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La epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico: una revision y su relevancia ecosistemica.

Epibiosis in the large marine vertebrates from Mexico: a review and their ecosystemic relevance

Introduccion

La epibiosis es una interaccion facultativa de un ser vivo (epibionte) que habita sobre otro (basibionte) superficialmente (Wahl 1989). Este tipo de interaccion es muy comun en organismos marinos como algas, invertebrados y vertebrados, sin embargo, su presencia, distribucion y proporcion en el basibionte esta en funcion de su capacidad para la generacion de sustancias quimicas o formas de locomocion (sesil o errante) que permitan la colonizacion de organismos pioneros y/o incrustantes (Wahl et al. 2012). En su primera fase, el proceso de colonizacion se da principalmente por bacterias que, en conjunto con algunos grupos de eucariontes como diatomeas, hongos y protozooarios, generan una pelicula delgada sobre la superficie del hospedero (basibionte) llamada "biofilm", que representa un medio rico en nutrientes y alimento para organismos de mayor tamano, por lo que se da un proceso de sucesion ecologica que interfiere en los flujos de informacion, energia y materia entre el basibionte y su habitat (Wahl et al. 2012).

Por otro lado, las interacciones de epibiosis han sido utilizadas de diversas maneras, por ejemplo como indicadores de conectividad entre regiones (Liria-Loza 2011), salud de los hospederos (basibiontes) (Halvorsen & Keith 2008) e incluso indicadores de la existencia de nuevas entidades taxonomicas, esto por su marcada especificidad en la relacion epibiontebasibionte (Frankovich et al. 2015a, b). En Mexico, los estudios de epibiosis predominantes son los relacionados con sistemas de manglar (Salgado-Barragan & Hendrickx 2002a, b; GarciaGuerrero & Hendrickx 2003; Ruiz & Lopez-Portillo 2014), mientras que en organismos marinos de gran tamano como tortugas marinas, cocodrilos, manaties y cetaceos, el registro de la epibiota que les acompana es escaso. Por lo anterior, el presente trabajo plantea una revision exhaustiva del conocimiento actual de la epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico con el fin de analizar el tipo de interacciones reportadas y su relevancia ecosistemica para determinar nuevas posibles lineas de investigacion en la region.

Busqueda de literatura

Para la recoleccion de bibliografia especializada en el tema se considero la informacion generada de epibiosis del litoral costero de Mexico, abarcando las playas y estuarios de los 17 estados costeros (Pacifico mexicano, Golfo de Mexico y Caribe mexicano), en donde se observaron interacciones superficiales con grandes vertebrados marinos. Se consultaron fuentes de informacion como articulos cientificos (originales, notas y revisiones), reportes tecnicos, tesis y resumenes de congresos nacionales encontrados en las principales bases de datos de acceso abierto y buscadores academicos como Google, Google Scholar, Scopus, JSTOR, Latindex, Web of science, BioOne, Researchgate y Elsevier, asi como indices institucionales de las principales universidades y centros de investigacion nacionales (con enfasis en aquellas con estudios en ciencias marinas y limnologia), con el fin de acceder a las tesis no disponibles en la red.

Se utilizaron palabras clave como: Mexico, epibionte, parasitismo, ectoparasito, biofilm, colonizadores, cocodrilo, manati, tortuga marina, ballena, delfin, cirripedo, mamiferos marinos, en su version plural y singular en espanol e ingles.

Registros epibiontes

Al mes de junio de 2018, la literatura sobre los registros de epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico asciende a 21 trabajos de investigacion (Tabla 1), entre los cuales, 19 son articulos en revistas cientificas, una tesis de licenciatura y un resumen de congreso que, en su conjunto, reportan un total de 73 especies epibiontes pertenecientes a 16 fila que fueron observadas en 8 especies de grandes vertebrados marinos: tortugas marinas (3), manati del Caribe, orca pigmea y cocodrilos (3) en diferentes estados del pais (ej. Jalisco, Colima, Yucatan, Quintana Roo), siendo mas abundantes en el Pacifico mexicano en comparacion con el Golfo de Mexico y Caribe mexicano (Fig. 1; Tabla 1). Entre los epibiontes mas reportados, los crustaceos son los dominantes con 29 taxa, de los cuales las especies de cirripedos son las mas comunmente encontradas (13 taxa) en tortugas marinas, cetaceos y cocodrilos. Ademas, se han reportado otros grupos taxonomicos como nematodos (10), foraminiferos (7), diatomeas (5), anelidos (4), entre otros (Tabla 1).

Tipo de interaccion epibionte

El comensalismo es el tipo de interaccion predominante en los reportes de epibiosis en los grandes vertebrados marinos de Mexico (Tabla 1) por lo que los epibiontes no tendrian efecto negativo sobre la salud del basibionte, sin embargo, especies como Balaenophilus umigamecolus Ogawa, Matasuzaki & Misaki, Balaenophilus manatorum Ortiz, Rogelio Lalana & Torres Fundora, Stomatolepas praegustator Pilsbry y Ozobranchus branchiatus Menzies, observados en tortugas marinas; Xenobalanus globicipitis Steenstrup observado en orca pigmea; y Amblyomma dissimile Koch observado en cocodrilos, son ampliamente reconocidas como organismos que causan dano cutaneo o del caparazon de las especies basibiontes en su estado adulto.

Los reportes de las dos especies de copepodo del genero Balaenophilus Aurivillius P.O.C. fueron asociados a heridas o irritaciones en la piel de tortugas marinas adultas-juveniles (Lazo-Wasem et al. 2007; Suarez-Morales & Lazo-Wasem 2009), sin haber reportes en ejemplares neonatos en Mexico. Crespo-Picazo et al. (2017) han encontrado que la interaccion parasitaria con organismos recien eclosionados en cautiverio tiende a aumentar la tasa de mortalidad de los neonatos de tortugas marinas infectadas ya que el consumo de citoqueratina de la piel por parte de los copepodos, sumado a su alta abundancia, provocan la infeccion necrotica de la piel por la presencia de bacterias oportunistas que se encuentran en el medio. Por estos motivos, es importante el estudio de la interaccion identificada en Mexico en organismos silvestres y en cautiverio, debido a que podria coincidir con lo observado por Crespo-Picazo et al. (2017) en neonatos de tortuga marina cautivas.

En manaties, los reportes de epibiosis por copepodos harpacticoides como B. manatorum y Metis holothuriae Edwards no indicaron dano cutaneo en las areas donde fueron recolectados, en su lugar, resaltan la presencia de diferentes estadios del desarrollo de vida de los copepodos (Suarez-Morales et al. 2010; Violante-Huerta & Suarez-Morales 2016; Violante-Huerta et al. 2017), lo que indicaria que la superficie de la piel del manati representa un sustrato idoneo para el establecimiento de dichas poblaciones y en contraste con lo observado en tortugas marinas, la interaccion con sirenios seria comensal en Mexico.

La alta prevalencia de los copepodos del genero Balaenophilus en tortugas marinas puede ser consecuencia de la capacidad de nado que desarrollaron los copepodos altamente especializados para la busqueda de tortugas marinas, debido a que aprovechan su piel como recurso alimenticio (Domenech et al. 2017). Esta capacidad de desplazamiento de los copepodos aumenta la probabilidad de infeccion entre tortugas marinas que tengan contacto o se encuentren distribuidas de forma agregada como lo sugiere Domenech et al. (2017), lo cual podria ser similar en las poblaciones de manati que comparten habitat en el Caribe mexicano y Golfo de Mexico.

Ozobranchus branchiatus se alimenta principalmente de sangre de tortugas marinas, en zonas de piel blanda (Violante-Huerta et al. 2015) en donde pueden o no presentarse fibromas que indican la infeccion por un virus de herpes comun en tortuga verde, tortuga boba y tortuga golfina. Greenblatt et al. (2004) examinaron el ADN de ejemplares de Ozobranchus presentes en tortuga verde por medio de PCR cuantitativa para determinar la carga viral del FPTHV (fibropapiloma asociado a virus de herpes en tortugas marinas, por sus siglas en ingles), y encuentran que las especies del genero Ozobranchus son los principales vectores del virus a nivel especifico, mas que por la infeccion directa del agua marina.

Por su parte, el acaro A. dissimile no representa un riesgo para la salud de los cocodrilos en Mexico aparentemente, sin embargo, es importante realizar estudios microbiologicos debido a que esta especie es conocida como vector de Ehrlichia ruminantium Dumler, bacteria que provoca la hidropericardia que afecta a animales domesticos como el ganado y las aves (Scott & Durden 2015).

La relacion entre la epibiosis y el ectoparasitismo (conceptos comunmente usados como uno solo) es muy estrecha, ya que de acuerdo con Mouritsen (2017) la biota asociada superficialmente con organismos que carecen de estrategias de defensa ante organismos colonizadores que pueden o no representar un riesgo para la salud del basibionte, es autorregulada por exclusion competitiva entre los epibiontes presentes y parasitos oportunistas, por lo que es importante establecer la relacion simbiotica con el basibionte.

Relevancia ecosistemica

El analisis de la biota epibionte es imprescindible para entender mejor el funcionamiento de los ecosistemas a micro y macro escala, debido a que la megafauna marina tiende a establecer procesos migratorios entre ambientes marinos y estuarinos por lo que podrian funcionar como corredores ecologicos de especies epibiontes que tengan alta tolerancia a los cambios de las condiciones fisicoquimicas de medio (ej. cirripedos), contribuyendo a su dispersion (Liria-Loza 2011). Ademas, la presencia del biofilm sobre un organismo vivo tiene un efecto importante en la interaccion del medio acuatico con la superficie viva (piel o escama) ya que regula el intercambio de componentes fisicoquimicos como la radiacion de luz solar, intercambio de gases, infecciones bacterianas y/o parasitarias, etc., asi como el papel que representa en el flujo de energia y materia del ecosistema al presentar organismos pioneros de primer orden trofico como bacterias y microalgas (Wahl et al. 2012).

El grado de especificidad en la interaccion permitiria afirmar que hay una alta probabilidad de encontrar nuevas especies de epibionte, tal como lo demostraria la alta frecuencia de especies nuevas de diatomeas epibiontes que han sido reportadas recientemente en tortugas marinas y sirenios, por ejemplo: Tursiocola densyii Frankovich y M.J. Sullivan sp. nov. (Frankovich et al. 2015a); Tursiocola ziemanii Frankovich y M.J. Sullivan, sp. nov., Tursiocola varicopulifera Frankovich y M.J. Sullivan, sp. nov. y Tursiocola costata Frankovich & M.J. Sullivan, sp. nov. (Frankovich et al. 2015b); Achanthes elongata Majewska et Van de Vijver sp. nov. y Achanthes squaliformis Majewska et Van de Vijver sp. nov. (Majewska et al. 2017); Tripterion societatis Riaux-Gobin, Witkowski y Ector sp. nov. (Riaux-Gobin et al. 2017). Las nuevas especies de diatomeas epibiontes mencionadas anteriormente fueron recolectadas del caparazon de tortugas marinas o de la piel de manati T manatus ya que se reconoce a ambos basibiontes como sustratos idoneos para el asentamiento y desarrollo de organismos fotosinteticos alrededor del planeta (Frankovich et al. 2015b; Robinson et al. 2016; Violante-Huerta et al. 2017; Violante-Huerta et al. 2018).

Tambien se reporto la presencia de un nuevo linaje de diatomeas heterotrofas (no fotosinteticas), asi como tres nuevas especies apocloroticas del genero Tursiocola sobre la piel de manaties de Florida (Frankovich et al. 2018). Razon por la que en Mexico, el estudio de los organismos fotosinteticos epibiontes y la fauna epibionte que le acompana representaria una oportunidad para el hallazgo de nuevas especies antes desconocidas para la ciencia. Por lo anterior, es necesario aplicar tecnicas moleculares para la identificacion certera de la epibiota que permitan la determinacion de la diversidad presente sobre los vertebrados marinos, como lo realizaron Rivera et al. (2018) para la caracterizacion del biofilm en tortugas marinas, en donde sugieren que el metodo utilizado minimiza el tiempo de analisis, reduce la necesidad de especialistas por grupo taxonomico y aumenta la posibilidad de encontrar nuevas especies en menor tiempo usando bases de datos geneticos de referencia.

La escasa investigacion sobre epibiosis en Mexico puede estar vinculada a la problematica general del estudio sistematico de los grandes vertebrados marinos, como problemas taxonomicos de los basibiontes, la escala geografica del muestreo e inclusive la temporalidad, son todos factores que dificultan un numero estadisticamente significativo de basibiontes (Robinson et al. 2017), maxime cuando las poblaciones de los grandes vertebrados marinos tienen un estatus de vulnerabilidad en la lista roja de especies amenazas de la IUCN y por consecuente de proteccion por su reducido tamano poblacional en Mexico (N0M-059-SEMARNAT-2010 2010). Sin embargo, es importante considerar la aplicacion de estudios que analicen la epibiota de organismos con relevancia de conservacion, ya que estos basibiontes representan micro ecosistemas moviles en donde se desarrollan procesos de dispersion de especies, participacion en el flujo de energia, especiacion, etc. factores que le brindan un valor agregado que puede servir como argumento de conservacion adicional al basibionte per se en Mexico y la region.

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v25i3.14786

Agradecimientos

El autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT) por el otorgamiento de la beca de posgrado.

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Marco Violante-Huerta

Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Posgrado en Ciencias del Mar y Limnologia. Circuito exterior s/n, Ciudad Universitaria, C.P.04510, Ciudad de Mexico, Mexico.

Email Marco Violante-Huerta: marco_violante@hotmail.com

Presentado: 21/06/2018

Aceptado: 15/08/2018

Publicado online: 25/09/2018

Informacion sobre los autores:

MVH realizo la busqueda de informacion, el ordenamiento de los datos, la interpretacion y la escritura del trabajo final. El autor declara no tener conflicto de intereses.

Leyenda: Figura 1. Distribucion de los registros de asociacion epibionte en los grandes vertebrados marinos de Mexico.
Tabla 1. Lista sistematica de los epibiontes registrados en
los grandes vertebrados marinos de Mexico, con nota en el
tipo de interaccion reportada (I) y la region del estudio
(R); c=comensalismo, p=parasitismo, s/e=sin especificar, P=
Pacifico mexicano, GM- Golfo de Mexico, C- Caribe mexicano.
Clasificacion tomada de WoRMS (2018).

Basibionte                       Epibionte

                                 Filo             Taxon
Testudines   Lepidochelys        Annelida         Ozobranchus sp.
             olivacea            Arthropoda       Plah/lepas
                                                  hexastylos,
                                                  Chelonibia
                                                  testunidaria,
                                                  Conchoderma
                                                  virgatum, Lepas
                                                  anarifera, planes a/
                                                  aneus, Gammaridae
                                 Chor data        Remora remora
                                 Rhodophyta       Polysiphonia sp.
                                 Annelida         Ozobranchus
                                                  branchiatus
                                 Arthropoda       Conchoderma
                                                  virgatum, Chelonibia
                                                  testudinaria,
                                                  Caprella sp.
                                 Annelida         Ozobranchus
                                                  branchiatus
                                 Arthropoda       Conchoderma
                                                  virgatum, Dulichia
                                                  sp., baiano duro
                                 Ectoprocta       briozoarios
                                 Chor data        Remora remora
                                 Rhodophyta       Polysiphonia
                                                  sphaerocarpa var.
                                                  cheloniae
                                 Ochrophyta       Sphacelaria racemosa
                                 Annelida         Ozobranchus
                                                  branchiatus
                                 Arthropoda       Chelonibia
                                                  testudinaria,
                                                  Conchoderma
                                                  virgatum, Lepas
                                                  anserifera, Planes
                                                  cyaneus
                                 Arthropoda       Balaenophilus
                                                  umigamecolus,
                                                  Stomatolepas
                                                  praegustator
                                 Arthropoda       Chelonibia
                                                  testudinaria
                                 Arthropoda       Balaenophilus
                                                  manatorum
             Eretmocheh/s        Annelida         Ozobranchus margoi
             imbricata           Arthropoda       Chelonibia
                                                  testudinaria,
                                                  Plathylepas, Lepas,
                                                  Amphipoda
                                 Mollusca         Mytilidae
                                 Chor data        Remora remora
                                 Ochrophyta       Padina sp.
             Chelonia mydas      Annelida         Ozobranchus sp.
                                 Arthropoda       Chelonibia
                                                  testudinaria, C.
                                                  caretta, C. patilla,
                                                  Plah/lepas sp.
             Lepidochelys        Cnidaria         Actinaria, Obelia
             olivacea y          Annelida         Ozobranchus
             Chelonia mydas                       branchiatus
                                 Mollusca         Stramonita biserialis
                                 Arthropoda       Balaenophihis
                                                  manatomm, Chelonibia
                                                  testiuiinaria,
                                                  Conclwderma
                                                  virgatum, Lepas
                                                  anserifera, Lepas
                                                  hilli, Planes major,
                                                  Plathlepas decor
                                                  ata, Plah/lepas
                                                  hexastylos,
                                                  Podocerus
                                                  chelonophihis,
                                                  Stomatolepas cf.
                                                  elegan
                                 Chordata         Remora remora,
                                 Chlorophyta      Chlorophyta
Sirenia      Tricheclms          Arthropoda       Hexapleomera robusta
             manatus manatus     Arthropoda       Balaenophihis
                                                  manatorum
                                 Arthropoda       Metis holothuriae
                                 Foraminifera     Ammonia, Bolivina,
                                                  Epistominidae,
                                                  Haplophragmoides,
                                                  Massilina,Textularia,
                                                  Trochamina
                                 Radiozoa         Spongo discidae
                                 Rotifera         Bdelloidea, Lecane
                                 Nematoda         Archepsilonema,
                                                  Butlerius,
                                                  Miconclms,
                                                  Mononchoides,
                                                  Monochromadora,
                                                  Monhystera,
                                                  Teratocephahis,
                                                  Tylenclms,
                                                  Rabditidae,
                                                  Rabdolaimns
                                 Annelida         Iospilidae,
                                                  Pilargiidae
                                 Platyhelmintha   Digenia
                                 Mollusca         Limacina
                                 Arthropoda       Cyprididae,
                                                  Loxoconchidae,
                                                  Acartia
                                                  lilljeborgii,
                                                  Harpacticoida,
                                                  Colomastix,
                                                  Sinelobus stanfordi,
                                                  Alpheidae
                                 Ochrophyta       Campylodiscus cf.
                                                  clypeiis
Cetacea      Feresa atteimata    Arthropoda       Xenobalaims
                                                  globicipitis
Crocodylia   Crocodylns          Ochrophyta       Amphora, Cymbella,
                                                  Naricilla,
                                                  Nitzschia,
             acutus              Cyanobacteria    Trichodesmium
                                 Ciliophora       Epistylis
                                 Arthropoda       Lepas anatifera,
                                                  Chelonibia
                                                  testiuiinaria
                                 Arthropoda       Amphibalanus
                                                  amphitrite,
                                 Cnidaria         Actinaria
                                 Arthropoda       Amblyomma dissimile
             Crocodyhis          Arthropoda       Amblyomma dissimile
             moreletii
             Caiman crocodihis   Arthropoda       Amblyomma dissimile
             chiapasms

Basibionte                       Epibionte        I Referencia

                                 Filo
Testudines   Lepidochelys        Annelida         p-c Hernandez-
             olivacea            Arthropoda       Vazquez & Valadez-
                                                  Gonzalez 1998
                                 Chor data
                                 Rhodophyta
                                 Annelida         p-c Gamez-Vivaldo et
                                                  al. 2006
                                 Arthropoda
                                 Annelida         c Ayala-Diaz &
                                                  Gonzalez-Contreras
                                 Arthropoda       2006
                                 Ectoprocta
                                 Chor data
                                 Rhodophyta
                                 Ochrophyta
                                 Annelida         s-e Angulo-Lozano et
                                                  al. 2007
                                 Arthropoda
                                 Arthropoda       p Lazo-Wasem et al.
                                                  2007
                                 Arthropoda       c Gamez-Vivaldo et
                                                  al. 2009
                                 Arthropoda       p Suarez-Morales &
                                                  Lazo-Wasem 2009
             Eretmocheh/s        Annelida         p-c Cardenas-Palomo
             imbricata           Arthropoda       & Maldonado-Gasca
                                                  2005
                                 Mollusca
                                 Chor data
                                 Ochrophyta
             Chelonia mydas      Annelida         c Violante-Huerta et
                                 Arthropoda       al. 2015
             Lepidochelys        Cnidaria         p-c Lazo-Wasem et
             olivacea y          Annelida         al. 2011
             Chelonia mydas
                                 Mollusca
                                 Arthropoda
                                 Chordata
                                 Chlorophyta
Sirenia      Tricheclms          Arthropoda       c Morales-Vela et
             manatus manatus                      al. 2008
                                 Arthropoda       c Suarez-Morales et
                                                  al. 2010
                                 Arthropoda       c Violante-Huerta &
                                                  Suarez-Morales 2016
                                 Foraminifera     c Violante-Huerta et
                                                  al. 2017
                                 Radiozoa
                                 Rotifera
                                 Nematoda
                                 Annelida
                                 Platyhelmintha
                                 Mollusca
                                 Arthropoda
                                 Ochrophyta       c Violante-Huerta et
                                                  al. 2018
Cetacea      Feresa atteimata    Arthropoda       p Diaz-Gamboa 2015
Crocodylia   Crocodylns          Ochrophyta       s-e Cupul-Magana &
                                                  Cortes-Lara 2005
             acutus              Cyanobacteria
                                 Ciliophora
                                 Arthropoda       s-e Cupul-Magana et
                                                  al. 2011
                                 Arthropoda       s-e Escoberdo-
                                                  Galvan et al. 2012
                                 Cnidaria         s-e Charruau &
                                                  Gonzalez-Munoz 2015
                                 Arthropoda       p Charruau et al.
                                                  2016
             Crocodyhis          Arthropoda       P
             Caiman crocodihis   Arthropoda       P
             chiapasms

Basibionte                       Epibionte                 R

                                 Filo
Testudines   Lepidochelys        Annelida                  P
             olivacea            Arthropoda
                                 Chor data
                                 Rhodophyta
                                 Annelida                  P
                                 Arthropoda
                                 Annelida                  P
                                 Arthropoda
                                 Ectoprocta
                                 Chor data
                                 Rhodophyta
                                 Ochrophyta
                                 Annelida                  P
                                 Arthropoda
                                 Arthropoda                P
                                 Arthropoda                P
                                 Arthropoda                P
             Eretmocheh/s        Annelida                  GM
             imbricata           Arthropoda
                                 Mollusca
                                 Chor data
                                 Ochrophyta
             Chelonia mydas      Annelida                  GM
                                 Arthropoda
             Lepidochelys        Cnidaria                  P
             olivacea y          Annelida
             Chelonia mydas
                                 Mollusca
                                 Arthropoda
                                 Chordata
                                 Chlorophyta
Sirenia      Tricheclms          Arthropoda                C
             manatus manatus
                                 Arthropoda                C

                                 Arthropoda                c

                                 Foraminifera              c

                                 Radiozoa
                                 Rotifera
                                 Nematoda
                                 Annelida
                                 Platyhelmintha
                                 Mollusca
                                 Arthropoda
                                 Ochrophyta                c

Cetacea      Feresa atteimata    Arthropoda                GM

Crocodylia   Crocodylns          Ochrophyta                P

             acutus              Cyanobacteria
                                 Ciliophora
                                 Arthropoda                P

                                 Arthropoda                P

                                 Cnidaria                  C

                                 Arthropoda                C

             Crocodyhis          Arthropoda                C
             Caiman crocodihis   Arthropoda                P
             chiapasms
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Author:Violante-Huerta, Marco
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Aug 1, 2018
Words:4641
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