Printer Friendly

Grupos funcionales de arboles en bosques secundarios de la region Bajo Calima (Buenaventura, Colombia).

FUNTIONAL GROUPS OF TREES IN SECONDARY FORESTS OF THE BAJO CALIMA REGION (BUENAVENTURA, COLOMBIA)

INTRODUCCION

Los bosques tropicales estan siendo sometidos a constantes intervenciones drasticas que han modificado el paisaje en muchas regiones. Los procesos de perturbacion natural y antropica afectan el funcionamiento ecosistemico de los bosques, y los impactos del cambio de uso del suelo y el cambio climatico sobre la biodiversidad y productividad no estan aun estimados (IPCC, 2002). Haciendo cada vez mas necesario entender a diferentes niveles y escalas lo que esta sucediendo con las nuevas configuraciones de vegetacion que crea el hombre con su desarrollo.

Una perturbacion es el cambio temporal en las condiciones ambientales medias que provoca un cambio pronunciado en un ecosistema, estas modificaciones pueden ser naturales y a menudo se producen como parte de un ciclo promoviendo la sucesion vegetal, tambien son causadas por los humanos y especies invasoras que no son parte del ciclo normal en determinado lugar (HUGHES, 2012). La perturbacion cumple un papel fundamental en el mantenimiento de la dinamica y de la diversidad de los ecosistemas y su influencia depende de la intensidad, la localizacion, el tiempo y el tipo de perturbacion (NEWTON, 2007).

La respuesta de los organismos o sistemas a perturbaciones segun la escala en el tiempo, se manifiesta en dos procesos de respuesta del ecosistema llamados resistencia y resiliencia (FABER-LANGENDOEN, 1991; DIAZ & CABIDO, 2001; THOMPSON et al., 2009; DORNELAS et al., 2011; HUGHES, 2012). La perdida de resiliencia de un ecosistema puede ser causada por la perdida de especies o un grupo de especies con determinada funcion, debido a prolongadas perturbaciones que generan un cambio en la estructura fisica del ambiente y, por tanto, el grado de recuperacion de la comunidad vegetal (CLARK & CLARK, 1992; ASQUITH, 2002; FOLKE et al., 2004).

La forma propuesta actualmente para medir efectos y estados de diferentes sucesos sobre la biodiversidad, es estimando las funciones y la respuesta de propiedades ecosistemicas (MAGURRAN & McGILL, 2011), lo cual se mide con la diversidad funcional (DF) definida como el valor y el rango de aquellos rasgos de especies y organismos que influyen en el funcionamiento de un ecosistema (TILMAN & LEHMAN, 2002). La DF de una comunidad se puede medir de forma discontinua o continua, la primera consiste en conocer la riqueza de grupos funcionales de plantas (RGF) y la segunda es el calculo de indices de DF (PETCHEY & GASTON, 2006). Ambas formas se basan en caracteres ecologicamente significativos para las relaciones planta-entorno y con capacidad de reflejar la accion de diferentes presiones selectivas, estos caracteres son conocidos como rasgos funcionales (DIAZ et al., 2002; VIOLLE et al., 2007).

La medida mas comun de DF es la RGF, la cual posibilita el agrupamiento de especies en una jerarquia de mayor nivel determinada por la relacion con un servicio ecosistemico, funcion o proceso, estos agrupamientos de especies vegetales se conocen como tipos funcionales de plantas (TFP), que estan constituidos por especies que desempenan un papel semejante en el funcionamiento del ecosistema, o que representan respuestas similares a factores ambientales (DIAZ & CABIDO, 2001). Basicamente es agrupar las especies de acuerdo con sus respuestas o caracteristicas comunes a determinados procesos para simplificar el analisis de comunidades vegetales (WESTOBY & WRIGHT, 2006).

En el caso del proceso de resiliencia, tomado como la capacidad de un sistema para mantener su estructura y funcionamiento despues de una perturbacion (THOMPSON, 2011), los rasgos funcionales importantes relacionados con la capacidad de resiliencia a la perturbacion son los caracteres reproductivos como la traslacion de semillas por animales u otros agentes, polinizacion, caracteristicas cualitativas como tipo, color, forma de fruto y semilla ya que brindan amplia informacion de esta cualidad ecosistemica, estos rasgos son importantes porque son indicativos de la recuperacion y el desarrollo del bosque tras una perturbacion sufrida (CASANOVES et al., 2011; THOMPSON, 2011), muestran la capacidad de reproduccion y dispersion de cada especie explicando la alta biodiversidad de los bosques tropicales (CONNELL, 1978) marcando la tendencia de la sucesion vegetal a configurar ensamblajes de comunidades vegetales con caracteristicas de estadios maduros con similaridad a bosques de la misma region que no han sido sometidos a perturbaciones drasticas, es decir a lo que se conoce como bosques primarios.

El Bajo Calima hace parte de la region Choco biogeografico en el anden Pacifico colombiano, reconocida mundialmente por su alta biodiversidad y endemismo (BERRY, 2002; RANGEL, 2004; MARTINEZ-HIGUERA, 2006). Cerca del 35% de sus bosques son considerados secundarios maduros y se establecieron despues del aprovechamiento a tala rasa realizado a inicios de la decada de los setenta por parte de una industria papelera (MELO-CRUZ & LOZANO-BOTACHE, 2009). Sus habitantes son grupos afrocolombianos, indigenas y colonos mestizos que derivan su sustento de la oferta ambiental de los bosques, principalmente la oferta maderera (MARTINEZ-HIGUERA, 2006; MELO-CRUZ & LOZANO-BOTACHE, 2009), sin ningun tipo de regulacion generando gran afectacion a estas formaciones vegetales en cuanto a estructura y perdida de la biodiversidad (RANGEL, 2004).

En Colombia existen pocas publicaciones sobre diversidad funcional y, concretamente, de evaluacion de grupos funcionales en bosque humedo tropical son inexistentes. Este enfoque se ha usado para estudiar cambios en la abundancia de rasgos o grupos funcionales en gradientes ambientales, conocer efectos de diferentes factores en el ensamblaje de comunidades vegetales (LOISELLE et al., 1996; DIAZ et al., 2007; LAVOREL et al., 2008) y se propone actualmente como potencial para hacer predicciones sobre el efecto del cambio climatico en ecosistemas (DIAZ & CABIDO, 2001). Recientemente CATELLANOS-CASTRO & BONILLA (2011), en Colombia, evaluaron los grupos funcionales de bosque alto andino con fines de caracterizacion de estados sucesionales y generar estrategias de restauracion ecologica.

Este articulo pretende inferir la capacidad de resiliencia de los bosques secundarios del Bajo Calima considerando la presion causada por la extraccion de madera, a traves de la seleccion y evaluacion de rasgos funcionales para hacer un analisis de TFP, aportando a la discusion de diversidad y redundancia funcional. Los objetivos son: 1) Caracterizar los rasgos funcionales reproductivos de las especies de bosque humedo tropical secundario del Bajo Calima. 2) Medir la diversidad funcional de dos bosques secundarios con dos niveles de intervencion a traves de la metodologia de grupos funcionales, y 3) Comparar las diferencias existentes entre dos areas de bosque secundario en cuanto a diversidad taxonomica y riqueza de grupos funcionales.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio. El Bajo Calima tiene 65.000 ha, esta localizado en la vertiente izquierda de la Cordillera Occidental y sobre la parte baja de la cuenca del rio Calima a 40 km del municipio de Buenaventura (Valle del Cauca), con altitud de 76 msnm, temperatura promedio anual de 26,5[degrees]C, precipitacion promedio anual de 7500 mm y humedad relativa de 90% (POT MUNICIPIO DE BUENAVENTURA, 2002).

Toma de informacion primaria. Se establecieron seis parcelas permanentes de 20x50 m (0,1 ha) en sentido norte-sur, tres parcelas en el sitio Don Sixto con coordenadas N 3 58' 19" - W 77 0'15", que corresponde al bosque secundario poco intervenido, y tres en el sitio San Joaquin con coordenadas N 3 57'32.4" - W 77 0'4.4", que corresponde al bosque secundario muy intervenido. Para un total de 0,3 ha de muestreo en cada sitio, equivalente a 3 RAB segun GENTRY (1982) que pueden describir un sitio de muestreo y acordes con las recomendaciones para muestreos locales de NEWTON (2007). El estado de intervencion dado a cada bosque se hizo segun el testimonio de la comunidad y datos de monitoreo forestal previos de MARTINEZ-HIGUERA (2006).

Todos los arboles con DAP > 10 cm se marcaron y midieron, se hicieron colectas botanicas y de frutos, se visitaron las parcelas en total 10 epocas durante los anos 2011 y 2012, las muestras fueron determinadas en la seccion de arboles del Herbario TOLI en el Laboratorio de Dendrologia de la Universidad del Tolima. Los frutos hallados in situ se clasificaron segun el tipo, se pesaron, se midieron sus dimensiones (diametro y longitud) y posteriormente se extrajeron las semillas, se pesaron y se midieron sus dimensiones (diametro y longitud) siguiendo los protocolos de CORNELISSEN et al. (2003). En el caso de las especies cuyos frutos no se hallaron en campo se recurrio a informacion secundaria de la zona, herbarios y bases de datos, no siempre encontrando las descripciones de estas variables a nivel de especie, en esos casos se recurrio a las descripciones de estas caracteristicas (tipo de fruto, peso, dimension de fruto, peso y dimension de semilla) a nivel de genero. Procesamiento de datos. Se utilizaron los rasgos tipo de fruto, dimension del fruto, peso de semilla, dimension de semilla y sindrome de dispersion (CASANOVES et al., 2011; THOMPSON, 2011); ademas, se proponen para este estudio la unidad de dispersion y el peso del fruto como rasgos adicionales. Para unidad y sindrome de dispersion se considero: la morfologia de las diasporas (semillas y frutos) y la naturaleza del agente dispersor. Para unidad de dispersion se tuvo en cuenta si la dispersion se realizaba bajo la forma de unidades aisladas o acompanadas de otras estructuras como fruto (DE NOIR et al., 2002). La determinacion del sindrome se hizo con el apoyo de informacion secundaria por especie y genero, se tuvieron en cuenta unicamente mecanismos de dispersion primaria descritos por ROOSMALEN (1985), SALGADO (2007) y ARANGO et al. (2011): anemocoria (viento), autocoria (explosion y gravedad), y zoocoria en dos categorias: mamalocoria (mamiferos) y ornitocoria (aves). En el caso donde las especies tuvieran mas de un mecanismo de dispersion se tomaron los dos principales.

Para las especies que no presentaron informacion secundaria sobre este rasgo, se utilizaron los sindromes de dispersion descritos por ROOSMALEN (1985), JUDD et al. (1999) y CORNELISSEN et al. (2003). Anemocoria: frutos y semilla con estructuras aladas y/o plumosas; mamalocoria: (fauna no voladora) frutos con arilo comestibles, aromaticos, de gran tamano y colores amarillo, verde y cafe; ornitocoria: (fauna voladora) frutos con arilo comestibles, de colores brillantes naranja, rojo, blanco, negro y por lo general drupas y bayas carnosas; autocoria: frutos con pocas o ninguna adaptacion evidente para la dispersion.

Analisis de datos. Se construyo una matriz especie-rasgo y se analizaron los datos mediante el software estadistico Infostat Profesional (DI RIENZO et al., 2008). Se calculo la estadistica descriptiva de los rasgos y correlaciones de Pearson. Posteriormente se hizo un analisis de conglomerados jerarquicos con el metodo de Ward, que identifica las dos especies con menor distancia para unificarlas en primera instancia; el promedio de los RF de estas especies sera quienes representen la posicion del grupo, luego calcula nuevamente esta misma distancia entre dos especies para formar otro grupo o entre una especie y el grupo previamente formado, asi sucesivamente hasta que todas las especies se agrupen; ademas, incluye informacion de covarianza entre RF, lo que produce grupos mas diferenciados entre si, al minimizar la varianza entre grupos y maximizar la varianza entre ellos (CASANOVES et al., 2011). Para el calculo de la distancia se utilizo la propuesta por GOWER (1971), que utiliza la distancia euclidea para las variables continuas (peso, diametro y longitud de semillas y frutos) y Jaccard para las variables cualitativas (unidad de dispersion, tipo de fruto y sindrome de dispersion).

Posteriormente pruebas de analisis de varianza multivariado, MANOVA (Wilks), para determinar diferencias significativas entre grupos funcionales, utilizando los rasgos continuos; ademas, se realizo la prueba multiple de diferencias de medidas entre grupos de Hotelling que permitieron diferenciar los TFP. Posteriormente se usaron variables dicotomicas para identificar las categorias existentes en las variables: unidad de dispersion, tipo de fruto y tipo de dispersion, a partir de estos RF se hizo un analisis de tablas de contingencia utilizando el estadistico Chi2 para establecer asociaciones en cada uno de los casos, por ultimo se detallo la composicion de los TFP. Una vez detallados los TFP para los bosques secundarios humedos tropicales, estos se usaron para clasificar los nuevos TFP de los dos sitios en dos grados de intervencion para observar graficamente la presencia o ausencia de especies en cada grupo funcional por sitio.

RESULTADOS

Descripcion taxonomica general. Se identificaron 33 familias, 61 generos y 93 morfoespecies con 7 indeterminadas. El sitio 1 (Don Sixto) de menor intervencion tuvo 54 especies, el sitio 2 (San Joaquin) de mayor intervencion tuvo 70 (Apendice 1). Las familias botanicas mas abundantes fueron: Sapotaceae, Clusiaceae, Leguminosae, Chrysobalanaceae, Lecytidaceae y Melastomataceae. Las especies mas abundantes fueron: Pradosia cuatrecasasii (Aubrev.) T.D. Penn., Eschweilera integrifolia (Ruiz & Pav. ex Miers) R. Knuth., Guatteria cargadero Triana & Planch., Helianthostylis sprucei Baill., Inga sp.1, Licania sp.1, Mabea chocoensis Croizat., Manilkara bidentata (A.DC.) A. Chev., Miconia ruficalyx Gleason., Oenocarpus bataua Mart., Pourouma bicolor subsp. Chocoana (Standl.) C.C. Berg y Heusden., Roucheria monsalveae A.H. Gentry., Sacoglottis ovicapa Cuatrec., Vochysia ferruginea Mart., Pouteria sp.4 y Osteophloeum platyspermum (Spruce ex A. DC.) Warb.

Evaluacion de rasgos funcionales. El 60% (56) de las especies de los bosques de los dos sitios tienen el fruto como unidad dispersante, dependiendo de un vector ajeno a la planta madre para lograr la diseminacion de las semillas, mientras que el 40% (47) de las especies poseen aditamentos propios que les permiten diseminarse cuando el proceso de fructificacion llega a la madurez.

El tipo de fruto mas comun es la drupa con el 32% de las especies, seguido de la baya con 27%, relacionados con dispersion animal. En los otros tipos de fruto se destaca la capsula dehiscente con 21% y en menor proporcion legumbre (7%), pixidio y capsula indehiscente (5%) y foliculo con 3% (Tabla 1).

El espectro de dispersion muestra predominancia de la dispersion por mamiferos, seguida con el mismo porcentaje (28%) en dispersion por aves (ornitocoria) y autocoria el menor porcentaje (Figura 1A). En el bosque de menor intervencion la diseminacion por mamiferos corresponde al 40%, el 34% a la autocoria, el 20% a las aves y el 6% por viento. Muestra marcada diferencia con el bosque de mayor intervencion, aunque conserva la predominancia de mamiferos como vector principal, el porcentaje de especies con este sindrome asociado es menor, las especies asociadas a la autocoria tambien muestran gran disminucion, la diseminacion por aves aumenta en un 13%. Los dos bosques son reciprocos, donde la minoria de especies en ellos cumple el traslado a traves del mecanismo anemocoria (Figura 1B).

El 79% de los pesos de frutos que predominan son frutos livianos, entre los cuales se encuentran especies como Vismia baccifera subsp. Ferruginea (Kunth) Ewan., Guatteria calimensis R.E. Fr. y Guatteria cargadero Triana & Planch.; y el resto (21%) en otras corresponden a los frutos mas pesados destacando especies como Theobroma bicolor Humb. y Bonpl., Carapa guianensis Aubl., Lecythis minor Jacq. El diametro de fruto acumula el 73% con frutos menores a 3,08 cm, 10% menores a 4,5 cm y el otro 17% son frutos con diametros superiores a 5. Debido a la correlacion que existe entre peso y dimension de fruto, las especies mas representativas con valores mayores y menores fueron las mismas que se mencionan para el caso del peso. La longitud de fruto inferior a 7,8 cm predomino con el 89% de los frutos. Este rasgo se relaciona mas con el tipo de fruto, por ejemplo las leguminosas pertenecientes a las especies Inga acreana Harms., Pentaclethra macroloba (Willd.) Kuntze. e Inga ingoides (Rich.) Willd., presentando las mayores longitudes, y las de menor longitud relacionadas con las bayas estan Goupia glabra Aubl., Miconia ruficatyx Gleason. y Zanthoxylum brisasanum (Cuatrec.) P.G. Waterman. Para mas detalles de la distribucion de frecuencias de los rasgos de fruto se puede ver BOCANEGRA & GALVIS (2013).

El 85 % de las semillas que produce el bosque secundario humedo tropical del Bajo Calima no pesan mas de 2,17 g, las cuales utilizan el viento y las aves para dispersarse; y el 4% llegan a pesar mas de 8,66 g, utilizando los mamiferos y la gravedad como dispersor. El diametro de semilla se encuentra ampliamente distribuido en cuatro clases diametricas representadas con un 85% que no sobrepasan un diametro de 2,07 cm. La longitud de semilla se encuentra distribuida en un 87% en las primeras cuatro clases que no sobrepasan 3,26 cm de longitud. Los diametros y longitudes de semillas muestran una clara tendencia del bosque a dispersarse por ornitocoria y anemocoria cuando obtienen bajos valores en estas variables y, por el contrario, a dispersarse por mamalocoria y autocoria cuando tienen valores altos en su dimension y peso. El 96% de las semillas no superan una dimension mayor de 4,78 cm. La dimension como rasgo fue el resultado de promediar el ancho y el largo de cada semilla (Figura 2)

El 42% de las especies de los bosques humedos tropicales del Bajo Calima poseen semillas con dimensiones entre 1,6 cm y 3,19 cm, el 34% son especies con semillas de dimensiones mucho menores entre 0,02 cm y 1,6 cm; el 21% corresponden a semillas con dimensiones mayores a las clases anteriores entre 3,19 cm y 4,78 cm, y el 3% restante corresponden a especies con semillas muy grandes mayores a 7,96 cm (Figura 2).

La mayor proporcion de semillas en ambos sitios se encuentra en las dos primeras clases, pero Don Sixto a diferencia de San Joaquin contiene una mayor proporcion y distribucion de semillas en las clases de dimension grandes. El bosque con menor intervencion concentra el mayor numero de especies en las dos principales que corresponden a semilla con dimension entre 0,02 cm a 3,83 cm, el 81%, el 13% se ubican en la clase diametrica 3 que corresponden a dimensiones entre 3,83 cm y 5,74 cm; y el 6% restante en las dos clases mayores; el bosque considerado el de mayor intervencion (San Joaquin) concentra el 88% de las especies con semillas menores a 3,83 cm en las primeras clases diametricas, tiene una representacion notoria en la clase diametrica 3 con un 10% y casi nula en las mayores con 2% (BOCANEGRA & GALVIS, 2013).

Segun DALLING (2002) y MELO-CRUZ & VARGAS-RIOS (2003) una forma de caracterizar grupos ecologicos es segun el tamano de su semillas, las especies pioneras poseen semillas pequenas al igual que las secundarias tempranas, las secundarias tardias y la especies de sucesiones maduras poseen semillas medianas y grandes, respectivamente.

Considerando lo anterior, el bosque sometido a mayor intervencion (San Joaquin) posee gran ausencia de especies con tamanos de semillas correspondientes a grupos ecologicos como secundarias tardias o de bosque maduro, pero posee alta concentracion de semillas pequenas relacionadas con especies pioneras el 48%. El bosque con menor intervencion (Don Sixto) muestra que la mayoria de sus especies poseen semillas entre 1,92 cm y 3,83 cm, lo que refiere a que no son las mas diminutas pero tampoco pertenecientes a categorias mayores, se puede decir que pertenecen al grupo de secundarias tempranas y probablemente algunas de estas sean tardias (BOCANEGRA & GALVIS, 2013).

Se observa un coeficiente de variacion (CV) de 444,5% para el peso de semillas y de 355,51% para el peso de frutos, puesto que la mayor variabilidad la aportan las especies con tipos de frutos grandes como algunos pixidios, una capsula dehiscente y una drupa (Eschweilera reversa Pittier, Eschweilera coriacea (DC.) S.A. Mori, Lecythis minor Jacq, Licania micrantha Miq. y Carapa guianensis Aubl.), y tambien por tipos de frutos pequenos como es el caso de la mayoria de bayas y drupas, entre estas estan todas las especies de Melastomataceae, Sapotaceae y Clusiaceae. Y para la longitud de los frutos el CV fue de 151,45% debido principalmente a todas las especies de las familias de Caesalpiniaceae, Mimosaceae, Malvaceae, que tienen tipo de fruto en legumbre y foliculo. El resto de rasgos funcionales obtuvo un CV menor del 87% lo que indica una menor dispersion de sus valores (Tabla 2).

Se encontraron correlaciones de Pearson significativas directas entre DS y la LS (p [menor que o igual a] 0), DS y DF (p [menor que o igual a] 2,3E-12) y entre LS y DF (p [menor que o igual a] 2,6E-10), ya que las semillas guardan en diferentes proporciones las relaciones alometricas que han desarrollado buscando la mejor estrategia de proteccion y dispersion posible. Las relaciones entre PF y DF (p [menor que o igual a] 0), PF y LF (p [menor que o igual a] 5,0E-04), PF y DS (p [menor que o igual a] 1,0E-05), PS y DS (p [menor que o igual a] 0), PS y LS (p [menor que o igual a] 4,1E-08), fueron significativas puesto que el peso del fruto y la semilla depende de las dimensiones de las mismas, ademas el fruto por contener la(s) semilla(s) depende de la dimension de esta ultima.

Tip os funcionales de plantas (TFP). Entre las especies arboreas del bosque secundario humedo tropical del Bajo Calima existe una clara asociacion funcional segun los rasgos reproductivos representada en seis grupos funcionales (Figura 3). El MANOVA (analisis de la varianza multivariado) construido a partir de los rasgos funcionales peso, longitud y diametro de los frutos y semillas mostro diferencias significativas (p < 0,0001) entre grupos, y la prueba multiple de diferencias de medidas entre grupos de Hotelling encontro que el TFP1 se diferencia significativamente (P< 0,05) del resto de TFP, mientras que el TFP3 y el TFP5 no se diferenciaron entre si; ademas, los TFP 2, 4, 5 y 6 presentaron perfiles de medias que no lograron diferenciarse entre ellos. El resto de separacion de los grupos fue atribuido a las variables categoricas, unidad de dispersion, tipo de fruto y tipo de dispersion, resultaron muy utiles en la separacion de los grupos funcionales, puesto que presenta asociaciones significativas (p < 0,0001) en cada uno de los casos, en el analisis de tablas de contingencia (BOCANEGRA & GALVIS, 2013).

El TFP1 estuvo compuesto por 22 especies, de las cuales 17 tienen como unidad dispersante la semilla y 5 el fruto, caracterizadas por tener los mayores valores en los rasgos de peso, diametro y longitud de frutos y semillas; el tipo de fruto mas comun son las capsulas dehiscentes e indehiscentes con presencia significativa de algunos pixidios y legumbres. El sindrome de dispersion de este grupo es la autocoria con algunas especies diseminadas por mamalocoria.

El TFP2 se compone de 12 especies, las cuales tienen dispersion por mamalocoria y ornitocoria, para dicho proceso usan el fruto que son bayas moderadamente grandes y pesadas como unidad de dispersion. El TFP3 dispone de 12 especies y esta caracterizado por tener bayas generalmente livianas y pequenas al igual que sus semillas, estas utilizan el fruto como unidad de dispersion a traves de la ornitocoria.

[FIGURA 3 OMITIR]

El TFP4 consto de 20 especies, donde 12 presentan autocoria, 6 anemocora, una mamalocoria y una ornitocoria-mamalocoria, todas utilizando como unidad de dispersion la semilla; el tipo de fruto que domina este grupo son las capsulas dehiscentes con 18 especies y 2 son foliculos. El TFP5 esta constituido por 13 especies, de las cuales 7 tienen dispersion por ornitocoria-mamalocoria y 5 mamalocoria, utilizando el fruto que son drupas de tamano mediano como unidad de dispersion.

El TFP6 compuesto por 14 especies, de las cuales 4 son palmas todas pertenecientes a la familia Arecaceae y se caracteriza por utilizar el fruto como unidad de dispersion, estas drupas se dispersan solo por mamalocoria.

Comparacion de los TFP en dos grados de intervencion. Para toda la zona de estudio las especies se dividieron en 6 grupos funcionales de plantas, lo cual representa que cada grupo tiende a tener las mismas estrategias de dispersion (Figura 3) y posteriormente contrastando la composicion funcional tenemos que en el sitio mas conservado hay 54 especies distribuidas asi: el TFP1 se compone de 16 especies en su mayoria pertenecientes a las familias Mimosaceae y Lecythidaceae; el TFP2 consta de 6 especies todas de la familia Sapotaceae; el TFP3 tiene 5 especies de las cuales 3 son Melastomataceae, una Lauraceae y una Myrtaceae; el TFP4 cuenta con 12 especies, que en su mayoria son Myristicaceae y Vochysiaceae; el TFP5 esta compuesto de 6 especies con 2 Chysobalanaceae y una respectivamente de las familias Annonaceae, Burseraceae, Moraceae y Urticaceae; finalmente el TFP6 esta compuesto por 9 especies, 2 Arecaceae, 2 Chysobalanacae, 2 Clusiaceae y una especie respectivamente de las familias Humiriaceae, Linaceae y Moraceae (Tabla 3 y Figura 4).

Para el caso del bosque mas intervenido, San Joaquin, el dendrograma se compone de 70 especies. Encontrando mayor riqueza en los TFP a excepcion del grupo de especies con frutos grandes. El TFP1 se compuso de 10 especies, donde dos fueron Lecythidaceae y Malvaceae, el resto con familias diferentes, Annonaceae, Chrysobalanaceae, Lauraceae, Meliaceae, Mimosaceae, Papilionaceae; el TFP2 consta de 11 especies, con 9 Sapotaceae, una Clusiaceae y una Malvaceae; el TFP3 presento 11 especies, 5 Melastomataceae, una Ebenaceae, una Goupiaceae, una Hypericaceae, una Primulaceae, una Myrtaceae y una Rubiaceae; el TFP4 con 16 especies, es el que mas riqueza tiene, distribuidas en 8 familias, Myristicaceae, Euphorbiaceae, Apocynaceae, Papilonaceae, Vochysiaceae, Burceraceae, Ochnaceae y Rutaceae; El TFP5 cuenta con 12 especies, repartidas en diferentes familias, 2 Annonaceae, 2 Lauraceae, 2 Moraceae, 2 Rubiaceae, una Burseraceae, una Chrysobalanaceae, una Simaroubaceae y una Urticaceae; y el TFP6 con 10 especies, 4 Clusiaceae, 3 Aracaceae, una Humiriaceae, una Linaceae y una Moraceae (Tabla 3 y Figura 5).

Se observa que el bosque conservado presenta un 72% de las especies del TFP1, mucho mayor que en el bosque San Joaquin, caracterizado por especies de boque maduro. Ademas, en cuanto al TFP2 y al TFP3, se observa una fuerte disminucion en su riqueza, contrario a lo que ocurre en el bosque intervenido puesto que estos grupos se caracterizan por ser muy eficientes en su dispersion para asi poder colonizar los claros que se generan en el bosque por la intervencion ya mencionada; simultaneamente los TFP 4, 5 y 6, poseen caracteristicas de grupos ecologicos primarios y secundarios, ya que tienen pesos y tamanos de frutos y semillas variados al igual que sus tipos de frutos, aparte de dispersarse generalmente por animales o por gravedad. Para el caso del bosque mas intervenido, San Joaquin, el dendrograma se compone de 70 especies; se encontro que la riqueza funcional en cada TFP es mayor en comparacion del bosque conservado, lo cual presenta una alta redundancia funcional en los grupos exceptuando el TFP1.

[FIGURA 4 OMITIR]

[FIGURA 5 OMITIR]

El TFP1 se compuso de 10 especies, 2 pertenecientes a la familia Lecythidaceae y Malvaceae, el resto de especies pertenecientes a las familias Annonaceae, Chrysobalanaceae, Lauraceae, Meliaceae, Mimosaceae, Papilionaceae; el TFP2 consta de 11 especies, 9 Sapotaceae, una Clusiaceae y una Malvaceae; el TFP3 presento 11 especies, 5 Melastomataceae, y una especie respectivamente de las familias Ebenaceae, Goupiaceae, Hypericaceae, Primulaceae, Myrtaceae y Rubiaceae; el TFP4 con 16 especies, es el que mas riqueza tiene, distribuidas en 8 familias, Myristicaceae, Euphorbiaceae, Apocynaceae, Papilionaceae, Vochysiaceae, Burseraceae, Ochnaceae y Rutaceae; el TFP5 cuenta con 12 especies, 2 especies en cada una de las familias Annonaceae, Lauraceae, Moraceae, Rubiaceae y una especie respectivamente en las familias Burseraceae, Chrysobalanaceae, Simaroubaceae y Urticaceae. Por ultimo, el TFP6 con 10 especies, 4 Clusiaceae, 3 Arecaceae, y una especie por cada una de las familias Humiriaceae, Linaceae y Moraceae.

Ademas, en el TFP2 y el TFP3 se observa una fuerte disminucion en su diversidad, contrario a lo que ocurre en el bosque San Joaquin puesto que estos grupos se caracterizaron por tener mayor numero de especies y poseer caracteristicas que las hacen mas eficientes en su dispersion, esta cualidad les permite colonizar los claros que se generan en el bosque por la intervencion producida por la extraccion de madera tradicional; simultaneamente, los TFP4, 5 y 6 poseen caracteristicas de grupos ecologicos primarios y secundarios, ya que sus rasgos de peso y tamano de frutos y semillas, tipo de fruto y tipo de dispersion son variados.

DISCUSION

Es importante destacar una fuerte dependencia de vectores animales para promover el proceso de diseminacion y regeneracion de las especies vegetales del bosque estudiado. Se analizaron dos bosques secundarios con diferentes grados de intervencion antropica, referida unicamente a la extraccion de maderera. En el caso del bosque con mayor intervencion (San Joaquin) el numero de especies fue mayor que el bosque tratado como mas conservado o con menor grado de intervencion (Don Sixto). CONNELL (1978) a traves de la teoria de la perturbacion intermedia sostiene que en ecosistemas maduros la presencia de perturbaciones intermedias permite mantener niveles de riqueza de especies y, por tanto, de biodiversidad mayor de los que habria en ausencia de estas perturbaciones. ROXBURGH et al. (2004) demuestran que estas alteraciones articulan diferentes mecanismos como los fenomenos de dispersion, de recolonizacion, de competencia, que generan el aumento de la diversidad partiendo de un proceso de perturbacion. Desde el punto de vista taxonomico es comun este comportamiento en areas recien colonizadas con buenas fuentes de semillas como la region de estudio.

No existe informacion sobre los patrones de sistemas de dispersion de plantas en las distintas regiones geograficas del pais (CORREA-GOMEZ et al., 2013). A pesar de que se ha avanzado en trabajos de caracterizacion importantes de diferentes ecosistemas colombianos (RANGEL, 2004), se requiere mas conocimiento del comportamiento funcional.

En regiones tropicales se ha reportado una alta frecuencia de especies dispersadas por animales, mayor a la encontrada en regiones templadas (GENTRY, 1982) y el area de estudio no es la excepcion, donde predominan en el bosque conservado las especies dispersadas por mamiferos y aves. El ensamblaje funcional de los distintos sistemas de dispersion cambian cuando las comunidades y las poblaciones de frugivoros son afectadas por la caceria o por la fragmentacion de los bosques (WRIGHT, 2003). Tal como se muestra en el presente estudio, donde la dominancia de especies dispersadas por animales es mayor en el bosque secundario conservado.

Los TFP de plantas son el resultado de respuestas similares al ambiente o efectos similares en los procesos ecosistemicos donde se resume la enorme diversidad de especies en grupos mas o menos predecibles (BLONDEL, 2003; DIAZ et al., 2002). Considerando esto, la respuesta del bosque secundario humedo tropical del Bajo Calima al proceso ecosistemico resiliencia se puede reducir en 6 TFP, donde se encontraron especies generalmente con valores mayores en tamano y peso de frutos y semillas, por lo que un 24,73% de las especies del bosque se agruparon en el TFP1, el resto de TFP poseen menores pesos y tamanos. El tamano y peso de fruto y semilla dependen de como es el ambiente que los rodea y de como la semilla se ha adaptado a esas condiciones; el tamano probablemente representa un compromiso entre los requerimientos de dispersion (que favorecerian tamanos menores) y las necesidades de reservas que utiliza la plantula para establecerse (que favorecerian tamanos mayores); en consecuencia, el peso y tamano de los frutos y semillas son un indice relativo de la inversion de materia y energia que hace la planta madre para desarrollarlos (DALLING & HUBBELL, 2002), lo cual tambien es conocido como trade-off o estrategias de las plantas.

La produccion de un fruto y semilla grande podria implicar que el numero de semillas sea minima, o que sea necesario un periodo largo entre cosechas, o que la provision de buenas reservas aumente la probabilidad de permanecer mas tiempo en el suelo antes de independizarse, puesto que la competencia en estos bosque es alta, en estas condiciones la dispersion es menos importante que contar con el tiempo suficiente para que la planta desarrolle raices y hojas bien formadas antes de independizarse, ademas de favorecer la germinacion cuando estas quedan enterradas, generalmente estas especies toleran la sombra (DALLING & HUBBELL, 2002); esto favorece relativamente a la resiliencia puesto que asegura la existencia de una especie despues de una perturbacion fuerte. Por otro lado, los frutos y semillas pequenas y livianas pueden producirse en mayores cantidades y tener gran capacidad de dispersion, asegurando que por lo menos algunas cuantas logren colonizar nuevos claros y asegurar su existencia (DALLING, 2002). Se observa entonces una alta redundancia en los grupos funcionales, lo que da como resultado una buena resiliencia ya que se asume que la existencia de al menos un miembro de un grupo funcional garantiza su funcion o su respuesta (WALKER, 1992).

El rasgo unidad de dispersion dividido en dos caracteristicas estructurales principales, logro separar dos grandes grupos, uno que utiliza las semillas como unidad de dispersion y el resto de TFP que usan el fruto como medio dispersor; el TFP1 con tipos de frutos en capsulas dehiscentes e indehiscentes, legumbres y pixidios principalmente, es dispersado por gravedad, mamiferos y aves; y el TFP4 con frutos en capsulas dehiscentes y dos foliculos, esta dispersado por el viento, la gravedad y en menor proporcion por mamiferos y aves.

Los mecanismos de dispersion representan un rasgo muy importante para la recolonizacion despues de las perturbaciones y para favorecer el flujo genetico dentro del paisaje (DALLING, 2002), puesto que la regeneracion de un bosque depende de la capacidad de dispersion de las semillas y estas a las condiciones de habitat a las que van llegar. Investigaciones han determinado que las semillas dispersadas por el viento (anemocoras) llegan en mayor numero a los claros, al ser favorecidas por los movimientos del aire. Sin embargo, las semillas con otras formas de dispersion, como las autocoras y zoocoras, parecen ser poco influenciadas por los claros (LOISELLE et al., 1996).

Para clasificar las especies de cada sitio en TFP se utilizo el modelo de grupos funcionales general del bosque secundario muy humedo tropical del Bajo Calima (BOCANEGRA & GALVIS, 2013), puesto que este contiene implicito en cada TFP las especies con caracteristicas iguales en toda la region de estudio. En donde una mayor diferencia en la composicion floristica entre cada TFP por sitio y los TFP del bosque en general, exhiben una ausencia de parte de su riqueza funcional, y la perdida de un TFP completo sugiere una perdida en su capacidad de resiliencia, y a la vez estados sucesionales diferentes. Asumiendo que a mayor riqueza en cada uno de los TFP, mayor capacidad tendra de absorber disturbios el bosque secundario, y asi poder retener sus funciones y estructura basica (WALKER, 1995). Conservando en el mosaico de la region una alta diversidad de especies, funcional y eventualmente genetica que debe ser objeto de estudio.

En cuanto al TFP1, la mayor diversidad floristica la presenta el bosque Don Sixto que es el menos intervenido, esto respalda la condicion de este bosque como el mas conservado, puesto que las especies que alberga tienen caracteristicas como dimension de la semilla y tipo de dispersion tipicas del grupo ecologico de las secundarias y pertenecen a las familias Chrysobalanaceae, Lecythidaceae, Meliaceae, y Mimosaceae, Caesalpiniaceae, tal como las clasifica MARTINEZ-HIGUERA (2006).

Las diferencias en cuanto a diversidad floristica en los TFP2 y 3 son mucho menores en el bosque San Joaquin, por ser grupos con altas probabilidades de dispersar sus bayas generalmente pequenas y livianas por medio de aves y mamiferos en el TFP2 y por aves en el TFP3, estas caracteristicas inducen gran capacidad de dispersion, lo que permite recorrer relativamente largas distancias para colonizar claros. Estos grupos estan compuestos por especies que en su mayoria pertenecen al grupo ecologico de las primarias o pioneras porque se establecen y crecen en claros recientes, como los que se generan despues de un aprovechamiento o de la caida natural de un arbol. Estas especies pertenecen a las Melastomataceae y Sapotaceae, y solo dos familias con una especie cada una pertenecen al grupo ecologico de las secundarias, Myrtaceae y Lauraceae segun MARTINEZ-HIGUERA (2006).

San Joaquin cuenta con una mayor riqueza funcional en los TFP4, 5 y 6 que Don Sixto (Tabla 3), aunque las diferencias entre estas dos no son tan marcadas, ademas por ser estos bosques tan diversos se plantea una redundancia funcional dentro de cada TFP que no permite que el proceso ecosistemico de resiliencia se afecte a grandes escalas. Estos grupos estan caracterizados por contener drupas dispersadas por aves y mamiferos, y por la gravedad, el tamano y peso de estos frutos y semillas en promedio son moderadamente grandes lo que indica que existen especies pertenecientes a los dos grupos ecologicos. El primer grupo es de especies tolerantes a la luz pertenecientes a familias como Annonaceae, Burseraceae, Clusiaceae, Melastomataceae, Meliaceae, Ochnaceae, Rubiaceae, Simaroubaceae y Vochysiaceae; y las especies tolerantes a la sombra de familias como: Caesalpiniaceae, Chrysobalanaceae, Apocynaceae, Euphorbiaceae, Humiriaceae, Lauraceae, Lecythidaceae, Linaceae, Mimosaceae, Moraceae, Myristicaceae, Myrsinaceae, Papilionaeae, Sapotaceae y Sterculiaceae (MARTINEZ-HIGUERA, 2006 El TFP mas importante para la evaluacion de la resiliencia fue el TFP1 por contener especies del grupo ecologico de las esciofitas con frutos y semillas grandes y de gran peso, dispersadas por gravedad y animales, lo que indica un alto grado de conservacion; este grupo funcional es representativo en Don Sixto. Por otro lado el TFP2 y el TFP3 contienen frutos y semillas livianas de pequenos tamanos, con dispersion por aves o viento, lo que aumenta su probabilidad de dispersion, ubicado las especies de estos TFP en el grupo ecologico de las heliofilas; estos grupos funcionales son representativos en San Joaquin por la constante intervencion que recibe el bosque. En cuanto a los TFP4, 5 y 6, al presentar frutos y semillas moderadamente pesadas y grandes que se relacionan con sindromes de dispersion variados, indican cierto grado de desarrollo en los dos bosques con distinto grado de intervencion.

Los resultados de este estudio demuestran que tanto el bosque con menor intervencion y el bosque de mayor intervencion presentan resiliencia potencial a diferentes escalas. El primero tiene una resiliencia mas lenta en terminos de establecimiento y crecimiento de individuos, puesto que estas especies requieren de tiempo suficiente y una oportunidad en el bosque para emerger, establecerse y desarrollarse, ya que estas van a ser especies duraderas en el tiempo. Por el contrario, la segunda posee especies de crecimiento rapido lo que las ubica en el grupo ecologico de las pioneras, las cuales cuentan con estrategias efectivas para establecerse en los claros que van quedando en el bosque despues de su intervencion pero son poco duraderas en el tiempo, este tipo de bosque tiene una regeneracion constante y rapida, lo que permite que exista una gran diversidad de especies forestales.

A escala del paisaje de la region se muestra que aun se conservan interacciones con fauna que permiten una alta diversidad tanto en los sitios conservados como en los que son utilizados para sacar madera de pequenas dimensiones, lo cual va moldeando el ensamblaje de la comunidad arborea y modificando la relacion tamano de semilla y establecimiento, destacada por FOSTER & JANSON (1985) como importante para entender el funcionamiento del ecosistema. Estos cambios en la reproduccion y la composicion funcional de los ecosistemas muy intervenidos han sido ampliamente comprobados como en el caso del bioma de Mata Atlantica de Brasil (GIRAO et al., 2007).

Entender esta proporcion funcional de la unidad de dispersion es fundamental a la hora de entender la sucesion y plantear medidas de conservacion, ya que la morfologia de estos facilita o dificulta el transporte y posterior establecimiento de la semilla, configurando la composicion de los TFP, de acuerdo a las interacciones con los dispersores. ARANGO et al. (2011) y MANIGUAJE et al. (2011) sugieren que los tipos de frutos que estan relacionados con los mecanismos de dispersion animal tienen una mayor distancia de dispersion y menor agregacion, lo cual los hace mas vulnerables y por consiguiente objetos de conservacion si se quiere aumentar resiliencia.

Evidentemente en el sitio con intervencion permanente la redundancia funcional se pierde en un grupo, lo cual puede tener consecuencias a largo plazo en extincion local (LAWTON & BROWN, 1993). Dicha redundancia es la que sostiene el funcionamiento de los ecosistemas forestales en las diferentes funciones y procesos en los que interviene cada especie (WALKER et al., 1999).

Es importante reconocer que estos bosques son altamente resilientes y que si se dejan recuperar lograran mantener alta biodiversidad gracias a la cercania a areas mas conservadas y la presencia de muchos dispersores como aves y mamiferos, de los cuales se han reportado recientemente 85 especies de aves y 21 de mamiferos para esta region segun QUIMBAYO (2006).

MULLER-LANDAU (2010) toma las caracteristicas tamano y fertilidad como uno de los principales trade-off para separar especies en un rango de comportamientos frente a la sucesion, este comportamiento de trade-off se ve reflejado en la comparacion de los dos sitios evaluados, encontrando predominancias del grupo funcional 1 en el bosque conservado donde existe menos luminosidad y la tendencia a la ausencia en el bosque intervenido. Finalmente, no se descarta posibilidades de que estos bosques sean manejados gracias a su alta resiliencia evidenciada en este estudio, lo que permite pronosticar que estos bosques secundarios tienen potencial de manejo sostenible tal como lo recomienda FINEGAN (1992), a partir de bosques secundarios en America Central, los cuales tienen estructuras y funcionamientos similares a los del Choco biogeografico.

GUARIGUATA & OSTERTAG (2002) muestra como las sucesiones secundarias pueden alcanzar propiedades similares a los bosques primarios en cuanto a estructura y biomasa, y destaca que la recuperacion funcional en cuanto a biodiversidad y relaciones con dispersores es un proceso mucho mas largo en la escala temporal. Estos estudios de otras regiones muestran como el Bajo Calima tiene gran potencial para la recuperacion de sus bosques y poder seguir prestando servicios ecosistemicos a las comunidades que alli habitan.

AGRADECIMIENTOS

Los autores desean agradecer al fondo de investigaciones de la Universidad del Tolima por financiar esta investigacion, al Consejo Comunitario del Bajo Calima por permitir la realizacion de este trabajo en su territorio, al Centro Forestal Tropical Pedro Antonio Pineda por brindar las condiciones necesarias, a los guias de campo y al Laboratorio de Dendrologia de la Universidad del Tolima.

BIBLIOGRAFIA

ARANGO, H., DUQUE, A., CARDENAS, D. & BARRETO, J., 2011.--Relacion entre el mecanismo de dispersion de semillas y distribucion de algunas especies arboreas en un bosque de tierra firme de la Amazonia colombiana. Colombia amazonica, 4: 87-96.

ASQUITH, N.M., 2002.--La dinamica del bosque y la diversidad arborea: 377-406 (en) GUARIGUATA, M.R. & KATTAN, G.H (eds.) Ecologia y conservacion de bosques neotropicales. Editorial Tecnologica de Costa Rica, Turrialba, Costa Rica.

BERRY, E., 2002.--Diversidad y endemismo en los bosques neotropicales de bajura: 13-32 (en) GUARIGUATA, M.R. & KATTAN, G.H. (eds.) Ecologia y conservacion de bosques neotropicales. Editorial Tecnologica de Costa Rica, Turrialba, Costa Rica.

BLONDEL, J., 2003.--Guilds or functional groups: does it matter? Oikos, 100: 223-231.

BOCANEGRA GONZALEZ, K.T. & GALVIS JIMENEZ, J.D., 2013.--Determinacion de la resiliencia en bosques secundarios humedos tropicales a traves de la diversidad funcional de arboles en la region del Bajo Calima, Buenaventura, Valle del Cauca: Tesis, Universidad del Tolima, Facultad de Ingenieria Forestal, Ibague.

CASANOVES, F., PLA, L. & DI RIENZO, J.A., 2011.--FDiversity: a software package for the integrated analysis of functional diversity. Methods in Ecology & Evolution, 2: 233-237.

CASTELLANOS-CASTRO, C. & BONILLA, M.A., 2011.--Grupos funcionales de plantas con potencial uso para la restauracion en bordes de avance de un bosque altoandino. Acta Biol. Colomb., 16 (1): 153-174.

CLARK, D.A & CLARK, D.B., 1992.--Life history diversity of canopy and emergent trees in a neotropical rain forest. Ecological Monograph., 62 (3): 315-344.

CONNELL, J.H., 1978.--Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science, 199: 1302-1310.

CORNELISSEN, J.H.C., LAVOREL, S., GARNIE, E., DIAZ, S., BUCHMANN, N., GURVICH, D.E. et al., 2003.--A handbook of protocols for standardised and easy measurement of plan functional traits worldwide. Australian Journal of Botany, 51 (4): 335-380.

CORREA-GOMEZ, D.F., Stevenson, P., Alvarez, E., Aldana, A., Umana, M., Cano, A. et al., 2013.--Patrones de frecuencia y abundancia de sistemas de dispersion de plantas en bosques colombianos y su relacion con las regiones geograficas del pais. Colombia Forestal, 16 (1): 33-51.

DALLING, J.W., (2002).--Ecologia de semillas (en) GUARIGUATA, M.R. & KATTAN, G.H. (eds.) Ecologia y conservacion de bosques neotropicales. Editorial Tecnologica de Costa Rica, Turrialba, Costa Rica.

DALLING, J.W. & HUBBELL, S.P., 2002.--Seed size, growth rate and gap microsite conditions as determinants of recruitment success for pioneer species. Journal of Ecology, 90 (3): 557-568.

DE NOIR, F., BRAVO, S. & ABDALA, R., 2002.--Mecanismos de Dispersion de Algunas Especies Lenosas Nativas del Chaco Occidental y Serrano. Quebracho, 9: 140-150.

DIAZ, S. & CABIDO, M., 2001.--Vive la difference: Plant functional diversity matters to ecosystem processes. Trends in Ecology and Evolution, 16 (11): 646-654.

DIAZ, S., GURVICH, D., PEREZ, H.N. & CABIDO, M., 2002.--?Quien necesita tipos funcionales de plantas? Boletin de la Sociedad Botanica de Argentina, 37 (2): 135-140.

DIAZ, S., LAVOREL, S., DE BELLO, F., QUETIER, F., GRIGULIS, K. & ROBSON, M., 2007.--Incorporating plant functional diversity effects in ecosystem service assessments. PNAS, 104 (52): 20684-20689.

DI RIENZO, J.A., CASANOVES, F., BALZARINI, M.G., GONZALEZ, L., TABLADA, M. & ROBLEDO, C.W., 2008.Software InfoStat. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Cordoba, Argentina.

DORNELAS, M., PHILLIP, D.A.T. & MAGURRAN, A.E., 2011.--Abundance and dominance become less predictable as species richness decreases. Global Ecology and Biogeography, 20 (6): 832-841.

FABER-LANGENDOEN, D., 1991.--Ecological constraints on rain forest management at Bajo Calima, western Colombia. Forest Ecology and Management, 53: 213-244.

FINEGAN, B., 1992.--El potencial de manejo de los bosques humedos secundarios neotropicales de las tierras bajas. CATIE. Serie Tecnica. Informe Tecnico Coleccion Silvicultura y Manejo de Bosques Naturales, 188 (5).

FOLKE, C., CARPENTER, S., WALKER, B., SCHEFFER, M., ELMQVIST, T., GUNDERSON, L. & HOLLING, C.S., 2004.--Regime shifts, resilience, and biodiversity in ecosystem management. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 35: 557-581.

FOSTER, S.A. & JANSON, C.H., 1985.--The relationship between seed size and establishment conditions in tropical woody plants. Ecology, 66: 773-780.

GENTRY, A.H., 1982.--Patterns of neotropical plant species diversity. Evolutionary Biology, 15: 1-84.

GIRAO, L.C., LOPES, A.V., TABARELLI, M. & BRUNA, E.M., 2007.--Changes in Tree Reproductive Traits Reduce Functional Diversity in a Fragmented Atlantic Forest landscape. PLoS ONE, 2 (9): E908.

GOWER, J.C., 1971.--A general coefficient of similarity and some of its properties. Biometrics, 27: 857-874.

GUARIGUATA, M.R. & OSTERTAG, R., 2002.--Sucesion secundaria: 377-406 (en) GUARIGUATA, M.R. & KATTAN, G.H. (eds.) Ecologia y conservacion de bosques neotropicales. Editorial Tecnologica de Costa Rica, Turrialba, Costa Rica.

HUGHES, A., 2012.--Disturbance and Diversity: An Ecological Chicken and Egg Problem. Nature Education Knowledge, 3 (10): 48.

IPCC, INTERGUBERNAMENTAL PANEL OF CLIMATE CHANGE., 2002.--Climate change and biodiversity. IPCC Technical paper V. IPCC-WMO-UNEP.

JUDD, W.S., CAMPBELL, C.S., KELLOGG, E.A. & STEVENS, P.F., 1999.--Plant Systematics: A Phylogenetic Approach. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Massachusetts, USA.

LAVOREL, S., GRIGULIS, K., MCINTYRE, S., WILLIAMS, N.S.G., GARDEN, D., DORROUGH, J. et al., 2008.-Assessing functional diversity in the field --methodology matters! Functional Ecology, 16: 134-147.

LAWTON, J.H. & BROWN, V.K., 1993.--Redundancy in ecosystems: 255-270 (en) SCHULZE, E.D. & MOONEY, H. (eds.) Biodiversity and ecosystem function. Springer, Berlin.

LOISELLE, B.A., RIBBENS, E. & VARGAS, O., 1996.--Special and temporal variation of seed rain in a tropical lowland wet forest. Biotropica, 28: 82-95.

MAGURRAN, A. & McGILL, B.J., 2011.--Challenges and opportunities in the measurement and assessment of biological diversity (en) MAGURRAN, A. & McGILL, B.J. (eds.) Biological diversity: frontiers in measurement and assessment.

MANIGUAJE, L., DUQUE, A., CARDENAS, D. & MORENO, F., 2011.--Changes in seed dispersal spectrum along the altitudinal gradient between wet amazonian and andean forest in Colombia. Colombia Amazonica, 4: 35-42.

MARTINEZ-HIGUERA, H., 2006.--Analisis ecologico silvicultural, con fines de manejo, del bosque secundario de la vereda Las Brisas, Buenaventura, Valle del Cauca, Colombia: Tesis Doctorado en Ciencias: Biologia, Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Cali, Colombia.

MELO-CRUZ, O.A. & LOZANO-BOTACHE, L.A., 2009.--Los bosques secundarios del tropico humedo colombiano: caso del Bajo Calima. Caracteristicas y expectativas para el manejo sostenible y conservacion de los ecosistemas boscosos del Bajo Calima, Valle del Cauca, Buenaventura, Colombia. Universidad del Tolima, Facultad de Ingenieria Forestal, Ibague, Colombia.

MELO-CRUZ, O.A. & VARGAS-RIOS, R., 2003.--Evaluacion ecologica y silvicultural de ecosistemas boscosos. Universidad del Tolima, CRQ, CARDER, CORTOLIMA, CORPOCALDAS. Impresiones Conde, Ibague, Colombia.

MULLER-LANDAU, H.C., 2010.--The tolerance-fecundity trade-off and the maintenance of diversity in seed size. PNAS, 107 (9): 4242-4247.

NEWTON, A.C., 2007.--Forest Ecology and Conservation. A Handbook of Techniques. Oxford University Press, New York.

PETCHEY, O. & GASTON, K.J., 2006.--Functional Diversity: Back to Basics and Looking Forward. Ecology Letters, 9: 741-758.

POT MUNICIPIO DE BUENAVENTURA., 2002.--Plan de ordenamiento territorial del municipio de Buenaventura. Alcaldia Municipal y cartografia. Ministerio del Medio Ambiente. Buenaventura, Colombia.

QUIMBAYO, M.A., 2006.--Caracterizacion de fauna silvestre Centro forestal tropical Bajo Calima (en) Los bosques secundarios del tropico humedo colombiano: caso del Bajo Calima. Caracteristicas y expectativas para el manejo sostenible y conservacion de los ecosistemas boscosos del Bajo Calima, Valle del Cauca, Buenaventura, Colombia. Universidad del Tolima, Facultad de Ingenieria Forestal, Ibague, Colombia.

RANGEL, J.O., 2004.--Amenazas a la biota y a los ecosistemas del Choco biogeografico: 881-1002 (en) Diversidad biotica IV. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogota.

ROOSMALEN, M.G.M.V., 1985.--Fruits of the Guianan Flora. Institute of Systematic Botany, Utrecht University.

ROXBURGH, S., SHEA, K. & WILSON, B., 2004.--The intermediate disturbance hypothesis: patch dynamics and mechanisms of species coexistence. Ecology, 85 (2): 359-371.

SALGADO, E., 2007.--Definicion de Tipos Funcionales de Especies Arboreas y Caracterizacion de su Respuesta a Diferentes Intensidades de Perturbacion en un Bosque Muy Humedo Tropical mesoamericano: Tesis de Maestria, Escuela de Posgrado, CATIE, Turrialba, Costa Rica.

THE PLANT LIST., 2012.--A Working List of all Plant Species. Disponible en: www.theplantlist.org

THOMPSON, I., 2011.--Biodiversidad, umbrales ecosistemicos, resiliencia y degradacion forestal. , 62 (2): 238.

THOMPSON, I., MACKEY, B., MCNULTY, S. & MOSSELER, A., 2009.--Forest resilience, biodiversity, and climate change: a synthesis of the biodiversity/resilience/stability relationship in forest ecosystems. Secretaria del Convenio sobre la Diversidad Biologica, CBD Technical Series No. 43, Montreal, Canada.

TILMAN, D., LEHMAN, C., 2002.--Biodiversity, composition, and ecosystem processes: theory and concepts: 365-370 (en) KINZIG, A.P., PACALA, W. & TILMAN, D. (eds.) The functional consequences of biodiversity. Empirical progress and theoretical extensions. Princenton University Press, Princenton, New Yersey, EU.

VIOLLE, C., NAVAS, M., VILE, D., KAZAKOU, E., FORTUNEL, C., HUMMEL, I. & GARNIER, E., 2007.--Let the concept of trait be functional. Oikos, 116: 882-892.

WALKER, B.H., 1992.--Biological diversity and ecological redundancy. Conservation Biology, 6: 18-23.

--, 1995.--Conserving biological diversity through ecosystem resilience. Conserv. Biol., 9 (4): 747-752. WALKER, B.H., KINZING, A. & LANGRIDGE, J., 1999.--Plant attributes diversity, resilience, and ecosystem function: the nature and significance of dominant and minor species. Ecosystems, 2: 95-113.

WESTOBY, M. & WRIGHT, J., 2006.--Land-plant ecology on the basis of functional traits. Trends in Ecology and Evolution, 21 (5): 261-268.

WRIGHT, S.J., 2003.--The myriad consequences of hunting for vertebrates and plants in tropical forests. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 6 (1): 73-86.
Apendice 1. Composicion floristica de los bosques secundarios
humedos tropicales de Bajo Calima segun THE PLANT LIST (2012).

Nombre vulgar         Familia            Nombre cientifico

Peine mono            MALVACEAE          Apeiba glabra Aubl.
NR                    PRIMULACEAE        Ardisia sp.
Costillo              APOCYNACEAE        Aspidosperma desmanthum
                                         Benth. ex Mull. Arg.
Costillo acanalado    APOCYNACEAE        Aspidosperma sp.
Jigua negro           LAURACEAE          Beilschmiedia sp.2
Mare                  MORACEAE           Brosimum rubencens Taub.
Aceite Maria          CLUSIACEAE         Calophyllum brasiliense
                                         Cambess.
Tangare               MELIACEAE          Carapa guianensis Aubl.
Canelo                LAURACEAE          Caryodaphnopsis sp.
Paco                  OCHNACEAE          Cespedesia macrophylla
                                         Seem.
Zanquiarana           CLUSIACEAE         Chrysochlamys conferta
                                         Cuatrec.
Manglillo             CLUSIACEAE         Tovomitopsis membranacea
                                         (Planch. & Triana) D'Arcy
Zanquiarana           CLUSIACEAE         Chrysochlamys sp.
Caimito               SAPOTACEAE         Chrysophilum sp.2
Carbonero             CHRYSOBALANACEAE   Couepia sp.1
Carbonero             CHRYSOBALANACEAE   Couepia sp.2
Costillo negro        EBENACEAE          Diospyros sp.
Bagata                PAPILIONACEAE      Dussia macrophyllata
                                         (Don.Sm) Harms
Bagatacillo           PAPILIONACEAE      Dussia sp.
Caimito popa          SAPOTACEAE         Pradosia cuatrecasasii
                                         (Aubrev.) T.D. Penn.
Caimito               SAPOTACEAE         Ecclinusa ramiflora Mart.
Ruda                  ERYTHROXYLACEAE    ErytHroxylum sp.
Guasco                LECYTHIDACEAE      Eschweilera coriacea (DC.)
                                         S.A. Mori
Guasco peo            LECYTHIDACEAE      Eschweilera integrifolia
                                         (Ruiz & Pav. ex Miers)
                                         R. Knuth
Guasco blanco         LECYTHIDACEAE      Eschweilera panamensis
                                         Pittier
Guasco blanco         LECYTHIDACEAE      Eschweilera reversa Pittier
Rayado                EUPHORBIACEAE      Euphorbiaceae 1
Mora amargo           RUBIACEAE          Faramea surrensis
                                         (Domn. Sm.) Domn. Sm.
Chaquiro              GOUPIACEAE         Goupia glabra Aubl.
Cargadero blanco      ANNONACEAE         Guatteria calimensis R.E.
                                         Fr.
Cargadero             ANNONACEAE         Guatteria cargadero
                                         Triana & Planch.
Castano               MORACEAE           Helianthostylis
                                         sprucei Baill.
Castano               MORACEAE           Helicostylis tovarensis
                                         (Klozsch y H. Karst.)
                                         C.C. Berg
Guabo querre          CESALPINACEAE      Heterostemon sp.
Jigua                 LAURACEAE          Indeterminado
NR                    Indeterminado      Indeterminado 1
NR                    Indeterminado      Indeterminado 2
Angarillo             Indeterminado      Indeterminado 3
Guabo                 MIMOSACEAE         Inga acreana Harms.
Guabo                 MIMOSACEAE         Inga ingoides (Rich.)
                                         Willd.
Guabo                 MIMOSACEAE         Inga sp.1
Jaboncillo            RUBIACEAE          Isertiapittieri (Standl.)
                                         Standl.
Guaseo nato           LECYTHIDACEAE      Lecythis minor Jacq.
Carbonero cascara     CHRYSOBALANACEAE   Licania micrantha Miq.
de huevo
Carbonero             CHRYSOBALANACEAE   Licania sp.1
Carbonero             CHRYSOBALANACEAE   Licania sp.2
sangrenito
Azulito               EUPHORBIACEAE      Mabea chocoensis Croizat.
Caimito silvador      SAPOTACEAE         Manilkara bidentata (A.DC.)
                                         A. Chev.
Casposo               MELASTOMATACEAE    Miconia ruficalyx Gleason.
Mora                  MELASTOMATACEAE    Miconia sp.1
Mora                  MELASTOMATACEAE    Miconia sp.3
Mora                  MELASTOMATACEAE    Miconia sp.4
Mora rojo             MELASTOMATACEAE    Miconia sp.5
Guayabillo            MYRTACEAE          Myrcia 1
Jigua amarillo        LAURACEAE          Ocotea sp.
Palma mil pesos       ARACACEAE          Oenocarpus bataua Mart.
Palma don pedrito     ARACACEAE          Oenocarpus sp.
Cuangare chucha       MYRISTICACEAE      Osteophloeum platyspermum
                                         (Spruce ex A. DC.) Warb.
Cuangare castano      MYRISTICACEAE      Otoba sp.1
Cuangare indio        MYRISTICACEAE      Otoba sp.2
Rayado                ANNONACEAE         Oxandra panamensis R.E. Fr
Guabo vaina           MIMOSACEAE         Parkia velutina Benoist
Tostado               EUPHORBIACEAE      Pausandra sp.
Dormilon              MIMOSACEAE         Pentaclethra macroloba
                                         (Willd.) Kuntze.
Uvo                   URTICACEAE         Pourouma bicolorsubsp.
                                         Chocoana (Standl.) C.C.
                                         Berg y Heusden
Caimito               SAPOTACEAE         Pouteria buenaventurensis
                                         (Aubrev.) Pilz.
Caimito               SAPOTACEAE         Pouteria chocoensis
                                         (Aubrev.) TD. Penn.
Caimo guatin          SAPOTACEAE         Pouteria sp.1
Caimito               SAPOTACEAE         Pouteria sp.3
Caimito trapichero    SAPOTACEAE         Pouteria sp.4
Caimito pros pro      SAPOTACEAE         Pouteria sp.5
Anime blanco          BURSERACEAE        Protiumpanamense (Rose)
                                         I.M. Johnst.
Anime                 BURSERACEAE        Protium ravenii D.M.
                                         Porter.
Cascajero             VOSCHYSIACEAE      Qualea lineata Stanfleu.
Madrono               CLUSIACEAE         Garcinia madruno (Kunth)
                                         Hammel
Juana se va           LINACEAE           Roucheria monsalveae A. H.
                                         Gentry.
Borojocillo           RUBIACEAE          Rubiaceae 1
Chanul                HUMIRIACEAE        Sacoglottis ovicapa
                                         Cuatrec.
Garzo                 SIMAROUBACEAE      Simarouba amara Aubl.
Pacora                MALVACEAE          Sterculia speciosa
                                         K. Schum.
Hueso                 PAPILIONACEAE      Swartzia colombiana
                                         (R. S. Cowan) Torke.
Nn2                   PAPILIONACEAE      Swartzia sp.1
Machare               CLUSIACEAE         Symphonia globulifera L.F.
Manglillo             CLUSIACEAE         Tovomita sp.
Palo tunda            EUPHORBIACEAE      Tethrochidium sp.
Bacao                 MALVACEAE          Theobroma bicolor
                                         Humb. y Bonpl.
Cuangare punta        MYRISTICACEAE      Virola Sebifera Aubl.
de lanza
Sangre gallina        HYPERICACEAE       Vismia baccifera subsp.
                                         ferruginea (Kunth) Ewan
Soroga                VOSCHYSIACEAE      Vochysia ferruginea Mart.
Pampanillo            VOSCHYSIACEAE      Vochysiacea 1
Palma amarga          ARACACEAE          Welfia regia H. Wendl.
Palma meme            ARACACEAE          Wettinia quinaria
                                         (O.F. Cook & Doyle) Burret.
Ruda                  RUTACEAE           Zanthoxylum brisasanum
                                         (Cuatrec.) P.G. Waterman.

TOTAL                                    93

                               Sitio

Nombre vulgar         Conservado   Intervenido

Peine mono                              X
NR                                      X
Costillo                                X
Costillo acanalado                      X
Jigua negro                             X
Mare                      X             X
Aceite Maria                            X
Tangare                   X             X
Canelo                                  X
Paco                                    X
Zanquiarana                             X
Manglillo                 X
Zanquiarana                             X
Caimito                   X             X
Carbonero                 X
Carbonero                 X
Costillo negro                          X
Bagata                    X             X
Bagatacillo                             X
Caimito popa              X             X
Caimito                   X
Ruda                      X
Guasco                    X
Guasco peo                X             X
Guasco blanco             X
Guasco blanco                           X
Rayado                    X
Mora amargo                             X
Chaquiro                                X
Cargadero blanco                        X
Cargadero                 X             X
Castano                   X             X
Castano                                 X
Guabo querre              X
Jigua                                   X
NR                        X
NR                        X
Angarillo                 X
Guabo                     X
Guabo                     X
Guabo                     X             X
Jaboncillo                              X
Guaseo nato               X
Carbonero cascara         X             X
de huevo
Carbonero                 X             X
Carbonero                 X
sangrenito
Azulito                   X             X
Caimito silvador          X             X
Casposo                   X             X
Mora                                    X
Mora                                    X
Mora                      X             X
Mora rojo                 X             X
Guayabillo                X             X
Jigua amarillo            X
Palma mil pesos           X             X
Palma don pedrito         X
Cuangare chucha           X             X
Cuangare castano                        X
Cuangare indio            X             X
Rayado                                  X
Guabo vaina               X
Tostado                                 X
Dormilon                  X
Uvo                       X             X
Caimito                                 X
Caimito                                 X
Caimo guatin                            X
Caimito                                 X
Caimito trapichero        X             X
Caimito pros pro          X             X
Anime blanco              X             X
Anime                     X             X
Cascajero                 X
Madrono                                 X
Juana se va               X             X
Borojocillo                             X
Chanul                    X             X
Garzo                                   X
Pacora                                  X
Hueso                     X
Nn2                                     X
Machare                   X             X
Manglillo                 X
Palo tunda                              X
Bacao                                   X
Cuangare punta            X             X
de lanza
Sangre gallina                          X
Soroga                    X             X
Pampanillo                X             X
Palma amarga                            X
Palma meme                              X
Ruda                                    X

TOTAL                     54           70


Kelly Tatiana Bocanegra-Gonzalez (1,2), Fernando Fernandez-Mendez (1,3), Jeferson David Galvis-Jimenez (4)

* FR: 2-III-2014. FA: 15-II-2015

(1) Ingeniera Forestal, Grupo de Investigacion en Biodiversidad y Dinamica de Ecosistemas Tropicales. Universidad del Tolima. Ibague, Colombia. E-mail: ktbocanegrag@gmail.com

(2) Laboratorio de Conservacao Genetica de Especies Florestais, Universidade Federal de Lavras -UFLA-. Lavras, Brasil.

(3) M.Sc., Laboratorio de Ecologia y Evolucao de Plantas. Universidade Federal de Vicosa -UFV-. Vicosa, Brasil. E-mail: fmendez@ut.edu.co

(4) Ingeniero Forestal, Facultad de Ingenieria Forestal. Universidad del Tolima. Ibague, Colombia. E-mail:jdavidgalvisj@gmail.com

DOI: 10.17151/bccm.2015.19.1.2
Tabla 1. Frecuencia del rasgo tipo de fruto en las 93 especies
arboreas de los bosques secundarios del Bajo Calima.

Clase    Categorias             FA    FR

1        Baya                   24   0,27
2        Capsula dehiscente     19   0,21
3        Capsula indehiscente   5    0,05
4        Drupa                  30   0,32
5        Foliculo               3    0,03
6        Legumbre               7    0,07
7        Pixidio                5    0,05

Categoria = Estados de la variable, FA = Frecuencia
Absoluta, FR = Frecuencia Relativa.

Tabla 2. Estadistica descriptiva para los rasgos
funcionales continuos medidos en los bosques
secundarios humedos tropicales del Bajo Calima.

Variable    Media    D.E.      CV     Min     Max

PF (gr)     30,88   109,78   355,51   0,3     700
DF (cm)     2,84     2,48     87,1    0,4     16,5
LF (cm)     5,19     7,86    151,45   0,45     60
Ps (gr)     4,38    19,48    444,5    0,01   183,23
Ds (cm)     1,35     0,98     72,6    0,01    6,2
Ls (cm)     1,88     1,21    64,51    0,01    6,7

n = Numero de individuos, D.E. = Desviacion Estandar,
CV = Covarianza, Min = Minimo, Max = Maximo, P(25) =
Percentil (25), P(75) = Percentil (75). PF: Peso de
Fruto, DF: Diametro de Fruto, LF: Largo de Fruto,
PS: Peso de Semilla, DS: Diametro de Semilla,
LS: Largo de Fruto.

Tabla 3. Composicion floristica de cada TFP en diferentes
tipos de bosque de la region del Bajo Calima.

Tipos de bosques        TFP1         TFP2        TFP3

Bosque Secundario        22           12          12
Bosque Secundario    16 (72,7%)    6 (50%)     5 (41,6%)
Conservado
Bosque Secundario        10           11          11
Intervenido           (45,4%)      (91,6%)      (91,6%)

Tipos de bosques        TFP4         TFP5        TFP6

Bosque Secundario        20           13          14
Bosque Secundario     12 (60%)    6 (46,15%)   9 (64,2%)
Conservado
Bosque Secundario        16           12          10
Intervenido            (80%)       (92,3%)     (71,42%)

Grupos Funcionales = TFP1, TFP2, TFP3, TFP4, TFP5, TFP6.

Figura 1. A: Espectro de dispersion para los bosques del Bajo
Calima. B: Espectro de dispersion para los dos grados de
intervencion del bosque Don Sixto (menor grado de intervencion) y
bosque San Joaquin (mayor grado de intervencion).

A

                    Ornitocoria   Mamalocoria   Autocoria   Anemocoria

Bosque secundario
del Bajo Calima         28%           38%          28%          6%

B

              Ornitocoria   Mamalocoria   Autocoria   Anemocoria

Don Sixto         20%          40%           34%         6%
San Joaquin       33%          35%           25%         7%

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.

Figura 2. Distribucion del rasgo dimension de semilla en los
bosques secundarios del Bajo Calima.

    Dimension Semilla

1         34%
2         42%
3         21%
4          1%
5          1%
6          1%

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.
COPYRIGHT 2015 Universidad de Caldas
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2015 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Author:Bocanegra-Gonzalez, Kelly Tatiana; Fernandez-Mendez, Fernando; Galvis-Jimenez, Jeferson David
Publication:Boletin Cientifico Centro De Museos De Historia Natural
Date:Jan 1, 2015
Words:10609
Previous Article:Sobre la descripcion del macho de Pseudopogonogaster iguaquensis Salazar & Carrejo, 2002 (insecta: mantodea: thespidae).
Next Article:Diversidad de mariposas diurnas (insecta: Lepidoptera) de un bosque subandino, Cajibio, Cauca.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2020 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters