La epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico: una revision y su relevancia ecosistemica.
Epibiosis in the large marine vertebrates from Mexico: a review and their ecosystemic relevanceIntroduccion
La epibiosis es una interaccion facultativa de un ser vivo (epibionte) que habita sobre otro (basibionte) superficialmente (Wahl 1989). Este tipo de interaccion es muy comun en organismos marinos como algas, invertebrados y vertebrados, sin embargo, su presencia, distribucion y proporcion en el basibionte esta en funcion de su capacidad para la generacion de sustancias quimicas o formas de locomocion (sesil o errante) que permitan la colonizacion de organismos pioneros y/o incrustantes (Wahl et al. 2012). En su primera fase, el proceso de colonizacion se da principalmente por bacterias que, en conjunto con algunos grupos de eucariontes como diatomeas, hongos y protozooarios, generan una pelicula delgada sobre la superficie del hospedero (basibionte) llamada "biofilm", que representa un medio rico en nutrientes y alimento para organismos de mayor tamano, por lo que se da un proceso de sucesion ecologica que interfiere en los flujos de informacion, energia y materia entre el basibionte y su habitat (Wahl et al. 2012).
Por otro lado, las interacciones de epibiosis han sido utilizadas de diversas maneras, por ejemplo como indicadores de conectividad entre regiones (Liria-Loza 2011), salud de los hospederos (basibiontes) (Halvorsen & Keith 2008) e incluso indicadores de la existencia de nuevas entidades taxonomicas, esto por su marcada especificidad en la relacion epibiontebasibionte (Frankovich et al. 2015a, b). En Mexico, los estudios de epibiosis predominantes son los relacionados con sistemas de manglar (Salgado-Barragan & Hendrickx 2002a, b; GarciaGuerrero & Hendrickx 2003; Ruiz & Lopez-Portillo 2014), mientras que en organismos marinos de gran tamano como tortugas marinas, cocodrilos, manaties y cetaceos, el registro de la epibiota que les acompana es escaso. Por lo anterior, el presente trabajo plantea una revision exhaustiva del conocimiento actual de la epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico con el fin de analizar el tipo de interacciones reportadas y su relevancia ecosistemica para determinar nuevas posibles lineas de investigacion en la region.
Busqueda de literatura
Para la recoleccion de bibliografia especializada en el tema se considero la informacion generada de epibiosis del litoral costero de Mexico, abarcando las playas y estuarios de los 17 estados costeros (Pacifico mexicano, Golfo de Mexico y Caribe mexicano), en donde se observaron interacciones superficiales con grandes vertebrados marinos. Se consultaron fuentes de informacion como articulos cientificos (originales, notas y revisiones), reportes tecnicos, tesis y resumenes de congresos nacionales encontrados en las principales bases de datos de acceso abierto y buscadores academicos como Google, Google Scholar, Scopus, JSTOR, Latindex, Web of science, BioOne, Researchgate y Elsevier, asi como indices institucionales de las principales universidades y centros de investigacion nacionales (con enfasis en aquellas con estudios en ciencias marinas y limnologia), con el fin de acceder a las tesis no disponibles en la red.
Se utilizaron palabras clave como: Mexico, epibionte, parasitismo, ectoparasito, biofilm, colonizadores, cocodrilo, manati, tortuga marina, ballena, delfin, cirripedo, mamiferos marinos, en su version plural y singular en espanol e ingles.
Registros epibiontes
Al mes de junio de 2018, la literatura sobre los registros de epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico asciende a 21 trabajos de investigacion (Tabla 1), entre los cuales, 19 son articulos en revistas cientificas, una tesis de licenciatura y un resumen de congreso que, en su conjunto, reportan un total de 73 especies epibiontes pertenecientes a 16 fila que fueron observadas en 8 especies de grandes vertebrados marinos: tortugas marinas (3), manati del Caribe, orca pigmea y cocodrilos (3) en diferentes estados del pais (ej. Jalisco, Colima, Yucatan, Quintana Roo), siendo mas abundantes en el Pacifico mexicano en comparacion con el Golfo de Mexico y Caribe mexicano (Fig. 1; Tabla 1). Entre los epibiontes mas reportados, los crustaceos son los dominantes con 29 taxa, de los cuales las especies de cirripedos son las mas comunmente encontradas (13 taxa) en tortugas marinas, cetaceos y cocodrilos. Ademas, se han reportado otros grupos taxonomicos como nematodos (10), foraminiferos (7), diatomeas (5), anelidos (4), entre otros (Tabla 1).
Tipo de interaccion epibionte
El comensalismo es el tipo de interaccion predominante en los reportes de epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico (Tabla 1) por lo que los epibiontes no tendrian efecto negativo sobre la salud del basibionte, sin embargo, especies como Balaenophilus umigamecolus Ogawa, Matasuzaki & Misaki, Balaenophilus manatorum Ortiz, Rogelio Lalana & Torres Fundora, Stomatolepas praegustator Pilsbry y Ozobranchus branchiatus Menzies, observados en tortugas marinas; Xenobalanus globicipitis Steenstrup observado en orca pigmea; y Amblyomma dissimile Koch observado en cocodrilos, son ampliamente reconocidas como organismos que causan dano cutaneo o del caparazon de las especies basibiontes en su estado adulto.
Los reportes de las dos especies de copepodo del genero Balaenophilus Aurivillius P.O.C. fueron asociados a heridas o irritaciones en la piel de tortugas marinas adultas-juveniles (Lazo-Wasem et al. 2007; Suarez-Morales & Lazo-Wasem 2009), sin haber reportes en ejemplares neonatos en Mexico. Crespo-Picazo et al. (2017) han encontrado que la interaccion parasitaria con organismos recien eclosionados en cautiverio tiende a aumentar la tasa de mortalidad de los neonatos de tortugas marinas infectadas ya que el consumo de citoqueratina de la piel por parte de los copepodos, sumado a su alta abundancia, provocan la infeccion necrotica de la piel por la presencia de bacterias oportunistas que se encuentran en el medio. Por estos motivos, es importante el estudio de la interaccion identificada en Mexico en organismos silvestres y en cautiverio, debido a que podria coincidir con lo observado por Crespo-Picazo et al. (2017) en neonatos de tortuga marina cautivas.
En manaties, los reportes de epibiosis por copepodos harpacticoides como B. manatorum y Metis holothuriae Edwards no indicaron dano cutaneo en las areas donde fueron recolectados, en su lugar, resaltan la presencia de diferentes estadios del desarrollo de vida de los copepodos (Suarez-Morales et al. 2010; Violante-Huerta & Suarez-Morales 2016; Violante-Huerta et al. 2017), lo que indicaria que la superficie de la piel del manati representa un sustrato idoneo para el establecimiento de dichas poblaciones y en contraste con lo observado en tortugas marinas, la interaccion con sirenios seria comensal en Mexico.
La alta prevalencia de los copepodos del genero Balaenophilus en tortugas marinas puede ser consecuencia de la capacidad de nado que desarrollaron los copepodos altamente especializados para la busqueda de tortugas marinas, debido a que aprovechan su piel como recurso alimenticio (Domenech et al. 2017). Esta capacidad de desplazamiento de los copepodos aumenta la probabilidad de infeccion entre tortugas marinas que tengan contacto o se encuentren distribuidas de forma agregada como lo sugiere Domenech et al. (2017), lo cual podria ser similar en las poblaciones de manati que comparten habitat en el Caribe mexicano y Golfo de Mexico.
Ozobranchus branchiatus se alimenta principalmente de sangre de tortugas marinas, en zonas de piel blanda (Violante-Huerta et al. 2015) en donde pueden o no presentarse fibromas que indican la infeccion por un virus de herpes comun en tortuga verde, tortuga boba y tortuga golfina. Greenblatt et al. (2004) examinaron el ADN de ejemplares de Ozobranchus presentes en tortuga verde por medio de PCR cuantitativa para determinar la carga viral del FPTHV (fibropapiloma asociado a virus de herpes en tortugas marinas, por sus siglas en ingles), y encuentran que las especies del genero Ozobranchus son los principales vectores del virus a nivel especifico, mas que por la infeccion directa del agua marina.
Por su parte, el acaro A. dissimile no representa un riesgo para la salud de los cocodrilos en Mexico aparentemente, sin embargo, es importante realizar estudios microbiologicos debido a que esta especie es conocida como vector de Ehrlichia ruminantium Dumler, bacteria que provoca la hidropericardia que afecta a animales domesticos como el ganado y las aves (Scott & Durden 2015).
La relacion entre la epibiosis y el ectoparasitismo (conceptos comunmente usados como uno solo) es muy estrecha, ya que de acuerdo con Mouritsen (2017) la biota asociada superficialmente con organismos que carecen de estrategias de defensa ante organismos colonizadores que pueden o no representar un riesgo para la salud del basibionte, es autorregulada por exclusion competitiva entre los epibiontes presentes y parasitos oportunistas, por lo que es importante establecer la relacion simbiotica con el basibionte.
Relevancia ecosistemica
El analisis de la biota epibionte es imprescindible para entender mejor el funcionamiento de los ecosistemas a micro y macro escala, debido a que la megafauna marina tiende a establecer procesos migratorios entre ambientes marinos y estuarinos por lo que podrian funcionar como corredores ecologicos de especies epibiontes que tengan alta tolerancia a los cambios de las condiciones fisicoquimicas de medio (ej. cirripedos), contribuyendo a su dispersion (Liria-Loza 2011). Ademas, la presencia del biofilm sobre un organismo vivo tiene un efecto importante en la interaccion del medio acuatico con la superficie viva (piel o escama) ya que regula el intercambio de componentes fisicoquimicos como la radiacion de luz solar, intercambio de gases, infecciones bacterianas y/o parasitarias, etc., asi como el papel que representa en el flujo de energia y materia del ecosistema al presentar organismos pioneros de primer orden trofico como bacterias y microalgas (Wahl et al. 2012).
El grado de especificidad en la interaccion permitiria afirmar que hay una alta probabilidad de encontrar nuevas especies de epibionte, tal como lo demostraria la alta frecuencia de especies nuevas de diatomeas epibiontes que han sido reportadas recientemente en tortugas marinas y sirenios, por ejemplo: Tursiocola densyii Frankovich y M.J. Sullivan sp. nov. (Frankovich et al. 2015a); Tursiocola ziemanii Frankovich y M.J. Sullivan, sp. nov., Tursiocola varicopulifera Frankovich y M.J. Sullivan, sp. nov. y Tursiocola costata Frankovich & M.J. Sullivan, sp. nov. (Frankovich et al. 2015b); Achanthes elongata Majewska et Van de Vijver sp. nov. y Achanthes squaliformis Majewska et Van de Vijver sp. nov. (Majewska et al. 2017); Tripterion societatis Riaux-Gobin, Witkowski y Ector sp. nov. (Riaux-Gobin et al. 2017). Las nuevas especies de diatomeas epibiontes mencionadas anteriormente fueron recolectadas del caparazon de tortugas marinas o de la piel de manati T manatus ya que se reconoce a ambos basibiontes como sustratos idoneos para el asentamiento y desarrollo de organismos fotosinteticos alrededor del planeta (Frankovich et al. 2015b; Robinson et al. 2016; Violante-Huerta et al. 2017; Violante-Huerta et al. 2018).
Tambien se reporto la presencia de un nuevo linaje de diatomeas heterotrofas (no fotosinteticas), asi como tres nuevas especies apocloroticas del genero Tursiocola sobre la piel de manaties de Florida (Frankovich et al. 2018). Razon por la que en Mexico, el estudio de los organismos fotosinteticos epibiontes y la fauna epibionte que le acompana representaria una oportunidad para el hallazgo de nuevas especies antes desconocidas para la ciencia. Por lo anterior, es necesario aplicar tecnicas moleculares para la identificacion certera de la epibiota que permitan la determinacion de la diversidad presente sobre los vertebrados marinos, como lo realizaron Rivera et al. (2018) para la caracterizacion del biofilm en tortugas marinas, en donde sugieren que el metodo utilizado minimiza el tiempo de analisis, reduce la necesidad de especialistas por grupo taxonomico y aumenta la posibilidad de encontrar nuevas especies en menor tiempo usando bases de datos geneticos de referencia.
La escasa investigacion sobre epibiosis en Mexico puede estar vinculada a la problematica general del estudio sistematico de los grandes vertebrados marinos, como problemas taxonomicos de los basibiontes, la escala geografica del muestreo e inclusive la temporalidad, son todos factores que dificultan un numero estadisticamente significativo de basibiontes (Robinson et al. 2017), maxime cuando las poblaciones de los grandes vertebrados marinos tienen un estatus de vulnerabilidad en la lista roja de especies amenazas de la IUCN y por consecuente de proteccion por su reducido tamano poblacional en Mexico (N0M-059-SEMARNAT-2010 2010). Sin embargo, es importante considerar la aplicacion de estudios que analicen la epibiota de organismos con relevancia de conservacion, ya que estos basibiontes representan micro ecosistemas moviles en donde se desarrollan procesos de dispersion de especies, participacion en el flujo de energia, especiacion, etc. factores que le brindan un valor agregado que puede servir como argumento de conservacion adicional al basibionte per se en Mexico y la region.
doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v25i3.14786
Agradecimientos
El autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT) por el otorgamiento de la beca de posgrado.
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Marco Violante-Huerta
Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Posgrado en Ciencias del Mar y Limnologia. Circuito exterior s/n, Ciudad Universitaria, C.P.04510, Ciudad de Mexico, Mexico.
Email Marco Violante-Huerta: marco_violante@hotmail.com
Presentado: 21/06/2018
Aceptado: 15/08/2018
Publicado online: 25/09/2018
Informacion sobre los autores:
MVH realizo la busqueda de informacion, el ordenamiento de los datos, la interpretacion y la escritura del trabajo final. El autor declara no tener conflicto de intereses.
Leyenda: Figura 1. Distribucion de los registros de asociacion epibionte en los grandes vertebrados marinos de Mexico.
Tabla 1. Lista sistematica de los epibiontes registrados en
los grandes vertebrados marinos de Mexico, con nota en el
tipo de interaccion reportada (I) y la region del estudio
(R); c=comensalismo, p=parasitismo, s/e=sin especificar, P=
Pacifico mexicano, GM- Golfo de Mexico, C- Caribe mexicano.
Clasificacion tomada de WoRMS (2018).
Basibionte Epibionte
Filo Taxon
Testudines Lepidochelys Annelida Ozobranchus sp.
olivacea Arthropoda Plah/lepas
hexastylos,
Chelonibia
testunidaria,
Conchoderma
virgatum, Lepas
anarifera, planes a/
aneus, Gammaridae
Chor data Remora remora
Rhodophyta Polysiphonia sp.
Annelida Ozobranchus
branchiatus
Arthropoda Conchoderma
virgatum, Chelonibia
testudinaria,
Caprella sp.
Annelida Ozobranchus
branchiatus
Arthropoda Conchoderma
virgatum, Dulichia
sp., baiano duro
Ectoprocta briozoarios
Chor data Remora remora
Rhodophyta Polysiphonia
sphaerocarpa var.
cheloniae
Ochrophyta Sphacelaria racemosa
Annelida Ozobranchus
branchiatus
Arthropoda Chelonibia
testudinaria,
Conchoderma
virgatum, Lepas
anserifera, Planes
cyaneus
Arthropoda Balaenophilus
umigamecolus,
Stomatolepas
praegustator
Arthropoda Chelonibia
testudinaria
Arthropoda Balaenophilus
manatorum
Eretmocheh/s Annelida Ozobranchus margoi
imbricata Arthropoda Chelonibia
testudinaria,
Plathylepas, Lepas,
Amphipoda
Mollusca Mytilidae
Chor data Remora remora
Ochrophyta Padina sp.
Chelonia mydas Annelida Ozobranchus sp.
Arthropoda Chelonibia
testudinaria, C.
caretta, C. patilla,
Plah/lepas sp.
Lepidochelys Cnidaria Actinaria, Obelia
olivacea y Annelida Ozobranchus
Chelonia mydas branchiatus
Mollusca Stramonita biserialis
Arthropoda Balaenophihis
manatomm, Chelonibia
testiuiinaria,
Conclwderma
virgatum, Lepas
anserifera, Lepas
hilli, Planes major,
Plathlepas decor
ata, Plah/lepas
hexastylos,
Podocerus
chelonophihis,
Stomatolepas cf.
elegan
Chordata Remora remora,
Chlorophyta Chlorophyta
Sirenia Tricheclms Arthropoda Hexapleomera robusta
manatus manatus Arthropoda Balaenophihis
manatorum
Arthropoda Metis holothuriae
Foraminifera Ammonia, Bolivina,
Epistominidae,
Haplophragmoides,
Massilina,Textularia,
Trochamina
Radiozoa Spongo discidae
Rotifera Bdelloidea, Lecane
Nematoda Archepsilonema,
Butlerius,
Miconclms,
Mononchoides,
Monochromadora,
Monhystera,
Teratocephahis,
Tylenclms,
Rabditidae,
Rabdolaimns
Annelida Iospilidae,
Pilargiidae
Platyhelmintha Digenia
Mollusca Limacina
Arthropoda Cyprididae,
Loxoconchidae,
Acartia
lilljeborgii,
Harpacticoida,
Colomastix,
Sinelobus stanfordi,
Alpheidae
Ochrophyta Campylodiscus cf.
clypeiis
Cetacea Feresa atteimata Arthropoda Xenobalaims
globicipitis
Crocodylia Crocodylns Ochrophyta Amphora, Cymbella,
Naricilla,
Nitzschia,
acutus Cyanobacteria Trichodesmium
Ciliophora Epistylis
Arthropoda Lepas anatifera,
Chelonibia
testiuiinaria
Arthropoda Amphibalanus
amphitrite,
Cnidaria Actinaria
Arthropoda Amblyomma dissimile
Crocodyhis Arthropoda Amblyomma dissimile
moreletii
Caiman crocodihis Arthropoda Amblyomma dissimile
chiapasms
Basibionte Epibionte I Referencia
Filo
Testudines Lepidochelys Annelida p-c Hernandez-
olivacea Arthropoda Vazquez & Valadez-
Gonzalez 1998
Chor data
Rhodophyta
Annelida p-c Gamez-Vivaldo et
al. 2006
Arthropoda
Annelida c Ayala-Diaz &
Gonzalez-Contreras
Arthropoda 2006
Ectoprocta
Chor data
Rhodophyta
Ochrophyta
Annelida s-e Angulo-Lozano et
al. 2007
Arthropoda
Arthropoda p Lazo-Wasem et al.
2007
Arthropoda c Gamez-Vivaldo et
al. 2009
Arthropoda p Suarez-Morales &
Lazo-Wasem 2009
Eretmocheh/s Annelida p-c Cardenas-Palomo
imbricata Arthropoda & Maldonado-Gasca
2005
Mollusca
Chor data
Ochrophyta
Chelonia mydas Annelida c Violante-Huerta et
Arthropoda al. 2015
Lepidochelys Cnidaria p-c Lazo-Wasem et
olivacea y Annelida al. 2011
Chelonia mydas
Mollusca
Arthropoda
Chordata
Chlorophyta
Sirenia Tricheclms Arthropoda c Morales-Vela et
manatus manatus al. 2008
Arthropoda c Suarez-Morales et
al. 2010
Arthropoda c Violante-Huerta &
Suarez-Morales 2016
Foraminifera c Violante-Huerta et
al. 2017
Radiozoa
Rotifera
Nematoda
Annelida
Platyhelmintha
Mollusca
Arthropoda
Ochrophyta c Violante-Huerta et
al. 2018
Cetacea Feresa atteimata Arthropoda p Diaz-Gamboa 2015
Crocodylia Crocodylns Ochrophyta s-e Cupul-Magana &
Cortes-Lara 2005
acutus Cyanobacteria
Ciliophora
Arthropoda s-e Cupul-Magana et
al. 2011
Arthropoda s-e Escoberdo-
Galvan et al. 2012
Cnidaria s-e Charruau &
Gonzalez-Munoz 2015
Arthropoda p Charruau et al.
2016
Crocodyhis Arthropoda P
Caiman crocodihis Arthropoda P
chiapasms
Basibionte Epibionte R
Filo
Testudines Lepidochelys Annelida P
olivacea Arthropoda
Chor data
Rhodophyta
Annelida P
Arthropoda
Annelida P
Arthropoda
Ectoprocta
Chor data
Rhodophyta
Ochrophyta
Annelida P
Arthropoda
Arthropoda P
Arthropoda P
Arthropoda P
Eretmocheh/s Annelida GM
imbricata Arthropoda
Mollusca
Chor data
Ochrophyta
Chelonia mydas Annelida GM
Arthropoda
Lepidochelys Cnidaria P
olivacea y Annelida
Chelonia mydas
Mollusca
Arthropoda
Chordata
Chlorophyta
Sirenia Tricheclms Arthropoda C
manatus manatus
Arthropoda C
Arthropoda c
Foraminifera c
Radiozoa
Rotifera
Nematoda
Annelida
Platyhelmintha
Mollusca
Arthropoda
Ochrophyta c
Cetacea Feresa atteimata Arthropoda GM
Crocodylia Crocodylns Ochrophyta P
acutus Cyanobacteria
Ciliophora
Arthropoda P
Arthropoda P
Cnidaria C
Arthropoda C
Crocodyhis Arthropoda C
Caiman crocodihis Arthropoda P
chiapasms
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| Title Annotation: | COMENTARIOS |
|---|---|
| Author: | Violante-Huerta, Marco |
| Publication: | Revista peruana de biologia |
| Date: | Aug 1, 2018 |
| Words: | 4641 |
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