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Habitos alimentarios de Anoura geoffroyi (Chiroptera: Phyllostomidae) en Ixtapan del Oro, Estado de Mexico.

Feeding habits of Anoura geoffroyi (Chiroptera: Phyllostomidae) in Ixtapan del Oro, Mexico State.

INTRODUCCION

Los murcielagos de la familia Phyllostomidae muestran la mayor radiacion de alimentacion de todos los quiropteros (Howell 1974). Entre ellos se consideran especies carnivoras, piscivoras, insectivoras, frugivoras, hematofagas y nectarivoras (Altringham 1996). En America, los quiropteros que se alimentan de nectar pertenecen a la subfamilia Glossophaginae y son un componente frecuente de la fauna en las regiones tropicales y subtropicales. En Mexico se distribuyen doce especies de glosofaginos y dos de ellas son endemicas (Arita & Wilson 1987; Arita & Santos del Prado 1999; Carstens et al. 2002; Tschapka & Dressler 2002).

Los murcielagos nectarivoros presentan diversas modificaciones morfologicas como respuesta al tipo de dieta mientras que, al mismo tiempo, algunas plantas adaptaron sus estructuras florales para atraer a los quiropteros como polinizadores principales en un fenomeno denominado quiropterofilia (Tschapka & Dressler 2002; Waser 2005).

Los murcielagos nectarivoros generalmente presentan rostros alargados con lenguas largas y contractiles provistas de papilas elongadas para acceder a la corola de la flor (Freeman 1995). Existen diferencias en la longitud craneal de cada especie, situacion que se asocia con el grado de especializacion en el consumo de nectar. En algunos glosofaginos, como Choeronycteris mexicana y Musonycteris harrisoni el alargamiento del rostro es muy conspicuo por lo que se cree que poseen una dieta liquida mas especializada (Arita & Martinez del Rio 1990).

Se sabe que en general los murcielagos nectarivoros complementan la dieta con insectos y frutos. Las cantidades que consumen de estos alimentos varian en las diferentes especies de la subfamilia Glossophaginae y dependen en gran medida de su especializacion morfologica (Heithaus 1982; Solmsen 1998). En este contexto, destaca el genero Glossophaga que contiene especies con hocicos no muy alargados, dientes pequenos presentes en su totalidad y muelas desarrolladas para masticar alimento mas consistente. Estos murcielagos, consumen en ciertas epocas grandes cantidades de frutas e insectos adicionales al nectar (Gardner 1977; Heithaus 1982; von Helversen 1993; Arita & Santos del Prado 1999; Herrera et al. 2001; Arizmendi et al. 2002; Soriano & Ruiz 2002).

En contraste, con base en analisis morfologicos y moleculares Anoura junto con seis generos mas (Choeronycteris, Choeroniscus, Hylonycteris, Lichonycteris, Musonycteris, y Scleronycteris), forma el clado Choeronycterines, referente a especies de murcielagos con alta especializacion para el consumo de nectar (Carstens et al. 2002). Sin embargo y a pesar de sus adaptaciones, diversos autores reportan en Sudamerica que los murcielagos del genero Anoura se alimentan de una gran cantidad de insectos y frutos (Sazima 1976; Gardner 1977; Willig et al. 1993; Nowak 1999; Zortea 2003).

Anoura geoffroyi es una especie considerada nectarivora que se distribuye desde Mexico hasta Sudamerica y que por sus habitos alimentarios es un polinizador en los ecosistemas en los que se encuentra (Muchhala & Jarrin-V 2002). No obstante que los estudios sobre este murcielago en Mexico y en otros paises son limitados, se sabe que en Brasil y Ecuador ademas de nectar, A. geoffroyi complementa su alimentacion con frutos e insectos que al parecer no son consumidos por accidente (Nowak 1994; Muchhala & Jarrin-V 2002). Al momento se ignora el tipo de insectos que consumen estos quiropteros (Muchhala & Jarrin-V 2002).

Este trabajo tiene como objetivo describir los habitos alimentarios de una poblacion de Anoura geoffroyi, en particular la composicion y la frecuencia con que consumen el alimento en Ixtapan del Oro, Estado de Mexico, Mexico.

MATERIAL Y METODOS

Area de Estudio. El municipio de Ixtapan del Oro se encuentra en la parte Occidental del Estado de Mexico, en la region montanosa que colinda con el estado de Michoacan. Su cabecera municipal se ubica a los 19[grados] 16'08" de latitud Norte y a los 100[grados] 16'52" de longitud Oeste del meridiano de Greenwich. Se situa a una altitud de 1,705 m. Limita al Norte con el municipio de Donato Guerra, al Sur con Santo Tomas de los Platanos, al Este con Valle de Bravo y al Oeste con el estado de Michoacan. El clima predominante es semicalido subhumedo con lluvias en verano (A)c(W)a(i)g; el patron de precipitacion se encuentra entre los 1,000 y 1,300 mm, la escala isotermica va de los 16 a 20[grados]C. La topografia es muy accidentada y se caracteriza por elevadas montanas y pequenas planicies, por lo que tambien, su vegetacion es cambiante; al norte y en las partes altas se observa el Bosque de Pino-Encino y al sur y en las partes bajas de la canada predomina la Selva Baja Caducifolia de acuerdo con la clasificacion de Miranda & Hernandez (1963). En el Bosque de Pino-Encino destacan en el estrato arboreo Quercus sp., Juniperus flaccida, Pinus michoacana, Acacia sp., Dodonoea viscosa e Ipomoea murucoides. La Selva Baja Caducifolia tiene como dominantes en el estrato superior a los generos Montanoa, Bursera, Acacia, Ipomoea y Ficus, y en el inferior Lupinus, Bouteloua, Acacia y Senecio (Gobierno del Estado de Mexico 1980; Alvarez & Alvarez-Castaneda 1996).

Captura de organismos. Las colectas se realizaron quincenalmente durante un periodo anual de Marzo de 2006 a Febrero de 2007. Se capturo a los murcielagos en un horario de las 21:00 a las 24:00 horas con una red de niebla de 2.5 X 6 m ubicada en la entrada de una mina situada a 2 km al Norte de la cabecera municipal de Ixtapan del Oro. Se clasifico a los organismos de acuerdo al sexo y considerando el grado de osificacion en las epifisis de las falanges, en juveniles y adultos (Edythe 1988; Humphrey 1992; Ortega & Arita 1999). Se determino la condicion reproductiva en las hembras; por el procedimiento de palpacion abdominal directa se percibio si estaban prenadas u observando el desarrollo de los pezones, si eran lactantes (Humphrey 1992; Martino et al. 1998). Como indicador del tamano se midio la longitud del antebrazo con un calibrador mecanico con 0.02 mm de precision (Ceballos et al. 1997; Martino et al. 1998). El peso corporal se midio con una pesola de 100 g (+/- 1 g de precision).

Se tomaron muestras de residuos del pelaje de las regiones cefalica, dorsal y ventral, de las extremidades posteriores y de las membranas alares mediante pequenos cuadros de gelatina de Kisser que fueron depositados dentro de viales plasticos. Antes de liberar a los murcielagos, se les deposito individualmente en bolsas de manta durante una hora para que evacuaran. Posteriormente, se reviso la bolsa para obtener las muestras de heces que se colocaron en viales plasticos (Beattie 1977; Herrera & Martinez del Rio 1998; Muchhala & Jarrin-V 2002).

Las muestras de los residuos del pelaje se montaron en laminillas y se les observo en un microscopio compuesto de campo claro a un aumento de 40X, en donde se identificaron y cuantificaron los morfotipos de polen y los restos de insectos (Herrera & Martinez del Rio 1998; Muchhala & Jarrin-V 2002). Las muestras de las heces fueron observadas en un microscopio de diseccion para ver si contenian semillas o pulpa de frutos. Posteriormente se les monto en laminillas con gelatina de Kisser y se les observo en un microscopio compuesto de campo claro a un aumento de 40X, en donde se identificaron y cuantificaron a los morfotipos de polen y restos de insectos (Kunz & Whitaker 1983).

Para facilitar la identificacion de las especies de las plantas correspondientes a los morfotipos de polen observados en las muestras; en el area de estudio se recolecto el polen de plantas que presentaban caracteristicas del sindrome quiropterofilico para generar asi una referencia palinologica y se realizo una comparacion con las muestras obtenidas de Anoura geoffroyi. Tambien, se utilizo literatura especializada en la determinacion de plantas por medio del polen y se reviso bibliografia para la determinacion del orden al que corresponden los restos de insectos (Whitaker 1988; McAney et al. 1991; Muchhala & Jarrin-V 2002). Los granos de polen y los restos de insectos se contaron por la tecnica de "escaneo" consistente en enfocarse en un campo visual y posteriormente desplazarse de forma horizontal a lo largo de toda la preparacion para evitar contar repetidamente al mismo elemento (Giron 1995).

Analisis de datos. La cantidad de polen y de restos de insectos no son un parametro para conocer en cuantas flores o insectos forrajean los murcielagos por lo que el analisis de los datos se baso en el calculo de las frecuencias de ocurrencia (Muchhala & Jarrin-V 2002). Cada muestra se evaluo como positiva en caso de presentar por lo menos un grano de polen o resto de insecto, y negativa en caso de no presentarlo y al final se sumaron las muestras positivas y se calculo su porcentaje respecto a la totalidad. Para observar posibles diferencias entre las frecuencias totales de los elementos y entre los sexos, se aplicaron pruebas de Chi-Cuadrada (Zar 1996; Muchhala & Jarrin-V 2002). Se realizo la cuantificacion de los granos de cada tipo de polen encontrado para calcular los indices de diversidad, equidad y dominancia de Simpson para cada mes de estudio (Giron 1995).

RESULTADOS

Se capturaron 153 murcielagos Anoura geoffroyi, con una proporcion sexual de 2:1 con 96 machos y 57 hembras. Se obtuvieron datos de 145 adultos y 8 juveniles. Durante los meses de agosto y septiembre se capturaron 17 hembras prenadas y en diciembre y enero 2 hembras lactantes. Tambien, en diciembre y enero se observo a 8 juveniles. El promedio +/- S del peso de los machos adultos fue de 16.83 [+ o -] 1.49 g (n=92) y el de las hembras adultas no gestantes de 15.88 [+ o -] 1.48 g (n=36). El promedio general del peso de los adultos sin considerar a las 17 hembras gravidas fue de 16.57 [+ o -] 1.54 g (n=128) y el de los juveniles de 11.37 [+ o -] 1.11 g (n=8). El promedio +/- S de la longitud del antebrazo de los machos adultos fue de 43.93 [+ o -] 1.30 mm (n=92) y el de las hembras adultas de 43.98 [+ o -] 1.13 mm (n=53). El promedio de la longitud del antebrazo de los adultos fue de 43.95 [+ o -] 1.23 mm (n=145) y el de los juveniles de 41 [+ o -] 0 mm (n=8).

Muestras del pelaje. Se obtuvieron 153 muestras de restos del pelaje en donde se encontraron polen y restos de insectos. 98 muestras resultaron positivas para granos de polen lo que representa el 64.04% del total y se obtuvieron 136 muestras positivas para restos de insectos que representan el 88.8% del total de las muestras. Existieron diferencias significativas entre las frecuencias de ambos componentes (X2 = 26.22; g. l. = 1, P [menor que o igual a] 0.05).

De las 153 muestras 96 corresponden a machos y 57 a hembras. El 57% de las muestras de los machos y el 75% de las muestras de las hembras resultaron positivas para granos de polen. Existieron diferencias significativas entre las frecuencias para ambos sexos ([X.sup.2] = 5.11; g. l. = 1, P [menor que o igual a] 0.025). Se observaron 8 morfotipos de polen de plantas que son polinizadas por murcielagos. Se obtuvo la mayor frecuencia de muestras positivas del polen correspondiente a los generos Ipomoea, Agave y Pseudobombax. Las especies de Ipomoea que fueron colectadas, determinadas y comparadas con las muestras del pelaje y las heces fueron Ipomoea murucoides, I. lobata e I. purpurea. Sin embargo, no fue posible discriminar a que especie correspondia cada muestra, por lo que se considero globalmente al genero Ipomoea. Durante los meses de floracion de Ipomoea murucoides (Octubre-Febrero), hubo una mayor frecuencia de polen de Ipomoea en las muestras del pelaje (Tabla 1).

La mayor riqueza de plantas visitadas por Anoura geoffroyi se registro en marzo con 7 morfotipos de polen, los meses con mayor diversidad fueron marzo y abril, el mes de mayor equidad fue abril y los de mayor dominancia fueron diciembre y enero en donde se observo la floracion de Ipomoea murucoides en el sitio de estudio (Tabla 2).

El 95% del total de los restos de insectos encontrados en las 153 muestras del pelaje correspondieron a restos de lepidopteros. El 86.45% de las muestras de los machos y el 92% de las muestras de las hembras resultaron positivas para los restos de insectos. No existieron diferencias significativas entre las frecuencias para ambos sexos ([X.sup.2] = 1.54; g. l. = 1, P > 0.05).

Muestras de las heces. Se obtuvieron y analizaron un total de 61 excretas en las que se encontraron polen y restos de insectos. 60 muestras resultaron positivas para granos de polen lo que representa el 98.36% y se obtuvieron 56 muestras positivas para restos de insectos lo que representa el 91.8% del total de las muestras. No existieron diferencias significativas entre las frecuencias de ambos componentes ([X.sup.2] = 2.80; g. l. = 1, P [menor que o igual a] 0.10).

De las 61 muestras de las heces 36 corresponden a machos y 25 a hembras. El 97.22% de las muestras de los machos y el 100% de las muestras de las hembras resultaron positivas para granos de polen. No existieron diferencias significativas entre las frecuencias para ambos sexos ([X.sup.2] = 0.70; g. l. = 1, P [menor que o igual a] 1). Se observaron 9 morfotipos de polen y se obtuvo la mayor frecuencia de muestras positivas en los morfotipos correspondientes a Ipomoea, Agave y Pseudobombax ellipticum. Durante los meses de floracion de Ipomoea murucoides (Octubre-Febrero) hubo una mayor frecuencia de Ipomoea en las muestras de heces (Tabla 3).

La mayor riqueza de plantas visitadas por Anoura geoffroyi se registro en marzo con 7 morfotipos de polen, la mayor diversidad se observo en marzo, abril y mayo, el mes con mayor equidad fue agosto y los de mayor dominancia fueron noviembre y febrero, meses en donde se observo la floracion de Ipomoea murucoides en el sitio de estudio (Tabla 4).

El 95% del total de los restos de insectos encontrados en las 61 muestras de heces correspondieron a fragmentos y escamas de lepidopteros. El 88.88% de las muestras de los machos y el 96% de las muestras de las hembras resultaron positivas para los restos de insectos. No existieron diferencias significativas entre las frecuencias para ambos sexos ([X.sup.2] = 0.99; g. l. = 1, P < 1).

DISCUSION

En Ixtapan del Oro, Estado de Mexico Anoura geoffroyi se alimenta de nectar, polen e insectos y no complementa su dieta con frutos como lo reportan para otros sitios Sazima 1976; Gardner 1977; Ceballos & Galindo 1984 y Zortea 2003. Por lo que no se le puede considerar en su totalidad como una especie frugivora. A diferencia de lo observado en Brasil por Zortea (2003), quien menciona el consumo considerable de frutos por A. geoffroyi, Muchhala y Jarrin-V (2002) en su estudio del Bosque de Niebla del occidente de Ecuador no encontraron rastros de frutos en las muestras de la especie. Generalmente los ambientes con humedad constante no presentan una estacionalidad marcada en la disponibilidad de recursos vegetales, por lo que Muchhala y Jarrin-V (2002) concluyen que la dieta de A. geoffroyi no se complementa por frutos en el Bosque de Niebla debido a que es un ecosistema sin extremos climaticos drasticos en donde los murcielagos nectarivoros disponen de flores durante todos los meses del ano. En el presente estudio realizado en la Selva Baja Caducifolia, ecosistema con marcada estacionalidad pero con una amplia disponibilidad de recursos (Rzedowski 1978; Trejo 1998), tampoco se encontraron semillas ni pulpa de frutos en las heces. Las muestras tuvieron una alta frecuencia de insectos (> 90%) y una alta cantidad de morfotipos de polen (9) cuya presencia, como se indica en las tablas 2 y 4, se encuentra distribuida en todos los meses de estudio, por lo que A. geoffroyi puede alimentarse de nectar e insectos durante todo el ano sin la necesidad de integrar frutos en su dieta.

Es complicado clasificar a los murcielagos en un gremio considerando sus habitos alimentarios dado que un gran numero de especies altamente especializadas para el consumo de frutos o nectar consumen tanto nectar y frutos como insectos (Heithaus 1982; Pedro & Taddei 1997; Muchhala & Jarrin-V 2002; Zortea 2003). No obstante, los resultados indican que Anoura geoffroyi en Ixtapan del Oro, presenta una alimentacion basada en nectar, polen e insectos.

Si se considera que por lo menos el 95% de las partes de insectos encontradas corresponden a lepidopteros (artropodos estrechamente asociados con las flores); (Sazima & Sazima 1975; Mori & Lovoba 1982; Silva & Peracchi 1999; Lemus & Ramirez 2003), es probable que A. geoffroyi consuma las mariposas nocturnas al momento de visitar las flores, por lo que de acuerdo con sus adaptaciones al consumo de nectar se podria catalogar a la poblacion en estudio como murcielagos nectarivoros que tienen la capacidad de alimentarse de lepidopteros asociados a las flores que frecuenta. No obstante, son necesarios otros estudios que documenten si es un cazador activo de lepidopteros o los consume por oportunidad cuando estan presentes en las flores.

Es probable que las necesidades alimentarias hayan conducido a que esta especie adaptada para consumir nectar adicione frecuentemente insectos a su dieta o bien, puede ser que nunca haya perdido este habito. Por lo anterior, es necesario elucidar si el alto consumo de insectos observado en A. geoffroyi es un retroceso evolutivo (Solmsen 1998; Teotonio & Michael 2000) o un comportamiento conservado de los ancestros insectivoros que se alimentaban de insectos asociados a las flores (Heithaus 1982).

Ocho de los nueve morfotipos de polen encontrados en las muestras, con excepcion del polen desconocido, corresponden a plantas reportadas como parte de la dieta de murcielagos nectarivoros (Alvarez & Gonzales 1970; Ceballos & Galindo 1984; Arita & Wilson 1987; Eguiarte et al. 1987; Reid 1997; Riechers et al. 2003), y es el primer reporte de consumo de nectar de las plantas de la familia Asteraceae, de Brugmansia candida y de Stenocereus sp. para A. geoffroyi.

Los nueve morfotipos de polen revelan una baja fidelidad de A. geoffroyi por una planta en particular (Muchhala & Jarrin-V 2002). No obstante, en las muestras del pelaje y heces se obtuvo una frecuencia mayor para el genero Ipomoea. Estas plantas, incluyendo la especie Ipomoea murucoides, ademas de presentar algunas de las caracteristicas tipicas del sindrome quiropterofilico por tener flores de gran tamano con produccion de nectar y polen durante la noche (Oliveira & Leitao-Filho 1987; Kinoshita et al. 2006), tambien son conocidas como parte esencial de la dieta de otras especies de murcielagos nectarivoros como Leptonycteris nivalis que consume Ipomoea durante su estancia invernal en Tepoztlan, Morelos (Sanchez 2004).

Los otros ocho morfotipos de polen identificados en las muestras de A. geoffroyi corresponden a plantas que tambien son parte de la dieta de varias especies de murcielagos nectarivoros (Arita & Wilson 1987; Eguiarte et al. 1987; Riechers et al. 2003; Sperr 2004). Las especies del genero Agave mantienen una relacion tan estrecha con los murcielagos que son casi exclusivamente polinizadas por quiropteros de la subfamilia Glossophaginae (Arita & Wilson 1987). Entre las adaptaciones mas notables de estas plantas, estan la presencia de flores que solo abren al anochecer y la produccion de nectar y polen exclusivamente nocturna (Arita & Wilson 1987; Arita & Santos del Prado 1999).

Las flores de Pseudobombax ellipticum producen nectar abundante durante la noche. En Morelos son visitadas por murcielagos nectarivoros de las especies Choeronycteris mexicana, Glossophaga leachii y en Chiapas por Leptonycteris curasoae (Eguiarte et al. 1987; Sanchez-Casas & Alvarez 2000; Riechers et al. 2003). No obstante, su grado de especializacion con el polinizador no es tan estrecho como en los agaves ya que durante el dia esta planta tambien es visitada por otros polinizadores como aves e insectos y en las noches por polillas (Eguiarte et al. 1987).

Las especies de la familia Asteraceae presentan inflorescencias con caracteristicas entomofilas (Proctor et al. 1996), sin embargo como lo mencionan Sanchez y Amat-Garcia (2005) la mayoria de los insectos que las visitan no son considerados polinizadores importantes, por lo que algunas especies de estas plantas atraen a otros animales que pudieran polinizarlas (Proctor et al. 1996). Sanchez-Casas y Alvarez (2000) y Riechers et al. (2003) en sus trabajos realizados con Leptonycteris curasoae y varias especies del genero Glossophaga describen que estos murcielagos se alimentan del nectar de plantas pertenecientes a la familia Asteraceae.

Brugmansia candida cuya sinonimia es Datura candida, es una planta nativa de Sudamerica que se extendio hacia todas las regiones tropicales del continente Americano, tiene flores de gran tamano de 20 a 25 cm de longitud con coloraciones palidas y producen nectar y aroma durante la noche (Brako & Zarucchi 1993; Chavarria et al. 2000). Las flores de esta especie son generalmente atractivas para los insectos, especialmente los lepidopteros (Iqbal et al. 2001). Al ser una planta que atrae polillas en abundancia por su olor (Harbone 1995), es probable que Anoura geoffroyi la visite no solo para consumir el nectar sino tambien para capturar lepidopteros.

Las flores de Ceiba aesculifolia presentan caracteristicas del sindrome quiropterofilico ya que son de color palido de pardo a blanco y producen nectar durante la noche (Carranza & Blanco 2000), son visitadas por un gran numero de especies de murcielagos nectarivoros como Anoura geoffroyi, Glossophaga soricina y Leptonycteris curasoae (Riechers et al. 2003; Quesada et al. 2004; Sperr 2004).

Dado que producen nectar durante la noche, varias especies del genero Calliandra forman parte de la dieta de Glossophaga soricina y Leptonycteris curasoae (Lemke 1985; Riechers et al. 2003; Hernandez-Conrique et al. 2007). Sin embargo, estas plantas no son exclusivamente polinizadas por murcielagos. Durante el dia tambien producen nectar y son frecuentadas por insectos y aves que, al parecer, son polinizadores poco eficaces para estas plantas (Hernandez-Conrique et al. 2007).

Las flores del genero Stenocereus se adaptaron de tal forma que principalmente aceptan a polinizadores especificos como los murcielagos del genero Leptonycteris, sin embargo, en menor proporcion, tambien pueden ser polinizadas por insectos y aves (Ceballos et al. 1997; Fleming & Nassar 2002; Valiente-Banuet 2002; Arreola-Nava & Terrazas 2003, Ibarra-Cerdena et al. 2005). En las cactaceas columnares de los desiertos del Norte de Mexico Ceballos et al. (1997) encontraron que por las distancias en que se encuentran las plantas seria casi imposible que fueran polinizadas por otro agente que no sean los quiropteros que pueden recorrer trayectos muy largos cada noche.

Por lo tanto, casi todas las plantas que se determinaron por los morfotipos de polen presentan algunas de las caracteristicas descritas para el sindrome quiropterofilico entre las que destaca la produccion de polen y nectar durante la noche (Sazima & Sazima 1975; Mori & Lovoba 1982; Silva & Peracchi 1999; McDonald 2001; Tschapka & Dressler 2002; Waser 2005). Sin embargo, gran parte de estas plantas tambien concuerdan con algunas de las caracteristicas del sindrome entomofilo; en particular las de la familia Asteraceae, Brugmansia candida, Calliandra, Ipomoea y Pseudobombax ellipticum (Eguiarte et al. 1987; Harbone 1995; Proctor et al. 1996; Iqbal et al. 2001; Arreola-Nava & Terrazas 2003; Hernandez-Conrique et al. 2007), por lo que es probable que Anoura geoffroyi tambien seleccione a estas flores para capturar insectos.

La observacion de hembras lactantes coincidio en el mes de diciembre con la floracion de Ipomoea murucoides en el sitio de estudio, cuyo polen se presento con mayor frecuencia en las muestras por lo que es probable que A. geoffroyi sincronice su ciclo reproductivo con los meses de mayor abundancia de Ipomoea. Esta caracteristica se observo en otros murcielagos nectarivoros como Glossophaga soricina y Leptonycteris curasoae (Racey 1982; Baumgarten & Vieira 1994; Fleming & Nassar 2002; Mena & Williams 2002; Zortea 2003). La sincronizacion de la lactancia con el tiempo de floracion debe ayudar a las hembras a sobrevivir durante el momento reproductivo de mayor demanda energetica (Racey 1982; Dinerstein 1986; Heideman et al. 1992; Singh & Krishna 1997; Heideman & Powell 1998; Porter & Wilkinson 2000).

En las muestras del pelaje, las hembras presentaron una frecuencia significativamente mayor que los machos en la presencia de granos de polen. Sin embargo, estas diferencias no se observaron en las muestras de las heces. En diversas especies de murcielagos de zonas templadas y tropicales las hembras necesitan una dieta rica en nutrientes durante la gestacion y especialmente en la lactancia (Racey 1982; Singh & Krishna 1997; Heideman & Powell 1998; Porter & Wilkinson 2000), por lo que es factible que las discrepancias sexuales de las frecuencias de granos de polen en las muestras del pelaje se deban a que por necesidades reproductivas las hembras visiten con mayor frecuencia a las flores para alimentarse del nectar o probablemente se acerquen a ellas en busca de insectos.

Los indices de diversidad en las tablas 2 y 4 muestran que aunque en todos los meses existen flores disponibles para A. geoffroyi se modifica el numero de especies de la dieta y se incrementa la dominancia de alguna de ellas (disminuye la diversidad al incrementar la floracion de Ipomoea murucoides). Esta disponibilidad anual de alimento en forma de nectar y polen posiblemente sea la razon por la cual la poblacion de A. geoffroyi permanece durante todo el ano en el mismo sitio. Aunque tambien, existe la posibilidad de que algunos individuos realicen movimientos estacionales siguiendo gradientes de floracion como las especies del genero Leptonycteris (Fleming & Nassar 2002).

La especie Anoura geoffroyi no solo tiene una gran relevancia ecologica como polinizador y controlador de las poblaciones de insectos, sino que tambien como polinizador es de gran importancia para el hombre ya que algunas de las plantas que visita tienen alguna utilidad como los agaves para preparar bebidas, Brugmansia candida es de uso ornamental y las cactaceas son ornamentales y producen frutos comestibles.

AGRADECIMIENTOS. Agradecemos al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACyT) y al Consejo Mexiquense de Ciencia y Tecnologia (COMECyT) por el aporte de los recursos economicos y a la Facultad de Ciencias de la Universidad Autonoma del Estado de Mexico por facilitar parte del equipo para la realizacion del estudio. Tambien a Virginie Michou Ferrara por su ayuda durante todo el estudio de campo y al herbario de la Facultad de Ciencias de la UAEMex por la determinacion taxonomica de las plantas.

Recibido: 14 de septiembre de 2007

Aceptado: 3 de septiembre de 2008

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Luis Antonio Caballero-Martinez (1), Irma Victoria Rivas Manzano (2) y Luis Isaac Aguilera Gomez (3)

Laboratorio de Ecologia de la Facultad de Ciencias de la Universidad Autonoma del Estado de Mexico, Unidad Academica el Cerrillo, Piedras Blancas, Carretera Toluca-Atlacomulco Km. 15, Desviacion a Tlachaloya Km 3.5 Toluca, MEXICO

(1) caballero.la@gmail.com; (2) victoriarivas60@yahoo.com.mx; (3) luishalc@lycos.com
Tabla 1. Frecuencias de las plantas observadas por el polen de las
muestras del pelaje (n=153).

Familia                    Especie              Frecuencia

Convolvulaceae           Ipomoea spp.               48
Agavaceae                 Agave sp.                 36
Bombacaceae        Pseudobombax ellipticum          20
Solanaceae            Brugmansia candida            15
Bombacaceae           Ceiba aesculifolia            10
Desconocida                                         10
Asteraceae                                           8
Cactaceae              Stenocereus sp.               5

Tabla 2. Indices de Simpson aplicados a los morfotipos de polen del
pelaje por cada mes de estudio.

Mes            Riqueza   Diversidad      Equidad     Dominancia
                 (S)     ([d.sub.s])   ([e.sub.s])   ([lambda])

Marzo             7         3.33          0.42          0.30
Abril             3         3.57          0.85          0.28
Mayo              3         3.00          0.33          0.33
Junio             4         2.00          0.35          0.50
Julio             5         1.16          0.23          0.85
Agosto            4         2.89          0.58          0.34
Septiembre        4         2.48          0.57          0.40
Octubre           5         1.89          0.32          0.52
Noviembre         2         1.08          0.51          0.92
Diciembre         2         1.00          0.50          0.99
Enero             3         1.00          0.33          0.99
Febrero           5         2.98          0.54          0.33

Tabla 3. Frecuencias de las plantas determinadas por el polen de las
muestras de heces (n=61).

Familia                    Especie            Frecuencia

Convolvulaceae           Ipomoea spp.             59
Agavaceae                 Agave sp.               38
Bombacaceae        Pseudobombax ellipticum        20
Asteraceae                                        16
Solanaceae            Brugmansia candida          6
Bombacaceae           Ceiba aesculifolia          6
Desconocida                                       6
Mimosaceae              Calliandra sp.            5
Cactaceae              Stenocereus sp.            4

Tabla 4. Indices de Simpson para los morfotipos de polen de las
heces por cada mes de estudio.

Mes            Riqueza   Diversidad      Equidad     Dominancia
                 (S)     ([d.sub.s])   ([e.sub.s])   ([lambda])

Marzo             7         2.67          0.30          0.37
Abril             5         2.52          0.44          0.39
Mayo              4         2.94          0.63          0.34
Junio             6         2.37          0.39          0.42
Julio             5         1.09          0.21          0.91
Agosto            2         2.50          10.40
Septiembre        3         1.04          0.34          0.95
Octubre           3         1.23          0.60          0.81
Noviembre         2         1.02          0.25          0.97
Diciembre         4         1.33          0.33          0.75
Enero             6         1.64          0.27          0.60
Febrero           6         1.02          0.17          0.97
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Author:Caballero-Martinez, Luis Antonio; Rivas Manzano, Irma Victoria; Aguilera Gomez, Luis Isaac
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Article Type:Report
Date:Jan 1, 2009
Words:7077
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