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Infeccion con Toxoplasma gondii (Eucoccidiorida: Sarcocystidae) en murcielagos de Campeche y Yucatan, Mexico.

Infection with Toxoplasma gondii (Eucoccidiorida: Sarcocystidae) in bats of Campeche and Yucatan, Mexico.

Toxoplasma gondii (phylum Apicomplexa) es un protozoario parasito con distribucion mundial, capaz de infectar aves, animales mamiferos (terrestres o marinos) y al ser humano. De todos ellos, los felinos domesticos o silvestres son los hospederos finales o definitivos, por lo que su participacion en el ciclo de transmision es fundamental (Dubey & Jones, 2008). La infeccion en seres humanos (conocida clinicamente como toxoplasmosis) es generalmente resultado de la ingestion accidental de carne mal cocida con quistes tisulares, o de alimentos o agua contaminados con ooquistes de T. gondii. Aunque tambien se transmite via vertical o congenita (dependiendo de la semana de gestacion) y por transfusiones sanguineas contaminadas con el parasito (Elmore et al., 2010).

La seroprevalencia en seres humanos puede ser desde un 10 % en zonas templadas, hasta superar el 80 % en paises en vias de desarrollo o en areas tropicales; no obstante, la infeccion generalmente es asintomatica, pero llega a complicarse en fetos afectados o en personas inmunocomprometidas o inmunosuprimidas (Kaplan et al., 2009). En Mexico, la seroprevalencia reportada varia del 15 al 50 % (Galvan-Ramirez, Troyo, Roman, Calvillo-Sanchez, & Bernal-Redondo, 2012). Especificamente en la Peninsula de Yucatan, la infeccion con T. gondii ha sido detectada en seres humanos y animales domesticos (Hernandez-Cortazar et al., 2015) o silvestres (Torres-Castro et al., 2016a; 2016b; Torres-Castro, Medina-Pinto, Noh-Pech, Puerto, & Rodriguez-Vivas, 2019), lo cual indica una alta contaminacion ambiental con ooquistes que sobreviven por las condiciones medioambientales favorables (Hernandez-Cortazar et al., 2015).

Los murcielagos (orden Chiroptera) son los unicos mamiferos con capacidad de vuelo y representan a uno de los taxones mas numerosos y diversos (superados por los roedores) con aproximadamente 1 386 especies reconocidas a nivel mundial (Burgin, Colella, Kahn, & Upham, 2018), de las cuales 138 (alrededor del 10 % de la diversidad total) han sido identificadas en Mexico (Ceballos & Arroyo-Cabrales, 2012) y 62 en la Peninsula de Yucatan (MacSwiney, Vilchis, Clarke, & Racey, 2007). Estos animales tienen relevancia en los ciclos epidemiologicos de varios agentes etiologicos, ya que algunas especies son reservorios naturales u hospederos accidentales, convirtiendolos en probables fuentes de infeccion para seres humanos y animales domesticos o silvestres (Calisher, Childs, Field, Holmes, & Schountz, 2006). Sin embargo, muchos aspectos sobre su participacion en el ciclo de transmision de T. gondii son desconocidos (Cabral et al., 2013).

Por otra parte, en murcielagos australianos cautivos de las especies Pteropus conspicillatus (conocido como zorro volador) y P. scapulatus (conocido como zorro volador rojo), la infeccion con T. gondii, detectada por inmunohistoquimica en pulmones y cerebro, ocasiono enfermedad clinica caracterizada por fallas organicas y signos nerviosos severos. No obstante, no fue posible determinar el tiempo de evolucion y tampoco la fuente de contagio (Sangster, Gordon, & Hayes, 2012).

Mundialmente existen algunas investigaciones (serologicas y moleculares) que han evidenciado la infeccion con T. gondii en murcielagos de distintas especies y habitos alimenticios (Cabral et al., 2013; Yuan et al., 2013; Dodd et al., 2014; Biazus et al., 2016). En Mexico y otros paises de Centro y Norteamerica, no existe informacion sobre su inclusion en el ciclo de transmision de T. gondii, por lo que el objetivo del presente estudio es reportar la infeccion con T. gondii en murcielagos capturados en sitios de Campeche y Yucatan, Mexico.

MATERIALES Y METODOS

Sitios de estudio: La captura de murcielagos se llevo a cabo en dos sitios del estado de Yucatan y uno del estado de Campeche, todos localizados en la Peninsula de Yucatan, Mexico. La primera captura se realizo en el centro ecoturistico 'Ich ha lol xaari, Hampolol, Campeche (19[grados]55'36.944" - 19[grados]56'36.2" N & 90[grados]23'15.979" - 90[grados]22'29.6" W), cuya vegetacion predominante es la selva mediana subperennifolia y el clima calido subhumedo con lluvias en verano (Aw0) con temperatura media de 25.6[grados]C y precipitacion pluvial media de 81.3 mm. Tiene una altitud media de 10 m (Gutierrez-Baez, Zamora-Crescencio, & PucGarrido, 2013).

Las capturas en Yucatan se realizaron en: 1) San Francisco, Panaba (21[grados]17'49.466"-21[grados]21'48.2" N & 88[grados]16'12.437"-88[grados]19'23.6" W), cuya vegetacion caracteristica es la selva baja caducifolia con areas de pastizal y el clima es Aw0 con temperatura media de 27 [grados]C y precipitacion pluvial de 1 094 mm. Tiene una altitud media de 17 m (Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal, 2018); 2) X'matkuil, Merida (20[grados]51'41.04" N & 89[grados]37'27.84" W), la cual se encuentra dentro de la reserva ecologica "Cuxtal" y cuya vegetacion original era la selva baja caducifolia, pero que actualmente el suelo esta ocupado por asentamientos humanos y en menor grado por explotaciones agropecuarias (Ucan-Euan, Hernandez-Betancourt, Aijona-Torres, PantiMay, & Torres-Castro, 2019). El clima predominante en la region es Aw0 con temperatura media de 26[grados]C y precipitacion pluvial de hasta 1 100 mm. Tiene una altitud media de 10 m (INAFED, 2018).

Captura y recoleccion de muestras biologicas: Las capturas se realizaron en mayo (Hampolol), agosto (Panaba) y septiembre (X'matkuil) de 2017. La recolecta fue aprobada por el Comite de Bioetica de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia (FMVZ) de la Universidad Autonoma de Yucatan (UADY) (registro de acta: CB-CCBA-I-2018-001) y de la Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) de Mexico (registros de actas: SGPA/DGVS/03705/17 y SGPA/ DGVS/01186/17).

Cada sitio de estudio se muestreo hasta por tres noches, segun la actividad de los murcielagos y las condiciones climaticas. Se colocaron de 18:30-23:00 h, tres redes de niebla (12 de largo x 2.6 m de alto) en puntos previamente seleccionados cercanos a cuerpos de agua, posibles zonas de descanso y/o transito para alimentacion. Las revisiones de las redes fueron en intervalos de hasta 20 min. Todos los murcielagos se retiraron con guantes de carnaza y se colocaron en bolsas de tela con jareta, identificadas con el numero de red y la hora de captura; posteriormente se trasladaron a laboratorios temporales para su procesamiento.

Los murcielagos fueron anestesiados e insensibilizados con isoflurano y sacrificados con una sobredosis de pentobarbital sodico via intracardiaca, siguiendo las especificaciones de la American Veterinary Medical Association (AVMA, 2013). Las especies se identificaron con ayuda de claves taxonomicas (Medellin, Arita, & Sanchez, 2008; Reid, 2009).

Durante la anestesia se registraron las medidas somaticas convencionales, peso, sexo y edad (machos: adultos con testiculos escrotados se consideraron activos y jovenes con testiculos inguinales se consideraron inactivos. Hembras: adultas gestantes, lactantes o con el orificio vaginal abierto, se consideraron activas y jovenes con el orificio vaginal cerrado se consideraron inactivas).

Se realizo una necropsia para la recoleccion de muestras biologicas de bazo, higado y rinon, las cuales fueron depositadas en viales para microcentrifuga de 1.5 ml (Eppendorf[R], Hamburgo, Alemania) y conservadas a -4[grados]C hasta su traslado al Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes (LEER) del Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi" (CIR)-UADY, en donde se almacenaron a -70[grados]C para su posterior empleo en la extraccion de ADN total. Los cadaveres de todos los animales capturados se procesaron y depositaron en las colecciones zoologicas de la FMVZ-UADY y de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), sede San Cristobal de las Casas, Chiapas.

Extraccion de ADN total y diagnostico molecular de Toxoplasma gondii: El ADN total se extrajo por medio del estuche comercial NucleoSpin[R] Tissue (MACHEREY-NAGEL GmbH & Co. KG, Duren, Alemania), previa digestion con proteinasa K (OMEGA Bio-tek, Georgia, Estados Unidos), siguiendo las especificaciones de la casa comercial. Desafortunadamente, por cuestiones ajenas a la presente investigacion (objetivos de otros estudios), no fue posible emplear los tres organos de cada uno de los murcielagos capturados.

Posteriormente, empleando un espectrofotometro (NanoDrop 2000[TM], Thermo Scientific[R], Wilmington, Estados Unidos) se cuantifico y se verifico la presencia de contaminantes o inhibidores en los aminoacidos extraidos y se conservaron a -20[grados]C para su uso en el diagnostico molecular de T. gondii.

La infeccion con T. gondii se determino a traves de PCR anidada. En la primera reaccion se utilizaron los cebadores descritos por Sroka, Szymanska & Wojcik-Fatla (2009): ml/S1 (5'-TGTTCTGTCCTATCGCAACG-3') y Pml/ AS1 (5'-ACGGATGCAGTTCCTTTCTG-3') y en la segunda Pml/S2 (5'-TCTTCCCAGACGTGGATTTC-3') y Pml/AS2 (5'-CTCGACAATACGCTGCTTGA-3'). Ambas reacciones amplifican un segmento del gen B1 de T. gondii con un tamano final de 560 pares de bases (pb).

Los reactivos en ambas reacciones tuvieron las siguientes concentraciones en un volumen final de 25 [micron]l: PerfeCTa SYBR[R] Green FastMix[R] 1X (Quantabio[R], Massachusetts, Estados Unidos), 0.1 [micron]M de cada oligonucleotido correspondientes a la primera o segunda reaccion y 3 [micron]l de ADN templado. Asimismo, las condiciones en el termociclador fueron: un ciclo de tres minutos a 95[grados]C, seguido de 35 ciclos de 30 s a 95[grados]C, 30 s a 64.2[grados]C y 45 s a 72 [grados]C, finalmente un ciclo de cinco min a 72[grados]C.

La electroforesis de los productos de PCR se efectuo en geles de agarosa al 1 %, tenidos con bromuro de etidio. La visualizacion se hizo en un fotodocumentador (Bio-Rad[R], California, Estados Unidos).

Purificacion, secuenciacion, analisis de secuenciacion y construccion del arbol filogenetico: Ocho productos positivos fueron purificados con el estuche comercial Zymoclean[TM] Gel DNA Recovery (Zymo Research, California, Estados Unidos) y enviados para secuenciacion al laboratorio DIMYGEN (http://www.dimygen.com; Merida, Mexico).

Las secuencias obtenidas fueron alineadas con el programa MEGA version 7.0[R] (https:// www.megasoftware.net/) y comparadas con otras secuencias previamente depositadas en el GenBank[R], utilizando el algoritmo Megablast (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi).

La construccion del arbol filogenetico se realizo utilizando el metodo de inferencia evolutiva Neighbor-Joining (Saitou & Nei, 1987) con mil replicas segun el metodo bootstrap (Felsenstein, 1985). Las distancias evolutivas se calcularon empleando el modelo de 2-parametros de Kimura (Kimura, 1980). El analisis evolutivo se realizo en el programa MEGA version 7.0[R] (Kumar, Stecher, & Tamura, 2016).

RESULTADOS

Se capturaron un total de 69 murcielagos en las tres localidades de estudio, pertenecientes a ocho especies distintas: 41 (59.4 %, 41/69) Artibeus jamaicensis; seis (8.7 %, 6/69) Pteronotus parnellii; seis (8.7 %, 6/69) Noctilio leporinus; seis (8.7 %, 6/69) Chiroderma villosum; cuatro (5.8 %, 4/69) Glossophaga soricina; dos (2.9 %, 2/69) Carollia sowelli, dos (2.89 %, 2/69) Artibeus lituratus y dos (2.9 %, 2/69) Rhogeessa aeneus. Hampolol, Campeche, registro la mayor riqueza y la mayor abundancia de individuos recolectados. La especie con mayor frecuencia de captura fue Artibeus jamaicensis (Tabla 1).

La PCR anidada identifico ocho (11.6 %, 8/69) murcielagos positivos a la infeccion con T. gondii, distribuidos de la siguiente manera: seis (75 %, 6/8) A. jamaicensis (cuatro de X'matkuil y dos de Panaba), un (12.5 %, 1/8) G. soricina y un (12.5 %, 1/8) C. villosum (ambos capturados en Panaba), por lo que en Hampolol, Campeche, no se capturaron animales positivos (Tabla 2). Ninguno de los murcielagos positivos presento signos clinicos compatibles con la enfermedad (Sangster et al., 2012).

La infeccion con T. gondii se detecto en todos los organos explorados: rinon (8.7 %, 6/69), higado (4.6 %, 2/43) y bazo (9.1 %, 2/22). Dos A. jamaicensis (capturados en X'matkuil) fueron reactivos en rinon y bazo, cuatro individuos unicamente en rinon y dos en bazo.

El analisis bioinformatico arrojo porcentajes de 99-100 % para cobertura y 97-99 % para identidad en comparacion con secuencias previas de T. gondii (claves de acceso en GenBank KY514164.1 y MF576257.1). De igual forma, el arbol filogenetico demostro que los aislados de los murcielagos obtenidos en nuestra investigacion son similares a secuencias del grupo (genotipo) tres (III) de T. gondii (Fig. 1).

DISCUSION

A nivel mundial se conocen pocos aspectos sobre la infeccion con T. gondii en murcielagos (Cabral et al., 2013), por lo que nuestros resultados contribuyen al entendimiento del ciclo de transmision del parasito en estos animales. Ademas, representan el primer registro en quiropteros capturados en paises de Centro o Norteamerica.

Las frecuencias de infeccion con T. gondii en murcielagos alrededor del mundo son variadas. En Brasil, Cabral et al. (2013), reportaron una prevalencia de 0.05 % (2/369) obtenida a partir de PCR-RFLP (polymerase chain reaction-restriction fragment length polymorphism), tambien, de Jesus et al. (2017), describieron un 2 % (2/97) en murcielagos frugivoros capturados en el estado de Bahia, empleando la amplificacion de un fragmento del gen B1 de T. gondii. En China, Qin et al. (2014) y Jiang et al. (2014), determinaron un 6.1 % (38/626) y 9.7 % (59/608) de animales infectados capturados en cuatro provincias y en la region sureste, respectivamente; ambos estudios utilizaron el aislamiento de un fragmento del gen B1 por PCR anidada. Estos trabajos arrojaron frecuencias menores a la encontrada en la presente investigacion (11.6 %, 8/69). No obstante, en la region nororiental de Brasil, Fournier et al. (2014), obtuvieron una prevalencia del 21.6 % (11/51), y en Birmania, Sun et al. (2013), determinaron un 29.3 % (161/550) en murcielagos de cinco especies distintas, por lo que ambos resultados son superiores al establecido por nosotros. Por ultimo, Dodd et al. (2014), mencionaron una tasa de infeccion (similar a la nuestra) del 10.39 % (8/77), obtenida a traves de PCR anidada dirigida a una fraccion del antigeno de superficie 1 de T. gondii, siendo hasta el momento el unico reporte en el continente europeo.

Las variaciones entre las frecuencias de infeccion pueden deberse a los numerosos habitos alimenticios (frugivoros, insectivoros, hematofagos, etc.) de los murcielagos (Sun et al., 2013). Existen varias hipotesis sobre como estos animales adquieren la infeccion. En el caso de los insectivoros, el contagio puede presentarse por el consumo de insectos descritos como vectores mecanicos de ooquistes de T. gondii (Chinchilla & Ruiz, 1976; Graczyk, Knight, & Tamang, 2005). Otra via, la cual es comun en animales mamiferos (independientemente del tipo de dieta), es el consumo de agua en fuentes naturales contaminada con ooquistes (Cabral et al., 2013), lo cual es argumentado por Dodd et al. (2014) en murcielagos frugivoros capturados en Reino Unido. Asimismo, la conducta de acicalamiento en algunas especies (especialmente hematofagas), tal vez provoca la ingesta involuntaria de ooquistes presentes en el pelaje, lo cual ocurre principalmente en hembras maduras (Sodre, da Gama, & Almeida, 2010). Otra hipotesis sobre la transmision en murcielagos hematofagos es el consumo de taquizoitos en sangre de animales en la etapa aguda de la infeccion, aunque este mecanismo es poco probable debido al caracter cronico de T. gondii (Cabral et al., 2013).

Adicionalmente, la transmision congenita de T. gondii en animales mamiferos (que es considerada extremadamente inusual), ha sido reportada en estudios hechos con mamiferos pequenos como roedores (Hide et al., 2009; Thomasson et al., 2011), por lo que tambien podria ocurrir en murcielagos e influir en las frecuencias de infeccion detectadas (Dodd et al., 2014); sin embargo, son necesarios trabajos futuros para esclarecer esta via.

En el caso particular de los murcielagos ictiofagos como el N. leporinos (el cual no fue identificado como positivo en nuestro estudio), tambien pueden infectarse por el consumo de peces con quistes tisulares de T. gondii, ya que algunos de ellos (en fuentes de agua dulce) han sido identificados como hospederos accidentales (Aakool & Abidali, 2016).

La distribucion de quistes de T. gondii en murcielagos afectados es poco conocida; no obstante, se ha reportado tropismo en cerebro, musculo esqueletico, corazon, pulmones, bazo e higado (Sangster et al., 2012; Fournier et al., 2014), coincidiendo estos dos ultimos con lo encontrado en nuestra investigacion. Vale la pena mencionar que la infeccion en los murcielagos estudiados tambien se identifico en rinones, lo cual es similar a lo descrito en algunos roedores capturados en la region (TorresCastro et al., 2016b) y otros animales silvestres (Torres-Castro et al., 2019). Es posible que la distribucion de los ooquistes de T. gondii en los organismos de animales afectados este asociada al genotipo involucrado en la infeccion (Sangster et al. 2012; Cabral et al., 2013).

El analisis filogenetico correspondiente al fragmento del gen B1 de los aislado obtenidos en los murcielagos capturados, demostro que las secuencias finales resultaron similares al genotipo III de T. gondii (Fig. 1). Lo cual concuerda con lo reportado por Cabral et al. (2013) en murcielagos frugivoros e insectivoros de Brasil.

El hallazgo de murcielagos infectados con T. gondii resulta relevante debido a que, en ambientes silvestres, estos animales y otros mamiferos pequenos forman parte de la dieta habitual de felinos, lo cual ocurre esporadicamente con gatos domesticos, convirtiendose en fuentes de infeccion y en posibles mecanismos de transmision (Canon-Franco, de Araujo, & Gennari, 2013; Yuan et al., 2013).

Son necesarias mas investigaciones epidemiologicas para determinar otros genotipos de T. gondii circulantes en murcielagos de la region, ya que estudios anteriores han demostrado que pueden presentar genotipos aislados en otros animales (domesticos o silvestres) e incluso en seres humanos (Qin et al., 2014), lo cual influye en la dinamica de transmision e infeccion entre las especies de murcielagos presentes (Jiang et al., 2014). Por otra parte, tambien son necesarias evaluaciones ambientales para determinar el nivel de contaminacion por ooquistes de T. gondii en las cavernas o sitios de reposo de los murcielagos capturados, ya que previamente ha sido senalado como factor influyente en la prevalencia de infeccion (Yuan et al., 2013).

Declaracion de etica: los autores declaran que todos estan de acuerdo con esta publicacion y que han hecho aportes que justifican su autoria; que no hay conflicto de interes de ningun tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos eticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la seccion de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.

Recibido 12-XI-2018. Corregido 17-I-2019. Aceptado 07-V-2019.

AGRADECIMIENTOS

A Yessica Gurubel, Emir Palomo, Naomi Cuevas, Viviana Febles, Erendira Estrella, Belen Herrera y Alonso Panti, por su apoyo en el trabajo de campo y el procesamiento de los murcielagos. A Bibiana Reyes, por su apoyo en el diagnostico molecular. A la LEII. Irene Castillo Rivas, por la traduccion del resumen al ingles. La captura de murcielagos y toma de muestras biologicas fue financiada por el proyecto 251053-CONACYT, Mexico.

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Torres-Castro, M. A., Medina-Espinosa, D. N., Panti-May, J. A., Hernandez-Betancourt, S. F., Noh-Pech, H. R., Yeh-Gorocica, A. B., . Puerto, F. I. (2016b). First molecular evidence of Toxoplasma gondii in synanthropic rodents (Mus musculus and Rattus rattus) captured in Yucatan, Mexico. Revue de Medecine Veterinaire, 167(9-10), 250-255.

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Marco Torres-Castro (1), Diana Munoz-Duenas (1), Silvia Hernandez-Betancourt (2), Manuel Bolio-Gonzalez (3), Henry Noh-Pech (1), Ronald Pelaez-Sanchez (4) & Javier Sosa-Escalante (5)

(1.) Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Universidad Autonoma de Yucatan. Avenida Itzaes x 59, No. 490, Centro, C.P. 97000, Merida, Yucatan, Mexico; antonio.torres@correo.uady.mx, dianamunoz92@hotmail.com, henry.noh@correo.uady.mx

(2.) Departamento de Bioecologia Animal, Campus de Ciencias Biologicas y Agropecuarias, Universidad Autonoma de Yucatan, Km. 15.5 carretera Merida-X'matkuil, C.P. 97100, Merida, Yucatan, Mexico; hbetanc@correo.uady.mx

(3.) Cuerpo Academico de Salud Animal, Campus de Ciencias Biologicas y Agropecuarias, Universidad Autonoma de Yucatan, Km. 15.5 carretera Merida-X'matkuil, C.P. 97100, Merida, Yucatan, Mexico; bgonza@correo.uady.mx

(4.) Grupo de Investigacion en Ciencias Basicas, Escuela de Graduados, Universidad CES, Calle 10 A No. 22-04, Medellin, Antioquia, Colombia; rpelaezp@ces.edu.co

(5.) Laboratorio DIMyGEN, Calle 78 No. 578, Residencial Pensiones VI, C.P. 97217, Merida, Yucatan, Mexico; javiersosae@hotmail.com

Leyenda: Fig. 1. Secuencias de los fragmentos del gen B1 de T. gondii obtenidas de los murcielagos capturados en sitios de Yucatan y Campeche, Mexico. Los aislados del presente estudio corresponden a los prefijos RM, MH y M, relacionadas con el genotipo (grupo) tres (III) de T. gondii. Las longitudes de rama estan en las mismas unidades que las distancias evolutivas utilizadas para inferir el arbol filogenetico. Se muestra el arbol optimo con la suma de longitud de rama igual a 6.70649030. El analisis involucro un total de 14 secuencias de nucleotidos y 143 posiciones en el conjunto final de datos. Las secuencias de referencia en el grupo III (KM) fueron aisladas de Mytilus californianus. Las secuencias del grupo II (KU y KR) fueron aisladas de Myrmecophaga tridactyla y Phalacrocorax carbo sinensis, respectivamente. Las secuencias del grupo I (LC) fueron aisladas de seres humanos. Fig. 1. Phylogenetic tree constructed with the sequences of the T. gondii B1 gene fragments, obtained from the captured bats in Yucatan and Campeche, Mexico. The isolates of the present study correspond to the RM, MH, and M prefixes, related to the genotype (group) three (III) of T. gondii. The branch lengths are in the same units as the evolutionary distances used to infer the phylogenetic tree. The optimal tree is shown with the sum of the branch length equal to 6.70649030. The analysis involves a total of 14 nucleotide sequences and 143 positions in the final data set. The reference sequences in group III (KM) were isolated from Mytilus californianus. Group II sequences (KU and KR) were isolated from Myrmecophaga tridactyla and Phalacrocorax carbo sinensis, respectively. Group I (LC) sequences were isolated from humans.
TABLA 1
Especies y numero total de los murcielagos capturados por
sitio de estudio en los estados de Campeche y Yucatan, Mexico

TABLE 1
Species and the total number of bats captured by study site
in the states of Campeche and Yucatan, Mexico

                                    Sitios

Especies                      Yucatan        Campeche   Total

                        Panaba   X'matkuil   Hampolol

Artibeus jamaicensis      12        22          7        41
Pteronotus parnellii      0          0          6         6
Noctilio leporinus        0          0          6         6
Chiroderma villosum       5          0          1         6
Glossophaga soricina      3          0          1         4
Carollia sowelli          0          0          2         2
Artibeus lituratus        1          0          1         2
Rhogeessa aeneus          1          0          1         2
Total                     22        22          25       69

TABLA 2
Numero de individuos capturados y porcentaje de infeccion
segun las especies de murcielagos capturados en sitios de
la Peninsula de Yucatan, Mexico

TABLE 2
Number of individuals captured and infection percentage
according to the species of bats captured in sites of
the Yucatan Peninsula, Mexico

Especie                Habitos alimenticios    Numero de
                                               individuos
                                               capturados

Artibeus jamaicensis   Frugivoro                   41
Pteronotus parnellii   Insectivoro                 6
Noctilio leporinus     Ictiofago/Insectivoro       6
                         (ocasionalmente)
Glossophaga soricina   Nectarivoro/Frugivoro       4
                         (ocasionalmente)
Carollia sowelli       Frugivoro                   2
Chiroderma villosum    Frugivoro/Nectarivoro       6
                         o insectivoro
                         (ocasionalmente)
Artibeus lituratus     Frugivoro                   2
Rhogeessa aeneus       Frugivoro                   2
Total                                              69

Especie                Habitos alimenticios      Numero de
                                                individuos
                                                 positivos
                                                (porcentaje
                                               de infeccion)

Artibeus jamaicensis   Frugivoro                6 (14.6 %)
Pteronotus parnellii   Insectivoro                0 (0 %)
Noctilio leporinus     Ictiofago/Insectivoro      0 (0 %)
                         (ocasionalmente)
Glossophaga soricina   Nectarivoro/Frugivoro     1 (25 %)
                         (ocasionalmente)
Carollia sowelli       Frugivoro                  0 (0%)
Chiroderma villosum    Frugivoro/Nectarivoro    1 (16.6 %)
                         o insectivoro
                         (ocasionalmente)
Artibeus lituratus     Frugivoro                  0 (0 %)
Rhogeessa aeneus       Frugivoro                  0 (0 %)
Total                                           8 (11.6 %)
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Author:Torres-Castro, Marco; Munoz-Duenas, Diana; Hernandez-Betancourt, Silvia; Bolio-Gonzalez, Manuel; Noh
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2019
Words:5501
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