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Frugivorous flies (Tephritidae and Lonchaeidae): occurrence in commercials tangerine orchards (Citrus reticulata Blanco) in Matinhas, state of Paraiba, Brazil/Moscas frugivoras (Tephritidae e Lonchaeidae): ocorrencia em pomares comerciais de tangerina (Citrus reticulata Blanco) do municipio de Matinhas, Estado da Paraiba araiba.

Introducao

O Brasil e o terceiro maior produtor mundial de frutas, superado apenas pela China e India (Mello, 2005) e o maior produtor mundial de citros com mais de 19 milhoes de toneladas (FAO, 2004), sendo o Estado de Sao Paulo o principal polo produtor, com quase 83% da producao brasileira (Agrianual, 2004). O cultivo de tangerinas e seus hibridos cresceram, sendo o Brasil o terceiro maior produtor mundial com 1.263.000 toneladas colhidas na safra 2003, numa area plantada superior a 50 mil hectares, tendo Sao Paulo com cerca de 59% da producao, o principal Estado produtor (Agrianual, 2004; FAO, 2004).

Na Paraiba, o municipio de Matinhas com apenas 29 [km.sup.2], encontram-se plantados 939,5 hectares de tangerina, variedade 'Dancy' (Citrus reticulata Blanco). Estima-se que existem, no municipio, aproximadamente 1,3 milhoes de plantas, responsavel por 90% da producao do Estado (Lopes et al., 2006). No trienio 2002 a 2004, a Paraiba, assumiu a posicao de maior produtor de tangerina do Nordeste e o 7[grados] no ranking nacional (IBGE, 2002; 2003 e 2004). Apesar do destaque que o municipio apresenta na producao, os pomares comerciais de tangerina vem sendo infestados por moscas frugivoras, que assumiram importancia economica pelos danos e queda prematura de frutos, reduzindo significativamente a colheita (Lopes et al., 2006), bem como outras pragas, entre estas as cigarrinhas: Dilobopterus sp. e Acrogonia sp. (Goncalves et al., 2008).

As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) sao, mundialmente, reconhecidas como pragas da fruticultura, inclusive no Brasil, particularmente do genero Anastrepha (Schiner) e da especie Ceratitis capitata (Wiedmann), que sao tambem vulgarmente denominadas de "bicho das frutas" ou "bicho da goiaba" (White e Elson-harris, 1992; Malavasi e Zucchi, 2000). Devido aos danos que causam, sao consideradas pragas "chaves" dos citros, exigindo constante monitoramento populacional e intervencoes oportunas para reduzir suas populacoes nos pomares (Moraes et al., 1995; Souza Filho et al., 1998).

Em estudo de hospedeiros de moscas-das-frutas de ocorrencia no Brasil, Malavasi e Morgante (1980) verificaram que 13,7% das moscas que emergiram de Citrus spp. foram insetos do genero Anastrepha, 43,1% eram insetos da especie C. capitata e 43,2% eram lonqueideos do genero Neosilba. Enfatizaram esses autores que citros foi o hospedeiro preferido pela Neosilba, demonstrando sua importancia como praga dessa fruteira e, em trabalho complementar, relataram duas especies de tefritideos em laranja doce (Citrus sinensis) quais sejam: C. capitata e A. fraterculus e lonqueideos do genero Neosilba. Em outras especies do genero Citrus como C. aurantium, C. deliciosa, C. grandis, C. madurensis e C. reticulata, tambem ocorreram as tres especies de moscas frugivoras, C. capitata, Anastrepha sp. e Neosilba spp.

Grande parte dos danos economicos causados por insetos, na fruticultura brasileira, e devido ao ataque de especies de moscas-das-frutas: Anastrepha spp. e C. capitata (Malavasi et al., 1980; Souza Filho et al., 2000). Mais recentemente, tem sido constatados danos provocados por especies de Neosilba em varias fruteiras de importancia economica, como laranja (C. sinensis), goiaba (Pisidium guajava), nespera (Eriobotrya japonica) e maracuja (Passiflora edulis) (Del Vecchio, 1991; Souza Filho et al., 2002; Uchoa-Fernandes et al., 2003; Strikis, 2005).

No Mato Grosso do Sul, Uchoa-Fernandes (1999) observou em pomares de citros que a populacao de N. zadolicha encontrada foi superior a de tefritideos, mais de dez vezes, sugerindo, ser impossivel os tefritideos terem produzido tantas puncturas em laranjas abrindo tamanho espaco para os lonqueideos ocuparem. No mesmo Estado, Uchoa-Fernandes et al. (2002) detectaram Neosilba spp. em sete municipios, associados a 22 hospedeiros e N. zadolicha associada ao maracuja-silvestre (Passiflora sp.). Ainda, no Mato Grosso do Sul, Uchoa-Fernandes et al. (2003) verificaram a predominancia de Neosilba, sendo tambem a unica mosca que emergiu de frutos de laranjas. Sugeriram que esse inseto pode ter importancia economica como praga de citros naquele Estado. A mosca-domediterraneo, C. capitata, foi a especie mais abundante e frequente, sendo dominante nos pomares dos municipios Anastacio e Terenos.

A ocorrencia de N. pendula na regiao de Mossoro/Assu, Estado do Rio Grande do Norte foi relatada por Araujo e Zucchi (2002) em alguns hospedeiros e, entre esses, encontrava-se a tangerina. O indice de infestacao calculado por esses autores para essa praga foi 0,03 puparios [fruto.sup.-1].

Em Sao Paulo, Raga et al. (2004) citaram que a 'Tangerina Cravo' (C. reticulata) e 'Laranja Azeda' (Citrus aurantium) apresentaram os maiores indices de infestacao por fruto 3,4 e 2,4 puparios [fruto.sup.-1], respectivamente. Neosilba spp. estiveram presentes em 38% das amostras infestando C. sinensis, C. aurantium, C. reticulata, tangor 'Murcot', Fortunella sp. e C. limonia. Kunquat teve a mais alta incidencia relativa de Neosilba spp. (62,3%).

No Rio Grande do Norte, Araujo et al. (2005) determinaram o indice de infestacao de C. capitata em plantas do semi-arido, nas condicoes de Mossoro/Assu. As maiores infestacoes ocorreram em kunquat (Fortunella margarita) e tangerina: 159,1 e 21,1 puparios kg-1, respectivamente. Esses autores concluiram, ainda, que o indice de infestacao de tangerina levando-se em consideracao o numero de puparios [fruto.sup.-1], foi 1,05.

Em alguns municipios do Rio de Janeiro, Aguiar-Menezes et al. (2006) relataram 16 hospedeiros de mosca-das-frutas, em que C. capitata e A. fraterculus infestaram a variedade de tangerina 'Dancy' no municipio de Araruama. Os indices medios de infestacao foram 172,3 puparios [kg.sup.-1] de frutos e 26,5 puparios [fruto.sup.-1], variando de 3 a 101 puparios [fruto.sup.-1]. O conhecimento de moscas-das-frutas, na Paraiba, segundo Araujo et al. (2000), e muito insipiente e restrito ao municipio de Areia, onde foram constatadas em frutas de araca (Psidium cattleyanum), goiaba (P. guajava), caja (S. mombin L.), cajarana (Spondias sp.), seriguela (S. purpurea) e pitanga (Eugenia uniflora L.), as seguintes especies: A. antunesi, A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula e A. zenildae. Nesse levantamento, nao foi detectada a presenca de C. capitata. No entanto, essa especie ja havia sido relatada em recente diagnostico da citricultura de Matinhas (Lopes et al., 2006).

Objetivou-se com essa pesquisa, detectar a ocorrencia de tefritideos e lonqueideos e seus niveis de infestacao em pomares comerciais de tangerina do municipio de Matinhas, Estado da Paraiba.

Material e metodos

A pesquisa foi conduzida em pomares comerciais de tangerina 'Dancy' (Citrus reticulata Blanco) no municipio de Matinhas-PB, nas seguintes regioes geograficas: norte, sul, leste, oeste e centro.

As avaliacoes da ocorrencia, na safra 2006, nos pomares avaliados, nao receberam nenhum tratamento fitossanitario nos cinco anos anteriores a pesquisa. A coleta dos frutos foi feita em cinco plantas, por meio de catacao manual, sendo que 20 frutos foram coletados na copa e os outros 20 sob a copa (caidos no solo), conforme sugere Carvalho (2005). Foram feitas cinco coletas, sendo uma por semana, em cada pomar comercial pre-selecionado. Os frutos coletados foram conduzidos ao Laboratorio de Fitossanidade da Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuaria da Paraiba S/A (Emepa-PB), no Municipio de Lagoa Seca, Estado da Paraiba.

No laboratorio, os frutos foram colocados em bandejas plasticas (20 x 30 x 6 cm), contendo uma camada de 3 cm de areia fina (esterilizada a 120 [grados]C) para a obtencao dos puparios. As bandejas foram etiquetadas contendo informacoes sobre a data de coleta, o numero de frutos, nome do produtor e identificacao do pomar. As bandejas contendo os frutos foram mantidas em sala com temperatura de 25 [+ Or -] 2[grados]C e umidade relativa de 70 [+ Or -] 5%, pelo periodo de 30 dias para a saida das larvas do interior dos frutos para pupacao.

Apos dez dias, a areia passou a ser peneirada, semanalmente, com o auxilio de uma peneira de malha 1,5 [mm.sup.2] para a retencao dos puparios, estendendo-se o processo por 35 dias, ate que os frutos nao contivessem mais larvas para pupacao. As bandejas plasticas foram protegidas com tecido fino (filo) visando diminuir a infestacao por moscas drosofilas e possivel fuga de adultos emergidos. Os puparios obtidos foram quantificados e acondicionados em frascos de vidro transparentes, devidamente, etiquetados contendo, no seu interior, papel filtro umedecido a cada dois dias para facilitar a hidratacao das pupas e emergencia dos adultos. Diariamente, foram feitas contagens do numero de adultos emergidos ate 30 dias apos a retirada da ultima pupa da bandeja. As variaveis respostas biologicas calculadas, conforme Carvalho (2005) foram: indice de infestacao de frutos (I.F.) e percentual de emergencia (P.E.).

Especimes adultos de lonqueideos foram identificados pelo Biologo Pedro Carlos Strikis, taxonomista de Lonchaeidae do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas-Unicamp.

Resultados e discussao

Os resultados da presente pesquisa, sobre a ocorrencia dos tefritideos e lonqueideos que infestaram a tangerina no municipio de Matinhas-Estado da Paraiba, evidenciaram baixa diversidade de moscas frugivoras no tocante ao numero de especies. Foram identificadas as especies Ceratitis capitata (Wiedmann, 1824), Neosilba zadolicha (McAlpine e Steyskal) e Neosilba glaberrima (Wiedmann, 1830).

Ocorrencia de Ceratitis capitata (Wiedmann, 1824) em pomares comerciais de tangerina no municipio de Matinhas, Estado da , Paraiba

A especie C. capitata foi novamente assinalada infestando a tangerina 'Dancy', corroborando com o trabalho de Lopes et al. (2006). Esse resultado assemelha-se tambem, com os relatos de Araujo et al. (2005), em frutos de tangerina 'Dancy', nas condicoes de Mossoro/Assu, e de Aguiar-Menezes et al. (2006) no municipio Araruama, Estado do Rio de Janeiro, tambem, em tangerina 'Dancy'. Especimes adultos de C. capitata emergiram dos puparios oriundos dos frutos coletados nas cinco regioes geograficas do municipio de Matinhas. A infestacao de C. capitata em frutos de tangerina 'Dancy' foi de baixa intensidade (Tabela 1).

Os resultados evidenciaram, tambem, baixa diversidade de tefritideos, representada apenas pela especie C. capitata. Esse fato, provavelmente, esta relacionado ao pequeno numero de coletas realizadas (somente cinco coletas foram feitas, sendo uma a cada colheita). A ocorrencia de C. capitata infestando frutos de tangerina 'Dancy' no municipio de Matinhas e um resultado importante do ponto de vista da exportacao da fruta fresca, tendo em vista o inseto ser praga quarentenaria para muitos paises.

C. capitata ocorreu em Matinhas, Estado da Paraiba, com baixa intensidade de infestacao em tangerina e com pouca frequencia em todos os pomares investigados, diferindo do relato de Uchoa-Fernandes et al. (2003), em que a especie C. capitata foi abundante e frequente, sendo dominante nos pomares de Citrus spp. nos municipios de Anastacio e Terenos, Estado do Mato Grosso do Sul. A baixa infestacao de C. capitata, em tangerina, pode ser em funcao da grande diversidade de plantas hospedeiras como araca, laranja, manga, goiaba e seriguela existentes na regiao, que coincidem na frutificacao, com a epoca de colheita da tangerina, onde a praga em vez de realizar a oviposicao em tangerina, talvez, prefira os hospedeiros intermediarios. Em outras regioes do Brasil, ocorre em populacoes elevadas em pomares de citros, conforme relataram Malavasi e Morgante (1980) e Uchoa-Fernandes et al. (2003).

A importancia de C. capitata, nos pomares comerciais de Matinhas, ficou caracterizada nao so pelos danos que este inseto causa nos frutos, mas, tambem, por ser praga quarentenaria, o que e ratificado por Moraes et al. (1995) e Souza Filho et al. (1998).

Ocorren Ocorrencia de Neosilba zadolicha (McAlpine e Steyskal) e Neosilba glaberrima (Wiedmann, 1830) em pomares comerciais de tangerina no municipio de Matinhas, Estado da Paraiba

Os lonqueideos frugivoros identificados em nivel de especie foram: Neosilba zadolicha (McAlpine e Steyskal) e Neosilba glaberrima (Wiedemann, 1830). Este e o primeiro registro das especies que infestam a tangerina na Paraiba.

Nos cinco pomares estudados, N. zadolicha foi a especie que apresentou as maiores infestacoes e a maior abundancia nas regioes norte, sul, oeste e centro do municipio (Tabela 1). Estes dados apresentaram padroes semelhantes aos obtidos por Uchoa-Fernandes (1999) no Estado do Mato Grosso do Sul, onde foram observados, em pomares de citros, a populacao de N. zadolicha encontrada foi superior, dez vezes mais que a de tefritideos. Uchoa-Fernandes et al. (2003) verificaram que a mosca predominante foi Neosilba, sendo tambem a unica que emergiu de frutos de laranjas. Esses autores sugeriram que este inseto tem importancia economica como praga de citros no Estado do Mato Grosso do Sul. N. zadolicha e tambem relatada como mosca frugivora em citros no Amazonas (Silva, 1993), no Rio Grande do Sul (Silva et al., 2006) e em Sao Paulo (Del Vecchio, 1991).

Considerando-se que N. zadolicha esteve presente em todas as regioes e respectivos pomares comerciais de tangerina e, tendo em vista sua alta infestacao nos frutos, comprometendo seriamente a colheita, esta especie tem o "status" de praga primaria nas condicoes de Matinhas, Estado da Paraiba. A ocorrencia de N. zadolicha como mosca frugivora de citros, representado neste trabalho pela tangerina, vem corroborar com os resultados de diversos autores (Uchoa-Fernandes, 1999; Malavasi e Morgante, 1980; Del Vecchio, 1991; Souza Filho et al., 2002; Uchoa-Fernandes et al., 2002; UchoaFernandes et al., 2003; Strikis, 2005; Silva et al., 2006) que citam essa especie como frugivora de citros.

A especie N. glaberrima nao foi computada nos calculos de indice de infestacao (I.F.) e percentagem de emergencia (P.E.), tendo em vista ocorrer junto com outras especies, no mesmo fruto. A infestacao dos frutos por N. zadolicha e N. glaberrima, no tocante aos sintomas de ataque apos a oviposicao, evidenciou que estas especies nao fazem puncturas profundas no fruto como C. capitata, e, se fazem, nao sao visiveis a 'olho nu'. Nao apresentam sintomas caracteristicos como C. capitata, em que o fruto atacado fica mole e apodrecido, apresentando, geralmente, uma mancha circular marrom amolecida e/ou apodrecida, com colapso de polpa sob pressao manual. Frutos caidos na copa das arvores exibem orificio de postura com a presenca da larva em seu interior e de saida das larvas, quando estas migram para o solo.

Indice de Infestacao (I.F.) e percentagem de emergencia (P.E.) das moscas frugivoras Ceratitis capitata (Wiedmann, 1824) e Neosilba zadolicha (McAlpine e Steyskal)

O indice medio de infestacao de C. capitata, nas cinco coletas, conduzidas nas cinco regioes (Tabela 1), foi de 0,34 puparios [fruto.sup.-1], para planta e solo, nao ultrapassando 0,5 pupa [fruto.sup.-1], bem inferior aquele encontrado por Araujo et al. (2005), cujo valor para a tangerina, nas condicoes de Mossoro/Assu, foi de 1,05 puparios [fruto.sup.-1]. Os valores dos indices de infestacao de C. capitata nas cinco regioes pesquisadas foram baixos, variando entre 0,2 e 1,0 pupa [fruto.sup.-1].

Em amostras isoladas, Raga et al. (2004), em 'Tangerina Cravo' (C. reticulata) e 'Laranja Azeda' (C. aurantium) relataram os maiores indices de infestacao por fruto (3,4 e 2,4 puparios [fruto.sup.-1] respectivamente). Amostras de 'Kunquat' (Fortunella sp.) e 'Tangerina Cravo' alcancaram niveis altos de infestacao (64,0 e 37,9 puparios [kg.sup.-1] de frutos, respectivamente). Estudos de infestacao de moscadasfrutas, em pomares de citros, em Sao Paulo onde havia laranja 'Pera', tangerina 'cravo' e tangor 'Murcote' evidenciaram que o dano causado em laranjas e maior que em tangerinas (Branco et al., 2000). Os resultados para C. capitata evidenciaram que 90% das amostras nao foram infestadas por esse diptero (Raga et al., 2004).

Em Matinhas, ocorreu o inverso, ou seja, a tangerina 'Dancy' nao deixou de ser infestada, mesmo em baixa intensidade de infestacao, corroborando ser C. capitata praga de citros, merecendo constante monitoramento e atencao, conforme e relatado por Moraes et al. (1995); Souza Filho et al. (1998); Branco et al. (2000); Raga et al. (2004) e Aguiar-Menezes et al. (2006).

Para a percentagem de emergencia (P.E.) de adultos de C. capitata (Tabela 1), em frutos coletados na planta e no solo, houve variacao media de 24,28 a 29,32% de adultos [fruto.sup.-1], no solo e planta, respectivamente. Estes percentuais indicam que a prole dessa especie teve uma baixa sobrevivencia e, mesmo assim, a prole e/ou individuos remanescentes deveriam voltar aos pomares, onde a tangerina seria o repositorio alimentar ou hospedeiro primario.

Os indices de infestacao, obtidos para N. zadolicha, apresentados na Tabelas 1, variaram de 0,4 a 4,3 puparios [fruto.sup.-1]. Esses dados em nivel de infestacao foram altos, quando comparados com o indice de infestacao calculado por Araujo e Zucchi (2002) para N. pendula, na regiao de Mossoro/Acu, no Rio Grande do Norte, cujo valor foi 0,03 pupario [fruto.sup.-1] em tangerina. Em 2003, o indice de infestacao com A. fratercullus para a laranja 'Ceu' foi 0,86 pupario fruto-1 e 0,34 pupario [fruto.sup.-1] para tangor 'Murcott'. Em 2004, os indices foram 0,40 e 0,30 pupario fruto-1 para a laranja 'Ceu' e para tangor 'Murcott ', respectivamente (Silva et al., 2006).

Do ponto de vista das infestacoes nos frutos, os valores de 1,4; 1,6; 1,7; 2,4; 3,0; 3,2 e 4,3 puparios fruto-1 sao considerados altos, configurando N. zadolicha como praga primaria e de importancia economica para a tangerina nas condicoes de Matinhas, Estado da Paraiba. Pelos elevados numero de larvas que infestam a tangerina, N. zadolicha e praga primaria. Alem dos pomares de tangerina 'Dancy', 'laranja comum', 'laranja bahia', 'laranja cravo' e 'ponkan', existem no municipio, outros hospedeiros como manga (M. indica), goiaba, araca, caja e seriguela, que sao os repositorios das especies encontradas.

Quanto aos dados da percentagem de emergencia (P.E.) de adultos, que variaram entre 49,9 a 65,9% de adultos [fruto.sup.-1] (Tabela 1). N. zadolicha foi a especie mais abundante nos pomares estudados. Os percentuais de emergencia (P.E.) indicaram que a prole dessa especie teve uma taxa media de sobrevivencia (49,9 a 65,9%) e que, se estivesse em condicoes de campo, certamente os individuos oriundos da prole estariam voltando aos pomares, onde a tangerina seria o repositorio alimentar.

A comparacao dos indices de infestacao obtida neste trabalho, para C. capitata e N. zadolicha com os da literatura, como exemplo, Raga et al. (2004) e Aguiar-Menezes et al. (2006), foi prejudicada, em parte, pois na maioria dos trabalhos, os autores nao calcularam os indices de infestacao por tefritideos e lonqueideos separadamente, ou seja, os indices levaram em consideracao os puparios de todos os dipteros frugivoros juntos. Dados de percentagem de emergencia (P.E.) na literatura no tocante a C. capitata e N. zadolicha em relacao a tangerina ou mesmo citros, praticamente nao foram encontrados e, diante de tal situacao, nao foi possivel uma discussao comparativa com outros trabalhos.

Conclusao

Ceratitis capitata (Wiedmann, 1824), Neosilba zadolicha (McAlpine & Steyskal) e Neosilba glaberrima (Wiedmann, 1830) foram as especies encontradas infestando a tangerina 'Dancy';

N. zadolicha e N. glaberrima sao relatadas pela primeira vez, infestando tangerina no municipio de Matinhas, Estado da Paraiba;

N. zadolicha e praga primaria e fator limitante ao cultivo de tangerina no municipio de Matinhas, Estado da Paraiba.

Received on June 20, 2007.

Accepted February 22, 2008.

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UCHUA-FERNANDES, M.A. et al. Biodiversity of frugivorous flies (Diptera, Tephritoidea) captured in citrus groves, Mato Grosso do Sul, Brazil. Neotrop. Entomol., Londrina, v. 32, n. 2, p. 239-246. 2003.

WHITE, I.M.; ELSON-HARRIS, M.M. Fruit flies of economic significance: their identification and bionomics. Wallingford: CAB International, 1992.

Edson Batista Lopes (1) *, Jacinto de Luna Batista (2), Ivanildo Cavalcanti de Albuquerque (1) e Carlos Henrique de Brito (1)

(1) Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuaria da Paraiba, Estacao Experimental de Lagoa Seca, Estrada de Imbauba, Km 3, 58117-000, Lagoa Seca, Paraiba, Brasil. (2) Laboratorio de Entomologia, Departamento de Fitotecnia, Centro de Ciencias Agrarias, Universidade Federal da Paraiba, Areia, Paraiba, Brasil. * Autor para correspondencia. E-mail: edsonbatlopes@uol.com.br
Tabela 1. Indice de infestacao (I.F.) e percentagem de
emergencia (P.E.) de Ceratitis capitata e Neosilba zadolicha
relativos a media das cinco coletas de frutos de tangerina de
pomares comerciais do municipio de Matinhas, Estado da Paraiba.
Ano agricola 2006.

Parametros I.F. (No de puparios [fruto.sup.-1])
(Moscas) C. capitata N. zadolicha

Regiao Planta Solo Planta Solo

Norte 0,2 0,2 1,4 4,3
Sul 0,0 0,0 1,9 3,2
Leste 0,3 0,3 0,4 1,7
Oeste 0,2 0,2 1,6 2,4
Centro 1,0 1,0 1,7 3,0

Media 0,34 0,34 1,40 2,92

Parametros P.E. (No de adultos [fruto.sup.-1])
(Moscas) C. capitata N. zadolicha

Regiao Planta Solo Planta Solo

Norte 16,0 14,0 56,7 57,7
Sul 0,0 0,0 65,6 65,9
Leste 47,3 30,4 52,5 49,9
Oeste 29,3 30,4 62,6 56,5
Centro 54,0 46,6 62,7 61,8

Media 29,32 24,28 60,02 58,36
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Author:Lopes, Edson Batista; Batista, Jacinto de Luna; de Albuquerque, Ivanildo Cavalcanti; de Brito, Carlo
Publication:Acta Scientiarum Agronomy (UEM)
Date:Oct 1, 2008
Words:4244
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