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Identificacion y frecuencia de parasitos gastrointestinales en felinos silvestres en cautiverio en el Peru.

Identification and Frequency of Gastrointestinal Parasites in Captive Wild Cats in Peru

INTRODUCCION

Entre los felidos silvestres criados en cautiverio en el Peru se encuentran el jaguar u otorongo (Panthera onca), puma (Puma concolor), margay (Leopardus wiedii), tigrillo u ocelote (Leopardus pardalis), yaguarundi (Puma yagouaroundi) y oncilla (Leopardus tigrinus) (Pacheco et al., 2009). Estos animales pertenecen al Orden Carnivora, familia Felidae (Oliveira et al., 2001).

La distribucion geografica de los felidos silvestres varia segun la especie (Oliveria et al., 2001). El margay, yaguarundi, otorongo, tigrillo y la oncilla presentan una distribucion tropical, encontrando a los tres primeros desde el sur de Mexico hasta el norte de Argentina, al tigrillo desde Arizona hasta el norte de Argentina, y la oncilla desde Costa Rica hasta el norte de Argentina (Murray y Gardner, 1997; Oliveira, 1998a,b; Gonzalez-Maya y Schipper, 2008). El puma presenta una distribucion mas generalista, encontrandosele desde el oriente de Canada hasta el estrecho de Magallanes (Oliveira et al., 2001; Benitez, 2005).

La situacion de estas especies en vida libre se ve afectada por la disminucion del habitat por causas antropicas, falta de presas, trafico de pieles y caza furtiva (Weber y Rabinowitz, 1996; Benitez, 2005); y es por ello que toda la Familia Felidae se encuentra recogida en la Convencion sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES), estan do los generos Panthera, Leopardus y Puma en el Apendice I y Puma yagouaroundi en el Apendice II (CITES, 2009). Del mismo modo, en el Decreto Supremo No. 34-2004AG, el jaguar y el puma se encuentran catalogados como especies "casi amenazadas", lo que faculta a tener a estos animales en cautiverio para promover su conservacion a nivel nacional.

El cautiverio presenta, no obstante, problemas para las especies silvestres, especialmente debido al tipo de manejo y cuidados que reciben (Oliveira et al., 2001). Entre ellos se encuentran problemas dentales y de piel, asi como enfermedades nutricionales, virales y parasitarias (Oliveira et al., 2001; Junior et al., 2007). Los parasitos internos pueden llevar a causar severos danos en el huesped, dependiendo de la especie, localizacion y condiciones de vida del animal (Arrojo, 2002).

Se reporta la presencia en felidos silvestres de especies de los generos Spirometra, Strongyloides, Ancylostoma, Toxocara, Toxascaris y Giardia entre otros (Patton et al., 1986; Xavier et al., 2000; Figueiroa et al., 2001; Tantalean y Michaud, 2005; Belmonte et al, 2008; Vieira et al, 2008).

El diagnostico coprologico de las infecciones parasitarias intestinales se basa en el analisis de muestras fecales (Foreyt, 2001). El montaje humedo directo es una tecnica convencional rapida de realizar, pero a menudo la cantidad de formas parasitarias en la muestra es muy escasa, por lo que se requiere realizar tecnicas de concentracion como el test de sedimentacion espontanea en tubo (TSET), la tecnica de Ritchie, el metodo de flotacion con sulfato de zinc o el de Sheather, las cuales son mas especificas para detectar protozoos asi como huevos y larvas de helmintos (Pajuelo-Camacho et al., 2006).

El objetivo del presente estudio fue ampliar el conocimiento sobre los generos y especies de parasitos presentes en felidos silvestres criados en cautiverio en el Peru.

MATERIALES Y METODOS

Durante el mes de mayo de 2009 se recolectaron muestras de heces de 29 felidos silvestres criados en cuatro zoologicos: Zoologico Parque Natural de Pucallpa en la region Ucayali (n = 19), Parque Zonal Huascar en el distrito de Villa El Salvador, Lima (n = 2), Parque Zonal Sinchi Roca (n = 4) y Zoologico del Buen Pastor (n = 4), estos dos ultimos en el distrito de Comas, Lima. Las muestras de heces fueron procesadas en el Laboratorio de Parasitologia de la Facultad de Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH), Lima, Peru.

Se trabajo con cinco especies de felidos silvestres: 10 ejemplares Panthera onca (4 machos y 6 hembras), 8 Puma concolor (4 machos y 4 hembras), 6 Leopardus pardalis (machos), 3 Leopardus wiedii (1 macho y 2 hembras) y 2 Leopardus tigrinus (machos). Los animales se agruparon para el analisis de acuerdo a la edad (menores de 5 anos [n=16], entre 5 y 10 anos [n=6], mayores de 10 anos [n=7]) y sexo (machos [n=17], hembras [n=12]).

Como criterio de inclusion se considero que los felidos no debian haber sido tratados con antiparasitarios un ano antes del estudio y las muestras de heces debian ser frescas y bien preservadas. Por este motivo se descarto del estudio a una oncilla y a un yaguarundi.

Se realizo una inspeccion general a los animales para observar su estado de salud, condicion corporal y consumo de alimento; asimismo, se revisaron las historias clinicas en busca de antecedentes de parasitosis u otro evento notable. De los 29 animales, cuatro nacieron en cautiverio, mientras que los restantes procedian del medio natural.

Las muestras de heces (2-3 muestras por animal en un solo dia) se recolectaron en las primeras horas de la manana de sus jaulas o recintos. En el caso de ejemplares que se encontraban en grupo, las muestras se colectaron al momento de defecar. Las muestras de Pucallpa se dividieron en dos grupos, siendo un grupo mantenido en refrigeracion (2-5 [grados]C) y el otro preservado en formol al 10%, en tanto que las muestras de Lima se trabajaron en estado fresco.

Con la finalidad de aumentar la probabilidad de deteccion de parasitos, las muestras fueron procesadas mediante cuatro tecnicas coproparasitologicas para la busqueda de huevos de helmintos, coccidias y otros protozoos: metodo directo, metodo de Sheather (Flotacion), metodo de sedimentacion en tubo y tincion Ziehl-Neelsen. La identificacion de los generos y especies de parasitos se realizo por la morfologia (forma, cubierta, color y contenido) de los huevos y de las larvas, segun los estudios realizados por Arrojo (2002), Tantalean y Michaud (2005), Tantalean et al. (2005), Belmonte et al. (2008) y Vieira et al. (2008). En el analisis coproparasitologico, las muestras procedentes de un mismo animal fueron procesadas individualmente, siendo considerado como positivo si alguna de las muestras resultaba positiva. Del mismo modo se considero como positivo si alguna de las muestras resultaba positiva a una de las cuatro tecnicas empleadas. Los resultados de frecuencia fueron expresados en forma porcentual (Thrusfield, 1990); asimismo, la asociacion entre variables fue analizada mediante la prueba de Fisher exacto.

RESULTADOS Y DISCUSION

La frecuencia de parasitosis gastrointestinal fue de 62.1% (18/29, Cuadro 1). Estudios sobre niveles de estas parasitosis en animales en vida libre revelan frecuencias que van desde 86.7% (Patton et al., 1986) hasta 100% (Rickard y Foreyt, 1992; Patton y Rabinowitz, 1994; Pence et al., 2003). Asimismo, estudios en felidos silvestres en cautiverio en zoologicos de Brasil reportan frecuencias de 61% (Muller et al., 2005) y de 67% en felidos de un centro de rescate en Bolivia (Beltran et al., 2009).

Los parasitos, en general, pueden llegar a causar severos danos en el huesped dependiendo de la especie, de la localizacion y de las condiciones de vida del hospedero. Todos los animales albergan parasitos correspondientes a diversos taxones con los cuales mantienen un cierto equilibrio, pero cuando se altera esta armonia se producen enfermedades que incluso pueden llevar a la muerte del hospedero (Arrojo, 2002).

El nivel de parasitosis encontrado en el presente estudio es similar a otros trabajos con animales en cautiverio (Muller et al., 2005; Beltran et al., 2009). Los niveles de parasitismo gastrointestinal en animales en vida libre tienden a ser mayores (Patton y Rabinowitz, 1994; Benitez, 2005; Fiorello et al., 2006) toda vez que las posibilidades de infeccion en cautiverio se ven limitadas por el sistema de crianza y alimentacion (Figueiroa et al., 2001; Tantalean y Michaud, 2005).

En el presente estudio se han identificado ocho especies parasitas (Cuadro 2, Fig. 1). Alguna de ellas, como Spirometra mansonoides, con ciclo vital indirecto, deben haber ingresado al organismo del animal antes de su etapa de cautiverio; asimismo, especies como Toxocara cati y Giardia spp podrian haberse adquirido en cautiverio por tener ciclo de vida directo. Martinez et al. (2005) senalan que el cautiverio favorece la presencia de algunas especies de parasitos debido a ambientes permanentemente contaminados; asimismo, el estres del cautiverio puede disminuir la capacidad inmunologica y propiciar el surgimiento de la parasitosis.

Las especies de parasitos identificadas en el presente estudio coinciden con especies identificadas en otros estudios, tanto a nivel de cautiverio como en vida libre (Patton et al., 1986; Xavier et al., 2000; Pence et al., 2003; Tantalean y Michaud, 2005; Belmonte et al., 2008); sin embargo, el numero de especies parasitas fue menor, posiblemente debido a las caracteristicas propias de cada estudio, incluyendo la ubicacion geografica, ausencia de hospederos intermediarios y la exposicion previa de los animales. Suzan et al. (2000) mencionan que el avance del urbanismo, con reduccion del habitat y una mayor interaccion entre especies silvestres y domesticas, puede favorecer un mayor parasitismo y diversidad de los mismos en animales en estado silvestre.

Spirometra mansonoides fue el parasito que se presento con mayor frecuencia, siendo esta especie conocida por la elevada produccion de huevos (Muller-Graf et al., 1999), lo que facilita el hallazgo de los huevos. Por otro lado, Tantalean y Michaud (2005) senalan que el tipo de ciclo biologico de este parasito es un factor importante para su presencia, dado que es necesario la ingestion de un anfibio o reptil infectado con el plerocercoide; por tanto, la presencia de este parasito en felidos en cautiverio demuestra mas una infeccion previa que una adquirida en cautiverio.

La frecuencia de Giardia spp fue relativamente baja, pues solo se encontro en un ejemplar de Leopardus wiedii y en un Puma concolor. Se conoce la presencia de este parasito en un margay de vida libre (Belmonte et al., 2008) y en margay, oncilla, puma y jaguar en dos zoologicos (Muller et al., 2005) de Brasil en ambos casos. Por otro lado, Patton y Rabinowitz (1994) encuentran un solo ejemplar positivo entre 92 muestras fecales analizadas, en tanto que Martinez et al. (2002) reporto el 3.3% de ejemplares positivos. El bajo numero de animales infectados se deberia al tipo de alojamiento, con piso de cemento, aseo frecuente e ingesta de agua potable. Asimismo, este manejo podria haber evitado la presencia de otros protozoos reportados en estos animales como Isospora spp, Sarcocystis spp. Hammondi a spp, Toxoplasma gondii y Cytoisospora spp (Patton et al., 1986; Benitez, 2005; Fiorello et al., 2006).

[FIGURA 1 OMITIR]

Toxocara cati ha sido reportada en felidos silvestres (Patton et al, 1986). El hallazgo en el presente estudio no difiere de otros autores (Rickard y Foreyt, 1992; Benitez, 2005; Muller et al, 2005). El parasito se adquiere, probablemente, por la ingestion de hospederos paratenicos como roedores, los cuales forman parte de la dieta de estos animales (Murray y Gadner, 1997; Oliveira 1998a,b; Oliveira et al., 2001).

Toxascaris leonina se ha registrado en Leopardus pardalis en el sureste de Texas (Pence et al., 2003) y en jaguares (Patton et al., 1986); asimismo, se le reporta en carnivoros silvestres de Brasil (Vieira et al., 2008) y en pumas de Florida (Dunbar, 1994). La presencia de este parasito en animales en cautiverio se debe posiblemente a la ingestion de algun hospedero paratenico con la larva infectiva enquistada en los tejidos o la ingestion del huevo infectante en el medio ambiente.

La presencia de Strongyloides fue mayor que en otros estudios (Figueiroa et al., 2001; Benitez, 2005; Beltran et al., 2009), sobre todo en animales de Pucallpa, probablemente por el ambiente humedo tropical y tierra fangosa, que son condiciones propias de la zona, que favoreceria el desarrollo de la larva filariforme infectante (Bowman et al., 2003).

La presencia de Molineus spp en felidos silvestres ha sido descrita en leopardos y tigres de Tailandia (Patton y Rabinowitz, 1994), pumas (Dunbar, 1994; Foster et al., 2006) y en jaguarundi (Oliveira, 1998a). En el Peru ha sido reportada por Arrojo (2002) en mamiferos en cautiverio. Su presencia puede deberse a la ingestion de larvas infectantes presentes en el medio ambiente (Bowman et al., 2003).

La presencia de huevos de Ancilostomidos fue baja en relacion a otros estudios (Patton et al., 1986; Dunbar, 1994; Pence et al., 2003). Esto puede explicarse por la ausencia de los mecanismos de transmision por contaminacion oral o por penetracion activa de la piel por larvas infectantes (Payne y Carter, 2005).

El grupo etario de 5-10 anos (83.3%) fue ligeramente mas afectado, en tanto que no hubo diferencias entres sexos (Cuadro 3).

Dentro de los parasitos identificados en el presente estudio, se encontraron tres especies de importancia en salud publica: Spirometra mansonoides, cuya larva (plerocerocide) es el agente causal de la esparganosis humana, adquirida por la ingestion tanto del procercoide o plerocercoide en el primer o segundo hospedero intermediario, respectivamente o por el uso de emplastos o cataplasmas de carne cruda infectada en heridas o en los ojos (Tantelan y Michaud, 2005), comun en ciertas regiones del pais; Toxocara spp por provocar el sindrome de "Larva Migrante Visceral" y "Ocular" por ingestion de huevos infectivos, produciendo lesiones granulomatosas en diversos organos como higado pulmones cerebro y el ojo; y larvas de algunas especies de Strongyloides spp, parasito que puede penetrar la piel y generar autoinfeccion interna (Egido et al., 2001).

CONCLUSIONES

* El 62.1% de felidos silvestres criados en cautiverio en el Peru fueron positivos a parasitismo gastrointestinal.

* Se reporta la presencia de ocho especies de parasitos pertenecientes a los Phyllum Protozoa (Giardia spp), Platyhelmintes (Spirometra mansonoides), Nematoda (Ancilostomideo, Molineus spp, Strongyloides spp, Toxascaris leonina y Toxocara cati) y Acanthocephala.

* La edad y el sexo no tuvieron influencia sobre la frecuencia de la parasitosis.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al personal profesional y tecnico del Zoologico Parque Natural de Pucallpa, Parque Zonal Huascar, Parque Zonal Sinchi Roca y Zoologico del Buen Pastor por su apoyo durante el desarrollo del presente estudio. Asimismo, al MVZ Sergio Salgado Nunez del Prado por el apoyo tecnico en el procesamiento de las muestras.

LITERATURA CITADA

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Carmen Aranda R. [1], Enrique Serrano-Martinez [1,2], Manuel Tantalean V. [1], Marco Quispe H. [1], Gina Casas V. [1]

[1] Grupo SAL UVET-UPCH, Facultad de Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima

[2] E-mail: enrique.serrano@upch.pe

Recibido: 30 de marzo de 2012

Aceptado para publicacion: 25 de febrero de 2013
Cuadro 1. Frecuencia de parasitos gastrointestinales en cinco
especies de felidos silvestres criados en cautiverio en el Peru

                      Animales

Especies   Muestreados   Positivos   Positivos
               (n)          (n)         (%)

Jaguar         10            9         90.0
Puma            8            5         62.5
Tigrillo        6            2         33.3
Margay          3            2         66.7
Oncilla         2            0           0
Total          29           18         62.1

Cuadro 2. Frecuencia de especies parasitarias del tracto digestivo
de 17 felidos silvestres criados en cautiverio en zoologicos del
Peru

Parasito             Panthera     Puma     Leopardus
                       onca     concolor   pardalis

Giardia spp             --        1/4         --

Spirometra             6/9        1/4
mansonoides

Molineus spp           1/9        1/4         1/2

Toxascaris             2/9         --         --
leonina

Toxocara cati          2/9        3/4         1/2

Strongyloides spp      2/9        2/4         2/2

Ancylostomideo          --         --         1/2

Acantocefalo           1/9         --         --

Parasito             Leopardus    Total
                      wiedii      (n=17)

Giardia spp             1/2      2   11.1%

Spirometra                       7   38.9%
mansonoides

Molineus spp            --       3   16.7%

Toxascaris              1/2      3   17.7%
leonina

Toxocara cati           --       6   33.3%

Strongyloides spp       --       6   33.3%

Ancylostomideo          --       1   5.6%

Acantocefalo            --       1   5.6%

Cuadro 3. Frecuencia de parasitosis gastrointestinales en felidos
silvestres criados en cautiverio en el Peru, segun grupo etario y
sexo

                                   Animales

Variable                Muestreados   Positivos   Positivos (1)
                            (n)          (n)           (%)

Grupo etario     <5         16            8           50.0
(anos)         5 a 10        6            5           83.3
                >10          7            5           71.4
               Total        29           18           62.1

Sexo           Macho        17           11           64.7
               Hembra       12            7           58.3
               Total        29           18           62.1

(1) No se encontro diferencias estadisticas entre grupos dentro de
cada variable
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Author:Aranda R., Carmen; Serrano-Martinez, Enrique; Tantalean V., Manuel; Quispe H., Marco; Casas V., Gina
Publication:Revista de Investigaciones Veterinarias del Peru (RIVEP)
Date:Jul 1, 2013
Words:3764
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