serrania esteparia facilitaria su dispersion entre los rios y es lo que demuestran los modelos presentados. Por su parte, el desierto parece ser una barrera infranqueable para esta especie, y su llegada a las irrigaciones y humedales costeros habria sido facilitada por los valles de la cuenca pacifica, los que han sido utilizados como vias de dispersion.

Es notable que a lo largo de estos ambientes la liebre tiene condiciones adecuadas para su expansion, ya que encontramos: a) disponibilidad de areas perturbadas con buen alimento para su supervivencia (v.g. cultivos); b) ausencia de depredadores naturales efectivos y parasitos, tanto zorros, gatos y pumas aun no han aprendido a cazarlas, tal como ocurrio en el sur del Continente (Jaksic 1998) donde actualmente las liebres se constituyen en importante dieta de varios depredadores (Zanon-Martinez et al. 2012); y c) una reducida presencia de competidores nativos, muchos de los que se encuentran en proceso de declinacion (venados, guanacos, viscachas) (Novaro et al. 2000, Farias & Kittlein 2008).

La pregunta crucial en estos momentos es: ?Que pasara cuando lleguen a tierras mas productivas del centro y norte del pais? De acuerdo con su alta capacidad de dispersion, no deberia tener dificultades para seguir avanzando hacia el norte, inclusive hasta la depresion de Huancabamba (Bonino et al. 2010), recorriendo vastas areas de puna perturbada, la que hacia el norte se hace mas productiva y esta ampliamente usada en agricultura. Inclusive llegaria a las irrigaciones costeras dispersandose a lo largo de los valles y las lomas costeras. Esto es motivo de una amplia preocupacion, pues al llegar a tierras de mayor productividad, donde podrian alcanzar altas densidades en torno a la capacidad de carga del sistema; podria ocurrir una explosion poblacional diferente de las reportadas en el Peru con pequenos roedores (Gilmore 1947, Pearson 1975, Zeballos et al. 2000), y que podria ser muy danina, causando danos como los que ya se han visto en Tacna y Puno. Lamentablemente, hasta la fecha en el Peru muy poco se esta investigando sobre esta especie invasora, siendo necesario conocer como se esta comportando, y poder asi plantear propuestas objetivas y debidamente sustentadas para resolver los conflictos e impactos que genere (Ojasti 2001).

Por estas razones es urgente que se tomen medidas para controlar la propagacion de L. europaeus y establecer las decisiones a tomar ante su eminente llegada al centro y norte del Peru. Asimismo, es necesario que los organismos gubernamentales financien y promuevan investigaciones con el fin de conocer la real magnitud del efecto que tiene su presencia en el Peru, para que se conozca: a) su efecto sobre la diversidad biologica (herbivoria, competencia y depredacion) y sus implicancias para la conservacion de esta biodiversidad; b) el efecto que tiene sobre la composicion y la productividad vegetal; c) el efecto sobre el funcionamiento de los ecosistemas; d) el impacto sobre los productores en las areas afectadas; y e) la posibilidad de aprovechamiento como recurso alimenticio y peletero como ha sido hecho en otros paises (Iriarte et al. 2005). Esperamos que el presente trabajo sirva de base para iniciar la toma de decisiones que definan los principios y metodologias para monitorear los impactos de L. europaeus, plantear una estrategia para su control; y prevenir sus efectos sobre nuestros ecosistemas.

Agradecimientos

Agradecemos al Dr. Ariel Farias por la revision y notables aportes al manuscrito; al Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Agustin de Arequipa por el acceso a los especimenes alli depositados; a los pobladores por compartir su informacion; a los profesionales del Centro de Estudios y Promocion del Desarrollo-desco, por la informacion facilitada y por el uso del Software ArcGIS (Licencia: KEY 555983330); al INPE de Brasil por el uso de las imagenes Landsat; y al World Clim por el uso de la base de datos bioclimaticos.

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Horacio Zeballos (1,2) *, Cesar Medina (2), Kateryn Pino (2), Adolfo Mejia-Rios (3), Alexander Pari (2)

(1) Centro de Investigacion para la Promocion de los Pueblos-Bienestar, Coop. Victor Andres Belaunde I-8, Yanahuara, Arequipa, Peru.

(2) Coleccion Cientifica-Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional San Agustin, Av. Alcides Carrion s/n, Arequipa, Peru.

(3) Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Molina s/n, La Molina, Lima, Peru.

* Autor para orrespondencia:

Centro de Investigacion para la Promocion de los Pueblos-Bienestar, Coop. Victor Andres Belaunde I-8, Yanahuara, Arequipa, Peru. Email: horaciozeballos@gmail.com

Presentado: 02/06/2012

Aceptado: 14/10/2012

Publicado online: 15/01/2013
Tabla 1. Nuevas localidades de registro de la Liebre
europea (Lepus europaeus) en el Peru.
                                                           Longitud
Departamento    Localidad                   Latitud sur      oeste

Tacna           Laguna Blanca               -17,643363    -69,656613
Moquegua        Alto Toroya                 -15,943286    -70,798408
Moquegua        Quinsachata                 -15,459794    -71,313432
Moquegua        Laguna Suches               -16,933330    -70,400000
Arequipa        Mejia                       -17,143144    -71,869318
Arequipa        La Curva                    -17,148906    -71,816806
Arequipa        Toccrapampa                 -15,863873    -71,433264
Arequipa        Sibayo                      -15,494150    -71,465977
Arequipa        Chivay                      -15,643599    -71,596641
Arequipa        Chiguata                    -16,399781    -71,397799
Arequipa        Pati                        -16,067563    -70,948652
Arequipa        San Juan de Tarucani        -16,179119    -71,063326
Arequipa        Pampa Canahuas              -16,073194    -71,380136
Arequipa        Pampa de Arrieros           -16,066423    -71,588902
Arequipa        Chalhuanca                  -15,720130    -71,312830
Arequipa        Chalhuanca                  -15,698885    -71,257285
Arequipa        Chalhuanca                  -15,737647    -71,290104
Arequipa        Carmen de Chaclaya          -16,148181    -70,920000
Arequipa        Cabrerias                   -16,269483    -71,457193
Arequipa        Caylloma                    -15,196114    -71,773949
Arequipa        Huayllache                  -15,218794    -71,846668
Arequipa        Laguna de Salinas           -16,333330    -71,083333
Arequipa        Salinas Huito               -16,321626    -71,147914
Arequipa        Matacaballo                 -16,250000    -71,466670
Arequipa        Umaluso                     -16,068838    -71,376201
Arequipa        Loma Colorada               -16,163202    -71,349833
Arequipa        Pampa Matacaballo           -16,147516    -71,418393
Arequipa        Pampa Matacaballo           -16,212532    -71,384698
Arequipa        Cerco de Colca Huallata     -15,750134    -71,062447
Arequipa        Reparticion Aguada Blanca   -16,278386    -71,507742
Puno            Nunoa                       -14,466667    -70,650000
Puno            Ayaviri                     -14,883333    -70,600000
Puno            Limbani                     -14,149907    -69,688190
Puno            Aricoma                     -14,280168    -69,768587
Puno            Moho1                       -15,371017    -69,510158
Puno            Moho2                       -15,331547    -69,294332
Puno            Asillo1                     -14,787500    -70,432475
Puno            Asillo2                     -14,764019    -70,432475
Puno            Santa Rosa de Paratia       -16,016667    -69,450000
Puno            Hda. Ventula, Huacullani    -16,633330    -69,316667
Puno            Caccachara                  -16,723567    -70,059650
Puno            Crucero                     -14,350000    -69,983330
Puno            Laguna Loriscota            -16,833330    -70,050000
Cusco           Espinar                     -14,803395    -71,421581
Cusco           Ocongate                    -13,635571    -71,398046
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Author:Zeballos, Horacio; Medina, Cesar; Pino, Kateryn; Mejia-Rios, Adolfo; Pari, Alexander
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Dec 1, 2012
Words:5233
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