Printer Friendly

Identification and caracterization of Colletotrichum species associated with anthracnose of Annonaceous crops in the state of Alagoas, Brazil/Identificacao e caracterizacao de especies de Colletotrichum associadas a antracnose de anonaceas no estado de Alagoas.

INTRODUCAO

As anonaceas (familia Annonaceae) englobam um grupo de frutiferas de importancia economica no Brasil e em varias regioes do mundo, sendo constituido por cerca de 2.500 especies, distribuidas em 132 generos (DONADIO, 1997; KAVATI, 1992). Os generos mais importantes sao Rollinia e Annona, com destaque maior para este ultimo, que agrupa as principais especies cultivadas, como a pinha (A. squamosa L.) e a graviola (A. muricata L.). No Nordeste, a Bahia e o principal produtor de anonaceas, seguida de Pernambuco e Alagoas, com plantios irrigados e bom nivel tecnologico (DONADIO, 1997). Os frutos sao comercializados principalmente para producao de polpas para sucos ou para o consumo in natura. Apesar do aumento da producao registrado nos ultimos anos, ainda ha um grande espaco a ser explorado nos mercados interno e externo, ja que as anonaceas agradam ao paladar do mercado americano, europeu e asiatico (KAVATI, 1992).

As culturas da pinha e da graviola no Brasil estao sujeitas a varias doencas, sendo a antracnose aquela que causa os maiores prejuizos (LOPEZ, 2005). A doenca afeta folhas, ramos e frutos, em diversas fases do desenvolvimento, ocasionando manchas escuras que podem coalescer e levar a queda de folhas. Alem de reduzir a produtividade e desqualificar comercialmente os frutos, provoca ferimentos ou lesoes que favorecem a infestacao de fungos oportunistas e insetos-praga.O fungo Colletotrichum gloeosporioides e considerado o principal agente etiologico dessa doenca, que ocorre tanto em pre quanto em pos-colheita (LOPEZ, 2005). No entanto, nesses relatos, a identificacao do patogeno baseou-se em caracteristicas morfologicas e patogenicas, as quais tem sido consideradas insuficientes para a definicao de varias especies de Colletotrichum (WEIR et al., 2012).

A analise filogenetica, baseada em sequencias da regiao ITS do rDNA, tem sido considerada uma abordagem extremamente util na determinacao de especies Colletotrichum e outros fungos filamentosos (SCHOCH et al., 2012). Contudo, em algumas situacoes, o sequenciamento de outras regioes genomicas e requerido, especialmente quando se trata de C. gloeosporioides (WEIR et al., 2012). Tais abordagens mudaram a visao de que essa e uma especie monofiletica e que era a unica ou a principal causadora de antracnose em varias fruteiras tropicais (NASCIMENTO et al., 2010; TARNOWSKI; PLOETZ, 2010).

Considerando que, ate o momento, a identificacao de especies de Colletotrichum que causam antracnose em anonaceaes se baseou unicamente em caracteristicas morfologicas, o presente trabalho objetivou aprofundar tal identificacao, associando caracteristicas morfologica ao sequenciamento da regiao ITS do rDNA de diversos isolados de Colletotrichum obtidos de pinheira e gravioleira provenientes do Estado de Alagoas.

MATERIAL E METODOS

Os experimentos foram conduzidos no Laboratorio de Fitopatologia Molecular do Centro de Ciencias Agrarias da Universidade Federal de Alagoas (CECA-UFAL), no periodo de novembro de 2009 a julho de 2011.

A partir de amostras foliares de pinheira e gravioleira apresentando sintomas tipicos de antracnose, foram coletados e obtidos, entre os anos de 2009 e 2010, cinquenta e um isolados de Colletotrichum provenientes de areas produtoras alagoanas, nos municipios de Maceio, Palmeira dos Indios e Uniao dos Palmares (Tabela 1). Culturas monosporicas de cada isolado foram obtidas por meio de diluicoes seriadas de uma solucao de esporos, ate [10.sup.-6] conidios/mL da concentracao inicial. Testes de patogenicidade foram realizados em folhas destacadas, sendo cada isolado inoculado em folhas de pinheira e gravioleira com e sem ferimento, num total de quatro folhas por isolado. O inoculo foi preparado a partir de culturas crescidas em meio BDA com sete dias de idade. A inoculacao foi feita atraves da deposicao de quatro gotas de 40 [micro]L de suspensao com [10.sup.5] conidios/mL sobre a superficie de folhas com e sem ferimentos (realizados com uma agulha flambada). Nas testemunhas, foi utilizada apenas agua destilada autoclavada (ADA). As folhas foram acondicionadas separadamente em caixas plasticas--gerbox--contendo papel de filtro umedecido com ADA, sendo os peciolos envoltos por um chumaco de algodao embebido em ADA. As folhas foram mantidas em incubadora tipo BOD a 25 [+ or -] 1[degrees]C e fotoperiodo de 12 horas, durante sete dias.

A caracterizacao morfologica baseou-se no tamanho e no formato de 50 conidios e 50 apressorios de cada isolado, escolhidos aleatoriamente, que foram visualizados em aumento de 400x. Os esporos caracterizados foram produzidos em meio de aveia, a temperatura de 25 [+ or -] 1[degrees]C e fotoperiodo de 12 horas, por 10 dias. Para a formacao de apressorios, uma gota (40 [micro]L) de suspensao de esporos foi depositada sobre uma lamina de vidro esteril, acondicionada em placa de Petri forrada com papel-filtro esteril, umedecido com ADA e vedada com filme de PVC. Apos 14 a 24 horas, a germinacao foi interrompida com solucao de lactofenol com azul de algodao, e os apressorios foram observados. Os formatos de conidios e apressorios foram avaliados de acordo com Cannon et al. (2008). Ja as medidas das estruturas foram obtidas atraves de imagens capturadas por camera digital acoplada ao microscopio optico, utilizando o software Motic Images Plus 2.0 (Motic(R)).

A extracao de DNA foi feita a partir de micelio, sendo os isolados cultivados em frascos erlenmeyer com meio sacarose-extrato de levedura- asparagina, por cinco dias, a temperatura de 25[+ or -]1[degrees]C, sem agitacao, e fotoperiodo de 12 horas, utilizando-se do protocolo de CTAB. A tecnica empregada para a amplificacao foi a PCR (Reacao em Cadeia da Polimerase). Foram utilizados os oligonucleotideos universais, IST4 e ITS5. As condicoes de termociclagem da PCR foram: desnaturacao inicial a 95[degrees]C por 1 min, seguida de 35 ciclos formados por 94[degrees]C por 1 min, 60[degrees]C por 1 min e 30 seg, para anelamento dos oligonucleotideos e extensao a 72[degrees]C por 2 min (CAI et al., 2009).

Os produtos de PCR foram sequenciados nos dois sentidos com os mesmos iniciadores utilizados na amplificacao pela Macrogen Inc. (Coreia do Sul). Os alinhamentos multiplos das sequencias foram realizados com o programa Clustal W (THOMPSON et al., 1994). As analises filogeneticas foram realizadas utilizando o programa MEGA 5 (TAMURA et al., 2011) pelo metodo "NeighborJoining", com valor de "bootstrap" 1.000.

RESULTADOS E DISCUSSAO

Todos os isolados testados mostraram-se patogenicos tanto as folhas de pinheira quanto as de gravioleira. As lesoes iniciais, caracteristicas de antracnose, surgiram entre cinco e nove dias apos a inoculacao. Observou-se ainda que as inoculacoes realizadas sobre tecidos com ferimentos anteciparam o surgimento dos sintomas em 24 a 48 horas, em relacao as inoculacoes sobre o tecido integro.

Com relacao a forma dos conidios, prevaleceu o formato reto, cilindrico, com apices arredondados; seguido de reto, com constricao; e por fim, reto, cilindrico, com apices arredondados, sendo um mais estreito que o outro. Ressalta-se que todos os isolados apresentaram as tres formas de conidios, em proporcoes distintas. Alguns conidios, apos a germinacao, emitiram um ou dois tubos germinativos com apressorios, sendo esta caracteristica comumente observada para o genero Colletotrichum (WEIR et al., 2012). Quanto aos apressorios, a forma globosa ou ovoide foi mais frequente que a irregular.

Com base nas caracteristicas dos conidios e dos apressorios, os isolados foram agrupados em tres grupos: M1, M2 e M3 (Tabela 2). O grupo M1, formado por 32 isolados, apresentou conidios retos, cilindricos, e com apices arredondados. Esse tipo de conidio esta associado a C. gloeosporioides (CANNON et al., 2008). Nesse grupo, as dimensoes medias dos conidios foram de 13,0 x 5,2 [micro]m (Tabela 2), com variacoes de 10,9-19,1 [micro]m e 4,3-8,8 [micro]m, para comprimento e largura, respectivamente. A relacao comprimento/largura, tambem usada na identificacao de especies do genero, variou de 2,0 a 3,2, sendo a media 2,5. Os apressorios apresentaram-se, em sua maioria, globosos ou ovoides e tiveram media de 8,9 x 6,8 [micro]m, com variacoes de 7,1-12,0 [micro]m e 5,7-10,3 [micro]m, respectivamente. Esses valores novamente corroboram a descricao de Cannon et al. (2008) para C. gloeosporioides.

O segundo grupo (M2) foi constituido por 15 isolados, que tambem apresentaram maior frequencia de conidios retos, cilindricos, com apices arredondados. As medias para o comprimento dos conidios tambem foram semelhantes, com valor de 13,3 [micro]m (Tabela 2), variando de 12,0 a 14,0 [micro]m. No entanto, a largura para este foi maior, com media de 6,1 pm, e amplitude de 5,4 a 6,8 [micro]m. Consequentemente, foi constatado um valor menor para a relacao comprimento/largura, alcancando media de 2,2 [micro]m, oscilando de 1,8 a 2,6 [micro]m. Outra caracteristica util na distincao destes isolados foi que alguns conidios apresentaram uma pequena cicatriz ou protuberancia na base. Essa protuberancia e semelhante a encontrada na descricao de C. boninense (MORIWAKI et al., 2003). Tozze Junior et al. (2009) tambem verificaram conidios com caracteristicas semelhantes, associando-os a mesma especie na cultura do pimentao. Para o apressorio, o formato globoso foi o mais comum. Nesse caso, as medias variaram de 8,5 x 7,1 [micro]m, oscilando de 7,5 a 9,6 [micro]m para o comprimento e de 6,2 a 7,8 [micro]m para a largura. Essas observacoes tambem estao em consonancia com a descricao de C. boninense (MORIWAKI et al., 2003; TOZZE JUNIOR et al., 2009).

Para o terceiro grupo (M3), que apresentou apenas quatro isolados, predominaram conidios retos, cilindricos, com apices arredondados, sendo um mais estreito que o outro. Esta caracteristica e determinante para distingui-lo dos demais e semelhante a relatada para C. fragariae (GUNNEL; GUBLER, 1992; MACKENZIE et al., 2008), atualmente denominada C. theobromicola (WEIR et al., 2012). As dimensoes dos conidios foram de 12,4 x 5,1 [micro]m (Tabela 2), variando de 12,1-12,8 [micro]m para o comprimento e 4,9-5,1 [micro]m para a largura. A media da relacao comprimento/largura foi 2,5, oscilando de 2,4 a 2,7. O formato globoso foi predominante para os apressorios desse grupo, e as dimensoes variaram de 7,9 x 6,2 [micro]m, com amplitude de 7,4-8,5 [micro]m e 5,9-6,6 pm, respectivamente. Estes dados foram similares aos encontradas por Villanueva-Arce et al. (2008) para C. fragariae, isolado de cherimolia, no Mexico.

O sequenciamento dos produtos amplificados com o par de primers universais ITS4 e ITS5 revelou fragmentos em torno de 570 pares de bases (pb). Uma arvore filogenetica foi construida a partir das sequencias obtidas, e os isolados separaram-se por similaridade genetica em tres grupos: F1, F2 e F3 (Figura 1). O grupo F1, constituido por 28 isolados (13 de pinheira e 15 de gravioleira), incluiu sequencias de referencias para C. gloeosporioides e C. fragariae (C. theobromicola). Dentre os isolados desse grupo, 23 pertencem ao complexo C. gloeosporioides e cinco correspondem a C. fragariae. A especie C. gloeosporioides ja foi relatada como responsavel pela antracnose nas culturas da pinha e da graviola (LOPEZ, 2005; CORREIA et al., 2011). Entretanto, esse e o primeiro relato de C. fragariae (C. theobromicola) nessas culturas, sendo esse um patogeno comum do morangueiro (MACKENZIE et al., 2008). Anteriormente, C. fragariae consistia em um subgrupo dentro de C. gloeosporioides. No entanto, o sequenciamento e a analise conjunta de varios genes corroboram que esta especie e distinta do complexo C. gloeosporioides, o qual abrange atualmente 22 especies e uma subespecie (WEIR et al., 2012). No caso de anonaceas, Villanueva-Arce et al. (2008) relataram sua ocorrencia em frutos de cherimolia no Mexico, atribuindo ao patogeno uma elevada importancia. Cabe ressaltar que o grupo F1 englobou a maior parte dos isolados que constituiram o grupo M1 da morfologia, alem dos quatro isolados do grupo M3.

O grupo F2 correspondeu ao grupo M2 das analises morfologicas com os mesmos 14 isolados, sendo oito de pinheira e seis de gravioleira. Esses isolados agruparam-se com sequencias de referencia do complexo C. boninense, o qual tem sido relacionado a manchas foliares em varios hospedeiros de importancia economica (TOZZE JUNIOR et al., 2009; SILVA-ROJAS; AVILA-QUEZADA, 2011). Entretanto, sua ocorrencia em anonaceas ainda nao havia sido relatada. O grupo F3 foi composto por quatro isolados (dois de pinheira e dois de gravioleira), os quais estao mais proximamente relacionados a especie C. magna, descrita pela primeira vez infectando curcubitaceas nos Estados Unidos (JENKINS JR.; WINSTEAD, 1964) e que fizeram parte do grupo morfologico M1. Apesar de nao existir nenhum relato de C. magna associado a anonaceas no Brasil e no mundo, essa especie foi relatada por Nascimento et al. (2010), infectando mamoeiro no Nordeste brasileiro. Neste estudo, nao foi possivel separar C. magna de C. gloeosporioides com base nas caracteristicas morfologicas. Contudo, baseando-se na sequencia do rDNA, ficou claro que sao duas especies distintas. Resultados semelhantes foram encontrados por Du et al. (2005) e Nascimento et al. (2010).

No geral, 28 isolados, o que corresponde a 54,9% do total, foram geneticamente identificados como C. gloeosporioides, sendo encontrados em todos os municipios amostrados, tanto em folhas de pinheira quanto nas de gravioleira. Os 14 isolados de C. boninense representaram 27,45% do total e ocorreram apenas nos municipios de Palmeira dos Indios e Uniao dos Palmares, sendo nove isolados de pinheira e seis de gravioleira. Apesar de esta especie ainda nao ter sido relatada em anonaceas, a morfologia dos conidios, referindo-se especialmente a pequena cicatriz em sua base e largura, foi muito utel para distingui-la de C. gloeosporioides (MORIWAKI et al., 2003). Cinco isolados, representando 9,8% do total, foram considerados como pertencentes a especie C. fragariae, atualmente C. theobromicola. Este patogeno foi encontrado apenas no municipio de Uniao dos Palmares, em ambas as culturas. Para essa especie, a morfologia dos conidios e dos apressorios foi utel na identificacao, assim como descrito por Gunnel e Gubler (1992) e por Villanueva-Arce et al. (2008). Atraves da analise filogenetica, identificaram-se quatro isolados (dois de pinheira e dois de gravioleira) como C. magna, obtidos dos tres municipios estudados e que corresponderam a 7,8% do total de isolados.

Ate entao, C. gloeosporioides era considerado o unico agente etiologico da antracnose em pinheira e gravioleira no Brasil (LOPEZ, 2005). Contudo, o presente trabalho revelou que outras tres especies estao associadas a doenca no Estado de Alagoas. Dessas especies, apenas C. fragariae (C. theobromicola) ja havia sido relatada em anonaceas no Mexico. Por outro lado, nao se constatou a presenca de outras especies de Colletotrichum, como C. acutatum e C. orbiculare relatados, respectivamente, sobre as culturas da graviola na Colombia (ALVAREZ et al., 2004) e da cherimolia no Mexico (VILLANUEVA-ARCE et al., 2008).

A demonstracao de que varias especies de Colletotrichum podem ocasionar antracnose em pinheira e gravioleira, indica que as dificuldades para o manejo dessas doencas sao ainda maiores, uma vez que diferentes especies respondem de forma distinta ao emprego de fungicidas ou de resistencia do hospedeiro, assim como apresentam diferentes capacidades de adaptacao as condicoes edafoclimaticas e diferentes eficiencias de disseminacao e sobrevivencia.

[FIGURE 1 OMITTED]

REFERENCIAS

ALVAREZ, E.; OSPINA, C. A.; MEJIA, J. F.; LLANO, G. A. Caracterizacion morfologica, patogenica y genetica del agente causal de la antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides) em guanabana (Annona muricata) en el Valle del Cauca. Fitopatologia Colombiana, Palmira, v. 28, n. 1, p. 1-8, 2004.

CAI, L.; HYDE, K.D.; TAYLOR, P.W.J.; WEIR, B.S.; WALLER, J. A polyphasic approach for studying Colletotrichum. Fungal Diversity, Chiang Mai, v.39, p.183-204, 2009.

CANNON, P. F.; BUDDIE, A. G.; BRIDGE, P. D. The typification of Colletotrichum gloeosporioides. Mycotaxon, Ithaca, v. 104, p. 189-204, 2008.

CORREIA, K. C.; MARTINS, R. B.; CAMARA, M. P. S.; MICHEREFF, S. J. Escala diagramatica para avaliacao da severidade da antracnose em pinha. Ciencia Rural, Santa Maria, v. 41, n. 1, p. 1-4, 2011.

DONADIO, L. T. Situacao atual e perspectiva das anonaceas. In: SAO JOSE, A.R.; SOUZA, I. V. B.; MORAIS, O. M.; REBOUCAS, T. N. H. Anonaceas: mercado (pinha, graviola, atemoia e cherimolia). Vitoria da Conquista: UESB, 1997. p. 7-19

DU, M.; SCHARDL, C. L.; NUCKLES, E. M.; VAILLANCOURT, L. J. Using mating-type gene sequences for improved phylogenetic resolution of Collectotrichum species complexes. Mycologia, Lawrence, v. 97, n. 3, p. 641-658, 2005.

GUNNEL, P. S.; GUBLER, W. D. Taxonomy and morphology of Colletotrichum species pathogenic to strawberry. Mycologia, Lawrence, v. 84, n. 2, p. 157-165, 1992.

JENKINS JR., S. F. J.; WINSTEAD, N. N. Glomerella magna, cause of a new anthracnose of cucurbits. Phytopathology, Saint Paul, v. 54, p. 452-454, 1964.

KAVATI, R. O. Cultivo da atemoia. In: DONALD, L.C. et al. (Ed.). Fruticultura tropical. Jaboticabal: FUNEP, 1992. p. 39-70.

LOPEZ, A. M. Q. Doencas das Anonaceas e do Urucuzeiro. In: KIMATI, H. et al. (Eds.). Manual de fitopatologia. 4. ed. Sao Paulo: Agronomica Ceres, 2005. v.2, p. 73-77.

MACKENZIE, S. J.; MERTELY, J. C.; SEIJO, T. E.; PERES, N. A. Colletotrichum fragariae is a pathogen on hosts other than strawberry. Plant Disease, Saint Paul, v. 92, n. 10, p. 1.432-1.438, 2008.

MORIWAKI, J.; SATO, T.; TSUKIBOSHI, T. Morphological and molecular characterization of Colletotrichum boninense sp. Nov. from Japan. Mycoscience, Tokyo, v. 44, n. 1, p. 47-53, 2003.

NASCIMENTO, R.J.; MIZUBUTI, E. S. G.; CAMARA, M. P. S.; FERREIRA, M. F.; MAYMON, M.; FREEMAN, S.; MICHEREFF, S. J. First report of papaya fruit rot caused by Colletotrichum magna in Brasil. Plant Disease, Saint Paul, v. 94, n. 12, p.1506, 2010.

SCHOCH, C.L.; SEIFERT, K.A.; HUHNDORF, S.; ROBERT, V.; LEVESQUE, C.A. WEN, C. Nuclear ribosomal internal transcribed spacer (ITS) region as a universal DNA barcode marker for fungi. Proceedings of the National Academy os Science USA, Washington DC, v. 109, n. 16, p. 6241-6246, 2012.

SILVA-ROJAS, H. V.; AVILA-QUEZADA, G. D. Phylogenetic and morphological identification of Colletotrichum boninense: a novel causal agent of anthracnose in avocado. Plant Pathology, London, v. 60, n. 5, p. 899-908, 2011.

TAMURA, K.; PETERSON, D.; PETERSON, N.; STECHER, G.; NEI, M.; KUMAR, S. MEGA5: molecular evolutionary genetics analysis using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods. Molecular Biology and Evolution, Oxford, v. 28, n. 10, p. 2731-2739, 2011.

TARNOWSKI, T. L. B.; PLOETZ, R. C. First Report of Colletotrichum boninense, C. capsici, and a Glomerella sp. as causes of postharvest anthracnose of passion fruit in Florida. Plant Disease, Saint Paul, v. 94, n. 6, p. 86-87, 2010.

THOMPSON, J. D.; HIGGINS, D. G.; GIBSON, T. J. CLUSTAL W: improving the sensitivity of progressive multiple sequence alignment through sequence weighting, position-specifc gap penalties and weight matrix choice. Nucleic Acids Research, Oxford, v. 22, n. 22, p. 4673-4680, 1994.

TOZZE JUNIOR, H. J.; MASSOLA JUNIOR, N. S.; CAMARA, M. P. S.; GIORIA, R.; SUZUKI, O.; BRUNELLI, K. R.; BRAGA, R. S.; KOBORI, R. F. First report of Colletotrichum boninense causing anthracnose on pepper in Brazil. Plant Disease, Saint Paul, v. 93, n. 1, p. 106, 2009.

VILLANUEVA-ARCE, R.; YANEZ-MORALES, M. J.; HERNANDEZ-ANGUIANO, A. M. Especies de Colletotrichum en chirimoya (Annona cheriSmola Mill.). Agrociencia, Chapingo, v.42, n.6, p.689-701, 2008.

WEIR, B. S.; JOHNSTON, P. R.; DAMM, U. Colletotrichum gloeosporioides species complex. Studies in Mycology, Utrecht, v. 73, n. 1, p. 115- 180, 2012.

SANDRA HIROMI KAMEI (2), JAQUELINE FIGUEREDO DE OLIVEIRA COSTA (3), MARIOTE DOS SANTOS BRITO NETTO (4), IRAILDES PEREIRA ASSUNCAO (5), GAUS SILVESTRE DE ANDRADE LIMA (5)

(1) (Trabalho 175-13)--Recebido em: 07-08-2013. Aceito para publicacao em: 12-12- 2013. V Congresso Internacional & Encontro Brasileiro sobre Annonaceae: do gene a exportacao (19 a 23 de Agosto de 2013). Botucatu-SP.

(2) MsC em Producao Vegetal, Universidade Federal de Alagoas. E-mail: sandrakamei@hotmail.com

(3) Doutoranda do Curso de P.G. em Protecao de Plantas, Universidade Federal de Alagoas. E-mail: jaquelinefigueredo@hotmail.com

(4) Doutorando do Curso de P.G. em Fitopatologia, UFRPE. E-mail: mariote_netto@hotmail.com

(5) Prof. Adjunto IV Lab. de Fitopatologia, Universidade Federal de Alagoas. E-mail: i_assuncao@hotmail.com, gausandrade@yahoo.com.br
TABELA 1--Procedencia e hospedeiro original de isolados de
Colletotrichum obtidos a partir de folhas de pinheira e gravioleira,
apresentando sintomas tipicos de antracnose.

Isolado                            Hospedeiro    Procedencia

P1U, P2U, P3U, P4U, P5U e P6U      Pinheira      Uniao dos Palmares

P7U, P8U, P9U, P10U, P11U, P12U,   Pinheira      Uniao dos Palmares
P13U, P14U e P15U

P1P, P3P, P5P, P6P, P7P, P8P,      Pinheira      Palmeira dos Indios
P9P, P10P, P11P, P12P, P13P,
P14P e P15P

G1M, G2M, G3M, G4M, G5M, G6M,      Gravioleira   Maceio
G7M, G8M, G9M, G10M e G11M

G1U, G2U, G3U, G4U, G6U, G7U,      Gravioleira   Uniao dos Palmares
G8U, G9U e G10U

G12U e G13U                        Gravioleira   Uniao dos Palmares

G1P, G3P e G4P                     Gravioleira   Palmeira dos Indios

TABELA 2--Grupos morfologicos, formas e dimensoes de conidios e de
apressorios dos isolados de Colletrotrichum spp. utilizados neste
estudo.

Grupo   Isolados                        Conidios
                                        Forma

M1      P2U, P6U, P9U, P11U, P12U,      Retos, cilindricos, com
        P1P, P3P, P5P, P6P, P7P, P9P,   apices arredondados
        P12P, P13P, P14P, P15P, G1M,
        G2M, G3M, G4M, G5M,
        G6M, G7M, G8M, G9M,
        G11M, G12M, G1U, G9U,

M2      G12U, G13U e G1P                Retos, cilindricos, com
        P1U, P4U, P5U, P7U, P8U,        apices arredondados
        P10U, P15U, P10P, P11P,
        G3U, G6U, G8U, G10U, G3P
        e G4P

M3      P13U, G2U, G4U e G7U            Retos, cilindricos, com
                                        apices arredondados,
                                        sendo um mais estreito
                                        que o outro

Grupo   Conidios               Apressorios

        Media ([micro]m)      Forma       Media
        Relacao C/L *                  ([micro]m)

M1      13,0 x 5,2   2,5   Globoso     8,9 x 6,8
                           ou ovoide

M2      13,3 x 6,1   2,2   Globoso     8,5 x 7,1

M3      12,4 x 5,1   2,5   Globoso     7,9 x 6,2

* Relacao comprimento/largura
COPYRIGHT 2014 Sociedade Brasileira de Fruticultura
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2014 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Title Annotation:texto en portugues
Author:Kamei, Sandra Hiromi; Costa, Jaqueline Figueredo De Oliveira; Netto, Mariote Dos Santos Brito; Assun
Publication:Revista Brasileira de Fruticultura
Date:Feb 1, 2014
Words:3558
Previous Article:Characterization of the chemical composition of the essential oils from Annona emarginata (Schltdl.) H. Rainer 'terra-fria' and Annona squamosa...
Next Article:Nymphicidal effect of vegetal extracts of Annona mucosa and Anonna crassiflora (magnoliales, Annonaceae) against rice stalk stink bug, tibraca...
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2021 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters