Filogenia de hongos roya (Uredinales) en la zona andina colombiana mediante el uso de secuencias del ADN ribosomal 28S.
Phylogenetic analysis of rust fungi (Uredinales) from the Colombian Andean region using 28S ribosomal DNA sequences.Los hongos roya (Urediniomycetes, Uredinales) constituyen uno de los grupos de hongos mas numeroso, diverso y de amplia distribucion mundial (Buritica 2003a); son parasitos obligados (holobiotrofos) de un amplio rango de plantas incluidas helechos, coniferas y angiospermas, con las cuales han coevolucionado, que adaptan su ciclo de vida a las condiciones ecologicas del habitat de sus hospedantes (Buritica 2001, Buritica 2003b, Cummins & Hiratsuka 2003, Zuluaga et al. 2009). Los Uredinales son conocidos como royas por la induccion de pustulas que contienen esporas con apariencia de un polvillo herrumbroso sobre los tejidos de sus hospedantes; sin embargo, tambien pueden causar hipertrofias e hiperplasias, escobas de bruja y formacion de pseudoflores (Cummins & Hiratsuka 2003).
El orden Uredinales esta conformado por 13 familias, 163 generos y unas 7 000 especies (Hawksworth et al. 2001); aunque se estima que el grupo puede contener de 20 000 a 24 000 especies (Buritica 2003b). Recientemente, Bauer et al. (2006) en su estudio de los Basidiomycetes con septos simples, sugirieron renombrar las categorias suprafamiliares en que se ubican los hongos roya como orden Pucciniales de la clase Pucciniomycetes. Los hongos roya pueden producir hasta cinco estados esporicos que se designan como: espermogonio (espermacios e hifas receptivas) (O), aeciospora (i), uredospora (ii), teliospora (iii) y basidiospora (iv) (Hahn 2000). Cada estado esporico es morfologica y funcionalmente diferente dentro del ciclo de vida de las especies de royas (Hawksworth et al. 2001, Cummins & Hiratsuka 2003).
La clasificacion de los Uredinales a nivel generico y supragenerico ha sido basada casi exclusivamente en la morfologia de los teliosoros y teliosporas. inicialmente dos familias fueron definidas por las caracteristicas morfologicas de sus teliosporas: Melampsoraceae con teliosporas no pediceladas (teliosoros subepidermales, cubiertos) y Pucciniaceae con teliosporas pediceladas (teliosoros erumpentes) (Dietel 1928). Posteriormente, Gaumann (1949) adiciono las familias Pucciniastraceae (teliosoros inmersos), Cronartiaceae (teliosoros columnares), Chrysomyxaceae (teliosoros cupulares) y Coleosporiaceae (basidio interno). Cummins & Hiratsuka (1983) propusieron la definicion de 14 familias para el orden Uredinales, las cuales luego redujeron a 13, una vez unidas las familias Raveneliaceae y Sphaerophragmiaceae (Cummins & Hiratsuka 2003).
La taxonomia de hongos se ha fundamentado tradicionalmente en el empleo de caracteres morfologicos. En muchos casos estas caracteristicas son variables, que producen informacion insuficiente o poco precisa que conduce a la generacion de clasificaciones no naturales. En las ultimas decadas, la secuenciacion de regiones ribosomales y funcionales ha jugado un papel fundamental en la inferencia de las relaciones evolutivas entre individuos y grupos de individuos (Sugiyama 1998, Blackwell et al. 2006). Sin embargo, el numero de estudios que emplean estas herramientas moleculares para la realizacion de estudios taxonomicos en hongos roya es muy reducido, en comparacion con aquellos realizados en otros grupos de hongos (Zuluaga et al. 2009), siendo son los mas destacados aquellos realizados por Maier et al. (2003, 2007), basados en la secuenciacion de una porcion de la region 28S del ADNr en hongos roya recolectados principalmente en Europa y que pusieron de manifiesto que los generos Puccinia, Pucciniastrum, Thekopsora y Uromyces son polifileticos, mientras que Chrysomyxa, Coleosporium, Cronartium, Gymnosporangium, Melampsora, Phragmidium y Tranzschelia, representan taxones monofileticos. La condicion polifiletica de los generos Puccinia y Uromyces fue confirmada posteriormente por van der Merwe et al. (2007) quienes usaron analisis de secuencias de los genes del factor de elongacion 1a y [beta]-tubulina 1. Un estudio similar fue realizado por Wingfield et al. (2004), pero mediante analisis de secuencias de la subunidad pequena del ADNr en 64 especies de 12 familias de royas; en este caso se encontro que los generos que presentan estados aeciales sobre gimnospermas estan filogeneticamente distantes de los hongos roya que desarrollan dicho estado sobre plantas angiospermas; ademas se determino que la condicion de autoicismo/heteroicismo no representa un caracter taxonomico valido y que familias como Pucciniaceae y Pucciniastraceae representan taxones polifileticos.
Aime (2006) utiliza la estrategia de combinar datos de ambas subunidades ribosomales, al realizar un estudio tendiente a evaluar el soporte filogenetico de las familias del orden Uredinales propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003) con base en caracteres morfologicos. De las trece familias propuestas, ocho (Coleosporiaceae, Melampsoraceae, Mikronegeriaceae, Phakopsoraceae, Phragmidiaceaeae, Pileolariaceae, Pucciniaceae y Raveneliaceae) estan bien soportadas por el analisis basado en secuencias, mientras que tres son redundantes (Cronartiaceae, Pucciniastraceae y Pucciniosiraceae), y en dos de ellas, su condicion no pudo ser definida (Chaconiaceae y Uropyxidaceae).
A pesar del alto numero de especies de royas presentes en los tropicos, el nivel de conocimiento que se tiene de estos hongos en esta region es incipiente, tanto desde el punto de vista biologico como en lo relacionado a su clasificacion taxonomica. Esta situacion contrasta con la gran importancia economica que presentan algunas royas en diversos agroecosistemas tropicales y con el potencial bioprospectivo de especies que podrian ser utilizadas como biorreguladores de plantas arvenses. Una de las regiones neotropicales de las que se posee menor conocimiento sobre este grupo de organismos, es la zona andina que comprende una franja altitudinal entre 2 000 y 4 600m.s.n.m, nicho ecologico que ofrece condiciones fisicas y biologicas muy particulares, y especificamente para el caso de hongos roya incluye fundamentalmente especies con ciclos de vida reducido, poco abordadas en los estudios micologicos mundiales que utilizan herramientas moleculares (Zuluaga et al. 2009), aunque parcialmente evaluadas en estudios morfologicos (Buritica 1991, Buritica 1994, Buritica 2000, Pardo-Cardona 2001, Salazar 2002, Buritica 2003a).
En esta investigacion se llevo a cabo una recoleccion de hongos roya procedentes de plantas cultivables y silvestres de diversas regiones de la zona andina de Colombia, para el estudio de sus caracteristicas morfologicas y relaciones filogeneticas, como una estrategia para aumentar el nivel de conocimiento que se posee de este grupo de hongos en el tropico, asi como para evaluar las hipotesis taxonomicas recientemente apoyadas en estudios moleculares sobre el caracter filogenetico de las diferentes familias tradicionalmente propuestas dentro del orden Uredinales.
MATERIALES Y METODOS
Recoleccion de muestras: Las muestras fueron recolectadas en diferentes regiones de cinco departamentos de la zona andina de Colombia (Antioquia, Boyaca, Cundinamarca, Risaralda y Tolima) (Fig. 1), incluye el sistema de paramos y bosques altoandinos del noroccidente medio antioqueno (Belmira, Yarumal), ademas de las zonas andinas del suroccidente antioqueno (Caramanta, Tamesis, valparaiso). Tambien se incluyeron muestras de regiones montanosas de los departamentos de Boyaca (Sogamoso, Sora), Cundinamarca (Bojaca, El Rosal, Pacho, Subachoque, Tausa, villa Pinzon, Zipaquira) Caldas (Manizales, villa Maria), Risaralda (Quinchia) y Tolima (Paramo de Letras) (Cuadro 1). Para la obtencion de las muestras se realizo un recorrido por vias primarias y secundarias de cada uno los sitios descritos, se evaluo la presencia de plantas con sintomas y signos de royas, ante lo cual se tomaban los organos y tejidos afectados (generalmente al menos una hoja). De esta forma, cada muestra estaba representada por diferentes pustulas de royas en tejidos de una misma planta y dependiendo de la uredobiota presente en cada sitio de muestreo, el numero de especimenes recolectados variaba entre zonas. Cada muestra recolectada fue prensada para evitar su deterioro junto con su respectiva informacion referente al hospedante y a las caracteristicas geograficas de la zona. Las muestras fueron llevadas al Herbario MEDEL de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, para su secado e identificacion botanica y los especimenes asi procesados fueron depositados en el Museo Micologico de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellin (MMUNM).
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Caracterizacion morfologica: La descripcion morfologica de los especimenes recolectados incluyo las siguientes observaciones de las pustulas: posicion respecto al tejido del hospedante, color, forma, agrupacion y consistencia. De cada estado esporico encontrado se realizaron micropreparados para describir su forma, color, ornamentacion, numero y posicion de poros; dimensiones; tamano de la pared apical y lateral; presencia, posicion, ornamentacion y largo de pedicelos; presencia de estructuras esteriles como parafisos y peridio. Cada muestra fue comparada con especimenes de referencia ubicados en la coleccion del MMUNM y la Coleccion Nacional de Royas de Colombia de la Facultad de Ciencias Agropecuarias. Ademas se utilizaron las monografias taxonomicas de hongos Uredinales (Cummins 1940, 1971, 1978, Buritica & Hennen 1980, Hennen et al. 1982, Cummins & Hiratsuka 1991, Buritica 1991, 1994, 1999 a,b, Pardo Cardona 1999, Salazar 2002, Hennen et al. 2005, Salazar et al. 2007) y las bases de datos del Index Fungorum (CABi et al. 2008) y del catalogo de especies tipo de hongos roya del Jardin Botanico de New York (The New York Botanical Garden Herbarium 2003).
Extraccion de ADN: De cada una de las royas se realizo la extraccion de acidos nucleicos mediante dos metodologias: metodo convencional CTAB 2x/Fenol/Cloroformo y Kit comercial DNAeasy Plant Mini (Qiagen, CA, EEUU), cuyo procedimiento se baso en las instrucciones del fabricante. En ambos casos se partio de uno o varios soros, que dependen de su tamano y grado de esporulacion, y se toma la menor cantidad de tejido vegetal posible para su ubicacion en un tubo eppendorf de 1.8mL. En el metodo convencional los tubos se colocaron en un recipiente con nitrogeno liquido para proceder a la maceracion del tejido en presencia de 200[micron]L del buffer CTAB 2x (CTAB 2%, NaCl 1.4M, EDTA 20mM, Tris-HCl 100mM pH 8.0) y 1% de [beta]-Mercaptoetanol, incubandose a 65[grados]C durante 10min. Luego se separo la fase organica mediante 1vol. de fenol:cloroformo (1:1) y se centrifugo a 13 000 rpm por 10min. De acuerdo al grado de pureza del sobrenadante, este procedimiento se repitio, pero con el uso de un solo vol de cloroformo. Para precipitar los acidos nucleicos se emplearon 2vol de etanol absoluto y 0.1 vol de acetato de sodio 3M, y se colocaron los tubos a -20[grados]C durante al menos 30min, tiempo despues del cual se centrifugo a 13 000 rpm por 15min. El microprecipitado resultante se lavo con etanol al 70% y finalmente se resuspendio en 20[micron]L de agua destilada esteril, para su utilizacion en las amplificaciones de PCR. La cantidad de ADN obtenida se determino por espectrofotometria a 260nm de longitud para lo cual se utiliza un espectro Thermo Scientific, Genesys 6 (Waltham, MA, EEUU).
Amplificacion y secuenciacion del ADNr 28S: Para la PCR se emplearon los cebadores LROR (5' ACC CGC TGA ACT TAA GC 3') y LR6 (5' CGC CAG TTC TGC TTA CC 3') que amplifican una region del extremo 5' de la subunidad grande del ADNr que contiene los dominios D1 y D2, ampliamente utilizados para estudios filogeneticos de hongos (Guadet et al. 1989, Hopple & Vilgalys 1999). La amplificacion de PCR se realizo en un termociclador T3 (Biometra, Gottingen, Alemania) y consistio de una modificacion del programa propuesto por vogler & Bruns (1998), con una desnaturalizacion inicial a 94[grados]C por 3min, seguido por 35 ciclos de 94[grados]C por 1.30min, 50[grados]C por 1min, 72[grados]C por 1min y una extension final a 72[grados]C por 7min. Las reacciones se realizaron en un volumen total de 25 [micron]L, que contiene 0.5[micron]M de cada cebador, 1U de Taq ADN polimerasa recombinante (Fermentas, Vilnius, Lithuania), 0.2mM de cada dNTP, 1X de buffer de enzima (100mM Tris-HCl pH 8.8, 500mM KCl, 0.8% Nonidet P40), 1.8mM Mg[Cl.sub.2] 1[micron]L de ADN [100 - 1000ng/[micron]L] y agua destilada esteril. Luego de la amplificacion se tomaron 5[micron]L de los productos de reaccion para analizarlos por electroforesis en gel de agarosa al 1.5% suplementado con 0.5 [micron]g/mL de bromuro de etidio en buffer de corrido TBE 0.5X (45mM Tris-Borato, 1mM EDTA pH 8.0). La visualizacion de las bandas amplificadas se realizo bajo luz ultravioleta en un transiluminador automatico Bio Doc Analyze (Biometra). Una vez definida la especificidad y tamano de los productos amplificados, se procedio a su purificacion utilizando los kits Wizard PCR Preps ADN Purification System (Promega, Madison, EEUU) y QiAquick PCR Purification Kit (Qiagen, CA, USA) para proceder a su secuenciacion directa mediante el sistema Big Dye Terminator Cycle Sequencing Ready Reaction (PE Applied Biosystems, Foster City, EEUU) y su corrido en un secuenciador ABi Prism 3730xl (PE Applied Biosystems) de la compania Macrogen (Corea del Sur).
Las secuencias obtenidas con cada cebador, fueron editadas mediante el software BioEdit 6.0.6 y Chromas 1.45, se construyeron secuencias consenso y se confirmo su validez por comparacion con las bases de datos moleculares, mediante el programa BLASTn (NCBi 2007). Paralelamente, se obtuvieron del GenBank secuencias de la subunidad 28S del ADNr de hongos roya representativos de las 13 familias propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003) (Cuadro 2), para su alineamiento con las generadas en este proyecto, mediante el software Clustal W. Como grupos externos de analisis (outgroups) se utilizaron las secuencias de los Basidiomycetes: Septobasidium carestianum Bres. y Eocronartium muscicola Pers., seleccionados con base en los resultados de Maier et al. (2003). El analisis filogenetico se realizo utilizando el metodo de Maxima parsimonia (MP) con busqueda heuristica y TBR (tree-bisection-reconnection) mediante el software PAUP 4.0b10 (Swofford 1998) con base en 1 000 remuestreos y tratando los gaps como quinta base. El soporte de la topologia interna del dendrograma fue evaluado mediante analisis de bootstrap con 1 000 remuestreos o iteraciones (Felsenstein 1985).
RESULTADOS
Coleccion de muestras: En total se identificaron 100 especimenes de hongos roya con base en sus caracteres morfologicos a partir de 238 muestras de hospedantes (Cuadro 1). Del total de muestras identificadas, 25 fueron obtenidas de plantas de la familia Asteraceae y 14 de la familia Solanaceae. Una sola roya fue obtenida de plantas de las familias Alstroemeriaceae, Apiaceae, Apocynaceae, Bromeliaceae, Cannaceae, Cucurbitaceae, Denstaedtiaceae, Liliaceae, Malvaceae, Moraceae y Piperaceae; dos de Betulaceae, Lamiaceae, Malpighiaceae y Oxalidaceae; tres de Convolvulaceae y Verbenaceae; cuatro pertenecieron a Euphorbiaceae y Polygonaceae; seis a Rubiaceae, siete a Rosaceae y nueve a Fabaceae y Poaceae. No fue posible identificar botanicamente una muestra por falta de material (Cuadro 1).
Caracterizacion morfologica: Las 100 muestras identificadas correspondieron a 61 especies diferentes con la siguiente distribucion: dos especies de las familias Pucciniastraceae, Coleosporiaceae, Mikronegeriaceae, Uropixydaceae, Phragmidiaceae; tres especies de Chaconiaceae; cuatro especies de Pucciniosiraceae y Phakopsoracea; 33 especies de Pucciniaceae y siete muestras correspondieron a estados anamorficos identificados como Uredo sp. y Aecidium sp. En el Cuadro 3 se presentan los resultados de las mediciones de los estados esporicos encontrados en un representante de las 61 especies identificadas. Las dimensiones corresponden al formato: medicion minima -- medicion maxima (promedio; desviacion estandar). Las descripciones para cada especie se encuentran disponibles en el material anexo asociado a este manuscrito.
Amplificacion y secuenciacion de ADNr 28S: Con la metodologia de extraccion de ADN convencional se obtuvieron 68 amplicones. En aquellas muestras en las que luego de varios intentos de amplificacion por PCR no fue posible obtener el fragmento esperado, se procedio a la extraccion de ADN mediante el kit comercial de Qiagen, se obtuvieron 32 amplicones adicionales. La secuenciacion del fragmento amplificado se realizo en ambas direcciones en reacciones individuales con cada uno de los cebadores utilizados en el PCR. Luego de varios intentos, se obtuvieron ambas secuencias en 40 de las royas recolectadas, no se incluyeron en el analisis posterior las royas para las que se generaron secuencias en un solo sentido, pues esto implicaba reducir el numero de sitios para el analisis de MP. Una vez editadas las secuencias y construidos los consensos, se determino que el tamano de este fragmento oscilaba entre 1 080 y 1 170 pb, segun la especie de roya. Pero, con el fin de homogenizar los extremos de las secuencias, fue necesaria su edicion, obteniendose entre 1 000 y 1 100 pb. Las secuencias fueron depositadas en el GenBank y sus numeros de accesion se registran en el Cuadro 3.
Analisis filogenetico: Para el analisis filogenetico se incluyeron secuencias de 89 especimenes, 49 obtenidas del Genbank y las 40 generadas en esta investigacion. El alineamiento final de las secuencias alcanzo 1 176 sitios, de los cuales 434 caracteres eran constantes, 236 variables pero no informativos y 506 informativos. La longitud del arbol filogenetico con maxima parsimonia fue de 4 585, con indices de consistencia (iC) y retencion (iR) de 0.315 y 0.53, respectivamente (Fig. 2). En el dendrograma se presentaron siete clados bien definidos, algunos de los cuales contienen subgrupos internos, asi como ramas individuales (Fig. 2).
El clado i albergo un alto numero de especimenes (29) recolectados en esta investigacion, asi como secuencias obtenidas del GenBank que representan especies de los generos Puccinia, Uromyces, Cumminsiella y Miyagia, razon por la cual se infiere que este grupo corresponde a la familia Pucciniaceae. Adicionalmente, el clado incluyo la secuencia de referencia de Aecidium kalanchoe, lo que puede implicar que este taxon represente el estado anamorfico de una especie de la familia Pucciniaceae. Un aspecto relevante del analisis, es el hecho que aquellos especimenes identificados morfologicamente como pertenecientes a los generos Chardoniella y Pucciniosira, adscritos a la familia Pucciniosiraceae, fueron incluidos en este clado, al igual que las secuencias de referencia de las especies Pucciniosira pallidula y Dietelia portoricensis. El clado I presento dos subgrupos medianamente soportados por el analisis de bootstrap. El subgrupo Ia, incluye cuatro clados bien soportados estadisticamente: IA-1: corresponde a varios especimenes identificados en este estudio como Chardoniella gynoxidis y Chardoniella sp.; IA-2: conformado por las especies identificadas como Pucciniosira solani y Pucciniosira sp.; IA-3: incluyo la secuencia referencia de Puccinia coronata y las especies identificadas morfologicamente en este estudio como P. coronata y P. striiforris; IA-4: contiene las especies Puccinia peperoriae y una especie del genero Maravalia (M. guianensis). Los demas integrantes del subgrupo IA se presentan en ramas individuales o clados con bajo soporte estadistico.
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El subgrupo IB presenta dos clados bien soportados, IB-1: incluye las especies Puccinia spegazzinii, mientras que IB-2 contiene las especies P. vernoniae-rollis, P. eupatorii-colorbiani y Pucciniosira pallidula. Los demas integrantes del subgrupo IB corresponden a ramas individuales o clados con bajo soporte estadistico donde estan incluidos P. cnici-oleracei, P. hydrocotyles, P. thaliae, U. novissirus (recolectados en este trabajo) y la secuencia de referencia de la especie Dietelia portoricensis, entre otras.
El clado II se ubica en posicion basal con respecto al clado I e incluye diferentes secuencias referencia de especies representativas de la familia Pucciniaceae: Gyrnosporangiur juniperi-virginianae y Puccinia podophylli, ademas contiene las especies anamorficas Uredo chusqueae y U. baruensis. La secuencia obtenida del GenBank de Kweilingia divina, adscrita a la familia Phakopsoraceae esta incluida en este grupo, con un fuerte soporte estadistico y presenta una gran afinidad con el especimen U. chusqueae.
El clado III esta conformado por secuencias de especies representativas de las familias Coleosporiaceae, Cronartiaceae y Pucciniastraceae. Los unicos especimenes del clado, colectados en este estudio, fueron identificados morfologicamente como Coleosporiur iporoea, C. vernoniae y una especimen anamorfico determinado como Uredo sp. Cada una de las familias incluidas en este clado presenta un fuerte soporte estadistico en el analisis de bootstrap.
El clado iv representa la familia Phakopsoraceae con secuencias de tres generos: Phakopsora, Arthuria y Batistopsora. Ademas, el grupo incluye los especimenes colectados Phakopsora reiboriae y Arthuria sp. El analisis asocia este grupo con la especie Prospodiur lippiae, que pertenece a la familia Uropyxidaceae.
El clado v representa los miembros de la familia Phragmidiaceae al incluir secuencias de los generos Frorreella, Kuehneola, Trachyspora y Gyrnoconia.
El clado vI esta fuertemente soportado (100%) e incluye dos especies del genero Endoraeciur, perteneciente a la familia Pileolariaceae.
El clado vII esta conformado unicamente por dos especies del genero Ravenelia (familia Raveneliaceae), ademas de los especimenes colectados Chrysocelis ruehlenbeckiae y Chrysocyclus cestri, que representan especies de las familias Mikronegeriaceae y Pucciniaceae, respectivamente.
Ademas de los clados mencionados, el arbol filogenetico presenta una serie de especies dispersas a lo largo del dendrograma, entre las que se destacan el grupo formado por la especie recolectada Uredo zeugites y la secuencia de referencia de Puccinia physalidis; ademas de las especies Sphenospora kevorkianii (Raveneliaceae), asociados al clado I; mientras que las especies Herileia colorbiana y H. vastatrix, no se presentan relacionadas. Finalmente, se destaca que la ubicacion taxonomica de las especies Tranzschelia discolor (Uropyxidaceae), Olivea scitula (Chaconiaceae), Melarpsoridiur betulinur y Melarpsora epigea, no es claramente definida por el analisis de MP realizado.
DISCUSION
En este trabajo se realizo un estudio morfologico y filogenetico basado en la secuenciacion de la subunidad grande (28S) del ADNr de 40 hongos roya recolectados en la region andina de Colombia, estableciendose sus afinidades con 47 especies (que incluyen especimenes tanto del tropico como de la zona templada), cuyas secuencias se encuentran disponibles en el GenBank y representan al menos un genero de cada una de las trece familias propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003). Esta investigacion se realizo con el animo de incluir informacion referente a hongos roya neotropicales en los estudios recientes que tratan de dilucidar las relaciones evolutivas de los Uredinales y que buscan redefinir su sistema taxonomico.
La validez taxonomica del orden Uredinales (Pucciniales) dentro del Subphylum Puccininiomycotina, ha sido confirmada en dos estudio filogeneticos independientes que utilizaron las secuencias de las subunidades grande y pequena del ADNr (Aime et al. 2006, Bauer et al. 2006), y que concluyeron que este representa un grupo monofiletico dentro de la Clase Pucciniomycetes; la cual comparte con los ordenes Platygoeales, Heliocobasidiales y Septobasidiales, grupos de los cuales fueron seleccionados los taxones externos empleados en nuestro estudio filogenetico (E. ruscicola y S. taxodii) y cuya ubicacion en el analisis realizado, ocurrio en forma externa al grupo de los Uredinales.
Tradicionalmente, la taxonomia de los Uredinales se ha basado en el empleo de caracteres morfologicos, cuya ponderacion ha variado dependiendo de cada uno de los sistemas planteados. Esta situacion ha conducido a propuestas que dividen el orden en dos familias (Dietel 1928) basadas en la estructura de las telioporas (Pucciniaceae: teliosoros erumpentes con teliosporas pediceladas y Melampsoraceae: teliosoros subepidermales, cubiertos y teliosporas sesiles), hasta clasificaciones mas complejas que separan el grupo en 13 (Cummins & Hiratsuka 2003), 14 (Cummins & Hiratsuka 1983) o 16 familias (Buritica, 1999a,b), de acuerdo con la estructura de las teliosporas, el tipo de espermogonio, y en algunos casos las caracteristicas de los aeciosoros, uredosporas y basidios (Hiratsuka & Hiratsuka 1980). Estudios filogeneticos recientes basados en la secuenciacion del ADNr y de algunos genes nucleares (Maier et al. 2003, Wingfield et al. 2004, Aime 2006, Bauer et al. 2006, van Der Merwe et al. 2007) revelan incongruencias a todos lo niveles taxonomicos con la clasificacion basada en caracteres morfologicos. Asi por ejemplo, Maier et al. (2003) indican que los generos Puccinia, Pucciniastrur, Thekopsora y Uroryces son claramente polifileticos, mientras que Aime (2006) encontro que las familias Cronartiaceae, Pucciniastraceae y Pucciniosiraceae se presentan como redundantes, mientras que Chaconiaceae y Uropyxidaceae corresponden a taxones no naturales.
En nuestro estudio resulto evidente la separacion de Pucciniaceae sensu lato del linaje Melampsoraceae sensu lato (Coleosporaceae, Pucciniastraceae, Cronartiaceae). Sin embargo, el primer grupo se presento disperso a lo largo del dendrograma, mientras que Melampsoraceae sensu lato si correspondio a un solo clado (III), aunque Melarpsora epigea, la unica especie analizada de la familia Melampsoraceae sensu stricto, se ubico por fuera de ambos grupos, en posicion basal. Esta situacion fue igualmente encontrada por Maier et al. (2003), quienes proponen que el genero Melarpsora representa un linaje primitivo del orden Uredinales, caracterizado por su falta de especificidad y la diversidad de relaciones que sus especies establecen con sus hospedantes (Durrieu 1980). Es claro que esta hipotesis solo puede ser confirmada incluyendo en analisis posteriores un mayor numero de especimenes pertecientes a este genero y especialmente de hospedantes tropicales ancestrales, tales como los helechos.
El linaje Pucciniaceae sensu lato se caracteriza por presentar especies que cuando son heteroicas, desarrollan aecios sobre angiospermas. Este grupo ha sido subdividido por Cummins & Hiratsuka (2003) con base en el tipo de espermogonio en nueve familias: Mikronegeriaceae, Phakopsoraceae, Chaconiacecae, Uropyxidaceae, Pileolariaceae, Raveneliaceae, Phragmidiaceae, Pucciniaceae y Pucciniosiraceae. En nuestro analisis las siguientes familias corresponden a clados bien definidos con alto soporte estadistico: Pucciniaceae, Phakopsoraceae, Phragmidiaceae, Pileolariacea y Mikronegeriaceae, aunque en algunos casos existen especies que no se agrupan en los clados representativos de dichas familias y que por tanto requieren un tratamiento taxonomico especial, siendo evidente esta situacion con algunas especies del genero Puccinia. Las familias Uropyxidaceae, Raveneliaceae y Chaconiaceae se presentan como polifileticas, mientras que Pucciniosiraceae es claramente un taxon redundante con Pucciniaceae. Estas conclusiones del analisis concuerdan con lo encontrado por Aime (2006) quien utilizo un grupo diferente de hongos roya y la combinacion de dos regiones ribosomales para su estudio.
El linaje Melampsoraceae sensu lato esta conformado por especies de royas que cuando son heteroicas desarrollan su estado aecial sobre plantas gimnospermas (Wingfield et al. 2004). Las familias Coleosporiaceae y Cronartiaceae definidas por Cummins & Hiratsuka (2003), se muestran como clados bien soportados en nuestro analisis, mientras que la familia Pucciniastraceae es polifiletica y Melampsoraceae se presenta como un taxon independiente, que requiere un analisis posterior, tal como se menciono anteriormente.
A continuacion se realiza una discusion basada en las familias establecidas por Cummins & Hiratsuka (2003) con relacion a los hallazgos de los analisis filogeneticos y morfologicos efectuados en este estudio y con enfasis en los especimenes colectados en la zona andina de Colombia.
Pucciniaceae Chevall
Esta familia comprende el mayor numero de hongos roya del orden, con cerca de 7 000 especies y 16 generos, los generos Puccinia y Uromyces fueron los mas numerosos con 3 000 y 600 especies, respectivamente (Kirk et al. 2001, Cummins & Hiratsuka 2003). El clado que representa esta familia en el analisis filogenetico aparece dividido en dos subgrupos (IA y IB), los que a su vez presentan indistintamente especies de Puccinia y Uromyces colectadas en Colombia y en otras regiones del mundo, y se demostro la naturaleza polifiletica de dichos generos. Esta situacion fue confirmada por dos estudios recientes realizados con base en secuencias de los genes nucleares EF 1a y [beta]-tub (van Der Merwe et al. 2007) y de la subunidad grande del ADNr (Maier et al. 2007), en los cuales se analizo un alto numero de especies y se determino que la principal caracteristica morfologica empleada para diferenciar dichos generos (numero de celulas presentes en las teliosporas), no corresponde a un caracter filogeneticamente informativo. En dichos estudios se encontro que efectivamente las especies tipo de estos generos (P. graminis y U. appendiculatus) representan linajes diferentes, situacion que coincide en esta investigacion con la ubicacion de U. appendiculatus en un subgrupo diferente a las especies de Puccinia colectadas sobre plantas de la familia Poaceae (P. coronata, P. striiformis), las cuales estan estrechamente relacionadas con P. graminis (Maier et al. 2007). En el subgrupo IA, se incluye ademas un representante del genero Cumminsiella y de la especie anamorfica Aecidium kalanchoe. El primero se diferencia del genero Puccinia por presentar dos poros por cada celula de las teliosporas, sin embargo la validez filogenetica de este genero requiere del analisis de un mayor numero de especies.
Una confirmacion importante de este estudio con respecto a los trabajos de Wingfield et al. (2004), Aime (2006) y van Der Merwe et al. (2007), corresponde a la redundancia de las familias Pucciniaceae y Pucciniosiraceae. Segun Buritica & Hennen (1980), las royas de esta ultima familia son derivadas principalmente de especies de ciclo largo del complejo Puccinia-Uromyces, generos que tambien resultaron polifileticos. Interesantemente, estos autores en su monografia de Pucciniosireae, sugerian la necesidad de tratar esta familia como una tribu dentro de Pucciniaceae, caracterizada por presentar royas autoicas con ciclo reducido, telioporas en cadena que asemejan aeciosporas y que frecuentemente presentan celulas intercaladas o estructuras similares a pedicelos. La ubicacion de las especies recolectadas pertenecientes a la tribu Pucciniosireae en la parte superior del arbol, sugiere que estas royas son uno de los grupos mas evolucionados dentro de los Uredinales incluidos en este analisis, lo cual tambien es evidenciado por el alto nivel evolutivo de sus hospedantes (ej. Asteraceae: Chardoniella spp). La separacion de las especies del genero Pucciniosira recolectadas en nuestro estudio con respecto a la especie cuya secuencia se obtuvo del GenBank (P. pallidula) puede ser explicada por las diferencias evidentes entre sus hospedantes, que para nuestro caso corresponden a plantas pertenecientes a los genero Solanum y Cestrum endemicas de las zonas altoandinas, mientras que la especie P. pallidula es parasita de Triumfetta semitriloba, una planta de origen mas ancestral. De otra parte, la similitud morfologica entre estas royas, puede ser explicada por un proceso de evolucion convergente, que hace necesario redefinir los caracteres morfologicos que definen el genero Pucciniosira sensu stricto.
Por fuera del clado se ubico un representante del genero Gymnosporangium (Pucciniaceae) el cual tradicionalmente se ha incluido en esta familia con base en la morfologia de su espermogonio, aunque presenta otras caracteristicas que son unicas y que claramente lo diferencian de los demas miembros de Pucciniaceae: estado telial de consistencia gelatinosa desarrollado sobre gimnospermas y estado aecial tipo Roestelia sobre dicotiledoneas frecuentemente de la familia Rosaceae (Cummins & Hiratsuka 2003).
Interesantemente, la especie Puccinia podophylli se presento asociada con G. juniperi-virginianae, aunque con un debil soporte estadistico. Este grupo a su vez, conformo un clado con dos especies del genero anamorfico Uredo (U. baruensis y U. chusqueae), ademas de la especie Kweilingia divina, un miembro de la familia Phakopsoraceae. La formacion de dicho clado no presenta ninguna justificacion desde el punto de vista morfologico y su relacion requiere ser redefinida con un mayor numero de representantes de los generos involucrados. De especial interes resulto el hecho que U. chusqueae presento una alta relacion con K. divina, dada la gran afinidad filogenetica de sus hospedantes de la familia Poaceae: Guadua angustifolia para K. divina y Chusquea sp. para U. chusqueae.
Finalmente, del analisis filogenetico de los miembros de la familia Pucciniaceae recolectados en este estudio, se presentan situaciones puntuales que sin duda brindaran un aporte fundamental desde la perspectiva del neotropico a la construccion de un sistema taxonomico "mas natural" de los hongos roya, pero para lo cual deben ser colectados un mayor numero de especimenes. Entre dichas situaciones se destaca la localizacion de Puccinia oxalidis y P. pittieriana en la posicion apical del clado I y la localizacion de P. smilacis y P. physalidis por fuera del grupo que representa la familia Pucciniaceae, pero en asocio con Gymnoconia peckiana y Uredo zeugites, respectivamente, asi como la estrecha asociacion entre la especie Maravalia guianensis y Puccinia peperomiae, lo que sin duda merece un analisis futuro, pues morfologicamente estas especies son bastante diferentes.
Phakopsoraceae (Arthur) Cummins & Y. Hiratsuka
Esta familia presenta 13 generos teliomorficos (Cummins & Hiratsuka 2003) y al menos 10 formas anamorficas (Buritica & Hennen 1994) de royas en gran diversidad de plantas mono y dicotiledoneas. Se caracterizan por presentar espermogonios del Grupo VI, teliosporas sesiles embebidas en el tejido del hospedante y formadas sobre teliosoros compuestos de una corteza de teliosporas con dos o mas celulas de profundidad (Cummins & Hiratsuka 2003). La familia estuvo representada en el analisis por miembros de los generos Phakopsora, Batistopsora, Arthuria y Kweilingia. Los tres primeros generos conformaron el clado IV que presento un alto soporte en el dendrograma, dentro del cual se ubico el especimen colectado Arthuria sp., mientras que Kweilingia lo hizo en el clado II. La situacion de Kweilingia ya fue discutida anteriormente. En este caso su ubicacion por fuera del clado de la familia Phakopsoraceae conduce a inferir que la asociacion taxonomica de este genero es incierta, aunque su posicion en el dendrograma, no soporta la anotacion de Thirumalachar & Narasimhan (1951) en el sentido que este hongo no deberia ser considerado como una roya, sino como un miembro de los Auriculares. Una interesante evaluacion que se deriva de este analisis, es la necesidad de incluir en un estudio posterior royas de esta familia que parasitan pastos tales como aquellas del genero Dasturella, pues es posible que dichas especies tambien se ubiquen por fuera del clado que representa Phakopsoraceae sensu stricto, ya que sus caracteristicas morfologicas son muy diferentes a aquellas propias de los demas miembros de esta familia.
De especial interes resultaron las diferencias en las secuencias encontradas entre P. pachyrhizi y P. meibomiae, comunmente conocidas como la roya asiatica y americana de la soya, respectivamente, y alrededor de cuya clasificacion existe una polemica mundial (Frederick et al. 2002). Nuestros resultados confirman que estas royas no representan la misma especie y que el especimen colectado en Colombia corresponde a P. meibomiae. Morfologicamente esta diferenciacion ha sido soportada por estudios basados en sus teliosoros (Ono et al. 1992) y en los trabajos moleculares adelantados por Frederick et al. (2002) y Posada (2008), quienes encontraron que estas presentan una similitud en las secuencias de las regiones ITS del ADNr de tan solo 80%, y que su genoma mitocondrial presenta diferencias en tamano y % G+C (P. pachyrhizi: 31.8 kb, 34.6% vs P. meibomiae: 32.5 kb, 34.9%). Finalmente es importante anotar que el analisis de MP ubico a esta familia en estrecha relacion con Prospodium lippiae, un miembro de la familia Uropyxidaceae caracterizado por formar espermogonios subcuticulares del grupo vI (tipo 7), los cuales tambien son tipicos de Phakopsoraceae, pero cuyas teliosporas son claramente diferentes: pediceladas con dos celulas y con presencia de apendices basales. Esta relacion requiere de un analisis posterior con un mayor numero de representates del genero Prospodium.
Phragmidiaceae Corda
Esta familia esta representada por diez generos de royas autoicas que parasitan casi exclusivamente plantas de la familia Rosaceae y se caracterizan por producir espermogonios del grupo Iv (tipos 6, 8, 10 o 11) con teliosporas pediceladas con uno a varios septos transversales y desarrolladas sobre telios erumpentes (Cummins & Hiratsuka 2003). Los analisis filogeneticos recientes (Maier et al. 2003, Aime 2006) han confirmado el caracter monofiletico de la familia y la cercania evolutiva entre los generos Kuehneola y Phragmidium. En nuestro analisis la condicion filogenetica de esta familia fue igualmente confirmada con base en secuencias de los generos Gymnoconia, Frommeella, Kuehneola y Trachyspora; sin embargo, el hecho que ninguna especie recolectada de esta familia en Colombia pudo ser secuenciada, hace necesario su abordaje en un futuro estudio. De gran interes sera el analisis de diferentes especies del genero Gerwasia, el cual afecta plantas del genero Rubus, es tipicamente tropical y presenta teliosporas de una sola celula, que difieren ampliamente de los demas miembros de esta familia.
Coleosporiaceae Dietel
Esta familia es una de las representantes del suborden Melampsorineae (Aime 2006) que sistematicamente en los diferentes estudios basados en secuenciacion del ADN, se presenta como un linaje filogenetico bien soportado, pero cuyos limites familiares no estan claramente definidos. Esta situacion es evidente cuando se consideran los resultados de los analisis con los dos generos de la familia Coleosporiaceae incluidos en nuestro estudio: Coleosporium y Chrysomyxa. En este caso, ambos se ubican en el clado III y se presentan individualmente bien soportados, pero con Chrysomyxa mas relacionado con los generos Cronartium y Endocronartium de la familia Cronartiaceae, que con Coleosporium. Esta situacion soporta los hallazgos de Maier et al. (2003) y Wingfield et al. (2004) en el sentido que la monofilia de la familia no pudo ser definida y conduce a interpretar que las diferencias morfologicas que se presentan entre ambos generos: germinacion de teliosporas interna (basidiacion interna) (Coleosporium) vs germinacion de teliosporas que producen basidios externamente (Chrysomyxa), deben ser consideradas mas detalladamente en los estudios de este grupo de royas.
Chaconiaceae Cummins & Y. Hiratsuka y Mikronegeriaceae Cummins & Y. Hiratsuka
Morfologicamente la familia Chaconiaceae se caracteriza por presentar espermogonios del grupo vI (tipos 5 o 7), uredosporas generalmente equinuladas y teliosporas unicelulares, lateralmente libres, sesiles o pediceladas. Cummins & Hiratsuka (2003) reconocen diez generos dentro de esta familia, aunque Ono & Hennen (1983) no consideran los generos Achrotelium, Botryorhiza, Chaconia y Maravalia como pertenecientes a esta, debido a la presencia de teliosporas pediceladas. Es claro de este estudio y de aquellos adelantados por Wingfield et al. (2004) y Aime (2006) que la validez taxonomica de la familia Chaconiaceae no es soportada filogeneticamente, siendo evidente la necesidad de clarificar la afinidad de algunos de sus generos con la familia Mikronegeriaceae; familia esta que solo estuvo representada por la especie Chrysocelis muechlenbeckiae y cuya ubicacion en el dendrograma correspondio a un clado compartido con Chrysocyclus cestri (Pucciniaceae) y dos especies de Ravenelia (Raveneliaceae).
La afinidad del genero Hemileia con esta familia es igualmente problematica, pues ya desde la mitad del siglo pasado Thirumalachar & Mundkur (1949) habian sugerido que este taxon estaba relacionado con el genero Blastospora, hoy en dia considerado de la familia Mikronegeriaceae (Cummins & Hiratsuka 2003). Esta cercana asociacion fue recientemente confirmada por Aime (2006), quien con base en analisis del ADNr sugiere que Hemileia y al menos una especie del genero Maravalia (M. cryptostegiae) deberian ser ubicadas en Mikronegeriaceae, la que ademas representa un grupo ancestral dentro del orden Uredinales. Esta situacion se vio reflejada en nuestro estudio mediante MP. El analisis ademas no permitio establecer una cercana relacion entre H. vastatrix (agente causal de la roya del cafe) y H. colombiana (roya de Apocynaceae); asi como tampoco fueron definidas afinidades entre estas royas y las otras especies estudiadas de la familia Chaconiacae (Olivea scitula y Maravalia guianensis); pues la primera especie aparece en posicion basal en el dendrograma, mientras que M. guianensis se ubico en el clado IA, que representa un linaje de la familia Pucciniaceae.
A partir de los resultados de esta investigacion, que incluyo un alto numero de hongos roya representantes de diferentes generos, se propone priorizar la continuacion de este estudio con base en el analisis filogenetico de los siguientes taxones: Gerwasia, Hemileia, Phragmidium, Prospodium, Puccinia y Uromyces. Dichos grupos contienen gran cantidad de royas presentes en el tropico que requieren ser estudiadas mas detalladamente.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigacion se realizo gracias al apoyo economico de la direccion de Investigaciones de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellin a traves del proyecto 20201005428. La identificacion taxonomica de los hospedantes se realizo con apoyo de Jorge Perez del Herbario Medel y el analisis filogenetico con la colaboracion de Andres Lopez Rubio y Sandra Uribe Soto del Grupo de sistematica molecular UNAL-MED. Se agradece a Mauricio Salazar Yepes por la revision critica del manuscrito.
Recibido 16-IV-2010.
Aceptado 26-X-2010.
Corregido 10-X-2010.
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Catalina Zuluaga (1), Pablo Buritica (2) & Mauricio Marin (1)
(1.) Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, Laboratorio de Biologia Celular y Molecular, Cra 64 x Calle 65, Autopista Norte, Medellin, Colombia; catazuluaga81@gmail.com, mamarinm@unal.edu.co
(2.) Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, Departamento de Ciencias Agronomicas, Cra 64 x Calle 65, Autopista Norte, Medellin, Colombia; pburitica@unal.edu.co
CUADRO 1
Uredinales colectados sobre diferentes hospedantes en la
region andina de Colombia
TABLE 1
Uredinales collected on different plant hosts in the
Colombian Andean region
Familia botanica Planta hospedante
Poaceae Zeugites americana var.
Mexicana (Kunth) Mc.vaugh.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Fabaceae Trifolium repens L.
Asteraceae Vernonia sp.
Asteraceae Baccharis latifolia
(R.&P.) Pers.
Poligonaceae Muehlenbeckia tammifolia
(H.B.K.) Meisn.
Poligonaceae Muehlenbeckia tammifolia
(H.B.K.) Meisn.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Euphorbiaceae Croton cf. callistanthus
Croizat.
Cucurbitaceae Cayaponia sp.
Solanaceae Solanum aphyodendron S.
Knapp.
Poaceae Pennisetum clandestinum
Hochst. ex Chiov
Malpigiaceae Stigmaphyllon bogotense
Triana & Planch.
Dennstaedtiaceae Pteridium sp.
Apiaceae Hydrocotyle bonplandii
A.Rich
Solanaceae Cestrum tomentosum L.F.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Solanaceae Cestrum tomentosum L.F.
Rosaceae Prunus sherotina E.H.R
spp. Capuli
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) R.M. King & H. Rob.
Verbenaceae Lantana camara L.
Fabaceae Desmodium adsecendens
(Sw.) DC.
Solanaceae Solanum aphyodendron S.
Knapp.
Euphorbiaceae Croton sp.
Solanaceae Solanum tuberosum L.
Rosaceae Rubus glaucus Benth.
Betulaceae Alnus acuminata sbsp.
acuminata Kunth
Asteraceae Ageratina trinifolia (H.B.K.)
K.&R.
Poaceae Lolium sp.
Rosaceae Prunus sherotina E.H.R spp.
Capuli
Fabaceae Vicia jaba L.
Rosaceae Prunus sherotina E.H.R
spp. Capuli
Poaceae Holcus lanatus L.
Solanaceae Solanum tuberosum L.
Betulaceae Alnus acuminata Kunth
Polygonaceae Rumex acetosella L.
Liliaceae Gladiolus sp.
Solanaceae Solanum tuberosum L.
Solanaceae Solanum tuberosum L.
Asteraceae Achyrocline alata DC.
Fabaceae Desmodium intortum (Mill)
Ubr.
Solanaceae Cestrum sp.
Polygonaceae Polygonum sp.
Asteraceae Baccharis latifolia
(R.&P.) Pers.
Fabaceae Lupinus sp.
Poaceae Calamagrostis sp.
Poaceae Calamagrostis sp.
Solanaceae Solanum nigrum L.
Solanaceae Solanum nigrum L.
Asteraceae Ageratina popayanense
(Hieron) King & H. Rob.
Solanaceae Solanum tuberosum L.
Convolvulaceae Ipomoea sp.
Rubiaceae Hemidiodia ocymifolia Schum
Asteraceae Mikania micrantha H.B.K.
Poaceae Chusquea sp.
Rubiaceae Coffea arabica L.
Rubiaceae Coussarea sp.
Asteraceae Sonchus sp.
Rubiaceae Spermacoce sp.
(= Hemidiodia)
Poaceae Melinis sp.
Rubiaceae Spermacoce ocymifolia
Willd. ex Roem. & Schult.
Asteraceae Baccharis trinervis
(Lam.) Pers.
Asteraceae Baccharis trinervis
(Lam.) Pers.
Asteraceae Elephantopus mollis H.B.K.
Cannaceae Canna indica L.
Fabaceae Aeschynomene sp.
Asteraceae Mikania micrantha H.B.K.
Verbenaceae Lantana camara L.
Oxalidaceae Oxalis sp.
Asteraceae Verbesina sp.
Verbenaceae Lantana camara L.
Fabaceae Trifolium repens L.
Rosaceae Rubus urticifolius Poir.
Malvaceae Sida poeppigiana (K.Shum)
Fryx
Asteraceae Liabum sp.
Solanaceae Cestrum sp.
Lamiaceae Salvia sp.
Poaceae Melinis minutiflora Beauv.
Lamiaceae Salvia sp.
Piperaceae Piper sp.
Asteraceae Oligacthis sp.
Asteraceae Oligacthis sp.
Apocynaceae Mesechites sp.
Asteraceae Austroeupatorium sp.
Convolvulaceae Ipomoea sp.
Asteraceae Verbesina sp.
Asteraceae Oligacthis sp.
Solanaceae Solanum sp.
Euphorbiaceae Croton sp.
Fabaceae Desmodium intortum
(Mill) Ubr.
Asteraceae Acmella mutisii (H.B.K)
Cassini
Convolvulaceae Ipomoea sp.
Asteraceae Verbesina sp.
Rosaceae Rubus glaucus Benth.
Rosaceae Rubus glaucus Benth.
Euphorbiaceae Croton sp.
Malpighiaceae Stigmaphillon sp.
Oxalidaceae Oxalis sp.
Familia botanica Especie de roya Muestra *
Poaceae Uredo zeugites Arthur & R6
Holway
Asteraceae Chardoniella gynoxidis R7a
Kern
Asteraceae Chardoniella gynoxidis R7b
Kern
Fabaceae Uromyces trifolii R9
(Hedwig. ex DC.) Fuckel
Asteraceae Puccinia vernoniae- R10
mollis Mayor
Asteraceae Puccinia baccharidis R12
Dietel & Holway
Poligonaceae Chrysocelis muehlenbeckiae R14a
Lagerheim & Dietel
Poligonaceae Chrysocelis muehlenbeckiae R14b
Lagerheim & Dietel
Asteraceae Chardoniella gynoxidis Kern R15
Euphorbiaceae Arthuria columbiana (Kern & R18
Whetzel) Cummins
Cucurbitaceae Uromyces novissimus R20
Spegazzini
Solanaceae Pucciniosira solani R21
Lagerheim, Bert.
Poaceae Phakopsora apoda (Hariot & R24
Patouillard) Mains
Malpigiaceae Puccinia circinata R25
(Arthur) Winter
Dennstaedtiaceae Uredinopsis pteridis R26
Dietel & Holway
Apiaceae Puccinia hydrocotyles Cooke R27
Solanaceae Uromyces cestri Bertero ex R30
Montagne
Asteraceae Chardoniella gynoxidis Kern R31
Solanaceae Uromyces cestri Bertero ex R33
Montagne
Rosaceae Tranzschelia arthurii R38
Tranzschel & Litvinov
Asteraceae Chardoniella gynoxidis Kern R39a
Asteraceae Chardoniella gynoxidis Kern R39b
Verbenaceae Prospodium tuberculatum R44
(Spegazzini) Arthur
Fabaceae Phakopsora meibomiae R47
(Arthur) Arthur
Solanaceae Pucciniosira solani R49
Euphorbiaceae Aeciure sp. R50
Solanaceae Puccinia pittieriana Henn. R53
Rosaceae Gerwasia lagerheimii R54
(P.magnus) Buritica
Betulaceae Melampsoridium hiratsukanum R55
(Arthur) Gaeumann
Asteraceae Chardoniella sp. R72
Poaceae Puccinia coronata Corda R73
Rosaceae Tranzschelia arthurii R74
Tranzschel & Litvinov
Fabaceae Uromyces viciae-fabae R76
Schroeter
Rosaceae Tranzschelia arthurii R79
Tranzschel & Litvinov
Poaceae Puccinia coronata Corda R83
Solanaceae Puccinia pittieriana Henn. R84
Betulaceae Melamsoridium hiratsukanum R87
S. Ito
Polygonaceae Puccinia acetosae (Schum.) R89
Korn.
Liliaceae Uromyces gladioli Henn. R92
Solanaceae Puccinia pittieriana Henn. R95
Solanaceae Puccinia pittieriana Henn. R97
Asteraceae Puccinia investita Schw. R103
Fabaceae Uromyces hedysari-paniculati R109
(Schweinitz) Farlow.
Solanaceae Pucciniosira sp. R111
Polygonaceae Puccinia polygoni-amphibii R118
Persoon
Asteraceae Uredo sp. R128
Fabaceae Chrysocelis lupini R131
Lagerheim & Dietel
Poaceae Puccinia striiformis R137
Westend
Poaceae Puccinia striiformis R136
Westend
Solanaceae Puccinia imitans Sydow R150a
Solanaceae Puccinia imitans Sydow R150b
Asteraceae Chardoniella gynoxidis Kern R156
Solanaceae Puccinia pittieriana Henn. R157
Convolvulaceae Puccinia crassipes R158b
Berkeley & Curtis
Rubiaceae Puccinia lateritia R159
Berkeley & Curtis
Asteraceae Puccinia spegazzinii De Toni R160
Poaceae Uredo chusqueae R161
Pardo-Cardona
Rubiaceae Hemileia vastatrix R162
Bekeley & Broome
Rubiaceae Maravalia guianensis Ono. R164
Asteraceae Puccinia cnici-oleracei R165
Persoon ex Desmazieres
Rubiaceae Puccinia lateritia R166
Berkeley & Curtis
Poaceae Uromyces setariae- R167
italicae Yoshino
Rubiaceae Puccinia lateritia R168
Berkeley & Curtis
Asteraceae Puccinia chardoniensis R177a
Pardo-Cardona
Asteraceae Puccinia chardoniensis R177b
Pardo-Cardona
Asteraceae Coleosporium elephantopodis R178
Berkeley & Curtis
Cannaceae Puccinia thaliae Dietel R185
Fabaceae Phakopsora meibomiae (Arthur) R188
Arthur
Asteraceae Puccinia spegazzinii De Toni R189
Verbenaceae Puccinia lantanae Farlow R190
Oxalidaceae Puccinia oxalidis R202
Dietel & Ellis
Asteraceae Uredo sp. R205
Verbenaceae Prospodium tuberculatum R207
(Spegazzini) Arthur
Fabaceae Uromyces trifolii (Hedwig. R208
ex DC.) Fuckel
Rosaceae Gerwasia rubi-urticifolii R209
(Mayor) Buritica
Malvaceae Puccinia malvacearum Bert. R211
Asteraceae Puccinia liabi Mayor R212
Solanaceae Pucciniosira sp. R213
Lamiaceae Puccinia impedita Manis R214
& Holway
Poaceae Uromyces setariae-italicae R215
Yoshino
Lamiaceae Puccinia impedita Manis R216
& Holway
Piperaceae Puccinia peperomiae R218
Lindquist
Asteraceae Puccinia sp. R219
Asteraceae Puccinia sp. R220
Apocynaceae Hemileia colombiana R221
Buritica
Asteraceae Puccinia eupatorii- R222
columbiani Mayor
Convolvulaceae Coleosporium ipomoeae Burril R223
Asteraceae Puccinia garcesispora R225
Pardo-Cardona
Asteraceae Puccinia sp. R226
Solanaceae Chrysocyclus cestri (Dietel R227
& Hennings) Syd.
Euphorbiaceae Aeciure sp. R229
Fabaceae Uromyces hedysari-paniculati R230
(Schweinitz) Farlow.
Asteraceae Puccinia cnici-oleracei R231
Persoon ex Desmazieres
Convolvulaceae Coleosporium ipomoeae Burril R232
Asteraceae Uredo sp. R233
Rosaceae Gerwasia andinus (P.magnus) R234
Buritica, Salazar
Rosaceae Gerwasia andinus (P.magnus) R236
Buritica, Salazar
Euphorbiaceae Arthuria sp. R237
Malpighiaceae Puccinia circinata R238
(Arthur) Winter
Oxalidaceae Puccinia oxalidis Dietel & R4U
Ellis
Familia botanica Fecha de Ubicacion (Municipio,
coleccion Departamento, msnm)
Poaceae 7/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Asteraceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Asteraceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Fabaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Asteraceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Asteraceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Poligonaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Poligonaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Asteraceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Euphorbiaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2400
Cucurbitaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2300
Solanaceae 17/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2300
Poaceae 17/09/2005 Belmira, Antioquia,
2450
Malpigiaceae 17/09/2005 Belmira, Antioquia,
2450
Dennstaedtiaceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Apiaceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Solanaceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Asteraceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Solanaceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Rosaceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Asteraceae 18/09/2005 Belmira, Antioquia,
2700
Asteraceae 18/09/2005 Yarumal, Antioquia,
2700
Verbenaceae 15/10/2005 villamaria, Caldas,
2100
Fabaceae 15/10/2005 villamaria, Caldas,
2100
Solanaceae 15/10/2005 villamaria, Caldas
3000
Euphorbiaceae 15/10/2005 villamaria, Caldas
3000
Solanaceae 15/10/2005 villamaria, Caldas
3000
Rosaceae 16/10/2005 Manizales, Caldas
2650
Betulaceae 16/10/2005 Manizales, Caldas
2650
Asteraceae 16/10/2005 Alto de letras,
Tolima, 3600
Poaceae 04/07/2006 Bojaca, Cundinamarca,
2598
Rosaceae 04/07/2006 Bojaca, Cundinamarca,
2598
Fabaceae 04/07/2006 Bojaca, Cundinamarca,
2598
Rosaceae 04/07/2006 El rosal, Cundinamarca,
2600
Poaceae 04/07/2006 Subachoque,
Cundinamarca, 3000
Solanaceae 04/07/2006 Subachoque,
Cundinamarca, 3000
Betulaceae 04/07/2006 Subachoque,
Cundinamarca, 3000
Polygonaceae 04/07/2006 Subachoque,
Cundinamarca, 2700
Liliaceae 05/07/2006 villa Pinzon,
Cundinamarca, 2940
Solanaceae 05/07/2006 Zipaquira,
Cundinamarca, 3162
Solanaceae 05/07/2006 Zipaquira,
Cundinamarca, 3262
Asteraceae 24/07/2006 Zipaquira,
Cundinamarca, 2950
Fabaceae 24/07/2006 Zipaquira-Pacho,
Cundinamarca, 2040
Solanaceae 24/07/2006 Zipaquira-Pacho,
Cundinamarca, 2040
Polygonaceae 25/07/2006 Tausa,
Cundinamarca, 2931
Asteraceae 26/07/2006 Sora, Boyaca, 2800
Fabaceae 26/07/2006 Sora, Boyaca, 2880
Poaceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
3000
Poaceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
3000
Solanaceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
3000
Solanaceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
3000
Asteraceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
4000
Solanaceae 27/07/2006 Sogamoso, Boyaca,
4000
Convolvulaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Rubiaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Asteraceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Poaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Rubiaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Rubiaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Asteraceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Rubiaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
1420
Poaceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
1420
Rubiaceae 21/11/2006 Tamesis, Antioquia,
1200
Asteraceae 20/11/2006 Tamesis, Antioquia,
735
Asteraceae 21/11/2006 Tamesis, Antioquia,
1200
Asteraceae 21/11/2006 Tamesis, Antioquia,
1200
Cannaceae 21/11/2006 valparaiso, Antioquia,
1360
Fabaceae 21/11/2006 valparaiso, Antioquia,
1360
Asteraceae 21/11/2006 valparaiso, Antioquia,
1360
Verbenaceae 21/11/2006 valparaiso, Antioquia,
1360
Oxalidaceae 21/11/2006 valparaiso, Antioquia,
1550
Asteraceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Verbenaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Fabaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Rosaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Malvaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Asteraceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Solanaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Lamiaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Poaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Lamiaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
2050
Piperaceae 22/11/2006 Caramanta, Antioquia,
1550
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Apocynaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Convolvulaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Solanaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Euphorbiaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Fabaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Convolvulaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Asteraceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
2010
Rosaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
1985
Rosaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
1985
Euphorbiaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
1985
Malpighiaceae 23/11/2006 Quinchia, Risaralda,
1985
Oxalidaceae 1/09/2005 Madellin, Antioquia,
1538
* Todos los especimenes han sido depositados en el Museo
Micologico de la Universidad Nacional de Colombia
sede Medellin (MMUNM).
CUADRO 2
Especies de Uredinales cuyas secuencias de la region
28S del ADN ribosomal se obtuvieron del GenBank
para el analisis filogenetico
TABLE 2
Species of Uredinales whose 28S rDNA sequences
were obtained from GenBank for phylogenetic analysis
Especie de roya Planta hospedante
Aecidium kalanchoe kalanchoe blossfeldiana
Batistopsora crucis-filii Annona sp.
Blastospora smilacis Smilax sieboldii
Chrysomyxa arctostaphyli
Coleosporium asterum Solidago sp.
Cronartium ribicola Ribes sp.
Cumminsiella mirabilissima Mahonia aquifolium
Dietelia portoricensis Mikania micrantha
Endocronarttium harknessii
Endoraecium acaciae Acacia koa
Endoraecium hawaiiense Acacia koa
Frommeella mexicana Duchesnea sp.
Gymnoconia peckiana Rubus (Uredo)
Gymnosporangium Malus domestica
juniperi-virginianae
Hemileia vastatrix Coffea Arabica
Kuehneola uredinis Rubus argutus
Kweilingia divina Bambusa sp.
Melampsora epitea Salix sp.
Melampsoridium betulinum Alnus sp.
Mikronegeria alba Nothofagus nervosa
Miyagia pseudosphaeria Sonchus oleraceus
Naohidemyces vaccinii Vaccinium ovatum
Olivea scitula Vitex doniana
Phakopsora pachyrhizi Glicyne max
Phakopsora tecta Commelina diffusa
Pileolaria brevipes Toxicodendron sp.
Pileolaria marginata
Pileolaria sp.
Pileolaria toxicodendri
Prospodium lippiae Aloysia polystachya
Puccinia arundinariae Arundinaria sp.
Puccinia caricis Grossularia sp.
Puccinia convolvuli Calystegia sepium
Puccinia coronata Rhamnus cathartica
Puccinia hemerocallidis Hemerocallis sp.
Puccinia hordei Poaceae (indeterminada)
Puccinia kuehnii Saccharum cultivar CP80-1743
Puccinia malvacearum Alcea (Estado telial)
Puccinia melanocephala Saccharum cultivar CP05-1592
Puccinia menthae Cunila origanoides
Puccinia physalidis Physalis lancelata
Puccinia poarum Tussilago (Asteraceae)
Puccinia podophylli Podophyllum peltatum
Puccinia smilacis Smilax rotundifolia
Puccinia violae Viola cucullata
Pucciniastrum circaeae
Pucciniosira pallidula Triumfetta semitriloba
Ravenelia echinata Calliandra formosa
var. ectypa
Ravenelia macrocarpa Senna subulata
Sphenospora kevorkianii Stanhopea candida
Trachyspora intrusa Alchemilla vulgaris
Tranzschelia discolor Prunus domestica
Uredinopsis sp.
Uredo baruensis
Uromyces appendiculatus
Uromyces ari-triphylli Arisaema triphyllum
Uromyces viciae-fabae
Uromycladium fusisporum Acacia salicina
Uromycladium tepperianum Acacia saligna
Septobasidium taxodii
Eocronartium muscicola
Especie de roya Origen Accesion del
GenBank
Aecidium kalanchoe AY463163
Batistopsora crucis-filii Guyana DQ354539
Blastospora smilacis Japon DQ354568
Chrysomyxa arctostaphyli AY700192
Coleosporium asterum Tennessee, EEUU DQ354559
Cronartium ribicola virginia, EEUU DQ354560
Cumminsiella mirabilissima Alemania DQ354531
Dietelia portoricensis Costa Rica DQ354516
Endocronarttium harknessii AY700193
Endoraecium acaciae Hawaii, EEUU DQ323916
Endoraecium hawaiiense Hawaii, EEUU DQ323920
Frommeella mexicana Maryland, EEUU DQ354553
Gymnoconia peckiana Massachusetts, EEUU DQ521421
Gymnosporangium virginia, EEUU DQ354547
juniperi-virginianae
Hemileia vastatrix Mexico DQ354566
Kuehneola uredinis Carolina del Norte, EEUU DQ354551
Kweilingia divina Costa Rica DQ354554
Melampsora epitea Washington, EEUU DQ354564
Melampsoridium betulinum Costa Rica DQ354561
Mikronegeria alba Argentina DQ354569
Miyagia pseudosphaeria California, EEUU DQ354517
Naohidemyces vaccinii Washington, EEUU DQ354563
Olivea scitula Zambia DQ354541
Phakopsora pachyrhizi Zimbabwe DQ354537
Phakopsora tecta Costa Rica DQ354535
Pileolaria brevipes EEUU DQ323924
Pileolaria marginata DQ242594
Pileolaria sp. DQ242597
Pileolaria toxicodendri AY745698
Prospodium lippiae Argentina DQ354555
Puccinia arundinariae virginia, EEUU DQ415277
Puccinia caricis EEUU DQ354514
Puccinia convolvuli Maryland, EEUU DQ354512
Puccinia coronata Dakota del Norte, EEUU DQ354526
Puccinia hemerocallidis Alabama, EEUU DQ354519
Puccinia hordei California, EEUU DQ354527
Puccinia kuehnii Florida, EEUU EU164549
Puccinia malvacearum Massachusetts, EEUU EF561641
Puccinia melanocephala Florida, EEUU EU164548
Puccinia menthae Maryland, EEUU DQ354513
Puccinia physalidis Dakota del Norte, EEUU DQ354522
Puccinia poarum New Hampshire, EEUU DQ831028
Puccinia podophylli Maryland, EEUU DQ354543
Puccinia smilacis Maryland, EEUU DQ354533
Puccinia violae Maryland, EEUU DQ354509
Pucciniastrum circaeae AY745697
Pucciniosira pallidula venezuela DQ354534
Ravenelia echinata Argentina DQ323925
var. ectypa
Ravenelia macrocarpa Argentina DQ323926
Sphenospora kevorkianii Peru DQ354521
Trachyspora intrusa Suiza DQ354550
Tranzschelia discolor iran DQ354542
Uredinopsis sp. AF522181
Uredo baruensis Guyana DQ021883
Uromyces appendiculatus AY745704
Uromyces ari-triphylli Maryland, EEUU DQ354529
Uromyces viciae-fabae AY745695
Uromycladium fusisporum Australia DQ323921
Uromycladium tepperianum Sur Africa DQ323922
Septobasidium taxodii DQ241499
Eocronartium muscicola AF014825
CUADRO 3
Dimensiones de las esporas de los hongos roya secuenciados en su
region 28S del ADNr y colectados sobre diferentes hospedantes en la
region andina de Colombia
TABLE 3
Measurements of spores of 28S rDNA sequenced rust fungi collected
from different plant hosts in the Colombian Andean region
Especie de Roya Muestra Estado
Esporico
Uredo zeugites R6 Uredo
Uromyces trifolii R9 Telio
Puccinia vernoniae-mollis R10 Telio
Puccinia baccharidis R12 Telio
Chardoniella gynoxidis R13 Telio
Chrysocelis muehlenbeckiae R14 Telio
Uromyces novissimus R20 Telio
Uredo
Pucciniosira solani R21 Telio
Phakopsora apoda R24 Telio
Puccinia circinata R25 Uredo
Uredinopsis pteridis R26 Uredo
Puccinia hydrocotyles R27 Uredo
Uromyces cestri R30 Aecio
Tranzschelia arthurii R38 Uredo
Prospodium tuberculatum R44 Uredo
Aeciure sp. R50 Aecio
Gerwasia lagerheimii R54 Telio
Uredo
Melampsoridium hiratsukanum R55 Uredo
Chardoniella sp. R72 Telio
Puccinia coronata R73 Uredo
Uromyces viciae-fabae R76 Uredo
Puccinia acetosae R89 Uredo
Uromyces gladioli R92 Uredo
Puccinia investita R103 Telio
Uromyces hedysari-paniculati R109b Telio
Uredo
Pucciniosira sp. R111 Telio
Puccinia polygoni-amphibii R118 Uredo
Uredo sp. R128 Uredo
Chrysocelis lupini R131 Telio
Aecio
Puccinia striiformis R136 Uredo
Puccinia crassipes R158b Aecio
Puccinia lateritia R159 Telio
Puccinia spegazzinii R160 Telio
Uredo chusqueae R161 Uredo
Hemileia vastatrix R162 Uredo
Maravalia guianensis R164 Uredo
Puccinia cnici-oleracei R165 Telio
Uromyces setariae-italicae R167 Telio
Uredo
Puccinia chardoniensis R177 Telio
Coleosporium vernoniae R178 Uredo
Puccinia thaliae R185 Uredo
Phakopsora meibomiae R188 Uredo
Puccinia lantanae R190 Telio
Puccinia oxalidis R202 Uredo
Uredo sp. R205 Uredo
Gerwasia rubi-urticifolii R209 Telio
Puccinia malvacearum R211 Telio
Puccinia liabi R212 Telio
Puccinia impedita R214 Uredo
Puccinia peperomiae R218 Uredo
Puccinia sp. R219 Aecio
Hemileia colombiana R221 Uredo
Puccinia eupatorii-columbiani R222 Uredo
Coleosporium ipomoeae R223 Aecio
Puccinia garcesispora R225 Telio
Arthuria sp. R237 Uredo
Puccinia pittieriana Telio
Chrysocyclus cestri R227 Telio
Especie de Roya Ancho de la espora
Min-Max (Prom; Ds)
Uredo zeugites 18.75-22.5 (21.04; 1.66)
Uromyces trifolii 20-25 (22.5; 2.23)
Puccinia vernoniae-mollis 22.5-27.5 (23.75; 2.09)
Puccinia baccharidis 30-45 (36.66; 4.91)
Chardoniella gynoxidis 17.5-22.5 (20.41; 1.88)
Chrysocelis muehlenbeckiae 12.5-20 (15.83; 3.02)
Uromyces novissimus 20-25 (22.91; 1.88)
20-30 (26.67; 2.04)
Pucciniosira solani 22.5-32.5 (25.83; 3.41)
Phakopsora apoda 15-22.5 (17.5; 3.16)
Puccinia circinata 30-32.5 (31.66; 1.29)
Uredinopsis pteridis 15-20 (17.91; 2.45)
Puccinia hydrocotyles 20-22.5 (20.41; 1.02)
Uromyces cestri 22.5-25 (22.91; 1.02)
Tranzschelia arthurii 15-17.5 (15.83; 1.29)
Prospodium tuberculatum 17.5-22.5 (19.58; 1.88)
Aeciure sp. 17.5-25 (22.08; 2.45)
Gerwasia lagerheimii 12.5-17.5 (15.83; 2.04)
20-22.5 (20.83; 1.29)
Melampsoridium hiratsukanum 12.5-17.5 (14.16; 2.04)
Chardoniella sp. 25-30 (27.08; 1.88)
Puccinia coronata 15-20 (17.91; 1.88)
Uromyces viciae-fabae 17.5-20 (19.58; 1.02)
Puccinia acetosae 20-22.5 (21.66; 1.29)
Uromyces gladioli 15-17.5 (16.66; 1.29)
Puccinia investita 20-27.5 (25; 2.73)
Uromyces hedysari-paniculati 20-20 (20; 0.0)
17.5-20 (19.58; 1.02)
Pucciniosira sp. 17.5-27.5 (24.58; 3.68)
Puccinia polygoni-amphibii 22.5-25 (23.33; 1.29)
Uredo sp. 20-20 (20; 0.0)
Chrysocelis lupini 10-17.5 (13.33; 2.58)
20-32.5 (24.58; 4.30)
Puccinia striiformis 20-22.5 (21.25; 1.36)
Puccinia crassipes 20-22.5 (20.41; 1.02)
Puccinia lateritia 17.5-20 (19.58-1.02)
Puccinia spegazzinii 10-15 (12.08; 1.88)
Uredo chusqueae 15-17.5 (16.66; 1.29)
Hemileia vastatrix 12.5-27.5 (21.66; 5.16)
Maravalia guianensis 15-17.5 (15.83; 1.29)
Puccinia cnici-oleracei 12.5-15 (14.58; 1.02)
Uromyces setariae-italicae 20-27.5 (23.75; 2.62)
22.5-25 (22.91; 1.02)
Puccinia chardoniensis 17.5-20 (18.75; 1.36)
Coleosporium vernoniae 15-20 (17.5; 2.23)
Puccinia thaliae 17.5-25 (20.83; 3.02)
Phakopsora meibomiae 12.5-15 (14.16; 1.29)
Puccinia lantanae 12.5-17.5 (14.16; 2.04)
Puccinia oxalidis 15-17.5 (16.66; 1.29)
Uredo sp. 22.5-27.5 (25; 2.23)
Gerwasia rubi-urticifolii 15-17.5 (15.83; 1.29)
Puccinia malvacearum 17.5-22.5 (20; 2.23)
Puccinia liabi 20-22.5 (21.66; 1.29)
Puccinia impedita 17.5-20 (19.16; 1.29)
Puccinia peperomiae 15-20 (17; 1.58)
Puccinia sp. 20-27.5 (23.75; 2.62)
Hemileia colombiana 20-25 (23.33; 2.04)
Puccinia eupatorii-columbiani 25-27.5 (26.25; 1.36)
Coleosporium ipomoeae 17.5-20 (19.16; 1.29)
Puccinia garcesispora 22.5-27.5 (23.75; 2.09)
Arthuria sp. 15-22.5 (19.16; 3.41)
Puccinia pittieriana 17-25 (21.3; 1.43)
Chrysocyclus cestri 12-15 (14.5; 1.23)
Especie de Roya Longitud de la espora
Min-Max (Prom; Ds)
Uredo zeugites 22.5-25 (23.75; 1.36)
Uromyces trifolii 22.5-27.5 (25; 1.58)
Puccinia vernoniae-mollis 35-42.5 (38.33; 3.02)
Puccinia baccharidis 100-125 (109.58; 8.72)
Chardoniella gynoxidis 47.5-55 (50.83; 2.58)
Chrysocelis muehlenbeckiae 62.5-112.5 (83.75; 19.41)
Uromyces novissimus 48-52.5 (49.58; 1.88)
28-32.5 (30.41; 1.88)
Pucciniosira solani 47.5-65 (56.25; 6.07)
Phakopsora apoda 22.5-30 (25.41; 2.92)
Puccinia circinata 35-47.5 (40; 4.18)
Uredinopsis pteridis 37.5-52.5 (45.83; 5.16)
Puccinia hydrocotyles 20-30 (25.41; 3.32)
Uromyces cestri 25-30 (27.91; 1.88)
Tranzschelia arthurii 25-32.5 (29.16; 2.58)
Prospodium tuberculatum 17.5-27.5 (22.5; 3.53)
Aeciure sp. 25-30 (27.5; 1.58)
Gerwasia lagerheimii 57.5-65 (60.41;3.32)
20-27.5 (23.75; 2.62)
Melampsoridium hiratsukanum 20-27.5 (23.75; 3.44)
Chardoniella sp. 55-62.5 (59.58; 3.68)
Puccinia coronata 17.5-22.5 (20.41; 1.88)
Uromyces viciae-fabae 25-30 (27.08; 1.88)
Puccinia acetosae 22.5-30 (26.25; 2.62)
Uromyces gladioli 17.5-22.5 (20.83; 2.04)
Puccinia investita 47.5-55 (51.25; 2.62)
Uromyces hedysari-paniculati 22.5-27.5 (24.16; 2.04)
22.5-25 (24.16; 1.29)
Pucciniosira sp. 45-55 (48.75; 3.44)
Puccinia polygoni-amphibii 25-30 (27.08; 1.88)
Uredo sp. 22.5-35 (27.5; 4.74)
Chrysocelis lupini 42.5-57.5 (51.25; 5.184)
25-30 (26.66; 2.041)
Puccinia striiformis 22.5-27.5 (25; 2.23)
Puccinia crassipes 25-30 (26.25; 2.092)
Puccinia lateritia 25-30 (27.91; 2.45)
Puccinia spegazzinii 45-55 (47.91; 4.0)
Uredo chusqueae 17.5-27.5 (23.33; 3.41)
Hemileia vastatrix 27.5-30 (29.16; 1.29)
Maravalia guianensis 17.5- 22.5 (20; 2.23)
Puccinia cnici-oleracei 35-47.5 (42.5; 4.74)
Uromyces setariae-italicae 25-27.5 (25.83; 1.29)
25-32.5 (27.5;3.16)
Puccinia chardoniensis 32.5-50 (41.66; 6.64)
Coleosporium vernoniae 22.5-30 (25; 3.16)
Puccinia thaliae 27.5-37.5 (32.5; 4.74)
Phakopsora meibomiae 17.5-20 (18.75; 1.36)
Puccinia lantanae 22.5-30 (25; 3.16)
Puccinia oxalidis 17.5-22.5 (20; 2.23)
Uredo sp. 42.5-50 (47.08; 3.32)
Gerwasia rubi-urticifolii 25-35 (30.83; 3.76)
Puccinia malvacearum 45-62.5 (51.66; 5.84)
Puccinia liabi 37.5-47.5 (42.5; 3.87)
Puccinia impedita 20-22.5 (22.08; 1.02)
Puccinia peperomiae 20-30 (23.75; 4.10)
Puccinia sp. 32.5-42.5 (35; 3.87)
Hemileia colombiana 22.5-27.5 (25; 1.58)
Puccinia eupatorii-columbiani 28-37.5 (31.66; 4.08)
Coleosporium ipomoeae 20-32.5 (24.16; 4.37)
Puccinia garcesispora 40-50 (43.33; 4.08)
Arthuria sp. 22.5-50 (34.16; 10.08)
Puccinia pittieriana 22-37 (29.5; 5.61)
Chrysocyclus cestri 100-130 (117.5; 6.76)
Especie de Roya Pared Lateral
Min-Max (Prom; DS)
Uredo zeugites 1.25-2.25 (1.7; 0.4)
Uromyces trifolii 2.25-2.5 (2.37; 0.13)
Puccinia vernoniae-mollis 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia baccharidis 2.5-3.75 (2.7; 0.51)
Chardoniella gynoxidis 2.5-3.75 (2.70; 0.51)
Chrysocelis muehlenbeckiae 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces novissimus 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
1.3 - 2.5 (1.583; 0.54)
Pucciniosira solani 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Phakopsora apoda 1.25-1.75 (1.33; 0.20)
Puccinia circinata 2.5-5 (3.75; 0.79)
Uredinopsis pteridis 1.25-2.5 (2.12; 0.49)
Puccinia hydrocotyles 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces cestri 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Tranzschelia arthurii 1.25-1.5 (1.29; 0.10)
Prospodium tuberculatum 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Aeciure sp. 1.75-2.5 (2.37; 0.30)
Gerwasia lagerheimii
2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Melampsoridium hiratsukanum 2.25-2.5 (2.45; 0.10)
Chardoniella sp. 2.5-5 (2.9; 1.02)
Puccinia coronata 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces viciae-fabae 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia acetosae 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces gladioli 2-2.5 (2.41; 0.20)
Puccinia investita 1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Uromyces hedysari-paniculati 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
1.25-2 (1.37; 0.30)
Pucciniosira sp. 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia polygoni-amphibii 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uredo sp. 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Chrysocelis lupini 0.5-1.25 (0.62; 0.30)
2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia striiformis 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia crassipes 2.5-4.5 (3.12; 0.83)
Puccinia lateritia 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia spegazzinii 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Uredo chusqueae
Hemileia vastatrix 1.25-2.5 (1.87; 0.68)
Maravalia guianensis
Puccinia cnici-oleracei 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Uromyces setariae-italicae 1.25-2.5 (2.29; 0.510)
2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Puccinia chardoniensis 2.5-5 (2.91; 1.021)
Coleosporium vernoniae 1.25-2.5 (2.16; 0.540)
Puccinia thaliae 2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Phakopsora meibomiae
Puccinia lantanae 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia oxalidis 1.25-2.5 (1.45; 0.51)
Uredo sp. 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Gerwasia rubi-urticifolii
Puccinia malvacearum 2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Puccinia liabi 1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Puccinia impedita 1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia peperomiae
Puccinia sp. 1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Hemileia colombiana
Puccinia eupatorii-columbiani 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Coleosporium ipomoeae 1.3-2.5 (1.45; 0.51)
Puccinia garcesispora 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Arthuria sp. 2-2.5 (2.41; 0.20)
Puccinia pittieriana 1-2.5 (1.75; 0.3)
Chrysocyclus cestri 1-1.5 (1.25; 0)
Especie de Roya Pared Superior Accesion *
Min-Max (Prom; Ds)
Uredo zeugites EU851155
Uromyces trifolii GU936634
Puccinia vernoniae-mollis EU851151
Puccinia baccharidis 5-12.5 (9.58; 2.45)
Chardoniella gynoxidis 12.5-17.5 (15.83; 2.04) EU851134
Chrysocelis muehlenbeckiae EU851158
Uromyces novissimus 7.5-10 (8.75 ; 1.36) EU851147
Pucciniosira solani 5-10 (7.29; 1.66) EU851140
Phakopsora apoda
Puccinia circinata 7.5-12.5 (9.5; 2.09)
Uredinopsis pteridis
Puccinia hydrocotyles GU936635
Uromyces cestri EU851136
Tranzschelia arthurii 3.75-5 (4.79; 0.51)
Prospodium tuberculatum
Aeciure sp.
Gerwasia lagerheimii
Melampsoridium hiratsukanum
Chardoniella sp. 10-12.5 (12.08; 1.02) EU851133
Puccinia coronata EU851141
Uromyces viciae-fabae
Puccinia acetosae
Uromyces gladioli GU936633
Puccinia investita 10-12.5 (10.83; 1.29)
Uromyces hedysari-paniculati 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Pucciniosira sp. 3.75-5 (4.79; 0.51) EU851145
Puccinia polygoni-amphibii
Uredo sp. EU851161
Chrysocelis lupini
Puccinia striiformis EU851139
Puccinia crassipes
Puccinia lateritia
Puccinia spegazzinii 1.25-2.5 (2.08; 0.64) EU851150
Uredo chusqueae EU851156
Hemileia vastatrix
Maravalia guianensis EU851143
Puccinia cnici-oleracei 3.75-7.5 (5.20; 1.22) GU936637
Uromyces setariae-italicae
Puccinia chardoniensis EU851149
Coleosporium vernoniae EU851163
Puccinia thaliae EU851154
Phakopsora meibomiae EU851164
Puccinia lantanae 2.5-3.75 (2.91; 0.64) EU851144
Puccinia oxalidis EU851130
Uredo sp.
Gerwasia rubi-urticifolii
Puccinia malvacearum 5-7.5 (5.41; 1.02)
Puccinia liabi 5-10 (7.08; 1.88)
Puccinia impedita EU851152
Puccinia peperomiae EU851146
Puccinia sp.
Hemileia colombiana EU851165
Puccinia eupatorii-columbiani EU851153
Coleosporium ipomoeae EU851160
Puccinia garcesispora
Arthuria sp. EU851162
Puccinia pittieriana 2.5-5 (3.75;0.76) EU851138
Chrysocyclus cestri EU851157
* Numeros de accesion del GenBank para las especies de roya
secuenciadas en la region 28S del ADNr. Los numeros de accesion para
especies con varios especimenes secuenciados corresponden a:
Chardoniella gynoxidis: EU851131, EU851132, EU851135; Pucciniosira
solani: EU851137; Puccinia striiformis: EU851142; Puccinia
spegazzinii: EU851148; Coleosporium ipomoeae: EU851160.
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| Author: | Zuluaga, Catalina; Buritica, Pablo; Marin, Mauricio |
|---|---|
| Publication: | Revista de Biologia Tropical |
| Article Type: | Report |
| Date: | Jun 1, 2011 |
| Words: | 12566 |
| Previous Article: | Estacionalidad de la densidad larval del mosquito Anopheles aquasalis (Diptera: Culicidae) y otros insectos asociados a su habitat en Sucre,... |
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