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Identification of fish stocks of river crocker (Plagioscion ternetzi) in Parana and Paraguay rivers by using otolith morphometric analysis/Identificacion de stocks pesqueros de la corvina de rio (Plagioscion ternetzi) de los rios Paraguay y Parana, mediante el analisis morfometrico de sus otolitos.

INTRODUCCION

El genero Plagioscion (Gill, 1861) es endemico de las aguas dulces de America del Sur, donde sus miembros se distribuyen en los rios Magdalena (Colombia), Amazonas (Brasil, Peru y Colombia), Orinoco (Venezuela), Paraguay y Parana (Argentina, Brasil, Paraguay y Uruguay) y diferentes cuencas de las Guayanas (Casatti, 2003, 2005). Algunas especies como P. squamosissimus han sido introducidas en el alto Rio Parana, en el Rio Sao Francisco y diferentes embalses artificiales del noreste de Brasil (Cassati, 2005).

Los analisis filogeneticos indican que el genero Plagioscion en America del Sur es monofiletico (Cooke et al., 2012). Las relaciones filogeneticas de las especies del genero, el registro fosil, la historia geomorfologica y los datos de distribucion sugieren que las incursiones hacia los sistemas acuaticos continentales se habrian producido desde el oceano en el oeste de Venezuela, entre finales del Oligoceno y Mioceno temprano (Cooke et al., 2012). Estas incursiones fueron las responsables de la adaptacion a los ambientes dulceacuicolas de las especies de Plagioscion (Cooke et al., 2012). Actualmente el genero posee cinco especies validas (Casatti, 2005) siendo Plagioscion ternetzi (Boulenger, 1895) la que presenta la distribucion mas meridional.

Particularmente, P. ternetzi esta distribuida en los rios Uruguay, Paraguay y Parana, originalmente hasta el salto Sete Quedas, hoy sumergido por la represa Itaipu (Casatti, 2005; Serra et al, 2012). En la cuenca baja del Rio Paraguay y la confluencia con el Rio Parana, esta especie es de gran importancia tanto para las pesquerias artesanales como para la pesca deportiva, siendo ademas de gran interes cultural para la region. Los mayores volumenes de captura se producen en las cercanias a la Laguna Herradura, un meandro del Rio Paraguay (Formosa, Argentina). En esta area, el periodo de desove se produce en los meses calidos, de enero a marzo. En este periodo la especie prefiere regiones con poca corriente de agua y ambientes con meandros (Vera et al, 2005). En contraste, actualmente las capturas en el Rio Parana son muy escasas y se realizan en forma no dirigida (accidental) por pescadores artesanales.

A pesar de la importancia de este recurso, poco se sabe sobre el estado de la pesqueria. No existen estadisticas sobre los volumenes de extraccion y la estacionalidad de las capturas. Por otro lado, la existencia de diferentes poblaciones o stocks pesqueros y la conectividad entre estas tambien es desconocida. Los estudios sobre estas tematicas estan dirigidos casi exclusivamente a P. squamossissimus (Teixeira et al, 2002; Gonzalez et al, 2005).

Los otolitos han sido ampliamente utilizados para la determinacion de stocks pesqueros debido a que la morfologia y morfometria de estas estructuras estan fuertemente influenciadas por el ambiente que frecuentan los peces y por el tipo de uso del habitat (e.g., Longmore et al, 2010; Avigliano et al, 2012, 2014; Canas et al, 2012; Keating et al, 2014; Vieira et al, 2014; Avigliano et al, 2015b). Los otolitos de los peces teleosteos son cuerpos policristalinos compuestos principalmente por carbonato de calcio precipitado en forma de aragonita, que estan alojados en el aparato vestibular (Campana, 1999). El analisis de la morfometria de los otolitos permite generar una descripcion cuantitativa de la forma y el contorno que puede compararse estadisticamente (Lestrel, 1997). Entre los indices morfometricos mas utilizados estan la circularidad, rectangularidad, AO/LO y SS/SO (e.g., Longmore et al, 2010; Canas et al, 2012; Tuset et al, 2013; Avigliano et al., 2015a).

En este contexto, los otolitos sagittae de la corvina de rio P. ternetzi fueron descritos y diferentes indices morfometricos fueron comparados entre los individuos que habitan el bajo Rio Paraguay y el Rio Parana medio (noroeste argentino) con el fin de evaluar la existencia de diferentes stocks pesqueros.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

El area abarcada corresponde a la cuenca baja del Rio Paraguay y a la cuenca media del Rio Parana. Estas cuencas constituyen un corredor biogeografico de caracteristicas atipicas debido a que tiene sus nacientes en ambientes del tropico humedo y su desembocadura en regiones templadas humedas (Cabrera & Willink, 1973). El caracter de corredor biogeografico se manifiesta en el hecho que todos los bosques en galeria del sistema fluvial Paraguay-Parana tienen linaje amazonico (Cabrera & Willink, 1973).

La cuenca baja del Rio Paraguay, especificamente la laguna Herradura y la porcion del Rio Paraguay asociada (region oriental de la Provincia de Formosa), corresponde a la region biogeografica del Chaco Humedo e incluye esteros, selvas en galeria, pastizales y palmeras (Cabrera & Willink, 1973).

El Rio Parana medio y alto (longitud entre 26[degrees] y 28[degrees]S) se caracteriza por la presencia de selvas y bosques subtropicales, acompanados por pastizales dominados por gramineas megatermicas (Cabrera & Willink, 1973).

La ictiofauna de la region de estudio esta constituida por mas de 250 especies en el Parana medio (Menni et al., 1992) y 143 en el Rio Paraguay (Menni, 2004) pertenecientes a mas de 150 generos y 41 familias (Lopez et al, 2005). La gran diversidad de ambientes acuaticos como rios, esteros, meandros y lagunas permiten la presencia de especies migradoras, sedentarias, relacionadas con la vegetacion, ademas de peces anuales, pulmonados y grandes ictiofagos (Lopez et al., 2005).

Colecta de muestras

Los sitios de muestreo se indican en la Fig. 1. En el Rio Paraguay y la Laguna Herradura (26[degrees]32'13"S, 58[degrees]15'38"W) los especimenes se capturaron con anzuelo a profundidades entre 3 y 9 m durante febrero de 2012, 2013 y 2014. En el Rio Parana (Sitio 1: 27[degrees]18'14"S, 57[degrees]51'15"W y Sitio 2: 27[degrees]28'36"S, 57[degrees]02'48"W) se capturaron con redes de tres mallas de multifilamento (malla interna de 3x3 cm y externas de 10x10) en octubre 2013 y febrero 2014. Los rangos de tallas para el Rio Paraguay y La Herradura estuvieron entre 20,2 y 35,0 cm (n = 13) y en el Rio Parana entre 24,3 y 43 cm (n = 41). Los peces fueron traslados al laboratorio a 4[degrees]C donde se registro la longitud total y se extrajeron los otolitos sagittae. Los otolitos fueron limpiados con agua destilada y conservados individualmente en seco, en sobres de papel.

Morfometria de los otolitos

Los otolitos sagittae de P. ternetzi fueron descritos utilizando la nomenclatura propuesta por Tuset et al. (2008). Los otolitos derechos se fotografiaron con microscopio estereoscopio (Leica[R] EZ4-HD) y se registraron las siguientes variables morfometricas sobre las imagenes mediante el procesador de imagenes Image-ProPlus[R] 4.5: longitud del otolito (LO), ancho (AO), perimetro del sulcus (PS) y perimetro (PO) en mm y superficie del otolito (SO) y superficie del sulcus (SS) en [mm.sup.2]. Posteriormente, se calcularon los siguientes indices de forma: circularidad (P[O.sup.2]/AO), rectangularidad (SO/[LO*AO]), AO/LO, SS/SO y PS/PO. La nomenclatura de los indices utilizados fue tomada de Tuset et al. (2013) y Volpedo et al. (2008). La circularidad da informacion sobre la complejidad del contorno de los otolitos (Canas et al, 2012). La rectangularidad da informacion sobre la aproximacion a una forma rectangular o cuadrada siendo igual a 1 un rectangulo o cuadrado perfecto. El indice AO/LO indica la relacion entre el ancho y la longitud del otolito, siendo igual a 1 para un circulo o rectangulo perfecto (Avigliano et al., 2014). El indice SS/SO determina que proporcion de la superficie del otolito esta ocupada por el sulcus que a su vez corresponde con la superficie que ocupa la macula nerviosa que transmite al cerebro informacion relacionada con la posicion relativa del pez en la columna de agua, asi como con la captacion auditiva (Volpedo et al, 2008). La relacion entre el perimetro del sulcus y del otolito se expresa con el indice PS/PO, utilizado por primera vez para Odontesthes bonariensis (Avigliano et al, 2014).

Analisis estadistico

Las variables circularidad, SS/SO y PS/PO no se ajustaron a la distribucion normal y homogeneidad de la varianza (Shapiro-Wilk, P < 0,04 y Levene's, P > 0,05); por este motivo fueron transformadas con la funcion log (x+1) para SS/SO y PS/PO y log (x) para circularidad. Luego de comprobar los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza, el analisis de covarianza fue utilizado para corregir el efecto de la longitud del otolito sobre las variables estudiadas (ANCOVA, P < 0,01) (Longmore et al, 2010; Kerr & Campana, 2014). Las constantes utilizadas para la correccion fueron: circularidad, b = 0,03; rectangularidad, b = -0,001; AO/LO, b = -0,0032; SS/SO, b = 0,0013; PS/PO b = 0,00071.

La prueba t de Student fue utilizada para evaluar la existencia de diferencias significativas para cada una de las variables entre los sitios de estudio. La correlacion entre las variables fue testeada utilizando el test de correlacion de Pearson. Esta metodologia es aplicada para evaluar la multicolinealidad entre las variables y evita su uso redundante, que puede llevar a falsas conclusiones en el analisis de funcion discriminante (Graham, 2003).

Por otro lado, el analisis multivariado de comparaciones de pares [T.sup.2] de Hotteling fue aplicado para evaluar las diferencias entre los sitios de estudio considerando simultaneamente todas las variables morfometricas.

El analisis discriminante canonico (ADC) fue realizado utilizando lotes de indices morfometricos para obtener la matriz de clasificacion cruzada y determinar la capacidad de estas variables para la identificacion del sitio de origen de los peces (e.g., Longmore et al, 2010; Kerr & Campana, 2014). Los coeficientes estandarizados de las funciones discriminantes canonicas (CEFD) se utilizaron para determinar la contribucion de cada variable en la discriminacion de grupos. El programa InfoStat[R] se utilizo para todos los analisis estadisticos.

RESULTADOS

Descripcion de los otolitos

Los otolitos sagittae de P. ternetzi son semicirculares con ambos lados globosos. La cara interna o mesial es concava y la externa convexa. El borde dorsal es mas curvo y con mayor profundidad que el ventral. Los margenes son lisos, aunque el borde ventral y posterior puede presentar notables procesos calcareos (Fig. 2).

El sulcus acusticus es de tipo heterosulcoide, en posicion supramedia y con abertura pseudo ostiocaudal. El sulcus es profundo y claramente delimitado por una cresta que ocupa casi toda la superficie mesial (Fig. 2a). La cauda es tubular alargada y curva, su longitud es aproximadamente el doble que la del ostium. Hacia su extremo distal se observa una curvatura hacia la cara ventral adquiriendo una forma de "U" (Fig. 2a). En el extremo distal la cauda se estrecha, presenta una fuerte depresion que forma un canal en el borde ventral y posterior, siguiendo la morfologia del sulcus. Esta depresion se extiende desde la abertura del ostium hasta los primeros dos tercios de la cauda. La cara externa del otolito presenta una meseta con mayor desarrollo hacia el extremo posterior (Fig. 2b), siendo notable en vista lateral (Fig. 2c).

Morfometria del otolito

Los resultados de las comparaciones de los indices morfometricos de los otolitos (prueba t de Student) de los peces provenientes de los diferentes sitios de estudio se muestran en la Tabla 1. Se observaron diferencias significativas para todas las variables, excepto AO/LO. El indice de rectangularidad fue mas elevado para los otolitos de las corvinas capturadas en Rio Parana, mientras que la circularidad fue significativamente menor en este sitio. Esto indica una tendencia a la morfometria rectangular. En forma opuesta, la circularidad fue mayor para los peces del Rio Paraguay, mientras que la rectangularidad fue significativamente menor, indicando una tendencia a la circularidad de los otolitos. Por otro lado, los indices PS/PO y SS/SO fueron mayores en los otolitos de las corvinas del Rio Paraguay. Se observo correlacion entre el AO/LO y la circularidad (r = -0,38; P = 0,003) y rectangularidad (r = 0,37; P = 0,01). Por este motivo la variable AO/lO no fue considerada para los analisis multivariados.

Acorde a la prueba de comparaciones de pares [T.sup.2] de Hotteling, se hallaron diferencias significativas entre los sitios de estudio (P < 0,006). Segun los CEFD, los indices que mas contribuyeron a la discriminacion fueron circularidad (CEFD = 0,65) y PS/PO (CEFD = 0,59), seguidos de rectangularidad (CEFD = -0,47), y SS/SO (CEFD = -0,15). La clasificacion cruzada del ACD (Tabla 2) mostro un alto porcentaje de individuos bien clasificados para el Rio Parana (69%) y Rio Paraguay (71%).

DISCUSION

Los otolitos sagittae de P. ternetzi fueron descritos por primera vez en este trabajo. La morfologia y morfometria de los otolitos ha sido ampliamente utilizada para diferenciar las especies (e.g., Tuset et al, 2013; Zhuang et al, 2014), describir los patrones ecomorfologicos (e.g., Volpedo & Echeverria, 2003; Volpedo & Fuchs, 2010; Jaramillo et al, 2014), como indicador ambiental (Nelson et al, 1994; Avigliano et al, 2012), para la determinacion de especies fosilizadas (e.g., Reichenbacher et al, 2007, 2009; Reichenbacher & Reichard, 2014) y para identificar stocks pesqueros (e.g., Cadrin & Friedland, 1999; Canas et al., 2012; Avigliano et al, 2014).

Diferentes autores han utilizado previamente otras variables morfometricas en especies de scienidos marinos. Por ejemplo, Aguilera & Aguilera (2003) describieron dos especies extintas de scienidos del genero Plagioscion en sedimentos marinos del Neogeno en America del Sur, mientras que Monteiro et al. (2005) estudiaron la variacion de forma alometrica en cinco scienidos de la costa de Brasil, utilizando diferentes variables morfometricas de los otolitos. Por otro lado, Zhang et al. (2014) utilizaron analisis de forma para diferenciar stocks pesqueros del scienido asiatico Larimichthys polyactis. A pesar de ello, los estudios de identificacion de poblaciones estan direccionados a especies marinas o estuarinas (Ward et al, 1994), aun considerando que la existencia de diferentes grados de diferenciacion genetica (presencia de subpoblaciones), generalmente es mayor en especies de agua dulce en relacion a las marinas (Ward et al, 1994). En este sentido, este es uno de los primeros trabajos en Sudamerica que emplea la morfometria de los otolitos para la identificacion de stocks en peces de agua dulce.

Los indices morfometricos mas utilizados para la identificacion de stocks son la rectangularidad, la circularidad, la relacion de aspecto y LO/talla del pez (Tuset et al, 2008; Longmore et al, 2010; Canas et al, 2012; Jaramillo et al, 2014), con un menor numero de estudios que utilizan indices en relacion al sulcus como SS/OS (Jaramillo et al., 2014; Zhuang et al., 2014; Avigliano et al, 2014) o PS/PO (Avigliano et al, 2014).

En este trabajo, los indices morfometricos que explicaron la mayor proporcion de variabilidad fueron circularidad, PS/PO y rectangularidad. Los otolitos de las corvinas capturadas en la cuenca del Rio Paraguay tendieron a la forma circular, mientras que los del Rio Parana tendieron a la rectangularidad.

Otros investigadores han reportado una relacion positiva entre la salinidad y la tendencia a la circularidad o elepticidad en especies de diferentes ambientes como el pejerrey O. bonariensis para el lago Chasico (agua salada) (Avigliano et al. 2012, 2015b) y el Rio de la Plata con amplio rango de salinidad (Avigliano et al. 2014, 2015b). Estas observaciones concuerdan con los resultados presentados en este trabajo, debido a que los sistemas lagunares y arroyos asociados a la region de estudio del Rio Paraguay se caracterizan por poseer salinidad relativamente elevada, mientras que los afluentes del Rio Parana se caracterizan por la baja salinidad (Neiff, 2003).

La relacion entre el tamano del sulcus con la movilidad es bien conocida (Lombarte & Popper, 1994; Arellano et al, 1995; Tuset et al, 2003; Avigliano et al, 2014). Por ejemplo, en algunas especies del genero Merluccius, este indice estaria relacionado con el uso de la columna de agua. Sin embargo, en algunas especies del genero Mullus estaria asociado a diferencias en el comportamiento de alimentacion (Aguirre & Lombarte, 1999). Avigliano et al. (2014) han reportado que la superficie del sulcus en relacion a la superficie del otolito tiende a ser mayor en las poblaciones de O. bonariensis que realizan grandes migraciones en el estuario del Rio de la Plata. En este trabajo, los indices relacionados con el tamano del sulcus fueron mayores para el Rio Paraguay. Presumiblemente, esto estaria relacionado al comportamiento migratorio de la especie en este sitio de estudio. Las corvinas del Rio Paraguay realizarian migraciones reproductivas hacia sistemas lenticos asociados al caudal principal (Vera et al, 2005). Ademas, no existen barreras artificiales que podrian obstaculizar los desplazamientos sobre el Rio Paraguay. Por otro lado, sobre el Rio Parana, la migracion de la especie podria estar restringida, debido a la presencia de la represa Yacyreta aguas arriba de los sitios de muestreo.

Los analisis multivariados mostraron diferencias significativas entre los sitios de estudio y un porcentaje de clasificacion relativamente alto de los individuos segun su origen. Esto indica que las poblaciones tenderian a estar parcialmente separadas. Segun los porcentajes de clasificacion, es posible que el flujo de peces entre ambos sitios de estudio sea considerable. En el futuro, estudios complementarios basados en la genetica de los individuos podrian contribuir para determinar el grado de conectividad entre los stocks (Teixeira et al, 2002), descartandose la utilizacion de metodos de marcado debido a la alta senilidad de la especie, que una vez capturada y luego de la devolucion al cuerpo de agua no suele sobrevivir.

La existencia de diferentes poblaciones podria estar relacionada con la formacion y evolucion geografica de los rios Parana y Paraguay. Estos rios se unieron durante el Mioceno superior y parte del Plioceno (hace ~4 o 5 millones de anos) (Orfeo, 1996; Orfeo & Stevaux, 2002) y es posible que diferentes poblaciones hayan existido en el area antes de la formacion de la confluencia. Por otro lado, tambien es posible que P. ternetzi se haya distribuido unicamente en uno de estos rios, y la poblacion pudo tender a la separacion luego de la formacion de la confluencia. Debido a la falta de registros paleontologicos, no es posible confirmar estas hipotesis.

Los resultados de este trabajo indican que la morfometria del otolito, en especial los indices de circularidad, rectangularidad y AO/LO, podria ser empleada como un indicador de habitat en P. ternetzi. Hay que considerar que el tamano de muestra obtenida para el Rio Parana fue relativamente bajo y podria ser poco representativo. Esto se debe al estado actual de la pesqueria en esta zona de la cuenca que hizo imposible realizar mayores capturas durante los tres anos de muestreo. Sin embargo, la informacion presentada traza una linea de base para el estudio de la biologia y dinamica poblacional de esta especie, aportando conocimientos para la gestion y el manejo de los recursos pesqueros en la cuenca baja del Rio Paraguay y en el Rio Parana medio.

DOI: 10.3856/vol43-issue4-fulltext-10

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al CONICET (PIP 11220120100543CO), ANPCyT (PIP 2010-1372), a la Universidad de Buenos Aires (UBACYT 20620110 100007) y al Ministerio de la Produccion y Ambiente de la provincia de Formosa por el financiamiento. Los autores agradecen a los revisores anonimos por los valiosos comentarios que ayudaron a mejorar la claridad del manuscrito.

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Received: 10 December 2014; Accepted: 16 June 2015

Esteban Avigliano (1), Guy Comte (1), Juan Jose Rosso (2), Ezequiel Mabragana (2), Paola Della Rosa (3) Sebastian Sanchez (3), Alejandra Volpedo (1), Franco del Rosso (4) & Nahuel Federico Schenone (1)

(1) Instituto de Investigaciones en Produccion Animal (INPA-CONICET-UBA) Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Buenos Aires Av. Chorroarin 280 (C1427CWO), Buenos Aires, Argentina

(2) Grupo de Biotaxonomia Morfologica y Molecular de Peces (BIMOPE), IIMyC-CONICET Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina

(3) Instituto de Ictiologia del Nordeste, Facultad de Ciencias Veterinarias Universidad Nacional del Nordeste, Santiago Cabral 2139 (3400), Corrientes, Argentina 4Programa Biodiversidad, Areas Protegidas y Cambio Climatico del Ministerio de la Produccion y Ambiente de la Provincia de Formosa, Argentina

Autor corresponsal: Esteban Avigliano (estebanavigliano@conicet.gov.ar)

Corresponding editor: Guido Plaza

Caption: Figura 1. Sitios de muestreo de la corvina de rio Plagioscion ternetzi. 1. Rio Paraguay, Laguna Herradura, 2. Rio Parana.

Caption: Figura 2. Otolito sagitta izquierdo representativo de Plagioscion ternetzi. a) cara interna o mesial, b) cara externa, c) vista lateral. 1: ostium, 2: cauda, 3: depresion profunda, 4: meseta; A: anterior, P: posterior, D: dorsal, V: ventral, E: cara externa, I: cara interna. Barra = 3 mm.
Tabla 1. Media [+ or -] desviacion estandar de los indices
morfometricos por sitio de estudio (transformacion log(x) para
circularidad y log(x+1) para SS/SO y PS/PO). Las letras
diferentes indican diferencias estadisticamente significativas
(t de Student, P < 0,05).

                      Rio Paraguay            Rio Parana

Circularidad      2,30 [+ or -] 0,09 a   2,23 [+ or -] 0,08 b
Rectangularidad   0,74 [+ or -] 0,01 a   0,75 [+ or -] 0,01 b
AO/LO             0,63 [+ or -] 0,02 a   0,62 [+ or -] 0,03 a
SS/SO             0,16 [+ or -] 0,01 a   0,16 [+ or -] 0,01 b
PS/PO             0,32 [+ or -] 0,01 a   0,31 [+ or -] 0,01 b

                    T       P

Circularidad      -2,9    0,005
Rectangularidad   2,39    0,020
AO/LO             -1,0    0,332
SS/SO             -2,05   0,045
PS/PO             -2,2    0,029

Tabla 2. Tabla de clasificacion cruzada del Analisis
Canonico Discriminante (ACD) de los indices morfometricos.
Los numeros entre parentesis representan el
porcentaje de clasificacion.

               Rio Paraguay   Rio Parana   Total

Rio Parana        4 (31)        9 (69)      13
Rio Paraguay     29 (71)       12 (29)      41
Total               33            31
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Title Annotation:Research Article
Author:Avigliano, Esteban; Comte, Guy; Rosso, Juan Jose; Mabragana, Ezequiel; Rosa, Paola Della; Sanchez, S
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Date:Sep 1, 2015
Words:4897
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