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Invertebrados asociados al coral constructor de arrecifes Pocillopora damicornis en Playa Blanca, Bahia Culebra, Costa Rica.

Invertebrates associated with the reef-building coral Pocillopora damicornis at Playa Blanca, Bahia Culebra, Costa Rica.

Los arrecifes coralinos son considerados como uno de los ecosistemas mas diversos que existen en el planeta (Reaka-Kudla 1997, Portes & Tougas 2001, Glynn & Enochs 2011), albergando entre 600 000 y 9 millones de especies a nivel mundial (Knowlton 2001). Sin embargo, se cree que la verdadera diversidad de los arrecifes de coral es desconocida y que solo conocemos un 10% de ella (Sheppard et al. 2009). Entre los grupos mas importantes destacan los peces, gasteropodos, bivalvos, crustaceos decapodos y equinodermos. Esta alta diversidad se debe no solo por la presencia de los corales petreos que forman la estructura tridimensonal, sino tambien a la gran cantidad de organismos endo y ectosimbiontes presentes (Sheppard et al. 2009, Stella et al. 2011a), ya que los arrecifes coralinos son facilitadores de refugio y alimento a un gran numero de peces e invertebrados (Idjadi & Edmunds 2006).

En el Pacifico Tropical Oriental (PTO) los arrecifes coralinos estan distribuidos desde el Golfo de California hasta Ecuador, incluyendo las islas oceanicas de Clipperton, Revillagigedo, Coco, Malpelo y Galapagos (Glynn & Ault 2000, Cortes 2011). En terminos generales son menos diversos que sus contrapartes del Indo-Pacifico o Caribe (Sheppard et al. 2009). Sin embargo, a pesar de ello siguen manteniendo cadenas troficas tan complejas como los anteriores (Cortes 1997, Glynn 2004).

El estudio de la fauna asociada al coral Pocillopora spp. en el PTO se ha realizado principalmente entre los anos 1974 y 1996 en Panama (Abele 1974, 1976a, b, Castro 1974, Abele & Patton 1976, Glynn 1976, 1983a, b, c, 1987, Castro 1978, 1996, Gotelli & Abele 1983, Glynn et al. 1985, Gotelli et al. 1985) y Colombia (von Prahl et al. 1978, Castro 1982). Dichos trabajos se enfocaron inicialmente a la descripcion de las especies de crustaceos simbiontes de los corales y posteriormente analizaron las relaciones ecologicas en las comunidades coralinas (Garth 1974, Castro 1976, 1982, 1996, von Prahl et al. 1978), para posteriormente entrar a procesos ecologicos que ellas juegan dentro del coral o arrecife. Abele (1976a, b) comparo la fauna de decapodos entre ambientes costeros y bajo condiciones oceanograficas diferentes, y Abele y Patton (1976) la relacion entre el numero de individuos por especie y el tamano de la colonia. Glynn (1976) describio el proceso de defensa que hacen los simbiontes Trapezia y Alpheus ante la accion coralivora de la estrella corona de espinas, la cual prefiere atacar corales que no posean estos decapodos simbiontes. Por esta razon, se ha visto que la presencia de decapodos simbiontes favorece una mayor tasa de sobrevivencia en corales pociloporidos al aumentar la produccion de mucus y el crecimiento del esqueleto coralino, y liberarse de contaminantes, microorganismos, y estadios larvales (Glynn 1983). Sin embargo, los organismos simbiontes son afectados por la mortandad coralina (i.e. El Nino) al perder parte de su fuente de alimento (Glynn et al. 1985) de los cuales dependen completamente (Castro 1978). Posteriormente, Gotelli y Abele (1983) y Gotelli et al. (1985) estudiaron los patrones de estructura poblacional de varios de estos crustaceos asociados al coral Pocillopora damicornis. Mas recientemente, Enochs y Hockensmith (2008) determinaron a traves del tiempo que colonias vivas de P. damicornis siempre albergan una mayor biomasa de organismos cripticos que colonias muertas de este coral, resaltando la dependencia de estos organismo para habitar colonias vivas; y Enochs et al. (2011) determinan que la abundancia y biomasa de la criptofauna sobre este coral va a ser mayor en ambientes con baja porosidad y flujo de agua lenta, indicando que este tipo de ambientes van a brindar una mayor proteccion contra depredadores que ambientes muy porosos, mientras que un flujo lento va a ser sinonimo de ambientes con mayor deposicion y retencion de sedimentos y materia organica, favoreciendo una mayor biomasa.

En Mexico este tipo de investigaciones comienza a darse a finales de los 1990, cuando Pereyra-Ortega (1998) y Hernandez (1999) describieron la fauna de los decapodos asociados al coral en la Isla Espiritu Santo, Golfo de California. Posteriormente, Luna-Ramirez et al. (2002) estudiaron en Bahias de Huatulco la variacion estacional de decapodos, encontrando que los meses lluviosos poseen los valores mas bajos en abundancia y diversidad. Mas recientemente, Hernandez et al. (2008, 2010) analizaron el impacto de un huracan y el efecto del blanqueamiento coralino por bajas temperaturas en la composicion de decapodos y otros invertebrados asociados al coral Pocillopora spp. en las bahias de Loreto y La Paz, Baja California Sur, y su posterior recuperacion. Estos mismos autores presentaron un listado detallado de los crustaceos decapodos asociados a los arrecifes de Baja California Sur (Hernandez et al. 2009).

Para Costa Rica no existen trabajos que analicen la fauna asociada al coral Pocillopora (Cortes & Jimenez 2003, Cortes et al. 2010), por lo que los objetivos del presente trabajo fueron realizar un estudio de la fauna asociada a colonias del coral constructor de arrecifes, Pocillopora damicornis, en Playa Blanca, Bahia Culebra, con el fin de poder cuantificar cuales especies de invertebrados estan presentes, en que cantidades y la variacion en la composicion y abundancia de los organismos con respecto a la epoca del ano. Esta bahia es una zona rica en arrecifes coralinos, con aproximadamente 16 especies de corales constructores de arrecife, y una cobertura de coral vivo de 44% (Jimenez 2001). El arrecife de Playa Blanca en los ultimos 15 anos ha venido sufriendo un deterioro en la cobertura de coral vivo, pasando de un 38% (Jimenez 2001, Jimenez et al. 2001) a un 2.5% asociado a multiples eventos de estres que han causado una perdida en la cobertura coralina (Alvarado et al. 2012).

MATERIALES Y METODOS

El trabajo de campo se realizo en el arrecife de Playa Blanca (10[grados]36'37.63"N, 85[grados]41'10.01"W), en la parte norte de Bahia Culebra. Esta bahia esta sujeta a un afloramiento estacional de agua fria rica en nutrientes entre diciembre y abril (Brenes et al. 1990, Jimenez 2001), y consiste en una serie de islotes, playas, acantilados y estuarios con importantes recursos marinos economicos (Jimenez 2001). El presente estudio se realizo entre el 2003 y 2004, cuando la cobertura de coral todavia era alta y saludable. Para este periodo de trabajo las condiciones promedio de algunos parametros ambientales fueron las siguientes: temperatura (27.4 [+ o -] 1.8[grados]C, min: 22.6[grados]C, max: 29.5[grados]C), sedimentacion (4.5 [+ o -] 4.3 mg/[cm.sup.2]/dia, min: 1.0 mg/[cm.sup.2]/dia, max: 16.3 mg/[cm.sup.2]/dia) y concentracion de fosfatos (0.16 [+ o -] 0.06[micron]M, min: 0.06 [micron]M, max: 0.28 [micron]M) (Fig. 1; datos sin publicar, Laboratorio de Arrecifes Coralinos, CIMAR-UCR). Las recolectas realizadas en este estudio se llevaron a cabo los dias 30 abril 2003, 31 agosto 2003, 21 noviembre 2003 y 25 febrero 2004; entre las 10:00 y 14:00 horas.

[FIGURA 1 OMITIR]

Durante cada visita se recolectaron cinco colonias del coral Pocillopora damicornis que tuvieran un diametro aproximado de 20 cm, con morfologias similares, y que no presentaran signos de deterioro o blanqueamiento, de manera azarosa a 3 m de profundidad mediante equipo de buceo autonomo. Las colonias fueron puestas en bolsas plasticas, sellandolas al nivel de la base de la colonia, y posteriormente llevadas a la costa donde fueron quebradas con el fin de remover todos los invertebrados presentes en ellas. Los organismos fueron separados en frascos y preservados en alcohol al 70%. Posteriormente, los organismos fueron trasladados al Museo de Zoologia, Escuela de Biologia (Universidad de Costa Rica), donde se realizo la identificacion. La identificacion siempre que fuera posible, se llevo hasta el nivel de especie siguiendo los criterios de Keen (1971) y Skoglund (1992, 2002) para los gasteropodos y bivalvos, Holthuis (1951, 1952), Haig (1960), Kim y Abele (1988) y Castro (1996) para los decapodos, Salgado-Barragan y Hendrickx (2010) para los estomatopodos, y Clark (1940) para los ofiuroideos.

Para cada especie se presenta la cantidad de individuos por colonia por mes de muestreo, asi como el promedio anual de individuos por colonia de cada especie. Asi mismo, para cada especie se calculo su densidad (ind/[m.sup.2]) al dividir el numero de individuos por colonia, por el area de la colonia, asumiendo como diametro de las colonias 20 cm, con el fin de poder realizar comparaciones de densidad con otras zonas del Pacifico Tropical Oriental. Asi mismo, con el fin de determinar la predominancia de las especies a traves del ano se empleo el indice de valor biologico de Sanders (IVB; Sanders 1960, Loya-Salinas & Escofet 1990). Para este indice, se designaron como especies predominantes, aquellas que a lo largo del ano fueran dominantes en cada mes de muestreo, y que presentaron las mayores sumas acumuladas del IVB mensuales con respecto a las otras especies, seleccionando las primeras diez con mayor puntaje del indice.

Con el fin de determinar si existian diferencias significativas entre la cantidad de individuos por mes muestreado se realizaron una serie de pruebas pareadas de T de Student mediante el programa estadistico SYSTAT 8.0. Asi mismo, con el fin de determinar si existian diferencias entre el numero de especies y de individuos entre epoca seca (abril 2003 y febrero 2004) y epoca lluviosa (agosto y noviembre 2003), se realizaron dos pruebas de Chi-cuadrado utilizando el programa estadistico PAST. Como complemento a estas pruebas se realizo un analisis de similitud porcentual (SIMPER), con el fin de determinar cuales especies contribuyen mayormente a las posibles diferencias entre epocas del ano. Para esta prueba, se utilizaron los datos de abundancia, los cuales fueron estandarizados y posteriormente transformados con la funcion de [log.sub.10](x + 1). Este analisis se realizo utilizando el software PRIMER 6.0 (Clarke & Gorley 2006). Asi mismo, con el fin de determinar similitudes en la composicion de especies, se construyo una matriz de similitud basada en las distancias entre curvas de dominancias de especies utilizando la rutina DOMDIS de PRIMER 6.0 (Clarke 1990, Clarke & Gorley 2006). Con esta matriz se construyo un dendrograma de agrupamiento promedio y un escalamiento multidimensional no metrico (nMDS). Posteriormente, se realizo un analisis de similitud (ANOSIM) para determinar el grado de significancia de las diferencias entre los grupos (Clarke & Gorley 2006).

Para cada mes de muestreo se calcularon los indices de riqueza de especies de Margalef (d), de diversidad de Shannon (H', [log.sub.e]), la equidad de Pielou (J) y la diferenciacion taxonomica (A+; Clarke & Warwick 2001). Para este ultimo indice se utilizaron seis niveles taxonomicos: especie, genero, familia, orden, clase, y filo; con sus respectivos pesos [omega] = 16.66 (especies en el mismo genero), 33.33 (misma familia pero generos diferentes), 50 (mismo orden pero familia diferente), 66.66 (misma clase pero orden diferente), 83.33 (mismo Filo pero clase diferente) y 100 (filos diferentes). Estos analisis se llevaron a cabo utilizando el software PRIMER 6.0 (Clarke & Gorley 2006).

RESULTADOS

De las 20 colonias muestreadas de P. damicornis se recolecto un total de 448 individuos pertenecientes a 35 especies (Cuadro 1), 28 generos, 24 familias, 11 ordenes, cinco clases y tres filos. Noviembre 2003 fue el mes con mayor numero de especies e individuos (23 y 131 respectivamente), mientras que febrero 2004 fue el que menos especies e individuos presento (15 y 91 respectivamente; Cuadro 2). Sin embargo, no se observaron diferencias significativas en la composicion de especies entre los meses (Cuadro 3). Asi mismo, la epoca lluviosa (agosto y noviembre 2003) fue la que presento el mayor numero de especies y de individuos (29 y 254 respectivamente). Mientras que la epoca seca (abril 2003 y febrero 2004) menos organismos presento (22 y 194 respectivamente). En este caso, se observaron diferencias significativas entre el total de individuos por epoca del ano ([ji al cuadrado] = 8.04, gl = 1, P<0.05), pero no entre el numero de especies por epoca ([ji al cuadrado] = 0.96, gl = 1, P = 0.33).

Las especies con mayor numero de individuos fueron Lithophaga aristata con 74 individuos, Harpiliopsis depressa con 68 y Trapezia ferruginea con 56. Estas tres especies mas Alpheus lottini y Petrolisthes haigae fueron las unicas que estuvieron presentes en todas las fechas de muestreo. El decapodo Fennera chacei y el bivalvo L. aristata fueron las especies con mayor densidad de individuos por colonia a lo largo del ano de estudio con 7.2 [+ o -] 8.0 y 6.0 [+ o -] 3.2 ind/colonia, seguidos por los decapodos H. depressa (4.5 [+ o -] 1.8 ind/colonia) y T. ferruginea (3.9 [+ o -] 1.8 ind/colonia). Harpiliopsis depressa fue la especie que aparecio con mayor frecuencia en las colonias recolectadas, apareciendo en un 75% de ellas (Cuadro 1), seguida por A. lottini y T. ferruginea con 70% de ocurrencia, y L. aristata y P. haigae con un 60% y 55% respectivamente. A nivel de densidad por [m.sup.2], estas especies siguen teniendo los numeros mas altos, sin embargo el orden cambia un poco siendo L. aristata la que posee la mayor densidad con 147.2 [+ o -] 89.4 ind/[m.sup.2], seguida por H. depressa (135.3 [+ o -] 62.7 ind/[m.sup.2]), F. chacei (122.0 [+ o -] 122.3 ind/[m.sup.2]) y T. ferruginea (111.4 [+ o -] 56.3 ind/[m.sup.2]; Cuadro 1).

Asi mismo, el indice de valor biologico de Sanders (IVB) indico que las diez especies que predominaron durante todo el estudio fueron: H. depressa y L. aristata con un 13.9% ambas, seguidas por T. ferruginea (11.8%), A. lottini (9.7%), F. chacei (8.9%), P. haigae (8.4%), Lithophaga plumula (6.8%), Ophiactis savignyi (4.6%), un Gammaridae sin identificar (4.2%) y Trapezia corallina (3.8%). El resto de especies presentaron valores del indice por debajo del 3%. El analisis de similitud porcentual (Cuadro 4), indico que las especies T. ferruginea, L. aristata, y H. depressa fueron las que mayor porcentaje aportaron en la diferenciacion en epoca seca, mientras que para la epoca lluviosa fueron de nuevo H. depressa, L. aristata y A. lottini (Cuadro 4).

Los meses de epoca seca (abr 03 y feb 04) fueron los mas similares (80%), mientras que los de epoca lluviosa (ago 03 y nov 03) no formaron alguna agrupacion (Fig. 2 A, B), siendo significativas estas separaciones (ANOSIM: R = 0.5, nivel de significancia 33.3%). Noviembre y agosto fueron los meses que compartieron mas especies (12), mientras que abril-agosto y noviembre-febrero compartieron 11 especies cada una, abril-noviembre 10 especies, y abril-febrero y agosto-febrero compartieron 8 especies. Noviembre presento ocho especies que solo ocurrieron en ese mes, mientras que en agosto cuatro, febrero tres y abril dos. De esta manera 13 especies solo aparecieron en la epoca lluviosa (Alpheus sp., Anachis sp., Cerithium maculosum, Chiton sp., Cycloxanthus vittatus, Pseudozonaria robertsi, Engina sp., Engina tabogaensis, Trachypollia lugubris, Pachycheles sp., Pagurus lepidus, Rissoina sp. y Trizopagurus magnificus), mientras que en la epoca seca solo seis especies aparecieron (Ala cornuta, Bulla punctulata, Modulus disculus, Muricopsis zeteki, Xanthodius stimpsoni, Ophiothrix spiculata) (Cuadro 1).

Con respecto a la riqueza de especies de Margalef (d) noviembre 2003 fue el que presento los valores mas altos, mientras que abril 2003 los mas bajos (Cuadro 2). De la misma manera, de acuerdo al indice de diversidad de Shannon (H') noviembre 2003 fue el mas diverso, y agosto 2003 como el menos diverso. Abril 2003 presento los mayores valores de la equidad de Pielou (J; 0.8533), mientras que agosto 2003 de nuevo alcanzo los valores mas bajos (0.7471). Finalmente, con respecto al indice diferenciacion taxonomica (A+) se repitio el mismo patron, siendo noviembre 2003 el mes con mayor valor (71.15) y agosto 2003 con los valores mas bajos (58.42) (Cuadro 2).

Al analizar la contribucion porcentual de individuos por familia de organismo asociado a P. damicornis por mes (Fig. 3) se notaron varios patrones. La contribucion de la familia de bivalvos Mytilidae es diferente porcentualmente entre abril-agosto (35-33%) y noviembre-febrero (10%). La familia de decapodos Palaemonidae presento bajos porcentajes (10-23%) en epoca seca (abril y febrero), en comparacion con los meses lluviosos (agosto-noviembre) donde sus porcentajes fueron mayores (27-38%). Las familias de decapodos Trapeziidae, Majidae, Porcellanidae y Xanthidae, asi como la familia de estomatopodo Gonodactylidae, fueron bastante constantes porcentualmente en el numero de individuos a traves del tiempo. Ademas de estos aparentes patrones, la familia Gammaridae fue casi nula durante todo el muestreo con la excepcion de febrero donde mostro una alta contribucion (23%). Hubo varias familias (Buccinidae, Bullidae, Cerithiidae, Columbellidae, Cypraeidae, Diogenidae, Mithracidae, Modullidae, Muricidae, Ophiothricidae, Paguridae, Polyplacophora, Rissoidae, y Thaidinae) cuya contribucion porcentual fue muy baja (1-2%), y que ademas solo se presentaron en uno o dos meses de muestreo. En este sentido noviembre fue el mes donde hubo un mayor porcentaje (14%) de estas familias poco frecuentes.

DISCUSION

En el presente estudio se encontraron 35 especies de invertebrados asociados a P. damicornis, de las cuales 20 fueron crustaceos, 13 moluscos y dos equinodermos. La mayor parte de estudios realizados en el PTO tratan sobre la fauna de decapodos asociados, y pocos son los que presentan informacion de otros grupos. Por lo tanto, parte de esta discusion se centrara en el grupo de decapodos, no sin antes recalcar la necesidad de realizar mayores investigaciones que abarquen toda la fauna asociada a este tipo de corales.

[FIGURA 2 OMITIR]

Entre estos pocos trabajos que incluyen otros organismos tenemos el de Hernandez et al. (2008) para dos localidades del Golfo de California, Mexico, donde encontraron 50 especies asociadas a Pocillopora, entre equinodermos, crustaceos, moluscos y poliquetos, contabilizando todos los organismos presentes en el arrecife, y no solo los que habitan dentro de las colonias. De estas 50 especies, 19 (Bahia de la Paz) y 15 (Bahia de Loreto) fueron decapodos asociados a las colonias de coral (Hernandez et al. 2010). Asi mismo, en Panama tambien domino el grupo de los decapodos (96% Golfo de Panama, y 89% Golfo de

Chiriqui) entre toda la macrofauna asociada a las colonias de coral (Abele & Patton 1976). Abele y Patton (1976) y Gotelli y Abele (1983) encontraron que la abundancia de individuos y la cantidad de especies de decapodos esta correlacionado positivamente con el tamano de las colonias de coral estudiadas. El numero se incrementa de tres especies en colonias de 960 [cm.sup.3] a 22 especies en colonias de 22 500 [cm.sup.3] (Abele & Patton 1976). En nuestra investigacion, para el caso de decapodos, encontramos 18 especies con un tamano aproximado de colonia de 25 000 [cm.sup.3]. Entre estas 18 especies se encuentran todos los simbiontes obligatorios de coral (Luna-Ramirez et al. 2002, Hernandez et al. 2010). Abele (1974, 1976a) registro 55 especies de decapodos asociados a Pocillopora en las Islas Perlas en el Golfo de Panama y 37 en la Isla de Uva en el Golfo de Chiriqui, encontrando las mismas especies obligatorias del coral, especies frecuentes y otras poco comunes. Posteriormente, para el arrecife de Uva, Gotelli y Abele (1983) mecionaron la presencia de 52 especies de decapodos en 119 colonias de coral. Abele (1976a) tambien analizo 119 colonias de coral, mientras que en el presente estudio se analizaron 20 en total, por lo cual podriamos pensar que de aumentar el esfuerzo de muestreo este numero podria incrementarse notablemente. Sin embargo, la metodologia deberia modificarse para que al aumentar el esfuerzo no aumente la modificacion del paisaje, pasando mas bien a censos visuales con transectos como los realizados por Hernandez et al. (2008, 2209, 2010) en Mexico, complementandolo con extraccion de colonias, ya que extraer 120 colonias de 20 cm de diametro implicaria una fuerte alteracion al fondo marino.

[FIGURA 3 OMITIR]

Por otro lado la cantidad de especies asociadas a Pocillopora en el PTO es menor a la determina en otras especies de corales ramosos en el Indo-Pacifico. Stella et al. (2010) encuentran 178 especies asociadas a cuatro especies de coral: Acropora nasuta, A. millepora, P. damicornis y Seriatopora hystrix. Esta ultima especie fue la que presento la mayor cantidad de especies (105) seguida por P. damicornis (102 especies). Asi mismo, el grupo de los crustaceos decapodos fue el que domino las muestras, representando entre el 51-66% de la fauna examinada. Stella et al. (2010) argumentan que este mayor numero de especie en S. hystrix y P. damicornis es producto un patron de crecimiento de las ramas mas complejo, el cual brinda mayor proteccion contra depredacion.

De las especies encontradas en el presente estudio podemos destacar seis especies (cinco decapodos y un bivalvo) como las predominantes de acuerdo a su densidad (tanto por colonia como por [m.sup.2]), su frecuencia de presencia y su indice de valor biologico, las cuales fueron en orden de predominancia (de mayor a menor): Harpiliopsis depressa, Lithophaga aristata, Trapezia ferruginea, Alpheus lottini, Fennera chacei, y Petrolisthes haigae. Todas consideradas como simbiontes obligatorios de P. damicornis (Luna-Ramirez et al. 2002, Hernandez et al. 2010), con la excepcion de L. aristata. Estas mismas especies han sido las mas comunes en Gorgona (Colombia; von Prahl et al. 1978, Castro 1982), Uva (Golfo de Chiriqui, Panama; Gotelli & Abele 1983, Enochs & Hockensmith 2008), las Perlas (Golfo de Panama, Panama; Abele & Patton 1976), Huatulco (Mexico; Luna-Ramirez et al. 2002), y Loreto y Espiritu Santo (Golfo de California, Mexico; Hernandez et al. 2008, 2009, 2010). Asi mismo, las densidades (Cuadro 1) presentes en este trabajo son muy similares a las observadas en todas estas localidades del PTO.

En la Isla Gorgona, Colombia, Castro (1982) menciono que la cantidad de individuos de Trapezia estaba correlacionada significativamente con el area de las colonias. En este sentido, Castro (1982) enfatizo que T. ferruginea estuvo presente en 18 de las 20 colonias analizadas con densidades entre 1 y 6 ind/ colonia, siendo la segunda en importancia para este genero. Trapezia corallina fue la especie mas abundante apareciendo en 19 de las 20 colonias con densidades mayores, entre 2 y 16 ind/colonia (Castro 1982). En Bahia Culebra, esta especie de Trapezia tuvo muy baja frecuencia de aparicion en las colonias (25%) con densidades inferiores (2.1 [+ o -] 1.2 ind/colonia) a las informadas para Gorgona. Asi mismo, para esta ultima localidad el camaron A. lottini estuvo presente en el 100% de las colonias analizadas. Glynn (1976) hallo para el arrecife de Uva una densidad de T. ferruginea entre 2 y 20 ind/colonia, siendo estos mas numerosos en el flanco del lado del mar ("seaward flank") en el arrecife. Por su parte, encuentra densidades menores (2-4 ind/colonia) para A. lottini. Esta especie estuvo presente en 80% de las colonias analizadas (Gotelli et al. 1985). Para esta misma localidad, utilizando las mismas muestras que Glynn (1976), Gotelli et al. (1985) reportan densidades para F. chacei entre 1.7 y 5.3 ind/colonia, apareciendo en el 72% de las colonias, mientras que H. depressa estuvo presente en 92% de las colonias. En Huatulco, Mexico, Luna-Ramirez et al. (2002) indicaron que T. ferruginea y P. haigae estuvieron presentes en el 100% de los meses muestreados (desde marzo 1994 hasta abril 1995) siendo a su vez las mas abundantes.

Durante el presente estudio noviembre presento los valores mas altos de los indices de riqueza de especies (d), diversidad de Shannon (H') y diferenciacion taxonomica ([[DELTA].sup.+]) (Cuadro 2). Asi mismo, fue el mes menos similar en comparacion con el resto de los meses (Fig. 2), aportando nuevas especies o exclusivas (8). Durante este mes, se observo la menor tasa de sedimentacion (1.3 mg/[cm.sup.2]/dia), una alta disponibilidad de nutrientes (0.16 [micron]M P[O.sub.4.sup.-3]), y una temperatura calida (27.7[grados]C) en el arrecife, condiciones que pudieron favorecer esta alta diversidad y riqueza, y la separacion del resto de meses. Por otro lado, en el mes de agosto se presentaron condiciones similares en temperatura (28.7[grados]C) y de nutrientes (0.11 [micron]M P[O.sub.4.sup.-3]), fue el mes que presento los menores valores de diversidad (H'), equidad (J') y diferenciacion taxonomica ([[DELTA].sup.+]), distanciandose de noviembre y de los meses de epoca seca. Sin embargo, fue uno de los meses con mayor tasa de sedimentacion (6.6 mg/[cm.sup.2]/dia), despues de abril (7.6 mg/[cm.sup.2]/dia), indicando que este ultimo factor pudo haber tenido cierto efecto en la composicion de especies. Febrero y abril, a pesar de poseer leves diferencias en temperatura (25.9[grados]C y 27.2[grados]C, respectivamente), nutrientes (0.09 [micron]M P[O.sub.4.sup.-3] y 0.20 [micron]M P[O.sub.4.sup.-3], respectivamente), y sedimentacion (2.9 mg/[cm.sup.2]/dia y 7.6 mg/[cm.sup.2]/ dia, respectivamente), fueron los mas similares en composicion (Fig. 2). Esto indica que deben de haber factores ambientales que no tomamos en cuenta en el presente estudio que expliquen esta agrupacion de meses que corresponden a la epoca seca, que definitivamente esta asociado con algun evento relacionado al afloramiento costero. Posiblemente, eventos de reclutamiento posteriores a la epoca de afloramiento costero se manifiestan en el arrecife, por lo que en meses como noviembre podamos encontrar mas especies. Al respecto, Lessios (1981) argumento que el erizo de mar Diadema mexicanum, en el Golfo de Panama, posee picos de desove en epoca lluviosa con el fin de asegurase que sus larvas no sean dispersadas fuera del arrecife y que se asienten previo al afloramiento cuando hay mayor disponibilidad de alimento.

De acuerdo a Gotelli et al. (1985) la epoca del ano es un factor importante que influencia la estructura poblacional de los decapodos asociados a coral. Ellos encuentran que en la epoca de lluvias la salinidad disminuye, y la escorrentia incrementa la turbidez del agua y reduce la penetracion de la luz afectando la composicion. Para el Golfo de Chiriqui (Panama), una zona sin afloramiento costero, Gotelli y Abele (1983) encuentran que las densidades y riquezas de especies no difirieron entre epoca seca y lluviosa. Abele (1976a) compara esta misma zona, con el Golfo de Panama que sufre afloramiento costero al igual que Bahia Culebra, y encuentra que en la zona con condiciones ambientales mas fluctuantes, la riqueza de especies es mayor. Por su parte, Luna-Ramirezet al. (2002) en Bahia de Huatulco, zona de afloramiento, estudiaron la variacion espacio temporal a lo largo de 19 meses, encontrando que la epoca seca posee los mayores valores de riqueza, abundancia y diversidad, mientras que la epoca de lluvias los mas bajos. Estos patrones difieren con lo encontrando en la presente investigacion, lo cual debe tomarse con cautela en nuestro caso, ya que el tamano de muestra (cinco colonias por mes) y las fechas estuvieron muy dispersas. Probablemente el factor mas determinante en nuestro caso fueron los meses de recolecta ya que varios estuvieron en momentos de transicion entre una epoca y otra, por lo que deberia aumentarse el numero de meses por epoca de repetirse una investigacion como esta.

Por otro lado, la fauna de crustaceos decapodos y otros invertebrados asociados al coral Pocillopora disminuyen su riqueza, abundancia y diversidad de especies luego de eventos de huracanes (Hernandez et al. 2008) o blanqueamiento coralino (Glynn 1983b, Hernandez et al. 2010). Posterior al evento de un huracan en el 2006 en las bahias de Loreto y la Paz, la fauna paso de 50 especies a 39 (Hernandez et al. 2008). Durante un evento de blanqueamiento coralino por aguas frias en el 2008, la fauna de decapodos se mantuvo relativamente estable en La Paz, mientras que en Loreto disminuyo su riqueza, abundancia y diversidad, permitiendo inclusive un cambio en la fauna asociada obligatoria al coral (Hernandez et al. 2010). Este tipo de estres causa la disminucion en la produccion de mucus por parte del coral del cual dependen los decapodos simbiontes (Gotellli & Abele 1983). Asi mismo, si los simbiontes de Pocillopora son removidos, la produccion de mucus disminuye, las paredes de los polipos se desintegran y ocurre exfoliacion masiva del tejido (Glynn 1983a), y al ocurrir blanqueamiento, las colonias de coral disminuyen su numero de simbiontes de manera considerable (Glynn 1983b), convirtiendose en una relacion altamente simbiotica y delicada. Si a esto le anadimos la disminucion en cobertura coralina que se viene sufriendo a nivel global, estos hallazgos nos van sugerir que la perdida en cobertura y estructura coralina van a conllevar una perdida sustancial en la diversidad de invertebrados (Idjadi & Edmunds 2006). La mortalidad coralina reduce la biomasa de la fauna asociada, disminuyendo por lo tanto los grupos troficos que dependen de ella directa e indirectamente, llevando a un colapso en las funciones ecologicas del arrecife (Enochs & Hockensmith 2008). Niveles extremos de mortalidad coralina, bioerosion y destruccion del habitat van a llevar a la discapacidad y eventual perdida de las funciones del ecosistema (Enochs 2012). Asi mismo, el blanqueamiento coralino produce una disminucion sustancial en el tamano de los huevos de los cangrejos simbiontes, provocando una reduccion en su fecundidad, tenido como consecuencia una reduccion en su funcion como limpiadores y protectores de depredadores del coral (Stella et al. 2011b). Finalmente, Pocillopora es uno de los generos de coral a nivel mundial que albergan una mayor cantidad de especies asociadas de invertebrados, pero que a su vez una de las mas susceptibles a los efectos del blanqueamiento, poniendo en riesgo esa alta diversidad que mantiene si las condiciones se vuelven desfavorables para el coral (Stella et al. 2011a). Enochs (2012) indica que la desaparicion de la criptofauna asociada a Pocillopora por muerte coralina va a tener serias implicaciones en los stocks de peces depredadores que dependen de estos organismos durante alguna etapa de su vida. Esta criptofauna puede persistir luego de eventos de mortalidad coralina, manteniendo su papel en la dinamica arrecifal. Sin embargo bajo largos periodos de bioerosion y destruccion del basamento coralino estas poblaciones van a colapsar al ir perdiendo la proteccion que les daba la estructura arrecifal (Enochs 2012).

Este hecho es de suma importancia para la zona de Bahia Culebra, la cual ha venido sufriendo de varios disturbios, como propagaciones de macroalgas (Fernandez & Cortes 2005, Fernandez 2007, Fernandez-Garcia et al. 2012), mareas rojas (Morales-Ramirez et al. 2001, Vargas-Montero et al. 2008), alta bioerosion por erizos de mar (Alvarado et al. 2012), que estan produciendo una alta mortalidad coralina (Jimenez et al. 2001, Cortes et al. 2010, Alvarado et al. 2012, Jimenez et al. en prep.), y por consiguiente una posible perdida en la biodiversidad de los organismos asociados a los arrecifes coralinos. Por lo tanto, se hace necesario y urgente realizar monitoreos de este tipo en Bahia Culebra con el fin de determinar si ha ocurrido un cambio notable en la composicion de invertebrados asociados a estos arrecifes, o se ha dado algun tipo de recuperacion. Asi mismo, es necesario profundizar este tipo de investigacion para determinar si existen patrones de reclutamiento o cierta posible estacionalidad (Fig. 3) en la composicion de la fauna asociada no simbionte obligatoria.

En conclusion, se puede decir que la fauna de invertebrados asociados a P. damicornis en Bahia Culebra, entre el 2003 y 2004, fue muy similar a la observada en otras zonas del PTO, compuesta por los mismos simbiontes obligatorios y en proporciones muy similares. Sin embargo, debido al acelerado deterioro ambiental que esta sufriendo esta zona del pais, es posible que la diversidad de organismos se este perdiendo, y con ello eliminar las funciones ecologicas que ayudan a la resiliencia del arrecife. Por lo tanto, es urgente la toma de medidas de manejo que mejoren las condiciones ambientales y permitan una pronta recuperacion de estos ecosistemas. La fauna de invertebrados, y sobre todo la de decapodos, pueden funcionar como indicadores de esta recuperacion, tomando en cuenta este trabajo como linea base.

AGRADECIMIENTOS

El presente trabajo no se hubiera podido realizar sin la cooperacion y ayuda en el campo y laboratorio de C. Fernandez, D. Morera, J. Nivia, J. Cortes, E. Salas, B. Bezy, E. Ruiz, y A. Sanchez. Asi mismo, queremos agradecer el apoyo que nos brindo Ecodesarrollo Papagayo, el Instituto Costarricense de Turismo, el Consejo Nacional para Investigaciones Cientificas y Tecnologicas de Costa Rica y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia de Mexico. Finalmente extendemos un especial agradecimiento a J. Cortes y dos revisores anonimos que con sus comentarios enriquecieron este trabajo.

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Juan Jose Alvarado (1,2) & Rita Vargas-Castillo (3)

(1.) Centro de Investigacion en Ciencias del Mar y Limnologia (CIMAR), Universidad de Costa Rica, San Pedro, 115012060 San Jose, Costa Rica; juanalva76@yahoo.com

(2.) Posgrado en Ciencias Marinas y Costeras, Universidad Autonoma de Baja California Sur, La Paz, Mexico.

(3.) Museo de Zoologia, Escuela de Biologia, Universidad de Costa Rica, San Pedro, 11501-2060 San Jose, Costa Rica; rita.vargas@ucr.ac.cr

Recibido 07-IV-2011. Corregido 23-I-2012. Aceptado 29-II-2012.
CUADRO 1

Densidad por colonia mensual, promedio y por area de los
invertebrados asociados a las colonias de Pocillopora damicornis
en Playa Blanca, Bahia Culebra

TABLE 1

Monthly density per colony, average and per area of the associated
invertebrates on the colonies of Pocillopora damicornis in Playa
Blanca, Bahia Culebra

Orden             Especie                              ind/col

                                                   Abr 03   Ago 03

Amphipoda         Gammaridae sin identificar         --       --
Decapoda          Alpheus lottini                   2.3      2.4
Decapoda          Alpheus sp.                        --      1.0
Decapoda          Synalpheus sp.                    2.0      2.0
Decapoda          Trizopagurus magnificus            --      1.0
Decapoda          Ala cornuta                        --       --
Decapoda          Teleophrys cristulipes            4.0      1.0
Decapoda          Pagurus lepidus                    --       --
Decapoda          Fennera chacei                     --      2.5
Decapoda          Harpiliopsis depressa             3.3      7.0
Decapoda          Pachycheles biocellatus           2.5      2.0
Decapoda          Pachycheles sp.                    --      1.0
Decapoda          Petrolisthes haigae               2.5      1.0
Decapoda          Trapezia corallina                 --      1.0
Decapoda          Trapezia ferruginea               6.3      3.8
Decapoda          Cycloxanthus vittatus              --      1.0
Decapoda          Heteractaea lunata                1.5      1.0
Decapoda          Xanthidae sin identificar          --       --
Decapoda          Xanthodius stimpsoni               --       --
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis    1.3       --
Mytiloida         Lithophaga aristata               6.3      10.3
Mytiloida         Lithophaga plumula                2.8      3.3
Caenogastropoda   Cerithium maculosum                --       --
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris              --       --
Cephalaspidea     Bulla punctulata                   --       --
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi             --      1.0
Littorinimorpha   Rissoina sp.                       --       --
Mesogastropoda    Modulus disculus                  1.0       --
Neogastropoda     Engina sp.                         --       --
Neogastropoda     Engina tabogaensis                 --       --
Neogastropoda     Anachis sp.                        --       --
Neogastropoda     Murexsul zeteki                   1.0       --
Chitonida         Chiton sp.                         --       --
Ophiurida         Ophiactis savignyi                5.0      1.0
Ophiurida         Ophiothrix spiculata              1.0       --

Orden             Especie                              ind/col

                                                   Nov 03   Feb 04

Amphipoda         Gammaridae sin identificar        2.0      4.2
Decapoda          Alpheus lottini                   2.0      2.7
Decapoda          Alpheus sp.                        --       --
Decapoda          Synalpheus sp.                     --       --
Decapoda          Trizopagurus magnificus            --       --
Decapoda          Ala cornuta                        --      1.0
Decapoda          Teleophrys cristulipes            2.0      3.0
Decapoda          Pagurus lepidus                   1.0       --
Decapoda          Fennera chacei                    16.5     2.7
Decapoda          Harpiliopsis depressa             4.3      3.3
Decapoda          Pachycheles biocellatus            --       --
Decapoda          Pachycheles sp.                    --       --
Decapoda          Petrolisthes haigae               3.8      2.3
Decapoda          Trapezia corallina                3.3      2.0
Decapoda          Trapezia ferruginea               2.0      3.5
Decapoda          Cycloxanthus vittatus              --       --
Decapoda          Heteractaea lunata                1.0       --
Decapoda          Xanthidae sin identificar         1.0      1.0
Decapoda          Xanthodius stimpsoni               --      1.0
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis    1.0      1.0
Mytiloida         Lithophaga aristata               3.0      4.5
Mytiloida         Lithophaga plumula                2.0       --
Caenogastropoda   Cerithium maculosum               4.0       --
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris             2.0       --
Cephalaspidea     Bulla punctulata                   -       1.0
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi            1.0       --
Littorinimorpha   Rissoina sp.                      1.0       --
Mesogastropoda    Modulus disculus                   --       --
Neogastropoda     Engina sp.                        1.0       --
Neogastropoda     Engina tabogaensis                2.0       --
Neogastropoda     Anachis sp.                       1.0       --
Neogastropoda     Murexsul zeteki                    --       --
Chitonida         Chiton sp.                        1.0       --
Ophiurida         Ophiactis savignyi                1.7       --
Ophiurida         Ophiothrix spiculata               --      1.0

Orden             Especie                            Total
                                                   individuos

Amphipoda         Gammaridae sin identificar           23
Decapoda          Alpheus lottini                      33
Decapoda          Alpheus sp.                          1
Decapoda          Synalpheus sp.                       6
Decapoda          Trizopagurus magnificus              1
Decapoda          Ala cornuta                          1
Decapoda          Teleophrys cristulipes               12
Decapoda          Pagurus lepidus                      1
Decapoda          Fennera chacei                       46
Decapoda          Harpiliopsis depressa                68
Decapoda          Pachycheles biocellatus              7
Decapoda          Pachycheles sp.                      1
Decapoda          Petrolisthes haigae                  29
Decapoda          Trapezia corallina                   13
Decapoda          Trapezia ferruginea                  56
Decapoda          Cycloxanthus vittatus                1
Decapoda          Heteractaea lunata                   5
Decapoda          Xanthidae sin identificar            2
Decapoda          Xanthodius stimpsoni                 1
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis       7
Mytiloida         Lithophaga aristata                  74
Mytiloida         Lithophaga plumula                   25
Caenogastropoda   Cerithium maculosum                  8
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris                2
Cephalaspidea     Bulla punctulata                     1
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi               2
Littorinimorpha   Rissoina sp.                         1
Mesogastropoda    Modulus disculus                     1
Neogastropoda     Engina sp.                           1
Neogastropoda     Engina tabogaensis                   2
Neogastropoda     Anachis sp.                          1
Neogastropoda     Murexsul zeteki                      1
Chitonida         Chiton sp.                           1
Ophiurida         Ophiactis savignyi                   12
Ophiurida         Ophiothrix spiculata                 2

Orden             Especie                             Promedio
                                                       ind/col

Amphipoda         Gammaridae sin identificar       3.1 [+ o -] 1.6
Decapoda          Alpheus lottini                  2.4 [+ o -] 0.3
Decapoda          Alpheus sp.                            1.0
Decapoda          Synalpheus sp.                   2.0 [+ o -] 0.0
Decapoda          Trizopagurus magnificus                1.0
Decapoda          Ala cornuta                            1.0
Decapoda          Teleophrys cristulipes           2.5 [+ o -] 1.3
Decapoda          Pagurus lepidus                        1.0
Decapoda          Fennera chacei                   7.2 [+ o -] 8.0
Decapoda          Harpiliopsis depressa            4.5 [+ o -] 1.8
Decapoda          Pachycheles biocellatus          2.3 [+ o -] 0.4
Decapoda          Pachycheles sp.                        1.0
Decapoda          Petrolisthes haigae              2.4 [+ o -] 1.1
Decapoda          Trapezia corallina               2.1 [+ o -] 1.2
Decapoda          Trapezia ferruginea              3.9 [+ o -] 1.8
Decapoda          Cycloxanthus vittatus                  1.0
Decapoda          Heteractaea lunata               1.2 [+ o -] 0.3
Decapoda          Xanthidae sin identificar        1.0 [+ o -] 0.0
Decapoda          Xanthodius stimpsoni                   1.0
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis   1.1 [+ o -] 0.2
Mytiloida         Lithophaga aristata              6.0 [+ o -] 3.2
Mytiloida         Lithophaga plumula               2.7 [+ o -] 0.7
Caenogastropoda   Cerithium maculosum                    4.0
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris                  2.0
Cephalaspidea     Bulla punctulata                       1.0
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi                 1.0
Littorinimorpha   Rissoina sp.                           1.0
Mesogastropoda    Modulus disculus                       1.0
Neogastropoda     Engina sp.                             1.0
Neogastropoda     Engina tabogaensis                     2.0
Neogastropoda     Anachis sp.                            1.0
Neogastropoda     Murexsul zeteki                        1.0
Chitonida         Chiton sp.                             1.0
Ophiurida         Ophiactis savignyi               2.6 [+ o -] 2.1
Ophiurida         Ophiothrix spiculata                   1.0

Orden             Especie                               Densidad
                                                      ind/[m.sup.2]

Amphipoda         Gammaridae sin identificar       91.5 [+ o -] 106.9
Decapoda          Alpheus lottini                   65.7 [+ o -] 20.9
Decapoda          Alpheus sp.                              8.0
Decapoda          Synalpheus sp.                    23.9 [+ o -] 11.3
Decapoda          Trizopagurus magnificus                  8.0
Decapoda          Ala cornuta                              8.0
Decapoda          Teleophrys cristulipes            23.9 [+ o -] 11.3
Decapoda          Pagurus lepidus                          8.0
Decapoda          Fennera chacei                   122.0 [+ o -] 122.3
Decapoda          Harpiliopsis depressa            135.3 [+ o -] 62.7
Decapoda          Pachycheles biocellatus           27.9 [+ o -] 16.9
Decapoda          Pachycheles sp.                          8.0
Decapoda          Petrolisthes haigae               57.7 [+ o -] 44.2
Decapoda          Trapezia corallina                34.5 [+ o -] 39.3
Decapoda          Trapezia ferruginea              111.4 [+ o -] 56.3
Decapoda          Cycloxanthus vittatus                    8.0
Decapoda          Heteractaea lunata                13.3 [+ o -] 9.2
Decapoda          Xanthidae sin identificar          8.0 [+ o -] 0.0
Decapoda          Xanthodius stimpsoni                     8.0
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis    18.6 [+ o -] 12.2
Mytiloida         Lithophaga aristata              147.2 [+ o -] 89.4
Mytiloida         Lithophaga plumula                66.3 [+ o -] 30.1
Caenogastropoda   Cerithium maculosum                     63.7
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris                   15.9
Cephalaspidea     Bulla punctulata                         8.0
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi                   8.0
Littorinimorpha   Rissoina sp.                             8.0
Mesogastropoda    Modulus disculus                         8.0
Neogastropoda     Engina sp.                               8.0
Neogastropoda     Engina tabogaensis                      15.9
Neogastropoda     Anachis sp.                              8.0
Neogastropoda     Murexsul zeteki                          8.0
Chitonida         Chiton sp.                               8.0
Ophiurida         Ophiactis savignyi                31.8 [+ o -] 13.8
Ophiurida         Ophiothrix spiculata                     8.0

Orden             Especie                            Frecuencia
                                                    presencia (%)
                                                   n = 20 colonias

Amphipoda         Gammaridae sin identificar             30
Decapoda          Alpheus lottini                        70
Decapoda          Alpheus sp.                             5
Decapoda          Synalpheus sp.                         15
Decapoda          Trizopagurus magnificus                 5
Decapoda          Ala cornuta                             5
Decapoda          Teleophrys cristulipes                 25
Decapoda          Pagurus lepidus                         5
Decapoda          Fennera chacei                         35
Decapoda          Harpiliopsis depressa                  75
Decapoda          Pachycheles biocellatus                15
Decapoda          Pachycheles sp.                         5
Decapoda          Petrolisthes haigae                    55
Decapoda          Trapezia corallina                     25
Decapoda          Trapezia ferruginea                    70
Decapoda          Cycloxanthus vittatus                   5
Decapoda          Heteractaea lunata                     20
Decapoda          Xanthidae sin identificar              10
Decapoda          Xanthodius stimpsoni                    5
Stomatopoda       Neogonodactylus bahiahondensis         30
Mytiloida         Lithophaga aristata                    60
Mytiloida         Lithophaga plumula                     45
Caenogastropoda   Cerithium maculosum                    10
Caenogastropoda   Trachypollia lugubris                   5
Cephalaspidea     Bulla punctulata                        5
Littorinimorpha   Pseudozonaria robertsi                 10
Littorinimorpha   Rissoina sp.                            5
Mesogastropoda    Modulus disculus                        5
Neogastropoda     Engina sp.                              5
Neogastropoda     Engina tabogaensis                      5
Neogastropoda     Anachis sp.                             5
Neogastropoda     Murexsul zeteki                         5
Chitonida         Chiton sp.                              5
Ophiurida         Ophiactis savignyi                     30
Ophiurida         Ophiothrix spiculata                   10

CUADRO 2

Total de especies (S), total de individuos (N), riqueza
de especies de Margalef (d), diversidad de Shannon (H'),
equidad de Pielou (J'), y diferenciacion taxonomica
([DELTA]+) por mes de colecta de invertebrados en
colonias de Pocillopora damicornis en Playa Blanca,
Bahia Culebra

TABLE 2

Total species (S), total individuals (N), Margalef species
richness (d), Shannon diversity (H'), Pielou's evenness
(J'), and Taxonomic distinctiveness ([DELTA]+) per sampling
month of the associated invertebrates on the colonies of
Pocillopora damicornis in Playa Blanca, Bahia Culebra

Fecha     S     N      d      H'       J'     [DELTA]+

Abr. 03   15   103   3.021   2.311   0.8533    69.93
Ago. 03   18   123   3.533   2.159   0.7471    58.45
Nov. 03   23   131   4.513   2.550   0.8133    71.15
Feb. 04   15   91    3.104   2.252   0.8315    60.82

CUADRO 3

Pruebas pareadas de T de Student
de la composicion de invertebrados
asociados por mes de colecta en
colonias de Pocillopora damicornis
en Playa Blanca, Bahia Culebra

TABLE 3

Paired T-student test of the monthly
composition of the associated
invertebrates on the colonies of
Pocillopora damicornis in Playa
Blanca, Bahia Culebra

Prueba               T      P

Mar-03 vs Ago-03   -0.91   0.37
Mar-03 vs Nov-03   -0.62   0.54
Mar-03 vs Feb-03   0.374   0.71
Ago-03 vs Nov-03   -0.17   0.86
Ago-03 vs Feb-03   0.86    0.39
Nov-03 vs Feb-03   -1.09   0.28
Seca vs Lluviosa   -1.44   0.16

CUADRO 4

Resultados del analisis de similitud porcentual
(SIMPER) indicando las especies que contribuyen
a la diferenciacion entre epocas del ano

TABLE 4

Results of the similarity percentage analysis
(SIMPER) indicating species contribution to the
difference between seasons of the years

Epoca seca               Abundancia   Similitud
                          promedio    promedio

Trapezia ferruginea         2.88        10.98
Lithophaga aristata         2.81        9.38
Harpiliopsis depressa       2.55        9.31
Alpheus lottini             2.17        8.07
Petrolisthes haigae         1.96        6.94
Teleophrys cristulipes      1.52        5.73

Epoca lluviosa

Harpiliopsis depressa       2.9         9.61
Lithophaga aristata         2.66        7.52
Alpheus lottini             2.05        6.26
Fennera chacei              2.44        5.91
Lithophaga plumula          1.81         5.1
Trapezia ferruginea         2.1          5.1
Ophiactis savignyi          1.27        3.52
Petrolisthes haigae         1.74        3.52
Teleophrys cristulipes       1          2.17
Trapezia corallina          1.38        2.17

Epoca seca               Contribucion   Acumulativo
                             (%)            (%)

Trapezia ferruginea         19.62          19.62
Lithophaga aristata         16.75          36.37
Harpiliopsis depressa       16.63          53.01
Alpheus lottini             14.41          67.41
Petrolisthes haigae          12.4          79.81
Teleophrys cristulipes      10.23          90.04

Epoca lluviosa

Harpiliopsis depressa       17.47          17.47
Lithophaga aristata         13.67          31.14
Alpheus lottini             11.39          42.52
Fennera chacei              10.75          53.27
Lithophaga plumula           9.27          62.54
Trapezia ferruginea          9.27          71.81
Ophiactis savignyi           6.4           78.21
Petrolisthes haigae          6.4           84.60
Teleophrys cristulipes       3.94          88.54
Trapezia corallina           3.94          92.49
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Author:Alvarado, Juan Jose; Vargas-Castillo, Rita
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Dec 1, 2012
Words:9208
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