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Jerarquia de dominancia y eleccion de machos por parte de hembras en Akodon azarae (cricetidae: sigmodontinae): un estudio experimental.

Dominance hierarchy and female mate choice in Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): an experimental study.

INTRODUCCION

La teoria de seleccion sexual (Darwin, 1871) propone que algunas caracteristicas de los individuos sirven exclusivamente para obtener apareamientos y que estos rasgos evolucionan a traves de la competencia entre machos por conseguir apareamientos (seleccion intrasexual), o de la eleccion de pareja por parte de las hembras (seleccion intersexual). La intensidad de la seleccion sexual dependera de la diferencia en el esfuerzo reproductivo realizado por cada sexo (Trivers, 1972; Emlen y Oring, 1977). En mamiferos, debido a los altos costos asociados a la gestacion y lactancia, las hembras ponen la mayor parte de su esfuerzo reproductivo en el cuidado de sus crias (esfuerzo progenitor), mientras que los machos, generalmente emancipados del cuidado de las crias, invierten en lograr el mayor numero de apareamientos posibles (esfuerzo de copula; Kokko y Jennions, 2008; Aloise King, 2013). La competencia intrasexual por lograr apareamientos puede incluir estrategias que involucren confrontaciones agonisticas, o estrategias que las eviten (Brockmann, 2001; Wedell et al., 2006; Waterman, 2007). Si bien la competencia entre machos comunmente ocurre a traves de interacciones agresivas directas, la competencia indirecta entre ellos tambien cumple un rol importante en la evolucion de tacticas de apareamiento alternativas (Moore y Moore, 1999; Clutton-Brock, 2009). Asi, cobran importancia las estrategias que conducen al establecimiento de jerarquias de dominancia como estrategia de acceso o monopolizacion de hembras (Shapiro y Dewsbury, 1986). Si bien la agresion esta intimamente relacionada con la dominancia, la agresividad por si misma no confiere directamente la condicion de dominante a un individuo, sino que esta se adquiere a traves de interacciones agresivas que con el tiempo se vuelven menos frecuentes al hacerse menos necesarias (Drews, 1993; Spritzer et al., 2005). En especies de roedores la dominancia es uno de los atributos individuales asociados con el exito de apareamiento; los machos mas dominantes obtendrian un mayor exito de apareamiento a traves de la jerarquia de dominancia alcanzada per se, o de su eleccion por parte de hembras (Lopuch y Matula, 2008; Lopuch y Radwan, 2009). Numerosos estudios muestran que la marcacion odorifica desempena un papel clave en la mediacion de la conducta sexual en roedores, ofreciendo informacion sobre la jerarquia de dominancia de los machos, aun despues de que el macho donador haya abandonado el area (Thomas, 2002; Thomas y Wolff, 2002; Hurst y Beynon, 2004; Hurst, 2009). Esta marcacion puede realizarse mediante la deposicion de orina y heces, el frotado de la region anogenital, y la deposicion de olores producidos por glandulas odorificas especializadas (Rich y Hurst, 1998, 1999). Las marcas de olor dejadas por machos dominantes les confieren prioridad sobre el acceso a recursos (Gosling y Roberts, 2001; Korpela et al., 2011), les permiten mantener su jerarquia de dominancia (Woodward et al., 1999; Sun et al., 2007) y atraer pareja (Ferkin et al., 1994, 1997; Woodward et al., 2000). Segun Gosling et al. (2000) y Gourbal et al. (2002), la jerarquia de dominancia constituiria una senal confiable de la calidad del macho para las hembras, ya que el mantener el rango de dominancia conlleva altos costos (valor de handicap) (Zahavi, 1975, 1977).

En varias especies de roedores la condicion de dominancia del macho ha sido asociada a la eleccion de pareja por parte de la hembra (Home e Ylonen, 1996; Solomon y Keane, 2007; Hurst, 2009). Varios autores han propuesto que la eleccion de un macho dominante aumenta el exito reproductivo de la hembra a traves de un mayor tamano de camada, el aumento de la sobrevida de la descendencia, la evitacion de infanticidio, una mayor tasa de crecimiento de las crias hasta el destete, entre otros (Drickamer et al., 2000, 2003; Ylonen et al., 2004). De esta manera, seria esperable que la dominancia del macho, o los rasgos que la reflejan, fueran senales importantes para la hembra en su eleccion de pareja (Qvarnstrom y Forsgren, 1998). Segun Woodward et al. (1999, 2000), el mayor tiempo que las hembras de Microtus ochrogaster pasan en proximidad de marcas de orina dejadas por un donador dominante, es indicador de eleccion de pareja por condicion de dominancia.

Akodon azarae, conocido como raton del pastizal pampeano, junto con Calomys musculinus es una de las especies mas abundantes de la comunidad de roedores que habita los agroecosistemas de la region Pampeana (Gomez et al., 2015). Usualmente es capturada en habitats relativamente estables con alta cobertura vegetal, incluyendo bordes de campos de cultivo, bordes de caminos y terraplenes de ferrocarril (Gomez et al., 2011). Esta especie ha sido descripta como poliginica con defensa de hembra, donde los machos reproductivos territoriales monopolizan dos o mas hembras receptivas (Bonatto et al., 2012; Bonatto, 2013). En este sistema de apareamiento la seleccion intrasexual de machos es muy intensa y el cuidado parental generalmente es ejercido exclusivamente por las hembras (Emlen y Oring, 1977). En poblaciones naturales y seminaturales de A. azarae, Priotto y Steinmann (1999) y Bonatto et al. (2012) observaron que las areas de accion de los machos reproductivos siempre son mayores que las de las hembras, y que, si bien solapan ampliamente sobre las de varias hembras, permanecen exclusivas respecto a otros machos de su misma condicion (territorios de apareamiento). Esta evitacion espacial intrasexual reflejaria la competencia existente entre machos reproductivos por monopolizar hembras receptivas y excluir a otros machos de la reproduccion (Bonatto et al., 2012, 2015; Bonatto, 2013). Mas aun, Bonatto et al. (2012) mostraron que el tamano de las areas de accion de los machos reproductivos se encuentra en relacion directa con el numero de areas de accion de hembras con las cuales solapa, y que los machos que no acceden a la reproduccion presentan areas de accion de menor tamano que aquellos que si lo hacen.

No obstante, ni Priotto y Steinmann (1999) ni Bonatto et al. (2012, 2015) registraron claras evidencia de peleas en aquellos machos de A. azarae que mantuvieron sus territorios de apareamiento respecto a otros competidores, aun cuando la abundancia poblacional alcanzo valores elevados. La ausencia de lastimaduras en machos territoriales de A. azarae se contrapone de manera manifiesta con las observaciones realizadas en individuos territoriales de la especie promiscua C. musculinus; en esta especie donde las hembras son el sexo territorial, estas registran claras evidencias de pelea durante todo el periodo reproductivo (Steinmann, 2006). Mas aun, Steinmann et al., (2009) demostraron que el mantenimiento de la territorialidad en hembras de esta especie se halla mediado por altos niveles de agresividad intrasexual. Esto senalaria una discrepancia entre las estrategias de mantenimiento de los recursos exclusivos logrados por los individuos territoriales de ambas especies (territorios reproductivos en hembras de C. musculinus, y hembras en machos de A. azarae). La ausencia de marcas de pelea en machos de A. azarae podria deberse a que, si bien estos excluyen otros machos de sus territorios (Bonatto et al., 2013), la monopolizacion de hembras se lograria a traves del establecimiento de jerarquias de dominancia, sin mediar confrontaciones agresivas intrasexuales tan intensas y prolongadas como las exhibidas por el sexo territorial de C. musculinus (Steinmann et al. 2009).

Bajo las hipotesis de que los machos de A. azarae acceden al apareamiento a traves del establecimiento de jerarquias de dominancia y que las hembras prefieren a los machos dominantes, el objetivo de este estudio fue poner a prueba las siguientes predicciones: 1) en presencia de hembras los machos dominantes depositaran un mayor numero de marcas odorificas; 2) las hembras depositaran un mayor numero de marcas odorificas sobre aquellas dejadas por los machos dominantes y permaneceran mas tiempo en su cercania que en la de los subordinados. Ademas, se analizara si los machos dominantes reafirman su condicion de dominancia a traves de marcas odorificas secundarias o de la agresion.

MATERIALES Y METODOS

En febrero de 2015 (mediados del periodo reproductivo) se capturaron individuos adultos de A. azarae ([manor que o igual a] 17g) en bordes de caminos de la localidad de Chucul (33[grados] 01' S, 64[grados] 10' O), Departamento de Rio Cuarto, provincia de Cordoba, Argentina. Para las capturas de los animales se dispusieron 8 lineas de 30 trampas de captura viva tipo Sherman separadas entre si 10 m. Los individuos capturados fueron trasladados al bioterio del Departamento de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Rio Cuarto. Alli fueron alojados en cajas individuales de policarbonato (29 x 18 x 18 cm), mantenidos a 21[grados]C y con un ciclo de luz: oscuridad de 14:10 h. Cada individuo dispuso de alimento balanceado para roedores y agua ad libitum. Ademas, se les brindo grano de maiz y girasol como suplemento dietario, y viruta de madera y estopa como material de nidificacion. Para evitar variaciones comportamentales debidas a diferentes tiempos de aclimatacion en bioterio, todos los animales fueron mantenidos en cautiverio durante 22 dias antes de ser utilizados en el estudio. Ademas, este periodo de permanencia permitio asegurar la ausencia de prenez en las hembras. Todas las hembras utilizadas se hallaban sexualmente maduras. Durante su estancia en bioterio, machos y hembras fueron alojados en diferentes habitaciones. Las cajas fueron revisadas diariamente con el fin de controlar el estado sanitario de los animales.

Para este estudio se utilizaron 23 hembras y 32 machos maduros sexualmente. Debido a que no se pudo capturar el numero de machos requerido (46), y siguiendo a Vrublevska et al. (2015), 14 fueron utilizados dos veces con un intervalo de entre 8 y 12 dias entre una y otra participacion. Este intervalo fue similar al utilizado por Klemme et al. (2006a) y Steinmann et al. (2009). De este modo se conformaron 23 grupos experimentales, constituidos cada uno de ellos por una hembra y dos machos de pesos similares.

Cada grupo fue utilizado en 3 experimentos sucesivos: E1, estudio del establecimiento de jerarquias de dominancia-subordinacion; E2, estudio de la eleccion de macho por parte de la hembra; E3, estudio de la persistencia de la condicion de dominancia. En todos ellos se empleo una Camara de Seleccion (CS) (modificada de Mech et al., 2003) de acrilico transparente de 50 x 50 x 30 cm, piso abierto y dividida en 3 compartimentos: 2 compartimentos menores y contiguos de 25 x 25 x 30 cm (CM) donde se ubicaron los machos (macho 1 y 2), y un compartimento mayor de 25 x 50 x 30 cm donde se ubico una hembra (compartimento estimulo: CE) (Fig. 1). Los tabiques que separan los compartimentos fueron perforados para permitir el intercambio visual y olfatorio entre individuos, pero no el contacto directo entre ellos. De acuerdo con Rozenfled y Rasmont (1991) y Thomas (2002), en este estudio se identificaron marcas odorificas (MO: deposiciones de orina y heces por parte de un individuo sobre el sustrato) y marcas odorificas secundarias (MS: deposiciones de orina y heces depositadas por un individuo en cercania de las MO dejadas por otro individuo en una instancia anterior). Siguiendo a Hurst (1987) y a Ferkin (1999 a,b), se consideraron sobremarcas (SM) a las MS depositadas exclusivamente sobre las MO dejadas por otro macho en una instancia previa. Para el registro de marcas odorificas, en cada uno de los 3 experimentos se coloco en el piso de la CS, una hoja de papel blanco cuadriculado de 90 g. (con celdas de 0.5 [cm.sup.2]), previamente identificado (Fig. 2a).

Debido a que una exposicion prolongada de los oponentes podria conducir a la familiaridad entre los mismos (Mech et al., 2003), cada experimento tuvo una duracion de 10 minutos.

E1: Estudio del establecimiento de jerarquias de dominancia-subordinacion

Siguiendo a Korpela et al. (2011) y Becker et al. (2012), la condicion de dominancia de los machos se determino principalmente por el numero de celdas de 0.5 [cm.sup.2] marcadas por cada uno de los machos probados simultaneamente. Para ello, en cada uno de los CM se introdujo un macho (macho 1 y 2, de masa corporal similar, [+ o -] 2 g), mientras que en el CE se coloco una hembra (+ o -] 2 g con respecto a la masa corporal de los machos). Los machos y la hembra pudieron desplazarse libremente en sus compartimentos marcando sus respectivas hojas de papel (macho 1: P1.1; macho 2: P1.2; hembra: P2). Ademas, para revalidar la condicion de dominancia de los machos se registro la distribucion espacial de las MO y la superficie promedio del area marcada por cada macho oponente. Una vez finalizado este experimento, cada P1 fue removida y los animales fueron temporalmente ubicados en sus respectivas cajas individuales de procedencia. Luego de analizar cada P1, estas fueron cortadas por la mitad para ser usado en el E2 (Fig. 2b).

E2: Estudio de la eleccion de macho por parte de hembras en relacion a su condicion de dominancia

Al inicio de este experimento, la mitad del papel que contenia las marcas odorificas dejadas por ambos machos durante E1 en el sector mas cercano a CE (P1.1a y P1.2a) (Fig. 2b) fue colocada en el piso del CE, en la seccion mas cercana a CM. La superficie restante del compartimento estimulo fue cubierta con una hoja limpia (P3) (Fig. 2c). A continuacion la misma hembra utilizada en E1 se reintrodujo en el CE.

La eleccion de macho se estudio de acuerdo al numero de marcas odorificas secundarias depositadas por la hembra (MS) sobre los sustratos conteniendo MO de los machos (P1.1a y P1.2a). Para el analisis de los datos se realizo una Prueba de Mann-Whitney ([alfa]=0.05). El analisis estadistico fue realizado usando el programa R version 3.2.4 (R Development Core Team 2016). Ademas, como un indicador de preferencia, se registro el tiempo de permanencia de la hembra en cercania de uno u otro macho. Para obtener un registro continuo de la ubicacion espacial de la hembra en CE se procedio a filmar la experiencia.

Estudio de la reafirmacion de la jerarquia de dominancia de los machos

Para este estudio, sobre la mitad del piso de CM mas cercana al CE se coloco la mitad restante de P1 (P1.1b y P1.2b), girada 180[grados] respecto de su posicion original (Fig. 2d). De esta manera, la porcion de hoja marcada por el macho 1 durante E1 quedo cubriendo la mitad del piso del compartimento del macho 2 y viceversa. La mitad restante del piso de cada CM fue cubierta con papel limpio (P4) (Fig. 2d). A continuacion, los machos fueron reintroducidos en sus correspondientes CM respetando su ubicacion original en E1. Luego de 10 minutos, los dos machos se extrajeron de la CS y fueron ubicados en cajas de policarbonato individuales, donde permanecieron hasta el momento de su liberacion en el sitio de su captura. Las marcas odorificas depositadas sobre P1.1b y P1.2b fueron identificadas como MS.

Todas las marcas odorificas registradas durante los experimentos se visualizaron utilizando una lampara de luz UV, y para su identificacion y analisis fueron calcadas sobre una hoja de acetato transparente, dividida en grillas de 0.5 [cm.sup.2] (Desjardins et al., 1973; Becker et al., 2012). Posteriormente, y para generar una base de registro permanente de las MO, las mismas fueron extrapoladas a una hoja de papel cuadriculado blanco. Para cuantificar las marcas odorificas depositadas por cada individuo, se conto cada celda de 0.5 [cm.sup.2] que evidencio la presencia de MO.

Las observaciones comportamentales de machos se registraron durante E1 a traves de una camara filmadora. Cada comportamiento observado fue calculado como el porcentaje de tiempo en el cual fue exhibido durante los primeros 5 minutos de duracion del experimento. Esto, debido a que la inclusion de los minutos restantes (5) podria conducir a la incorporacion de comportamientos estereotipados y/o realizados por habituacion (Martin y Bateson, 1998). Para facilitar el analisis de los comportamientos exhibidos por los machos, el area de los CM fue discriminada en tres areas mas pequenas: AH (area colindante al compartimento ocupado por la hembra); AO (area contigua al compartimento ocupado por el macho oponente); AR (area restante) (Fig. 3). Para la descripcion de las diferentes pautas comportamentales se utilizaron los criterios propuestos por Bonatto et al. (2013) (Apendice 1).

RESULTADOS

La densidad de la poblacion de origen de A. azarae fue de 92 individuos por hectarea (+ o -] 6.56), un valor muy similar al registrado por Gomez et al. (2011) en ambientes naturales unidimensionales en la misma epoca del ano.

A partir del numero de marcas odorificas depositadas por los machos en E1 se pudo discriminar entre dominantes y subordinados; los machos dominantes depositaron en promedio 123.43 [+ o -] 56.20 MO, mientras que los machos subordinados dejaron un promedio de 61.87 [+ o -] 31.82 MO. De este modo, los machos dominantes duplicaron el numero de MO de los de menor jerarquia de dominancia. En cuanto a la distribucion de las MO, los dominantes y subordinados depositaron un porcentaje promedio de 29.43 [+ o -] 6.06 y 18.35 [+ o -] 5.33 respectivamente, en el area aledana al compartimento ocupado por la hembra. En cuanto a los valores de porcentaje promedio de MO depositadas por dominantes y subordinados en el area adyacente al macho oponente, los primeros colocaron el 27.65% [+ o -] 9.95, y los subordinados el 12.78% [+ o -] 5.76. El resto de las MO depositadas por machos dominantes (30.74 [+ o -] 17.43) y subordinados (56.35 [+ o -] 28.03), se registraron en AR. Con respecto a la superficie promedio del area marcada por cada macho oponente durante E1, los machos que marcaron un mayor numero de celdas cubrieron un area mayor que los subordinados (68 [cm.sup.2] [+ o -] 21.68 y 31[cm.sup.2] [+ o -] 12.78, respectivamente). Asi, los machos dominantes duplicaron la superficie del area marcada con MO, respecto a la marcada por los subordinados.

Con respecto a la eleccion de macho por parte de hembras de A. azarae en relacion a su condicion de dominancia, de un total de 649 MS depositadas por las hembras sobre el sustrato marcado por los machos en P1,

13.87 [+ o -] 17.42 correspondieron al macho dominante y 14.35 [+ o -] 11.75 al macho subordinado. En este estudio no se registraron diferencias estadisticamente significativas en el numero de MS depositadas por las hembras en respuesta a la condicion de dominancia de los machos (U = 228; N = 23; p = 0.4269).

En relacion a la reafirmacion de la jerarquia de dominancia, de un total de 1743 MS depositadas por los machos dominantes, solo 53 fueron colocadas sobre las MO del macho subordinado. De esta manera, solo el 3.04% resultaron ser SM del dominante sobre el macho subordinado. Por otra parte, de las 1043 MS depositadas por los machos subordinados, 51 de ellas (4.90%), constituyeron SM al macho dominante.

Con respecto a los tiempos de permanencia de los machos dominantes y subordinados en AO, en general estos fueron breves y similares. De los 300 segundos de observacion, los dominantes ocuparon el AO durante un tiempo promedio de 25.12 [+ o -] 13.64, y los subordinados durante 21.43 [+ o -] 12.23. Por otra parte, el tiempo de permanencia de los machos en cercania del compartimento de la hembra, tampoco vario en relacion a la condicion del macho. Los machos dominantes se mantuvieron sobre AH durante 31.72 [+ o -] 21.16, y los subordinados lo hicieron durante 29.74 [+ o -] 16.51. Los machos, independientemente de su condicion, pasaron la mayor parte del tiempo explorando el entorno. Los dominantes exploraron vertical y horizontalmente el AR durante un tiempo promedio de 43.16 [+ o -] 19.91, en tanto que los machos subordinados lo hicieron durante 48.83 [+ o -] 16.72. En cuanto a los tiempos de permanencia de la hembra durante E1, se observo que estas permanecieron en cercania de los machos dominantes un tiempo promedio de 23 [+ o -] 09.11 y de 22.05 [+ o -] 10.07 en cercania de los subordinados. De esta manera, las hembras invirtieron el mismo tiempo en permanecer en cercania de uno u otro macho. Las hembras exploraron el entorno durante un tiempo promedio de 49 [+ o -] 13.01. En relacion a los tiempos dedicados a explorar las marcas odorificas depositadas por los machos durante E1, durante E2 las hembras exploraron las marcas depositadas por los machos dominantes durante 28 [+ o -] 08.11 y durante 29 [+ o -] 09.12 las correspondientes al subordinado.

En cuanto a las posturas agresivas y sumisas registradas por los machos durante E1, se observo que en solo cuatro experiencias desplegaron dichas posturas, y en todos los casos ninguno de los comportamientos mencionados fue exhibido por mas de 40 segundos.

DISCUSION

Si bien hace mucho tiempo que en pequenos roedores el marcado odorifico es considerado un mecanismo destacado de comunicacion olfativa utilizado en el establecimiento de territorios (Gosling, 1982; Johnston, 1983), en los primeros estudios sobre dominancia el criterio principal utilizado se basaba en los resultados de enfrentamientos diadicos (Van Oortmerssen, 1970; Van Zegeren, 1980; Dewsbury, 1982). En estudios posteriores, si bien se consideraban los comportamientos agonisticos, se incluyeron las marcas de olor de los machos contrincantes a modo de revalidacion de la jerarquia de dominancia alcanzada (Rozenfeld y Rasmont, 1991). Finalmente, una gran parte de las investigaciones sobre acceso y mantenimiento de la condicion de dominancia de un macho sobre otro se han basado exclusivamente en las marcaciones odorificas (Gosling et al., 2000; Thomas, 2002; Thomas y Wolff, 2002; Korpela et al., 2011; Becker et al., 2012). Estos autores han sugerido que la marcacion odorifica representa una prueba fiable, a prueba de engano, que deberia ser favorecida por la seleccion sexual. Ademas, esta prueba presenta la gran ventaja de evitar heridas corporales, habituales en los enfrentamientos diadicos, las cuales a su vez podrian condicionar la eleccion de la hembra (Horne e Ylonen, 1996; Klemme et al., 2006b). En el presente estudio, donde el establecimiento de la condicion de dominancia de los machos de A. azarae se determino a partir del numero de marcas odorificas, de su distribucion espacial, y de la superficie promedio del area marcada por cada macho oponente, se pudo discriminar claramente entre dominantes y subordinados. Rozenfeld y Rasmont (1991), Korpela et al. (2011) y Becker et al. (2012), tambien determinaron la condicion de dominancia de machos de Myodes glareolus y de Peromyscus californicus y P. leucopus a partir del numero de celdas del sustrato marcadas por cada macho oponente, sin incluir enfrentamientos directos previos entre los machos donadores de olor.

Si bien en este estudio la existencia de jerarquias de dominancia en machos de A. azarae se baso unicamente en las marcaciones odorificas, las observaciones comportamentales realizadas por Bonatto et al. (2013), en el marco del paradigma residente-intruso (Tobias, 1997) y de la hipotesis de valoracion asimetrica de recursos (Maynard Smith y Parker, 1976; Parker y Rubenstein, 1981), mostraron que en machos de A. azarae existe una relacion directa entre la posesion de un territorio reproductivo exclusivo y la condicion de dominancia. Cuando estos autores realizaron enfrentamientos intrasexuales de machos de esta especie en presencia de marcas de olor de hembras receptivas, los machos residentes mostraron altos niveles de agresion hacia los intrusos, y los altos valores de comportamiento sumiso exhibido por los intrusos respaldaron la dominancia comportamental de los residentes.

Varios autores observaron que las marcas odorificas secundarias y las sobremarcas se hallan asociadas con la reafirmacion de la condicion de dominancia entre machos de especies de roedores (Shapiro y Dewsbury, 1986; Rozenfeld et al., 1987; Rozenfeld y Rasmont, 1991; Hurst, 1993; Klemme et al., 2006b). Sin embargo, en este trabajo los machos dominantes y los subordinados depositaron valores similares de sobremarcas. De esta manera, los machos de A. azarae no utilizarian las sobremarcas de orina como una estrategia de mantenimiento de su condicion de dominancia. En un estudio realizado para discernir el rol de las sobremarcas, Thomas y Wolff (2002) observaron que las marcas secundarias depositadas por machos de Microtus ochrogaster y M. pennsylvanicus no constituyeron sobremarcas y sugirieron que estas principalmente actuarian maximizando la identidad del individuo y evitando la confusion entre marcas. Por otro lado, segun Qvarnstrom y Forsgren (1998) y Waterman (2007), la sobremarcacion odorifica representaria una estrategia de alto costo ya que conduciria a un incremento en la probabilidad de depredacion y una mayor susceptibilidad a enfermedades.

Con respecto a la eleccion de macho por parte de hembras de A. azarae, los resultados obtenidos en este estudio muestran que estas no exhibirian preferencia por la condicion de dominancia del macho; la cantidad promedio de MS depositadas por las hembras sobre las marcas odorificas de ambos machos fueron similares. Ademas, las hembras no variaron sus tiempos de permanencia en cercanias o sobre las marcas odorificas depositadas por machos dominantes o subordinados. Sin embargo, varios autores encontraron que en las especies poliginicas Myodes glareolus y Microtus oeconomus (Lambin et al., 1992; Horne e Ylonen, 1996; Kruczek, 1997; Kruczek y Zatorska, 2008), y en la promiscua-poliginica Microtus pennsylvanicus (Johnston et al., 1997a,b), las hembras receptivas aumentaron la frecuencia de sus marcas odorificas en presencia de machos dominantes. Por otra parte, Ferkin (1999a,b), Rich y Hurst (1998) y Woodward et al. (2000) reportaron que en especies promiscuas y poliginicas las hembras permanecen mas tiempo en contacto con las marcas odorificas depositadas por los machos dominantes. Estas observaciones concuerdan con las realizadas por Lopuch y Matula, (2008) y Lopuch y Radwan (2009) quienes proponen que en especies de roedores poliginicos y promiscuos la jerarquia de dominancia de los machos refiere a la prioridad de un individuo por el acceso a parejas como resultado de interacciones previas.

En muchas especies de roedores las hembras son capaces de evaluar la condicion de los machos a traves de cambios en la concentracion de androgenos volatiles presentes en la orina (Bronson y Caroom, 1971; Bronson y Marsden, 1973; Jemiolo et al., 1985, 1991). Las marcas odorificas proveen informacion veraz de la habilidad de un macho de defender su territorio, ya que solo un macho exitoso puede asegurar que sus marcas predominen en toda el area defendida, restringiendo el ingreso a potenciales competidores (Gosling, 1982; Hurst, 1993, 2009; Brunner et al., 2016). Asi, las marcas odorificas frescas de machos competidores indicarian el fracaso o el exito en la exclusion de los desafiantes, permitiendo que las hembras puedan elegir entre machos con diferentes condiciones de dominancia (Hurst et al., 2005). Si bien las hembras son capaces de seleccionar las marcas odorificas frescas que han contramarcado las del oponente vencido (Rich y Hurst, 1999), segun Cheetham et al. (2007), ellas tambien deberian ser capaces de reconocer al macho dueno de las mismas a traves del contacto nasal directo. Segun Mateo (2004) y Thom y Hurst (2004), la adquisicion de la capacidad de discriminar entre potenciales parejas reproductivas se hallaria relacionada con la capacidad de la hembra de memorizar y utilizar la informacion surgida de encuentros anteriores, en sus futuras respuestas hacia los mismos individuos. Teniendo en cuenta que en especies de pequenos roedores poliginicos solo una minoria de machos gana acceso a varias hembras, que las hembras son particularmente sensibles al estatus social de los machos, y que se aparean preferentemente con aquellos dominantes capaces de defender exitosamente su territorio (Wolff, 1985; Kruczek, 1997; Rosell et al., 2008; Hurst, 2009), los resultados obtenidos en este estudio podrian estar afectados por las condiciones a las cuales fueron expuestos los individuos (por ejemplo, la ausencia de contacto fisico directo durante la experiencia). Por otra parte, si las hembras no hubieran tenido experiencias previas en la poblacion de origen con los machos a los cuales fueron expuestas en cada ensayo, estas carecerian de herramientas para la evaluacion de sus respectivas condiciones competitivas. De este modo, debido a que nuestro diseno experimental podria reducir la compatibilidad de los resultados obtenidos respecto a una situacion completamente natural, seria importante profundizar el estudio sobre eleccion de pareja por parte de hembras de A. azarae.

Por otra parte, es posible que en este estudio la condicion de dominancia o subordinacion identificada en los machos enfrentados haya reflejado en cierto modo la variabilidad intrasexual e intraespecifica respecto a la extroversion y la toma de riesgo de los individuos (Wilson et al., 1994; Sun et al., 2007; Reale et al., 2007, 2009; Korpela et al., 2011). Asi, el diseno de las futuras investigaciones deberian incluir la identificacion previa de machos duenos de un territorio reproductivo exclusivo y de machos excluidos de la poblacion reproductiva, y el contacto previo de las hembras con machos contrincantes de diferente calidad. Esto permitiria la evaluacion, por parte de la hembra, de las condiciones competitivas de los oponentes y facilitaria el reconocimiento y eleccion de un olor en particular en relacion a la condicion de dominancia del donador.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigacion fue posible gracias a la Secretaria de Ciencia y Tecnica (SECyT), Universidad Nacional de Rio Cuarto.

LITERATURA CITADA

ALOISE KING ED. 2013. Sexual conflict in mammals: Consequences for mating systems and life history. Mammal Review 43:47-58.

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Facundo Contreras (1), H. Javier Escudero (2), Florencia Bonatto (1), Jose Priotto (1,2) y Andrea R. Steinmann (1,2)

(1) Consejo Nacional de Investigaciones Cientificas y Tecnicas (CONICET).

(2) Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Fisico-Quimicas y Naturales, Universidad Nacional de Rio Cuarto, Agencia Postal No. 3, 5800 Rio Cuarto, Cordoba, Argentina. [Correspondencia: Andrea Rosa Steinmann <asteinmann@exa.unrc.edu.ar>]

Recibido 27 abril 2016. Aceptado 24 agosto 2016. Editor asociado: G Francescoli

Leyenda: Fig. 1. Esquema de la Camara de Seleccion (CS) que muestra el Compartimento Estimulo (CE) en el cual se ubica la hembra, y los dos Compartimentos Menores (CM) en los cuales se ubican los machos (m1 y m2). La linea punteada proxima a los tabiques que separan los compartimentos (CM-CM y los dos CM-CE) indican las perforaciones realizadas en los mismos.

Leyenda: Fig. 2. Esquema de la camara de seleccion que muestra: a) ubicacion de las hojas de papel colocadas en CM (P1.1 y P1.2), y en CE (P2); b) protocolo de corte de las hojas de papel P1 que contienen las marcas odorificas de los machos, para la obtencion de P1.1a y P1.2a (cercanas a CE) y P1.1b y P1.2b (distantes del CE); c) distribucion de las hojas de papel en CE que contienen las marcas odorificas dejadas por los machos durante E1 (P1.1a y P1.2a), y la hoja limpia de papel P3; d) distribucion de las hojas de papel en CM que contienen las marcas odorificas depositadas por los machos durante E1 (P1.1b y P1.2b), y las hojas limpias de papel P4.1 y P4.2.

Leyenda: Fig. 3. Area de los Compartimentos Menores (CM) discriminadas en areas mas pequenas, demarcadas para el estudio de la distribucion de las marcas odorificas depositadas por los machos oponentes. AH: area colindante al compartimento correspondiente a la hembra; AO: area contigua al compartimento correspondiente al macho oponente; AR: area restante.
APENDICE 1
Comportamientos observados en Akodon azarae durante los experimentos
1 y 2.

COMPORTAMIENTOS    TIPO DE RELACION   REGISTRO DE LAS PAUTAS
                                      COMPORTAMENTALES OBSERVADAS

INTERACTIVOS       INTRASEXUAL        Macho en cercania del macho
(comportamientos                      oponente (medido en tiempo
realizados con,                       transcurrido)
hacia o debido
al oponente)                          Postura agresiva: individuo
                                      parado sobre sus cuatro patas,
                                      con pilo-ereccion y el cuerpo
                                      tensionado hacia el oponente,
                                      que genera como respuesta un
                                      comportamiento sumiso en el
                                      oponente.

                                      Postura sumisa: este
                                      comportamiento se asume en
                                      respuesta a una postura
                                      agresiva del oponente. Los
                                      animales doblan su cuello
                                      lateralmente, ofreciendo el
                                      lado concavo al oponente.

                   INTERSEXUAL        Hembra en cercania de uno u
                                      otro macho (medido en tiempo
                                      transcurrido)

                                      Machos en cercania de la
                                      hembra (medido en tiempo
                                      transcurrido)

                                      Hembra sobre un area con
                                      marcas odorificas  depositadas
                                      por uno u otro macho. (medido
                                      en tiempo transcurrido)

NO INTERACTIVOS                       Exploracion del entorno:
(comportamientos                      movimientos exploratorios
realizados                            individuales en todas las
individualmente,                      direcciones sobre la
sin ser                               superficie del suelo
dirigidos al                          (exploracion horizontal) o
oponente)                             sobre los laterales
                                      (exploracion vertical) de la
                                      CS.
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No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
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Author:Contreras, Facundo; Escudero, H. Javier; Bonatto, Florencia; Priotto, Jose; Steinmann, Andrea R.
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Dec 1, 2016
Words:7849
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