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Incidencia de aves granivoras y su importancia como plagas en el cultivo de quinua (Chenopodium quinoa willd.) en el altiplano peruano.

Incidence of granivorous birds in quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) and their importance as pest in the Peruvian highland

INTRODUCCION

La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) constituye un cultivo andino de primera importancia socio-cconomica para los agricultores del altiplano peruano, con creciente demanda nacional e internacional (Gomez et al., 2014). Este pseudocereal nativo de esta region ha sido reconocido mundialmente por sus reconocidas caracteristicas nutritivas, cuyos niveles de proteinas fluctuan entre 13 y 17 % y posee todos los aminoacidos incluidos los esenciales (Repo, 2003; FAO, 2011; Martinez, 2014), ademas de presentar numerosas cualidades nutraceuticas que benefician la salud humana (Fuentes y Paredes, 2014), lo que ha motivado un mayor interes por su cultivo y por su consumo.

La region Puno, ubicada en la cuenca del lago Titicaca, es el primer productor de este cultivo en el Peru ocupando unas 29.886 ha con una produccion total de 29.331 t para el ano 2013, representando aproximadamente el 56 % del total nacional, con una permanente tasa de crecimiento que alcanza el 5,9 % anual (MINAGRI, 2016). Sin embargo, como en cualquier cultivo estas producciones suelen ser afectadas por factores adversos, entre los que destacan insectos-plaga, principalmente polillas del genero Eurysacca que afectan fuertemente sus rendimientos (Gandarillas et al., 2014).

Ademas, en la actualidad son cada vez mas frecuentes los danos ocasionados por aves granivoras, cuyas mermas en la produccion dificilmente pueden medirse y se desconoce sobre su dinamica e interacciones ecologicas con el cultivo de quinua por lo que sus reportes son escasos. Algunos estudios refieren que las aves pueden ocasionar danos superiores al 30 %, siendo los Passerifonnes de los generos Sporophila, Phrygillus, Zonotrichia y Saltator los de mayor importancia economica para el Peru (Aguilar et al., 1977). En el cultivo de quinua, Robles et al. (2003) concluyen en general que las principales aves-plaga en la sierra central del Peru son palomas, jilgueros y gorriones ocasionando perdidas de hasta 60 %, sobre todo en la fase de desarrollo de la panoja. Tapia y Fries (2007) indican que el ataque por aves en quinua es mas severo en variedades dulces y estiman perdidas de hasta 40 %, especialmente en los alrededores del lago Titicaca y en microclimas donde abundan palomas y tortolitas. Similarmente, Gomez et al. (2014) refieren que las perdidas atribuidas a las aves van de 30 a 40 % siendo las menos atacadas las variedades con panojas compactas. Finalmente, segun apreciaciones de agricultores y tecnicos en el altiplano, las aves actualmente estarian alcanzando el estatus de plagas clave para la quinua, aunque se desconocen los danos de acuerdo a las especies y los niveles de incidencia de estos en el cultivo.

La apropiada identificacion de las especies de aves-plaga que realmente afectan los campos de quinua y estimar con precision los danos que ocasionan representan una prioridad fundamental, aunque no sera una tarea facil por lo complejo que resulta reconocer sus danos, efectos y las especies que involucran. Implementar metodos adecuados de evaluacion y monitorco, asi como entender la dinamica poblacional y la ecologia trofica de estas aves dentro del agroecosistema, permitiran definir los lincamientos de planificacion y organizacion para establecer estrategias de control y manejo que se traduzcan en una adecuada gestion de la vida silvestre y mejora de los niveles de produccion y calidad del producto a cosechar.

En el presente estudio se evaluaron incidencias de la avifauna en el cultivo de quinua considerando como objetivos la identificacion de especies granivoras asociadas al cultivo, la caracterizacion de su abundancia y fluctuacion poblacional y la determinacion de la importancia de los granos dentro de la dieta de las especies granivoras mas abundantes.

MATERIALES Y METODOS

El estudio se llevo a cabo durante el periodo de cultivo (octubre-abril) de la campana agricola 2010-2011 en una parcela de 1 ha de quinua variedad 'Salcedo INIA', dentro de la EE Salcedo-INIA (Instituto Nacional de Innovacion Agraria), a 7 km de la ciudad de Puno, en el altiplano peruano e inmediaciones al lago Titicaca, ubicada en 15[grados] 14' S y 70 [grados] 43' W a 3820 msnm. La temperatura oscilo entre 4,2 y 17,5 [grados]C y la precipitacion fue de 625 mm en esc periodo. Previo a la siembra el campo fue abonado con estiercol de vacuno en 4 t*[ha.sup.-1], considerando una densidad de siembra de 8 kg*[ha.sup.-1] y una distancia entre surcos de 0,40 m, sin aplicacion de pesticidas, obteniendose un rendimiento de 1327 kg*[ha.sup.-1] posterior a la incidencia de las aves. Los trabajos de laboratorio se realizaron en la Facultad de Ciencias Biologicas de la Universidad Nacional del Altiplano, Puno.

Evaluacion de la diversidad y poblaciones de avifauna gran vora. Se realizaron conteos directos de aves dentro del campo de cultivo con binoculares Tasco 7 x 35, cuatro veces a la semana y en tres horas del dia: 06:00 h, 11:00 h y 16:00 h, por un periodo de diez semanas en los meses de marzo, abril y mayo del 2011, cuando las panojas de quinua empezaron a llenar los granos. Se establecieron trayectos a pie de ingreso y salida de la parcela y a intervalos se fijaron cuatro puntos de conteo y desde cada uno de ellos, durante 15 minutos, se registraron las especies e individuos observados (una hora de evaluacion en total); el area de conteo abarco un semicirculo con un radio de 50 m (Freemark y Rogers, 1995; Hamel et al., 1996) (Figura 1). Se tuvo como supuestos que las especies observadas no son doblemente registradas (Burnham et al., 1980), como el radio es pequeno se asume que casi todos los individuos son detectados (Buckland et al., 2008) y el recorrido y la evaluacion en cada punto es a un ritmo de tiempo similar.

Las evaluaciones se realizaron considerando tres etapas fenologicas de los granos del cultivo: grano lechoso (1 al 22 de marzo), grano pastoso (23 de marzo al 12 de abril), madurez fisiologica (13 de abril al 30 de abril), ademas del emparve (panojas cosechadas dispuestas en monticulos en el campo, del 31 de abril al 05 de mayo). En cada etapa se establecieron 36 trayectos (repeticiones) a excepcion del emparve donde se realizaron 12 conteos directos por un periodo de cuatro dias.

Se calculo el indice de diversidad de Sahnnon (H') y el indice de dominancia de Simpson (D).

H' = - [SIGMA] [p.sub.i] ln*[p.sub.i] donde [p.sub.i] = proporcion del numero total de individuos de la especie i con respecto al total ([n.sub.i]/[N.sub.t]). Valores cercanos a 1 refieren baja diversidad en la comunidad.

D = 1 - [SIGMA] [[n.sub.i] ([n.sub.i] - 1)]/N(V - 1), donde [n.sub.i] = numero de individuos por especie y N - numero total de individuos. Valores cercanos a 1 indican dominancia de pocas especies en una comunidad.

Para determinar las diferencias estadisticas de las poblaciones de aves entre periodos, se realizaron analisis de varianza (Anova) en diseno bloque completo al azar, considerandose como bloques a los horarios de evaluacion (3) y a las fases fenologicas del grano de quinua corno tratamientos (4); pero al analizar afluencias poblacionales segun el momento del dia, los horarios se consideraron tratamientos y las fases como bloques. La separacion de medias se realizo mediante la prueba de Tukcy y para todos los analisis se utilizo el programa SPSS v. 15. Previamente cada dato procedente del conteo de aves se transformo mediante la expresion [raiz cuadrada de x + 1] a fin de aproximarlos a una distribucion normal y homogeneizar las varianzas.

Evaluacion del consumo de granos. Se realizaron capturas de aves utilizando redes de nylon tipo neblineras de 1,5 pulgadas de abertura, durante los tres horarios de evaluacion, sacrificandose un total de cinco individuos de las cuatro especies mas frecuentes por tres dias consecutivos en la etapa de madurez fisiologica del grano. Se pesaron individualmente y se diseccionaron para extraer el buche y los contenidos estomacales para tambien pesarlos (0,1 mg de precision) y determinar su volumen introduciendolos en una probeta graduada de 50 mL que contenia 20 inL de agua destilada; el incremento del nivel de agua definio el volumen.

El contenido del buche se clasifico en los items alimentarios quinua y otros (semillas de vegetacion natural, granos cultivados como cebada y avena), registrando el numero y volumen de granos de quinua, volumen total del contenido del buche, peso de granos y peso total del contenido del buche. Con estos datos se determino el indice de importancia relativa (IR1) para los dos items alimentarios (Pinkas et al. 1971): IRI = (N + G)F. Donde: N es el porcentaje gravimetrico del peso del item alimentario, G el porcentaje volumetrico y F el porcentaje de frecuencia de aparicion; luego los valores IRI fueron expresados en porcentajes.

Para estimar la cantidad de granos de quinua que le es posible consumir a cada especie, se calculo el cociente de replecion estomacal (CRE) con la siguiente expresion (Angelescu, 1980): CRE = (Pa x 100)/Pt, donde Pa es el peso del alimento y Pt el peso total del individuo. Este valor permitio expresar el peso del alimento como una proporcion del peso total del individuo y es un indicador del nivel de saciedad del individuo. Las escalas fueron: CRE < 0,5 (buches vacios o con poco alimento); CRE = 0,51-1,00 (buches escasamente llenos); CRE = 1,01-6,00 (buches casi llenos); CRE > 6 (buches llenos).

RESULTADOS

Diversidad y composicion de la avifauna gran vora en el cultivo de quinua. En las fases de grano lechoso, grano pastoso, madurez fisiologica y emparve, se registro un total de 9523 visitas de individuos de aves pertenecientes a 12 especies, cinco familias (Columbidae, Thraupidae Emberezidae, Turdidae y Fringillidae). Las especies predominantes fueron Patagioenas maculosa con el 28,76 %, luego Sicalis uropygialis con el 25,62 %, Zenaida auriculata alcanzo el 22,16 % y Zonotrichia capensis el 20,28 %; estas cuatro especies englobaron casi el 97 % de toda la comunidad de avifauna granivora y todas consumen granos de quinua principalmente desde las panojas y por su abundancia se les considera comunes. Por su parte, se considero como aves granivoras ocasionales a Sicalis lateola (Sparrman), Phrygilus punensis (Ridgway), Rhopospina fruticeti (Kittlitz) y Geospizopsis plebejus (Tschudii) cuya participacion por cada especie fue inferior al 1 % de la comunidad (entre 0,2-1,0 %). Asimismo, a Metropelia ceciliae (Lesson), Metropelia melanoptera (Molina), Spinus atrata (Lafrcsnayc y D'Orbigny) y Turdus chiguanco (Lafresnaye y D'Orbigny) que solo alcanzaron el 0,1 % se les catalogo como especies raras para el cultivo (Cuadro 1).

[FIGURA 1 OMITIR]

El indice de Shanon, como indicador ecologico que fluctua normalmente entre 1 y 5, alcanzo un valor de 1,53 (Cuadro 1), lo que indica una baja diversidad en esta comunidad de avifauna granivora; sin embargo, un numero de 12 especies en un monocultivo con habitat pequeno (1 ha), parece ser una cifra importante en cuanto a riqueza de especies, al margen de que predominaron pocas de ellas.

El indice de Simpson mostro un valor de 0,76 (Cuadro 1). Este indice fluctua entre 0 y 1, de manera que el valor obtenido, por su relativa cercania a la unidad, ratifica la alta dominancia para solo cuatro especies, las que se considerarian por su abundancia, como las principales plagas ornitologicas de la quinua en esta parte del altiplano peruano (Figura 2).

Poblaciones de avifauna granivora segun etapas fenologicas del grano. Las aves granivoras ingresaron al campo de cultivo desde que empezaron a formarse los granos en las panojas y con mayor frecuencia desde la fase de grano lechoso, registrandose desde 29 hasta 76 individuos por hora durante el dia (Figura 2). En el periodo de grano pastoso aumentaron progresivamente las poblaciones alcanzando 163 individuos/hora y la cuspide poblacional se aprecio en la etapa de madurez fisiologica con 192,79 individuos por hora, a partir de la cual disminuyeron hasta llegar a 92,33 individuos avistados por hora. Durante el emparve las poblaciones se mantuvieron en unos 94 individuos por hora. La tendencia indica que la mayoria de aves granivoras concurren a los campos de quinua al finalizar el periodo fenologico de grano pastoso e inicio de madurez fisiologica, lo que sugiere una preferencia por el grano bien desarrollado.

Efectivamente, el analisis de varianza mostro diferencias significativas entre poblaciones segun etapas fenologicas ([F.sub.(3,24)] = 7,072; P [menor que o igual a] 0,001); la prueba de Tukey confirmo que en los periodos de grano pastoso y madurez fisiologica la frecuencia de ingreso de aves al cultivo es mayor, luego en el emparve y en menor magnitud durante la etapa de grano lechoso (Figura 4), lo que indica que la etapa de madurez fisiologica es el momento mas critico al ataque de aves (abril y mayo) y en el que hay que considerar las medidas pertinentes.

Un analisis por especies demuestra que P. maculosa tuvo mayor incidencia a partir del periodo de grano pastoso hasta el emparve y fue significativamente menor en el periodo de grano lechoso ([F.sub.(3.24)] = 7,61; P [menor que o igual a] 0,001). Las poblaciones del columbido Z. auriculata tuvieron similar comportamiento, denotandose tambien su mayor abundancia desde grano pastoso hasta el emparve, y minima incidencia en el periodo de grano lechoso ([F.sub.(3,24)] = 10,264; P [menor que o igual a] 0,001), lo que indica que ambas especies tienen mayor afinidad por granos de quinua maduros. A diferencia, Z. capensis tuvo una incidencia poblacional similar en los cuatro periodos fenologicos del cultivo, sin diferencias significativas ([F.sub.(3,24)] = 2,177; P = 0,117), lo que permite asumir que esta especie consume con similar preferencia granos en cualquier estado de madurez. S. uropygialis, otra especie abundante en el cultivo, mostro tambien mayor afinidad por el grano maduro, siendo sus numeros mas altos en grano pastoso y madurez fisiologica ([F.sub.(3,24)] = 4,678; P [menor que o igual a] 0,01) (Cuadro 2). Es de destacar que estas cuatro especies son residentes en la zona lo que disminuye la probabilidad de que alguna de ellas haya abundado transitoriamente en esa epoca del ano.

Los resultados evidencian tambien la existencia de nichos relacionados a la fenologia del grano. Los columbiformcs incidieron mayormente al grano maduro (mes de abril principalmente), 5. uropygialis al grano pastoso y madurez fisiologica y Z. capensis de forma muy similar en todos los periodos, por lo que las precauciones deben considerar estas condiciones. Pero es posible tambien que el mayor tamano y agresividad de los columbiformes atemoricen a las especies pequenas restringiendo sus incidencias cuando el grano esta maduro.

Incidencias de la avifauna gran vora segun hora del d a. Las tendencias de las aves granivoras a frecuentar el campo de quinua segun horarios variaron tambien por especie (Figura 3). La paloma P. maculosa frecuento principalmente en horas de la manana siendo significativamente mayor que al mediodia y en la tarde, lo que se evidencio en el efecto de bloque del Anova y la prueba de Tukey ([F.sub.(2,24)] = 5,509; P = 0,011); Z. auriculata tuvo mayores poblaciones en horas de la manana hasta el mediodia siendo significativamente menores por las tardes ([F.sub.(2,24)] = 3,804; P = 0,037). Los paseriformes Z. capensis y S. uropygialis tuvieron avistamientos estadisticamente similares en los tres horarios ([F.sub.(2,24)] = 0.291; P = 0,75 para el primero y [F.sub.(2,24)] = 0,214; P = 0,809 para el segundo). Las frecuencias de ingreso al campo de cultivo del total de aves fueron en 43,56 % por la manana, 30,84 % al mediodia y 25,59 % por la tarde (Cuadro 3).

De acuerdo a los resultados los momentos mas criticos de ataque por aves-plaga en el cultivo de quinua ocurren en horas de la manana, cuando inciden principalmente los columbiformes, cuyos efectos aumentan debido a su mayor tamano y capacidad de consumo, y a su importante numero mientras que los paseriformes, Z. capensis y S. uropygialis acuden casi similarmente en los tres horarios, pero debido a su menor tamano y menores poblaciones, sus danos parecen no ser tan importantes como el de las palomas.

Importancia de la quinua como item alimentario en aves gran voras. Los analisis de contenidos estomacales para las cuatro especies de aves granivoras mas abundantes mostraron que los granos de quinua constituyen un item importante en su dicta. La frecuencia de ocurrencia de granos de quinua en el buche fue de 100 % en tres especies, excepto en Z capensis que alcanzo el 33 %. Segun cl IR1, para P. maculosa los granos de quinua constituyeron el 82,66 % de su dieta, para 5. uropygialis de 70,13 %, para Z auriculata de 59,46 % y para Z capensis el 35,90 %. En Columbiformes y Paserifonnes otros items alimenticios lo constituyeron semillas de mostaza (Brassica rapa) y otros granos de poaccas silvestres; para Z capensis, ademas, se encontraron estructuras de insectos, lo que indicaria que esta especie tiene una dicta variada y muestra un omnivorismo que pudiera darle alguna importancia como enemigo natural de algunas plagas insectiles, disminuyendo con ello en algun modo su amenaza como especie plaga para el cultivo (Cuadro 4).

En las cuatro especies de importancia economica, los buches pueden estar llenos o casi llenos en cualquiera de los tres horarios evaluados, lo que es indicio que estas aves consumen hasta la saciedad o replecion unas tres veces al dia. Bajo esta condicion, la cantidad del item alimenticio quinua consumido en cada replecion fue: P. maculosa un promedio de 7,93 g de quinua, Z. auriculata 5,18 g, S. uropygialis 0,5 g y Z capensis 0,18 g (Cuadro 5). Asumiendo que consumen tres veces al dia hasta la replecion, se estima que cada individuo de las cuatro especies mencionadas se alimenta diariamente con unos 23,79 g, 15,54 g, 1,5 g y 0,54 g de quinua, respectivamente. Esta informacion permite confirmar que en efecto solo las dos primeras especies son realmente daninas al cultivo.

De acuerdo a la importancia de los granos de quinua en la alimentacion de estas aves y a la abundancia de sus poblaciones, se pueden categorizar como aves-plaga clave para el cultivo en esta parte del altiplano peruano a P. maculosa y Z. auriculata, para las que se debe planificar las medidas pertinentes de manejo, mucho mas porque estas especies regularmente conforman bandadas al ingresar al campo de cultivo. Aunque 5. uropygialis tuvo numerosas poblaciones y el grano de quinua tiene alta importancia en su alimentacion no se considera una plaga de importancia primordial debido a los reducidos volumenes que logra consumir; lo mismo ocurre con Z. capensis que ademas tiene escasas poblaciones, carecen de habitos gregarios y es muy relativa su afinidad por la quinua como alimento; por ello ambas especies son consideradas solamente como potenciales. Las restantes ocho especies se comportaron como plagas ocasionales con muy escasa trascendencia economica.

DISCUSION

Para el area evaluada en el altiplano del Peru se reportan 12 especies de aves granivoras que inciden en el cultivo de quinua con predominio notorio de P. maculosa, Z. auriculata, S. uropygialis y Z. capensis, y por tanto de importancia economica. Por su parte, Robles et al. (2003) para la sierra central del Peru registraron cinco especies, siendo la mas comun Z. auriculata y poco frecuentes M. ceciliae, Leptotila verreauxi, Z. capensis y Carduelis spinescens; estas diferencias evidencian las especificas caracteristicas ecologicas regionales. Se encontro que el campo evaluado es relativamente pobre en diversidad, pero esto es muy propio de cualquier agroccosistema sujeto a ciertas intensidades de manejo y de labranza, siendo el resultado la baja riqueza de avifauna y la monotonia en sus interacciones ecologicas (Swift et al., 1996; Weibull et al., 2003). De todas formas, 12 especies luce como un numero moderadamente importante para un area tan pequena como la estudiada (1 ha) y ubicada a una gran altitud (3810 msnm).

En otras latitudes de Argentina y Uruguay los Columbiformes P. maculosa y Z. auriculata son consideradas como las mas abundantes y voraces comedoras de semillas en plantas cultivadas (Canavelli, 2010); similarmente Linz et al. (2015) refieren reportes con los que aseveran que Z. auriculata es una de las aves-plaga mas importantes en Sudamerica debido a su amplia distribucion geografica, elevados niveles poblacionales y a sus permanentes danos en sorgo, girasol, trigo, arroz, cebada, c incluso soya. Estas especies fueron tambien las que mayores incidencias tuvieron en campos de quinua, lo que acrecienta su importancia y su distribucion como plagas de Sudamerica.

De las 12 especies granivoras registradas para el altiplano peruano la mayoria no alcanzo altas poblaciones y su presencia en el cultivo fue tal vez mas por interaccion social, busqueda de refugio, exploracion de recursos, baja preferencia por los granos de quinua o porque sus poblaciones son naturalmente escasas en este medio. Tellechea (2011) menciona, por ejemplo, que S. luteola, especie reportada tambien en este estudio, tiene como dieta principal semillas de malezas y plantas silvestres y los granos cultivados apenas representan el 0,1 % del IRI; incluso Z capensis, que fue una de las especies con mayor incidencia en nuestro estudio, tuvo solo 33 % de frecuencia en granos de quinua en sus buches, lo que tambien estaria coincidiendo con lo hallado por Robles ct al. (2003), quienes indican que este gorrion prefiere semillas de malezas antes que granos de quinua.

Palomas como M. ceciliae y M. melanoptera tuvieron tambien escasa trascendencia como plagas debido a sus bajos niveles poblacionales y a que su actividad alimentaria predomino sobre la superficie del suelo; peculiaridad tambien referida por Fjeldsa et al. (1991). Fontoura y Orsi (2013) indican que Z. auriculata es similarmente forrajeador del suelo, aunque en nuestro estudio juntamente con P. maculosa se les registro tanto sobre panojas como sobre el suelo; incluso, P. maculosa mostro un comportamiento deliberado de posarse formando grupos sobre las panojas hasta hacerlas caer para luego alimentarse de los granos en el suelo.

Las abundancias de avifauna granivora predominaron durante la manana (6:00-9:00 horas), con casi el 44 % de registros (Cuadro 3). De Melo y Cheschini (2012) encontraron tambien que las mayores frecuencias en campos de sorgo se dan entre las 6:45 y 9:30 horas, con el 40 a 95 % de visitas; en la quinua las incidencias difirieron, ademas, segun especie: por la manana prevalecieron palomas mientras que los paseriformes tuvieron presencia similar durante todo el dia. Estas diferencias en el sitio y tiempo de alimentacion evitan superposicion de nichos lo cual les permite coexistir a diferentes especies en un mismo habitat (Fontoura y Orsi, 2013).

Las palomas tienen como dieta principal semillas y material vegetal (Munoz et al., 2005) y los granos cultivados son el principal alimento de Z. auriculata conformando desde 62 % hasta 95 % de su dieta (Murton et al., 1974; Ranvaud et al., 2001; Canavelli, 2010); ademas, consumen desde 15 g (Canavelli, 2010) hasta 18 g diarios de semillas cultivadas (estimado a partir de datos de Murton et al., 1974); nuestro estudio determino que granos de quinua conforman el 59,5 % de la dieta de esta paloma las cuales tuvieron un consumo promedio diario de 15,5 g de quinua, valores no muy alejados de los reportes anteriores. Asi mismo, Leon y Gallez (1981) indican que palomas domesticas consumen alrededor de 30 g diarios de alimento; para P. maculosa, de tamano similar a las domesticas, determinamos un consumo diario de 23,8 g de quinua, lo que constituyo el 82 % del alimento total ingerido y tambien coincide con la informacion anterior.

Las estimaciones indican que los ataques de aves al cultivo de quinua provocan perdidas entre el 40 y 60 % (Zanabria y Banegas, 1997; Robles et al., 2003; Tapia y Fries, 2007). En el estudio no se han cuantificado las perdidas por aves en quinua; sin embargo, la informacion obtenida sugiere un impacto importante sobre la produccion.

Cabe mencionar que P. maculosa es una especie cuyas poblaciones en el altiplano peruano recien se incrementan en los ultimos anos; anteriormente sus incidencias en cultivos eran ocasionales, hecho que corroboran tecnicos y agricultores, pero, en general, constituyen un fenomeno comun a otras regiones de Sudamerica. Bucher (1998) indica que en Argentina sus poblaciones se incrementaron desde los anos 90 y que al parecer su causa es antropica, debido principalmente a la ampliacion de la frontera agricola en cultivos de grano; pero ademas estos incrementos pueden deberse a factores ecologicos como la fragmentacion de sus habitats, a la disminucion de sus fuentes alimenticias silvestres por quema de pastizales y disminucion de areas boscosas o arbustivas. Es probable tambien que en el altiplano las causas sean similares.

Ademas de la mayor oferta de alimentos como resultado de la expansion agricola, las mayores incidencias de aves granivoras en campos de cultivo y sus preferencias son tambien propiciadas por la facilidad de acceso a las paniculas, al sabor y contenido nutricional de los granos (Bullard, 1988), a factores fenologicos e incluso coevolutivos como la cndozoocoria, es decir, la propagacion de la semilla luego que esta paso a traves del tubo digestivo del animal (Munoz et al., 2005), o que quizas representen la unica fuente de alimento. En efecto en el altiplano cada ano se amplia la frontera del cultivo de quinua (MINAGRI, 2016), las panojas exponen conspicuamente los granos para las aves, existe mayor intensidad de ataques en el periodo de madurez fisiologica (35,5 %) y su alta calidad en nutrientes y proteinas que superan el 13,5 % (Repo, 2003; FAO, 2011; Martinez, 2014) la hacen sumamente apetecibles y atractivas a las aves.

Probablemente en algunas zonas altoandinas la quinua se constituye como las pocas fuentes alimenticias para aves granivoras por la fragmentacion y degradacion de habitats. Estrada et al. (1997) manifiestan que una mayor presencia de vegetacion natural y de bosques crea mayor concctividad hacia diferentes ambientes y permite el movimiento de las aves a zonas de mejor calidad (para ellas mejor calidad es la vegetacion natural con elevada diversidad) lo cual minimizaria los impactos en los cultivos adyacentes.

De Melo y Cheschini (2012) demostraron que en areas de cultivo asociadas a bordes con pastizales las aves presentan mayores tasas de consumo del producto, lo que significa que los pastos no constituyen barreras fisicas para su dispersion; contrariamente, el consumo de granos disminuye en areas con vegetacion mayor (arboles), que ademas de funcionar como barrera fisica, probablemente ofrecen una cantidad suficiente de recursos adicionales lo que hace innecesario a las aves ingresar en campos de cultivo. Ello significa tambien que si en ecosistemas naturales las aves granivoras no encuentran alimento adecuado, se desplazaran hacia agroecosistemas donde si lo pueden encontrar con relativa facilidad. Ademas que la concentracion de granos en sitios focalizados como en monocultivos permite promover la formacion de grupos o bandadas (Grzybowsky, 1983) propiciando aun mayores posibilidades de danos.

Con base en lo anterior, Linz et al. (2015) concluyen que las medidas de control de avesplaga deben apuntar a un manejo de sus poblaciones a largo plazo, antes que al uso de metodos letales cuya relacion beneficio-costo es bajo, ademas que presentan dificultades logisticas, tienen potencial riesgo ambiental y afectan a especies no dircccionadas. Esto implica inclusive coadyuvar en medidas de manejo del habitat, como la forestacion ya que ello puede proveer un control natural de aves-plaga (Codcsido et al., 2015) o fomentar la heterogeneidad de matrices en el paisaje porque en estas condiciones las incidencias de la avifauna en campos de cultivo tambien tienden a disminuir (Estrada et al., 1997). Conocer mejor los aspectos bioecologicos y las interacciones de las aves-plaga con el cultivo de quinua y otros factores ambientales permitiran finalmente planificar las medidas mas pertinentes para su manejo.

CONCLUSIONES

De las 12 especies reportadas, solo cuatro predominaron en toda la comunidad de aves granivoras en el cultivo de quinua, en condiciones circundantes al lago Titicaca en el altiplano peruano; sus poblaciones inciden principalmente en el periodo de madurez fisiologica del grano y en horario matutino, aunque existen diferencias segun especie. Patagioenas maculosa y Zenaida auriculata se consideran plagas clave con significativa trascendencia economica debido a sus altas poblaciones, gran importancia de la quinua en su dieta y elevadas cantidades de consumo de granos durante el dia, por lo que las medidas de manejo deben orientarse principalmente hacia estas especies. Los resultados tambien sugieren cosechar los granos de quinua inmediatamente despues que alcancen la madurez, y luego proteger fisicamente el emparve. Finalmente, no toda la diversidad de aves granivoras del cultivo de quinua debe ser necesariamente catalogada como plaga, y de alli, la importancia de definir su condicion.

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Alfredo Loza-Del Carpio (1), Judith Clavitea (1) y Pedro Delgado (2)

Recibido: Diciembre 24,2015

Aceptado: Junio 20, 2016

(1) Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional del Altiplano. Puno, Peru, e-mail: allozadc@yahoo.es

(2) Instituto Nacional de Innovacion Agraria. Puno, Peru
Cuadro 1. Avifauna granivora en el cultivo de quinua. EE
Salcedo-INIA, Puno. Octubre 2010-Abril 2011

No      Especies        Nombre        Familia      Numero    Frecuencia
      registradas       comun                       total
                                                     (*)

1     Patagioenas    Torcaza        Columbidae       2739    Comun
      maculosa       ceniza                        (28,76)

2     Sicalis        Kellopesko     Thraupidae       2439    Comun
      uropygialis                                  (25,61)

3     Zenaida        Paloma         Columbidae       2109    Comun
      auriculata     rabiblanca                    (22,15)

4     Zonotrichia    Pichitanka     Emberizidae      1932    Comun
      capensis                                     (20,29)

5     Geospizopsis   Plomito        Thraupidae         84    Ocasional
      plebejus                                     (0,88)

6     Phrygilus      Kellopesko     Thraupidae         84    Ocasional
      punensis                                     (0,88)

7     Rhopospina     Gorrion        Thraupidae         51    Ocasional
      fruticeti      pechinegro                    (0,54)

8     Sicalis        Kellopesko     Thraupidae         45    Ocasional
      luteola                                      (0,47)

9     Metropelia     Tortola        Columbidae         15    Raro
      melanoptera    cordillerana                  (0,16)

10    Turdus         Chiguanco      Turdidac           15    Raro
      chiguanco                                    (0,16)

11    Metropelia     Kurukuta       Columbidae          9    Raro
      ceciliae                                     (0,09)

12    Spinus         Jilguero,      Fringillidae        1    Raro
      atraia         chainita                      (0,01)

                   Total                         9523 (100)

          Indice de Shannon = 1,53      Indice de Simpson = 0,76

* Porcentajes en el parentesis

Cuadro 2. Incidencia de las especies de aves granivoras mas abundantes
en el cultivo de quinua, segun periodo fonologico (promedio [+ o -] SE)

                         Numero promedio de aves [hora.sup.-1]

Periodo fenologico          P. maculosa           Z. auriculata

Grano lechoso          13,72 [+ o -] 2,38 b     5,18 [+ o -] 1,40 b
Grano pastoso          26,63 [+ o -] 6,80 ab   28,03 [+ o -] 5,47 a
Madurez fisiologica    51,57 [+ o -] 11,83 a   37,43 [+ o -] 8,39 a
Emparve                42,33 [+ o -] 14,04 a   22,50 [+ o -] 7,51 a

                         Numero promedio de aves [hora.sup.-1]

Periodo fenologico         Z. capensis           S. uropygialis

Grano lechoso          23,52 [+ o -] 1,76 a   12,67 [+ o -] 2,38 b
Grano pastoso          23,70 [+ o -] 1,58 a   37,52 [+ o -] 4,72 a
Madurez fisiologica    19,50 [+ o -] 3,21 a   32,35 [+ o -] 7,46 a
Emparve                14,50 [+ o -] 0,76 a   14,50 [+ o -] 1,73 b

Letras diferentes entre filas indican diferencias
significativas segun la prueba de Tukey (P<0,05)

Cuadro 3. Presencia de avifauna granivora en el cultivo de quinua
segun horas del dia

                        Numero de aves [hora.sup.-1] [+ o -] SE

Especie                 Manana         Mediodia          Tarde

P. maculosa, Z.     134,75 [+ o -]   95,21 [+ o -]   77,40 [+ o -]
auriculata, S.          30,06            19,32           14,69
uropygialis y Z.
capensis

Plvygilus            1,07 [+ o -]    0,62 [+ o -]    1,11 [+ o -]
pun ensis                0,33            0,23            0,35

Geospizopsis         1,07 [+ o -]    0,75 [+ o -]    1,02 [+ o -]
plebejus                 0,35            0,21            0,29

Sicalis              0,45 [+ o -]    0,45 [+ o -]    0,56 [+ o -]
tuteola                  0,45            0,45            0,44

Metropelia           0,23 [+ o -]    0,23 [+ o -]    0,03 [+ o -]
melanoptera              0,16            0,15            0,02

Turdus               0,13 [+ o -]    0,13 [+ o -]     0,2 [+ o -]
chiguanco                0,07            0,08            0,10

Rhopospina           0,5 [+ o -]     0,36 [+ o -]    0,85 [+ o -]
fruticeti                0,14            0,11            0,19

Metropelia           0,08 [+ o -]    0,14 [+ o -]    0,07 [+ o -]
ceciliae                 0,05            0,06            0,19

Total               138,28 [+ o -]   97,89 [+ o -]   81,24 [+ o -]
                        31,61            20,61           16,15

Porcentaje              43,57            30,84           25,59

Cuadro 4. Importancia de la quinua en la alimentacion de aves
granivoras con respecto a otros alimentos

Especie          IRI     IRI de otros   % IRI
               Quinua     alimentos     quinua

Patagioenas    16531,5      3468,5      82,66
maculosa

Zenaida        11891,7      8108,3      59,46
auriculata

Sicalis        14025,2      5974,8      70,13
uropygialis

Zonotrichia    7180,5      12819,5      35,90
capensis

Especie        % ocurrencia   Importancia de quinua
                de quinua         como alimento

Patagioenas        100                Alta
maculosa

Zenaida            100                Alta
auriculata

Sicalis            100                Alta
uropygialis

Zonotrichia         33                Media
capensis

Cuadro 5. Cociente de replecion estomacal (CRE) [+ o -]  SE en aves
granivoras del cultivo de quinua (n = 5)

Especie        CRE promedio    Estado de    Componente      Consumo
                   (%)         saciedad     item quinua   diario del
                                               hasta      item quinua
                                             replecion        (g)
                                                (g)

Patagioenas    3,85 [+ o -]   Buches casi      7,93          23,79
maculosa           0,61         llenos

Zenaida        6,05 [+ o -]     Buches         5,18          15,54
auriculata         0,27         llenos

Sicalis        5,74 [+ o -]     Buches         0,50          1,50
uropygialis        0,41       casi llenos

Zonotrichia    4,92 [+ o -]     Buches         0,18          0,54
capensis           0,71       casi llenos

Figura 2. Fluctuacion de las poblaciones de avifauna granivora en
el cultivo de quinua segun etapas fenologicas en la formacion del
grano (promedios [+ o -] SE). Letras diferentes entre periodos
fenologicos indican diferencias en las poblaciones de avifauna
segun la prueba de Tukey (P[menor que o igual a]0,05)

    MARZO
Grano lechoso          54,89[+ o -]7,63
       b                    (13,2%)

    ABRIL
Grano pastoso          119,4[+ o -]14,99
       a                    (28,7%)

Madurez fisiologica    147,32[+ o -]26,4
       a                     (35,5%)

     MAYO
Emparve ab             94[+ o -]23,4
                         (22,6%)

Nota: Tabla derivada de grafico lineal.

Figura 3. Incidencias de las poblaciones de las principales cuatro
especies de aves granivoras en el cultivo de quinua segun horarios
(promedios [+ o -] SE). Letras iguales en columnas por especie
indican similitudes estadisticas segun la prueba de Tukey (P[menor
que o igual a]0,05)

                  Manana    Mediodia     Tarde

P. maculosa      a 49.07    b 25.83     b 16.41

Z. auriculata    a 34.28    ab 22.52    b 13.51

S. uropygialis   a 29       a 27.98     a 25.26

Z. capensis      a 22.4     a 19.78     a 22.22

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.
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Author:Loza-Del Carpio, Alfredo; Clavitea, Judith; Delgado, Pedro
Publication:BIOAGRO
Date:Dec 1, 2016
Words:7163
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