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Habitos alimentarios del puma (Puma concolor) e incidencia de la depredacion en la mortandad de guanacos (Lama guanicoe) en el noreste de la Patagonia.

Feeding habits of the puma (Puma concolor) and the incidence of predation on guanaco (Lama guanicoe) mortality in northeastern Patagonia.

El puma, Puma concolor, presenta el mayor rango de distribucion entre los mamiferos terrestres silvestres en el hemisferio occidental (Logan y Sweanor, 2001), lo cual lo expone a una gran variedad de ensambles de presas desde el oeste de Canada hasta el sur de Argentina y Chile. El tamano corporal del puma se correlaciona positivamente con la latitud y con el tamano promedio de las presas capturadas (Iriarte et al., 1990). Los pumas mas pequenos, que habitan regiones ecuatoriales, consumen presas mas pequenas--de peso menor a los 15 kg--y taxonomicamente diversas (Taber et al., 1997) que se encuentran en mayor disponibilidad, lo cual les permite ademas reducir la competencia interespecifica con el jaguar (Panthera onca; Iriarte et al., 1990; Iriarte et al., 1991). Por el contrario, las presas de mayor tamano son mas abundantes en su dieta a medida que aumenta la latitud, siendo los ungulados los items principales hacia las regiones templadas de America del Norte y America del Sur (Logan y Sweanor, 2001).

El puma es el principal predador tope terrestre en la Patagonia y sus presas nativas incluyen varias especies por sobre los 15 kg de peso, como el guanaco (Lama guanicoe), el choique (Rhea pennata) y el huemul (Hippocamelus bisulcus; Courtin et al., 1980). Sin embargo, sus relaciones funcionales han sido modificadas por la introduccion de especies exoticas (domesticas y silvestres), la degradacion del habitat y la caza de herbivoros nativos, entre otros factores (Ballard et al., 2001; Rau y Jimenez, 2002; Novaro y Walker, 2005). Novaro et al. (2000) han propuesto que varias especies nativas se encuentran ecologicamente extintas en diversos sitios del noroeste de la Patagonia; esto se verifica en particular para el guanaco, que representa < 1% de la dieta de los carnivoros nativos en esos sitios, los cuales se alimentan en su lugar principalmente de presas introducidas. Adicionalmente, la depredacion por pumas sobre algunas poblaciones de guanacos que ocurren a densidades muy bajas podria limitar su crecimiento e incluso provocar su erradicacion local o regional (Novaro y Walker, 2005).

En este trabajo examinamos los habitos alimentarios del puma durante un periodo de 3 anos en una localidad del nordeste de la provincia del Chubut, Argentina, y evaluamos en particular la seleccion de guanacos y ovinos segun su abundancia, que para el caso de los ovinos se redujo--por decisiones de manejo--en un 30% durante el periodo cubierto por este estudio. Tambien evaluamos la importancia de la depredacion por pumas como causa de muerte del guanaco. La hipotesis general de este trabajo propone que, en ausencia de competidores, la seleccion de presas por el puma esta influenciada por el tamano y la abundancia de las mismas (Gitlleman y Harvey, 1982; Carbone et al., 1999). De ser asi, esperamos que: (1) guanacos y ovinos sean las presas mas importantes en la dieta del puma; (2) ambas especies esten representadas de acuerdo a su abundancia relativa en el area de estudio; y (3) la disminucion del numero de ovinos resulte en que las especies mas pequenas incrementen su representatividad en la dieta del puma.

Este estudio se llevo a cabo en el Refugio de Vida Silvestre "La Esperanza" (42 11'S, 64 57'W), en el nordeste de la provincia del Chubut, Argentina, entre los anos 2002 y 2004. Este establecimiento de 6700 ha pertenece, desde el ano 2000, a la Organizacion No Gubernamental Fundacion Patagonia Natural y cuenta desde esa fecha con un guardafauna permanente. La carga ovina se redujo por decisiones de manejo, de 651 a 455 cabezas durante el periodo de estudio, obteniendose su numero total anual durante cada evento de esquila. La abundancia de guanacos en el area fue estimada por Baldi (2004) utilizando el metodo Distance Sampling (Buckland et al., 1993), permaneciendo relativamente estable entre 2002 (5.92 guanacos.[km.sup.-2]; %CV = 14.20) y 2004 (5.30 guanacos.[km.sup.-2]; %CV = 14.18). Durante los relevamientos se estimo, en base al tamano corporal, que el 66.9% de 329 guanacos observados fueron adultos, el 19.8% chulengos (crias < 1 ano de edad) y el 13.3% juveniles de entre 1 y 2 anos de edad (Baldi, 2004).

La vegetacion en el area de estudio pertenece a la Provincia Fitogeografica del Monte, influenciada por la Peninsula Valdes con comunidades de la Provincia Patagonica (Leon et al., 1998). La fisonomia dominante es la de estepa arbustiva, con especies como jarilla (Larrea divaricata y Larrea nitida), quilembay (Chuquiraga avellanedae) y halofitas como zampa (Atriplex lampa), mata azul (Cyclolepis genistoides) y jume (Suaeda divaricata). La estructura de la vegetacion ofrece sitios que favorecen el acecho del puma a sus presas, segun lo descrito en estudios para este (Marino y Baldi, 2008) y otros sitios (Franklin et al., 1999; Bank et al., 2002).

Se relevo el area con una frecuencia quincenal, recolectandose todas las fecas de puma encontradas en los alrededores de senderos que totalizan 46 km y varios canadones. Se registro la ocurrencia de cadaveres de guanacos y ovinos, determinandose cuando fue posible la causa de muerte; para el guanaco tambien se verifico el sexo por observacion de los genitales o bien por el dimorfismo en los caninos y la categoria de edad de acuerdo al reemplazo y desgaste dentario (Raedeke, 1979).

Las fecas obtenidas se esterilizaron en estufa a 90[grados]C durante 48 horas y luego se lavaron para separar restos identificables de animales. Los restos oseos y dentarios presentaron un alto grado de fragmentacion, por lo tanto la determinacion de las presas se baso principalmente en la identificacion de los pelos de mamiferos, ya que la estructura microscopica de los mismos se mantiene inalterada aun luego de ser digeridos (Chehebar y Martin, 1989). Los restos identificables fueron comparados macroscopica y/o microscopicamente con material de referencia del Laboratorio de Fauna Silvestre (Unidad de Ecologia Terrestre, CENPAT), utilizando un microscopio optico con oculares de 40x y 100x.

Se definio como item-presa a cada tipo de presa diferente identificado en la materia fecal del puma. El material de cada muestra se distribuyo en una grilla de 18 celdas y se analizaron celdas al azar hasta que no se reconocieran nuevos items-presa. Se calculo el porcentaje de ocurrencia como el numero de veces que un item-presa particular fue encontrado en las fecas, sobre el numero total de items-presa x100. Se calculo la frecuencia de ocurrencia como el numero de fecas en que un item es determinado sobre el numero total de fecas, para asi estimar la biomasa relativa consumida aplicando la correccion de Ackerman et al. (1984); esta ultima da cuenta de que las presas pequenas poseen mas pelo por unidad de peso corporal consumido y, por lo tanto, pueden ser sobreestimadas en las dietas de los carnivoros (Floyd et al., 1978). La ecuacion se expresa como: Y = 1.980 + 0.035 * X, donde Y = kg de presa consumida por feca colectada, y X = peso promedio de un individuo adulto de cada presa (los pesos fueron tomados de Iriarte et al., 1990 y Redford y Eisemberg, 1992). Para evaluar el caracter generalista o especialista de la dieta del puma se calculo la amplitud de nicho trofico mediante la expresion de Levins (1968): B = 1/[suma] [p.sub.i.sup.2] donde [p.sub.i] es la proporcion relativa de presas de la categoria i en la dieta. Para caracterizar la seleccion de presas segun su tamano corporal, se calculo el peso promedio de las presas de vertebrados consumidas por el puma, sumando los productos de las frecuencias de cada tipo de presa por el logaritmo natural de su peso y dividiendolo luego por el numero total de tipos de presa en la muestra (Iriarte et al., 1990). Para evaluar las diferencias temporales en la dieta, las especies de mamiferos determinadas como presa fueron clasificadas en 4 grupos de acuerdo a su tamano corporal: guanacos, ovinos, presas medianas (aquellas con un peso promedio entre 1 y 15 kg) y presas pequenas (aquellas con un peso promedio < 1 kg). Para evaluar la preferencia del puma por guanacos u ovinos se utilizaron 2 aproximaciones. En primer lugar la frecuencia de ocurrencia de guanacos y ovinos en las fecas de puma fue comparada con las frecuencias esperadas derivadas de las estimaciones de abundancia mediante una prueba de chi cuadrado ([X.sup.2]) y bajo la hipotesis de un depredador no selectivo (Manly et al., 1972). El estimador usado para calcular las frecuencias de presas esperadas en las fecas fue: [pi]i = di[lambda]i/[suma]i di[lambda]i (Link y Karanth, 1994), en donde la presa i tiene una densidad de poblacion di, y [lambda]i (derivado de la ecuacion de Ackerman et al., 1984) es el numero de fecas producidas por cada animal consumido de la especie i. Las frecuencias esperadas de las especies-presa en las fecas del puma se obtuvieron utilizando del software Scatman (Link y Karanth, 1994). Complementariamente, el numero de ovinos y guanacos encontrados muertos en el campo como consecuencia de la depredacion por pumas fue comparado con los valores esperados mediante una prueba de bondad de ajuste de [X.sup.2]. Las frecuencias esperadas se calcularon a partir de las proporciones relativas de guanacos y ovinos en la poblacion total de ungulados, bajo la hipotesis de un depredador no selectivo. Finalmente, se registro la incidencia de la depredacion como causa de mortalidad de guanacos y la posible seleccion de categorias etarias (adultos, chulengos y juveniles) por parte del puma, comparandose mediante pruebas de bondad de ajuste de [X.sup.2] el numero de muertes observadas para cada categoria con los valores esperados calculados a partir de las proporciones de la poblacion de acuerdo a los censos realizados en el area de estudio.

Se determinaron taxonomicamente 228 restos provenientes de 71 fecas. El 96.5% correspondieron a mamiferos, clasificados en 18 items-presa y el 3.5% restante fueron aves que se agruparon en una unica categoria (Tabla 1). Guanacos y ovinos (ungulados) fueron las presas mas importantes en terminos de biomasa, en particular el guanaco que constituyo mas de la mitad de la biomasa total consumida. En cambio, las presas medianas fueron las mas frecuentemente encontradas en las fecas (36.7% para todo el periodo de estudio), mientras que los ungulados presentaron en total una frecuencia de ocurrencia similar a la de las presas pequenas (ca. 30%, Tabla 1).

La dieta del puma estuvo dominada por la presencia de 14 items-presa nativos que constituyeron el 76.6% de la biomasa total consumida y se registraron 3 especies introducidas. De estas ultimas, la oveja y la liebre europea fueron las mas frecuentes (18% de los items- presa) y aportaron un 23.1% de la biomasa relativa consumida.

Durante el periodo de estudio, la abundancia de guanacos se mantuvo relativamente estable (Fig. 1). La disminucion en el numero de ovinos se asocio a un incremento en el numero de items-presa consumidos por el puma (Fig. 1). Sin embargo, el guanaco continuo siendo la presa mas importante durante los 3 anos de estudio, tanto en ocurrencia como en biomasa (Tabla 1). Los ovinos, en cambio, disminuyeron su importancia en dos tercios tanto en porcentaje de ocurrencia como en biomasa relativa en el ano 2004, en comparacion al ano 2002 (Tabla 1). Consecuentemente, la amplitud de nicho trofico aumento y disminuyo el peso promedio de las presas consumidas por el puma, ya que las presas medianas, en particular el peludo (Chaetophractus villosus), aumentaron su ocurrencia y biomasa en la dieta hacia el ano 2004 (Tabla 1). Ademas, se identificaron presas no registradas durante 2002 y 2003, entre ellas una especie de marsupial y una de quiroptero (Tabla 1).

Si bien el numero de fecas recolectadas por ano aumento, tambien se incremento el numero promedio de items-presa encontrados por feca en 2004 (Tabla 1). Solo el 16% de las fecas recolectadas durante 2002 y 2003 presentaron > 3 items-presa; en contraste, mas del 55% de las fecas encontradas durante 2004 presentaron > 3 items-presa, registrandose muestras con hasta 6 y ninguna con < 2 items-presa.

La frecuencia de guanacos y ovinos representados en las fecas del puma (ano 2002 = 10 guanacos, 8 ovinos; ano 2003 = 10 guanacos, 10 ovinos; ano 2004 = 23 guanacos, 7 ovinos) y lo esperado de acuerdo a sus abundancias relativas (ano 2002 = 8 guanacos, 10 ovinos; ano 2003 = 8 guanacos, 12 ovinos; ano 2004 = 21 guanacos, 9 ovinos) no difirieron significativamente en ninguno de los anos considerados (2002: [X.sup.2] = 0.90, p = 0.343; 2003: [X.sup.2] = 0.83, p = 0.361; 2004: [X.sup.2] = 0.50, p = 0.480; g.l. = 1, en todos los casos). Asimismo, el numero de carcasas de individuos de ambas especies muertos por puma (ano 2002 = 8 guanacos, 11 ovinos; ano 2003 = 10 guanacos, 25 ovinos; ano 2004 = 14 guanacos, 14 ovinos) y lo esperado de acuerdo a su abundancia relativa en el campo (ano 2002 = 7 guanacos, 12 ovinos; ano 2003 = 12 guanacos, 23 ovinos; ano 2004 = 12 guanacos, 16 ovinos) no difirieron significativamente en ninguno de los anos considerados (2002: [X.sup.2] = 0.14, p = 0.705; 2003: [X.sup.2] = 0.61, p = 0.435; 2004: [X.sup.2] = 0.42, p = 0.517; g.l. = 1, en todos los casos). Ambas lineas de evidencia sugieren que guanacos y ovinos fueron depredados por el puma de acuerdo a su abundancia.

La depredacion por pumas fue la principal causa de muerte de guanacos (50.8% de 63 carcasas examinadas), seguida por los enganches en alambrados (14.3%), caza ilegal desde campos linderos (4.8%), inanicion de chulengos separados de sus madres (6.3%) y heridas punzantes en la cabeza y cuello de un macho adulto, compatibles con agresiones intraespecificas (1.6%); no pudo determinarse la causa de muerte en el 22.2% restante. De los 32 guanacos muertos por pumas, 15 fueron adultos (53.3% hembras, 33.3% machos, 13.3% no identificados), 15 chulengos (20% hembras, 40% machos, 40% no determinado) y 2 juveniles de entre 1 y 2 anos de edad. El numero de guanacos depredados segun clases de edad fue diferente a los valores esperados ([X.sup.2] = 17.01, g.l. = 2, p = 0.0002). Los chulengos fueron seleccionados positivamente ([X.sup.2] = 16.61, g.l. = 1, p = 0.0001), los adultos fueron evitados ([X.sup.2] = 4.98, g.l. = 1, p = 0.025) y los juveniles fueron depredados de acuerdo a lo esperado ([X.sup.2] = 2.13, g.l. = 1, p = 0.144).

El guanaco fue la especie predominante en la dieta del puma, tanto en su frecuencia de ocurrencia como en biomasa consumida y su representatividad fue similar en los diferentes anos. En cambio, la reduccion en el numero de ovinos, segunda presa en importancia en terminos de biomasa, se reflejo en la disminucion de esta especie en la dieta del puma. Ademas, la frecuencia de ocurrencia de algunas presas medianas aumento y otras especies no registradas fueron incorporadas a la dieta, la cual fue mas diversa al disminuir la importancia de los ovinos. Por lo tanto, los principales resultados apoyan las hipotesis planteadas sobre el predomino de presas de tamano grande en la dieta del puma en la region, sus habitos alimentarios en relacion con la abundancia relativa de ungulados y el cambio de estrategia de alimentacion al disminuir la abundancia de alguna de sus presas principales.

[FIGURA 1 OMITIR]

Existe evidencia de la preferencia por parte del puma de especies presa de tamano grande en distintos sitios (Iriarte et al., 1991; Polisar et al., 2003; Murphy y Ruth, 2010), como asi tambien del empleo de presas alternativas cuando las presas preferidas son escasas (Iriarte et al., 1990; Wolff, 2001; Novack, 2003). Por ejemplo, en el sur de Chile, los pumas consumieron mas liebres europeas cuando las densidades de guanacos fueron bajas. En cambio, cuando las poblaciones de guanacos se incrementaron, tambien aumentaron su representacion en la dieta del puma (Yanez et al., 1986; Iriarte et al., 1990). Fryxell y Lundberg (1994) han demostrado que un depredador captura presas de menor calidad solo cuando se ha reducido la disponibilidad de presas energeticamente mas rentables. El aumento en la amplitud del nicho trofico observado en este estudio estaria asociado a una disminucion numerica de una de las presas principales y sugiere que la seleccion por parte del puma esta influenciada por la abundancia de las presas mas grandes y energeticamente mas rentables, pero maximizando el numero de individuos consumidos ante una disminucion de presas de mayor tamano.

Si bien el aporte de los ovinos a la dieta del puma fue importante, esta estuvo mayormente compuesta por especies nativas, en coincidencia con lo encontrado en sitios de Santa Cruz (Zanon Martinez et al., 2012) y en contraste con sitios de Neuquen y el oeste de Rio Negro, donde el guanaco fue considerado ecologicamente extinto con respecto a su rol como presa, representando < 1% de la biomasa consumida (Novaro et al., 2000). El ganado ovino, el ciervo colorado y la liebre europea han desplazado a las presas nativas en diferentes areas de la Patagonia, a la vez que subsidiaron a los depredadores nativos como el puma (Novaro y Walker, 2005; Zanon Martinez et al., 2012). En nuestra area de estudio, la depredacion por pumas fue la principal causa de mortalidad de guanacos. Los chulengos fueron fuertemente seleccionados, en coincidencia con otros estudios que describen la relacion entre pumas y guanacos (Iriarte et al., 1991; Franklin et al., 1999). Nuestro estudio muestra que el puma se comporto como un depredador oportunista, cuyos habitos alimentarios fueron flexibles en el tiempo. El guanaco es ecologicamente funcional como presa y el ensamble de presas nativas cobra mayor importancia al disminuir la abundancia de ganado ovino. La Patagonia arida es una region extensa donde el impacto de actividades humanas, como la ganaderia, ha sido historicamente significativo, manifestandose sobre las poblaciones silvestres y sus interacciones ecologicas. Los estudios de las estrategias de alimentacion de los carnivoros en funcion de factores temporales y espaciales contribuyen a la comprension de las relaciones funcionales entre los depredadores y sus presas nativas, resultando fundamentales para la planificacion de la conservacion de procesos ecologicos en la region.

Recibido 10 julio 2014. Aceptado 13 noviembre 2014. Editor asociado: J Pereira

Agradecimientos. A la Fundacion Patagonia Natural por permitirnos trabajar en el Refugio de Vida Silvestre "La Esperanza". A Victoria Rodriguez, Gustavo Zamora, Andrea Marino, Sebastian Cevoli, Kerry Lock y Romina D'Agostino por la asistencia en el campo. A Ulyses Pardinas y Alicia Toyos (CENPAT-CONICET) por la ayuda en la determinacion taxonomica de los restos de presas y a 2 revisores anonimos por sus comentarios y sugerencias. Este trabajo fue financiado por Wildlife Conservation Society.

LITERATURA CITADA

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Cynthia S. Fernandez (1) y Ricardo Baldi (2, 3)

(1) Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco, Boulevard Brown s/n, 9120 Puerto Madryn, Chubut, Argentina.

(2) Centro Nacional Patagonico (CENPAT-CONICET), Boulevard Brown 2915, 9120 Puerto Madryn, Chubut, Argentina [correspondencia: <rbaldi@cenpat-conicet.gob.ar>].

(3) Patagonian and Andean Steppe Program, Wildlife Conservation Society, Argentina.
Tabla 1
Composicion dietaria anual y total del puma por item y categoria
de presa expresada en porcentaje de ocurrencia (% Oc.) y de biomasa
(% Bi.) y numero de presas, peso, amplitud del nicho trofico (ANT)
y promedio de items presa por feca (N prom. I-P por feca). Otras
abreviaturas: n = numero de fecas de puma recolectadas, nd = no
disponible, * especie introducida).

ITEMS PRESA                           2002                2003
                                     (n = 17)            (n = 20)

                                 % Oc.       % Bi.   % Oc.   % Bi.
MAMIFEROS

  Ungulados
  Lama guanicoe                  21.7        51.8    18.5    47.7
  Ovis avies *                   17.4        23.6    18.5    27.2
                                 39.1        75.4    37.0    74.9

  PRESAS MEDIANAS

  Zaedyus pichiy                 6.5         2.6     7.4     3.2
  Chaetophvactus villosus        8.7         7.0     9.3     8.1
  Lepus europaeus *              8.7         7.0     7.4     6.5
  Leopardus geoffroyi            0.0         0.0     0.0     0.0
  Lycalopex gymnocevcus          6.5         5.3     3.7     3.3
  Conepatus chinga               0.0         0.0     0.0     0.0
  Dolichotis patagonum           2.2         1.9     3.7     3.4
                                 32.6        23.8    31.5    24.5
  PRESAS PEQUENAS

  Graomys griseoflavus           21.7        0.5     9.3     0.2
  Ctenomys sp.                   4.4         0.3     1.9     0.1
  Microcavia australis           0.0         0.0     1.9     0.2
  Akodon iniscatus               0.0         0.0     0.0     nd
  Mus musculus *                 0.0         0.0     1.9     nd
  Eligmodontia typus             0.0         0.0     13.0    0.1
  Roedores no identificados      0.0         0.0     0.0     0.0
  Thylamys pallidior             0.0         0.0     0.0     0.0
  Histiotus sp.                  0.0         0.0     0.0     0.0
                                 26.1        0.8     28.0    0.6
AVES                             2.2         nd      3.5     nd
  Numero items-presa                  10                  13
  Peso promedio (kg)                  3.9                 2.6
  ANT                                 6.6                 8.4
  ANT estandarizado                   0.6                 0.6
  N prom. I-P por feca (rango)      2.7 (1-4)           2.7 (1-4)

ITEMS PRESA                            2004                TOTAL
                                      (n = 34)            (n = 71)

                                 % Oc.       % Bi.   % Oc.   % Bi.
MAMIFEROS

  Ungulados
  Lama guanicoe                  18.0        51.6    18.9    50.7
  Ovis avies *                   5.5         9.0     11.0    16.7
                                 23.5        60.6    29.9    67.4

  PRESAS MEDIANAS

  Zaedyus pichiy                 3.1         1.5     4.8     2.1
  Chaetophvactus villosus        14.8        14.5    12.2    11.2
  Lepus europaeus *              6.3         6.1     7.0     6.4
  Leopardus geoffroyi            2.3         2.3     1.3     1.2
  Lycalopex gymnocevcus          7.8         7.7     6.6     6.0
  Conepatus chinga               2.3         1.6     1.3     0.9
  Dolichotis patagonum           3.9         4.1     3.5     3.4
                                 40.5        37.8    36.7    31.2
  PRESAS PEQUENAS

  Graomys griseoflavus           12.5        0.4     13.6    0.3
  Ctenomys sp.                   2.3         0.2     2.6     0.2
  Microcavia australis           7.8         1.0     4.8     0.6
  Akodon iniscatus               1.6         0.0     0.9     0.0
  Mus musculus *                 0.0         0.0     0.4     0.2
  Eligmodontia typus             3.1         0.0     4.8     0.0
  Roedores no identificados      0.8         nd      0.4     nd
  Thylamys pallidior             0.8         0.0     0.4     0.0
  Histiotus sp.                  3.1         0.0     1.8     0.0
                                 32.0        1.6     29.7    1.3
AVES                             3.9         nd      3.5     nd

  Numero items-presa                  18                  19
  Peso promedio (kg)                  1.4                 1.5
  ANT                                10.0                 9.9
  ANT estandarizado                   0.5                 0.5
  N prom. I-P por feca (rango)     3.7 (2-6)           3.2 (1-6)
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Author:Fernandez, Cynthia S.; Baldi, Ricardo
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Dec 1, 2014
Words:4862
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