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Filogenia de hongos roya (Uredinales) en la zona andina colombiana mediante el uso de secuencias del ADN ribosomal 28S.

Phylogenetic analysis of rust fungi (Uredinales) from the Colombian Andean region using 28S ribosomal DNA sequences.

Los hongos roya (Urediniomycetes, Uredinales) constituyen uno de los grupos de hongos mas numeroso, diverso y de amplia distribucion mundial (Buritica 2003a); son parasitos obligados (holobiotrofos) de un amplio rango de plantas incluidas helechos, coniferas y angiospermas, con las cuales han coevolucionado, que adaptan su ciclo de vida a las condiciones ecologicas del habitat de sus hospedantes (Buritica 2001, Buritica 2003b, Cummins & Hiratsuka 2003, Zuluaga et al. 2009). Los Uredinales son conocidos como royas por la induccion de pustulas que contienen esporas con apariencia de un polvillo herrumbroso sobre los tejidos de sus hospedantes; sin embargo, tambien pueden causar hipertrofias e hiperplasias, escobas de bruja y formacion de pseudoflores (Cummins & Hiratsuka 2003).

El orden Uredinales esta conformado por 13 familias, 163 generos y unas 7 000 especies (Hawksworth et al. 2001); aunque se estima que el grupo puede contener de 20 000 a 24 000 especies (Buritica 2003b). Recientemente, Bauer et al. (2006) en su estudio de los Basidiomycetes con septos simples, sugirieron renombrar las categorias suprafamiliares en que se ubican los hongos roya como orden Pucciniales de la clase Pucciniomycetes. Los hongos roya pueden producir hasta cinco estados esporicos que se designan como: espermogonio (espermacios e hifas receptivas) (O), aeciospora (i), uredospora (ii), teliospora (iii) y basidiospora (iv) (Hahn 2000). Cada estado esporico es morfologica y funcionalmente diferente dentro del ciclo de vida de las especies de royas (Hawksworth et al. 2001, Cummins & Hiratsuka 2003).

La clasificacion de los Uredinales a nivel generico y supragenerico ha sido basada casi exclusivamente en la morfologia de los teliosoros y teliosporas. inicialmente dos familias fueron definidas por las caracteristicas morfologicas de sus teliosporas: Melampsoraceae con teliosporas no pediceladas (teliosoros subepidermales, cubiertos) y Pucciniaceae con teliosporas pediceladas (teliosoros erumpentes) (Dietel 1928). Posteriormente, Gaumann (1949) adiciono las familias Pucciniastraceae (teliosoros inmersos), Cronartiaceae (teliosoros columnares), Chrysomyxaceae (teliosoros cupulares) y Coleosporiaceae (basidio interno). Cummins & Hiratsuka (1983) propusieron la definicion de 14 familias para el orden Uredinales, las cuales luego redujeron a 13, una vez unidas las familias Raveneliaceae y Sphaerophragmiaceae (Cummins & Hiratsuka 2003).

La taxonomia de hongos se ha fundamentado tradicionalmente en el empleo de caracteres morfologicos. En muchos casos estas caracteristicas son variables, que producen informacion insuficiente o poco precisa que conduce a la generacion de clasificaciones no naturales. En las ultimas decadas, la secuenciacion de regiones ribosomales y funcionales ha jugado un papel fundamental en la inferencia de las relaciones evolutivas entre individuos y grupos de individuos (Sugiyama 1998, Blackwell et al. 2006). Sin embargo, el numero de estudios que emplean estas herramientas moleculares para la realizacion de estudios taxonomicos en hongos roya es muy reducido, en comparacion con aquellos realizados en otros grupos de hongos (Zuluaga et al. 2009), siendo son los mas destacados aquellos realizados por Maier et al. (2003, 2007), basados en la secuenciacion de una porcion de la region 28S del ADNr en hongos roya recolectados principalmente en Europa y que pusieron de manifiesto que los generos Puccinia, Pucciniastrum, Thekopsora y Uromyces son polifileticos, mientras que Chrysomyxa, Coleosporium, Cronartium, Gymnosporangium, Melampsora, Phragmidium y Tranzschelia, representan taxones monofileticos. La condicion polifiletica de los generos Puccinia y Uromyces fue confirmada posteriormente por van der Merwe et al. (2007) quienes usaron analisis de secuencias de los genes del factor de elongacion 1a y [beta]-tubulina 1. Un estudio similar fue realizado por Wingfield et al. (2004), pero mediante analisis de secuencias de la subunidad pequena del ADNr en 64 especies de 12 familias de royas; en este caso se encontro que los generos que presentan estados aeciales sobre gimnospermas estan filogeneticamente distantes de los hongos roya que desarrollan dicho estado sobre plantas angiospermas; ademas se determino que la condicion de autoicismo/heteroicismo no representa un caracter taxonomico valido y que familias como Pucciniaceae y Pucciniastraceae representan taxones polifileticos.

Aime (2006) utiliza la estrategia de combinar datos de ambas subunidades ribosomales, al realizar un estudio tendiente a evaluar el soporte filogenetico de las familias del orden Uredinales propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003) con base en caracteres morfologicos. De las trece familias propuestas, ocho (Coleosporiaceae, Melampsoraceae, Mikronegeriaceae, Phakopsoraceae, Phragmidiaceaeae, Pileolariaceae, Pucciniaceae y Raveneliaceae) estan bien soportadas por el analisis basado en secuencias, mientras que tres son redundantes (Cronartiaceae, Pucciniastraceae y Pucciniosiraceae), y en dos de ellas, su condicion no pudo ser definida (Chaconiaceae y Uropyxidaceae).

A pesar del alto numero de especies de royas presentes en los tropicos, el nivel de conocimiento que se tiene de estos hongos en esta region es incipiente, tanto desde el punto de vista biologico como en lo relacionado a su clasificacion taxonomica. Esta situacion contrasta con la gran importancia economica que presentan algunas royas en diversos agroecosistemas tropicales y con el potencial bioprospectivo de especies que podrian ser utilizadas como biorreguladores de plantas arvenses. Una de las regiones neotropicales de las que se posee menor conocimiento sobre este grupo de organismos, es la zona andina que comprende una franja altitudinal entre 2 000 y 4 600m.s.n.m, nicho ecologico que ofrece condiciones fisicas y biologicas muy particulares, y especificamente para el caso de hongos roya incluye fundamentalmente especies con ciclos de vida reducido, poco abordadas en los estudios micologicos mundiales que utilizan herramientas moleculares (Zuluaga et al. 2009), aunque parcialmente evaluadas en estudios morfologicos (Buritica 1991, Buritica 1994, Buritica 2000, Pardo-Cardona 2001, Salazar 2002, Buritica 2003a).

En esta investigacion se llevo a cabo una recoleccion de hongos roya procedentes de plantas cultivables y silvestres de diversas regiones de la zona andina de Colombia, para el estudio de sus caracteristicas morfologicas y relaciones filogeneticas, como una estrategia para aumentar el nivel de conocimiento que se posee de este grupo de hongos en el tropico, asi como para evaluar las hipotesis taxonomicas recientemente apoyadas en estudios moleculares sobre el caracter filogenetico de las diferentes familias tradicionalmente propuestas dentro del orden Uredinales.

MATERIALES Y METODOS

Recoleccion de muestras: Las muestras fueron recolectadas en diferentes regiones de cinco departamentos de la zona andina de Colombia (Antioquia, Boyaca, Cundinamarca, Risaralda y Tolima) (Fig. 1), incluye el sistema de paramos y bosques altoandinos del noroccidente medio antioqueno (Belmira, Yarumal), ademas de las zonas andinas del suroccidente antioqueno (Caramanta, Tamesis, valparaiso). Tambien se incluyeron muestras de regiones montanosas de los departamentos de Boyaca (Sogamoso, Sora), Cundinamarca (Bojaca, El Rosal, Pacho, Subachoque, Tausa, villa Pinzon, Zipaquira) Caldas (Manizales, villa Maria), Risaralda (Quinchia) y Tolima (Paramo de Letras) (Cuadro 1). Para la obtencion de las muestras se realizo un recorrido por vias primarias y secundarias de cada uno los sitios descritos, se evaluo la presencia de plantas con sintomas y signos de royas, ante lo cual se tomaban los organos y tejidos afectados (generalmente al menos una hoja). De esta forma, cada muestra estaba representada por diferentes pustulas de royas en tejidos de una misma planta y dependiendo de la uredobiota presente en cada sitio de muestreo, el numero de especimenes recolectados variaba entre zonas. Cada muestra recolectada fue prensada para evitar su deterioro junto con su respectiva informacion referente al hospedante y a las caracteristicas geograficas de la zona. Las muestras fueron llevadas al Herbario MEDEL de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, para su secado e identificacion botanica y los especimenes asi procesados fueron depositados en el Museo Micologico de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellin (MMUNM).

[FIGURA 1 OMITIR]

Caracterizacion morfologica: La descripcion morfologica de los especimenes recolectados incluyo las siguientes observaciones de las pustulas: posicion respecto al tejido del hospedante, color, forma, agrupacion y consistencia. De cada estado esporico encontrado se realizaron micropreparados para describir su forma, color, ornamentacion, numero y posicion de poros; dimensiones; tamano de la pared apical y lateral; presencia, posicion, ornamentacion y largo de pedicelos; presencia de estructuras esteriles como parafisos y peridio. Cada muestra fue comparada con especimenes de referencia ubicados en la coleccion del MMUNM y la Coleccion Nacional de Royas de Colombia de la Facultad de Ciencias Agropecuarias. Ademas se utilizaron las monografias taxonomicas de hongos Uredinales (Cummins 1940, 1971, 1978, Buritica & Hennen 1980, Hennen et al. 1982, Cummins & Hiratsuka 1991, Buritica 1991, 1994, 1999 a,b, Pardo Cardona 1999, Salazar 2002, Hennen et al. 2005, Salazar et al. 2007) y las bases de datos del Index Fungorum (CABi et al. 2008) y del catalogo de especies tipo de hongos roya del Jardin Botanico de New York (The New York Botanical Garden Herbarium 2003).

Extraccion de ADN: De cada una de las royas se realizo la extraccion de acidos nucleicos mediante dos metodologias: metodo convencional CTAB 2x/Fenol/Cloroformo y Kit comercial DNAeasy Plant Mini (Qiagen, CA, EEUU), cuyo procedimiento se baso en las instrucciones del fabricante. En ambos casos se partio de uno o varios soros, que dependen de su tamano y grado de esporulacion, y se toma la menor cantidad de tejido vegetal posible para su ubicacion en un tubo eppendorf de 1.8mL. En el metodo convencional los tubos se colocaron en un recipiente con nitrogeno liquido para proceder a la maceracion del tejido en presencia de 200[micron]L del buffer CTAB 2x (CTAB 2%, NaCl 1.4M, EDTA 20mM, Tris-HCl 100mM pH 8.0) y 1% de [beta]-Mercaptoetanol, incubandose a 65[grados]C durante 10min. Luego se separo la fase organica mediante 1vol. de fenol:cloroformo (1:1) y se centrifugo a 13 000 rpm por 10min. De acuerdo al grado de pureza del sobrenadante, este procedimiento se repitio, pero con el uso de un solo vol de cloroformo. Para precipitar los acidos nucleicos se emplearon 2vol de etanol absoluto y 0.1 vol de acetato de sodio 3M, y se colocaron los tubos a -20[grados]C durante al menos 30min, tiempo despues del cual se centrifugo a 13 000 rpm por 15min. El microprecipitado resultante se lavo con etanol al 70% y finalmente se resuspendio en 20[micron]L de agua destilada esteril, para su utilizacion en las amplificaciones de PCR. La cantidad de ADN obtenida se determino por espectrofotometria a 260nm de longitud para lo cual se utiliza un espectro Thermo Scientific, Genesys 6 (Waltham, MA, EEUU).

Amplificacion y secuenciacion del ADNr 28S: Para la PCR se emplearon los cebadores LROR (5' ACC CGC TGA ACT TAA GC 3') y LR6 (5' CGC CAG TTC TGC TTA CC 3') que amplifican una region del extremo 5' de la subunidad grande del ADNr que contiene los dominios D1 y D2, ampliamente utilizados para estudios filogeneticos de hongos (Guadet et al. 1989, Hopple & Vilgalys 1999). La amplificacion de PCR se realizo en un termociclador T3 (Biometra, Gottingen, Alemania) y consistio de una modificacion del programa propuesto por vogler & Bruns (1998), con una desnaturalizacion inicial a 94[grados]C por 3min, seguido por 35 ciclos de 94[grados]C por 1.30min, 50[grados]C por 1min, 72[grados]C por 1min y una extension final a 72[grados]C por 7min. Las reacciones se realizaron en un volumen total de 25 [micron]L, que contiene 0.5[micron]M de cada cebador, 1U de Taq ADN polimerasa recombinante (Fermentas, Vilnius, Lithuania), 0.2mM de cada dNTP, 1X de buffer de enzima (100mM Tris-HCl pH 8.8, 500mM KCl, 0.8% Nonidet P40), 1.8mM Mg[Cl.sub.2] 1[micron]L de ADN [100 - 1000ng/[micron]L] y agua destilada esteril. Luego de la amplificacion se tomaron 5[micron]L de los productos de reaccion para analizarlos por electroforesis en gel de agarosa al 1.5% suplementado con 0.5 [micron]g/mL de bromuro de etidio en buffer de corrido TBE 0.5X (45mM Tris-Borato, 1mM EDTA pH 8.0). La visualizacion de las bandas amplificadas se realizo bajo luz ultravioleta en un transiluminador automatico Bio Doc Analyze (Biometra). Una vez definida la especificidad y tamano de los productos amplificados, se procedio a su purificacion utilizando los kits Wizard PCR Preps ADN Purification System (Promega, Madison, EEUU) y QiAquick PCR Purification Kit (Qiagen, CA, USA) para proceder a su secuenciacion directa mediante el sistema Big Dye Terminator Cycle Sequencing Ready Reaction (PE Applied Biosystems, Foster City, EEUU) y su corrido en un secuenciador ABi Prism 3730xl (PE Applied Biosystems) de la compania Macrogen (Corea del Sur).

Las secuencias obtenidas con cada cebador, fueron editadas mediante el software BioEdit 6.0.6 y Chromas 1.45, se construyeron secuencias consenso y se confirmo su validez por comparacion con las bases de datos moleculares, mediante el programa BLASTn (NCBi 2007). Paralelamente, se obtuvieron del GenBank secuencias de la subunidad 28S del ADNr de hongos roya representativos de las 13 familias propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003) (Cuadro 2), para su alineamiento con las generadas en este proyecto, mediante el software Clustal W. Como grupos externos de analisis (outgroups) se utilizaron las secuencias de los Basidiomycetes: Septobasidium carestianum Bres. y Eocronartium muscicola Pers., seleccionados con base en los resultados de Maier et al. (2003). El analisis filogenetico se realizo utilizando el metodo de Maxima parsimonia (MP) con busqueda heuristica y TBR (tree-bisection-reconnection) mediante el software PAUP 4.0b10 (Swofford 1998) con base en 1 000 remuestreos y tratando los gaps como quinta base. El soporte de la topologia interna del dendrograma fue evaluado mediante analisis de bootstrap con 1 000 remuestreos o iteraciones (Felsenstein 1985).

RESULTADOS

Coleccion de muestras: En total se identificaron 100 especimenes de hongos roya con base en sus caracteres morfologicos a partir de 238 muestras de hospedantes (Cuadro 1). Del total de muestras identificadas, 25 fueron obtenidas de plantas de la familia Asteraceae y 14 de la familia Solanaceae. Una sola roya fue obtenida de plantas de las familias Alstroemeriaceae, Apiaceae, Apocynaceae, Bromeliaceae, Cannaceae, Cucurbitaceae, Denstaedtiaceae, Liliaceae, Malvaceae, Moraceae y Piperaceae; dos de Betulaceae, Lamiaceae, Malpighiaceae y Oxalidaceae; tres de Convolvulaceae y Verbenaceae; cuatro pertenecieron a Euphorbiaceae y Polygonaceae; seis a Rubiaceae, siete a Rosaceae y nueve a Fabaceae y Poaceae. No fue posible identificar botanicamente una muestra por falta de material (Cuadro 1).

Caracterizacion morfologica: Las 100 muestras identificadas correspondieron a 61 especies diferentes con la siguiente distribucion: dos especies de las familias Pucciniastraceae, Coleosporiaceae, Mikronegeriaceae, Uropixydaceae, Phragmidiaceae; tres especies de Chaconiaceae; cuatro especies de Pucciniosiraceae y Phakopsoracea; 33 especies de Pucciniaceae y siete muestras correspondieron a estados anamorficos identificados como Uredo sp. y Aecidium sp. En el Cuadro 3 se presentan los resultados de las mediciones de los estados esporicos encontrados en un representante de las 61 especies identificadas. Las dimensiones corresponden al formato: medicion minima -- medicion maxima (promedio; desviacion estandar). Las descripciones para cada especie se encuentran disponibles en el material anexo asociado a este manuscrito.

Amplificacion y secuenciacion de ADNr 28S: Con la metodologia de extraccion de ADN convencional se obtuvieron 68 amplicones. En aquellas muestras en las que luego de varios intentos de amplificacion por PCR no fue posible obtener el fragmento esperado, se procedio a la extraccion de ADN mediante el kit comercial de Qiagen, se obtuvieron 32 amplicones adicionales. La secuenciacion del fragmento amplificado se realizo en ambas direcciones en reacciones individuales con cada uno de los cebadores utilizados en el PCR. Luego de varios intentos, se obtuvieron ambas secuencias en 40 de las royas recolectadas, no se incluyeron en el analisis posterior las royas para las que se generaron secuencias en un solo sentido, pues esto implicaba reducir el numero de sitios para el analisis de MP. Una vez editadas las secuencias y construidos los consensos, se determino que el tamano de este fragmento oscilaba entre 1 080 y 1 170 pb, segun la especie de roya. Pero, con el fin de homogenizar los extremos de las secuencias, fue necesaria su edicion, obteniendose entre 1 000 y 1 100 pb. Las secuencias fueron depositadas en el GenBank y sus numeros de accesion se registran en el Cuadro 3.

Analisis filogenetico: Para el analisis filogenetico se incluyeron secuencias de 89 especimenes, 49 obtenidas del Genbank y las 40 generadas en esta investigacion. El alineamiento final de las secuencias alcanzo 1 176 sitios, de los cuales 434 caracteres eran constantes, 236 variables pero no informativos y 506 informativos. La longitud del arbol filogenetico con maxima parsimonia fue de 4 585, con indices de consistencia (iC) y retencion (iR) de 0.315 y 0.53, respectivamente (Fig. 2). En el dendrograma se presentaron siete clados bien definidos, algunos de los cuales contienen subgrupos internos, asi como ramas individuales (Fig. 2).

El clado i albergo un alto numero de especimenes (29) recolectados en esta investigacion, asi como secuencias obtenidas del GenBank que representan especies de los generos Puccinia, Uromyces, Cumminsiella y Miyagia, razon por la cual se infiere que este grupo corresponde a la familia Pucciniaceae. Adicionalmente, el clado incluyo la secuencia de referencia de Aecidium kalanchoe, lo que puede implicar que este taxon represente el estado anamorfico de una especie de la familia Pucciniaceae. Un aspecto relevante del analisis, es el hecho que aquellos especimenes identificados morfologicamente como pertenecientes a los generos Chardoniella y Pucciniosira, adscritos a la familia Pucciniosiraceae, fueron incluidos en este clado, al igual que las secuencias de referencia de las especies Pucciniosira pallidula y Dietelia portoricensis. El clado I presento dos subgrupos medianamente soportados por el analisis de bootstrap. El subgrupo Ia, incluye cuatro clados bien soportados estadisticamente: IA-1: corresponde a varios especimenes identificados en este estudio como Chardoniella gynoxidis y Chardoniella sp.; IA-2: conformado por las especies identificadas como Pucciniosira solani y Pucciniosira sp.; IA-3: incluyo la secuencia referencia de Puccinia coronata y las especies identificadas morfologicamente en este estudio como P. coronata y P. striiforris; IA-4: contiene las especies Puccinia peperoriae y una especie del genero Maravalia (M. guianensis). Los demas integrantes del subgrupo IA se presentan en ramas individuales o clados con bajo soporte estadistico.

[FIGURA 2 OMITIR]

El subgrupo IB presenta dos clados bien soportados, IB-1: incluye las especies Puccinia spegazzinii, mientras que IB-2 contiene las especies P. vernoniae-rollis, P. eupatorii-colorbiani y Pucciniosira pallidula. Los demas integrantes del subgrupo IB corresponden a ramas individuales o clados con bajo soporte estadistico donde estan incluidos P. cnici-oleracei, P. hydrocotyles, P. thaliae, U. novissirus (recolectados en este trabajo) y la secuencia de referencia de la especie Dietelia portoricensis, entre otras.

El clado II se ubica en posicion basal con respecto al clado I e incluye diferentes secuencias referencia de especies representativas de la familia Pucciniaceae: Gyrnosporangiur juniperi-virginianae y Puccinia podophylli, ademas contiene las especies anamorficas Uredo chusqueae y U. baruensis. La secuencia obtenida del GenBank de Kweilingia divina, adscrita a la familia Phakopsoraceae esta incluida en este grupo, con un fuerte soporte estadistico y presenta una gran afinidad con el especimen U. chusqueae.

El clado III esta conformado por secuencias de especies representativas de las familias Coleosporiaceae, Cronartiaceae y Pucciniastraceae. Los unicos especimenes del clado, colectados en este estudio, fueron identificados morfologicamente como Coleosporiur iporoea, C. vernoniae y una especimen anamorfico determinado como Uredo sp. Cada una de las familias incluidas en este clado presenta un fuerte soporte estadistico en el analisis de bootstrap.

El clado iv representa la familia Phakopsoraceae con secuencias de tres generos: Phakopsora, Arthuria y Batistopsora. Ademas, el grupo incluye los especimenes colectados Phakopsora reiboriae y Arthuria sp. El analisis asocia este grupo con la especie Prospodiur lippiae, que pertenece a la familia Uropyxidaceae.

El clado v representa los miembros de la familia Phragmidiaceae al incluir secuencias de los generos Frorreella, Kuehneola, Trachyspora y Gyrnoconia.

El clado vI esta fuertemente soportado (100%) e incluye dos especies del genero Endoraeciur, perteneciente a la familia Pileolariaceae.

El clado vII esta conformado unicamente por dos especies del genero Ravenelia (familia Raveneliaceae), ademas de los especimenes colectados Chrysocelis ruehlenbeckiae y Chrysocyclus cestri, que representan especies de las familias Mikronegeriaceae y Pucciniaceae, respectivamente.

Ademas de los clados mencionados, el arbol filogenetico presenta una serie de especies dispersas a lo largo del dendrograma, entre las que se destacan el grupo formado por la especie recolectada Uredo zeugites y la secuencia de referencia de Puccinia physalidis; ademas de las especies Sphenospora kevorkianii (Raveneliaceae), asociados al clado I; mientras que las especies Herileia colorbiana y H. vastatrix, no se presentan relacionadas. Finalmente, se destaca que la ubicacion taxonomica de las especies Tranzschelia discolor (Uropyxidaceae), Olivea scitula (Chaconiaceae), Melarpsoridiur betulinur y Melarpsora epigea, no es claramente definida por el analisis de MP realizado.

DISCUSION

En este trabajo se realizo un estudio morfologico y filogenetico basado en la secuenciacion de la subunidad grande (28S) del ADNr de 40 hongos roya recolectados en la region andina de Colombia, estableciendose sus afinidades con 47 especies (que incluyen especimenes tanto del tropico como de la zona templada), cuyas secuencias se encuentran disponibles en el GenBank y representan al menos un genero de cada una de las trece familias propuestas por Cummins & Hiratsuka (2003). Esta investigacion se realizo con el animo de incluir informacion referente a hongos roya neotropicales en los estudios recientes que tratan de dilucidar las relaciones evolutivas de los Uredinales y que buscan redefinir su sistema taxonomico.

La validez taxonomica del orden Uredinales (Pucciniales) dentro del Subphylum Puccininiomycotina, ha sido confirmada en dos estudio filogeneticos independientes que utilizaron las secuencias de las subunidades grande y pequena del ADNr (Aime et al. 2006, Bauer et al. 2006), y que concluyeron que este representa un grupo monofiletico dentro de la Clase Pucciniomycetes; la cual comparte con los ordenes Platygoeales, Heliocobasidiales y Septobasidiales, grupos de los cuales fueron seleccionados los taxones externos empleados en nuestro estudio filogenetico (E. ruscicola y S. taxodii) y cuya ubicacion en el analisis realizado, ocurrio en forma externa al grupo de los Uredinales.

Tradicionalmente, la taxonomia de los Uredinales se ha basado en el empleo de caracteres morfologicos, cuya ponderacion ha variado dependiendo de cada uno de los sistemas planteados. Esta situacion ha conducido a propuestas que dividen el orden en dos familias (Dietel 1928) basadas en la estructura de las telioporas (Pucciniaceae: teliosoros erumpentes con teliosporas pediceladas y Melampsoraceae: teliosoros subepidermales, cubiertos y teliosporas sesiles), hasta clasificaciones mas complejas que separan el grupo en 13 (Cummins & Hiratsuka 2003), 14 (Cummins & Hiratsuka 1983) o 16 familias (Buritica, 1999a,b), de acuerdo con la estructura de las teliosporas, el tipo de espermogonio, y en algunos casos las caracteristicas de los aeciosoros, uredosporas y basidios (Hiratsuka & Hiratsuka 1980). Estudios filogeneticos recientes basados en la secuenciacion del ADNr y de algunos genes nucleares (Maier et al. 2003, Wingfield et al. 2004, Aime 2006, Bauer et al. 2006, van Der Merwe et al. 2007) revelan incongruencias a todos lo niveles taxonomicos con la clasificacion basada en caracteres morfologicos. Asi por ejemplo, Maier et al. (2003) indican que los generos Puccinia, Pucciniastrur, Thekopsora y Uroryces son claramente polifileticos, mientras que Aime (2006) encontro que las familias Cronartiaceae, Pucciniastraceae y Pucciniosiraceae se presentan como redundantes, mientras que Chaconiaceae y Uropyxidaceae corresponden a taxones no naturales.

En nuestro estudio resulto evidente la separacion de Pucciniaceae sensu lato del linaje Melampsoraceae sensu lato (Coleosporaceae, Pucciniastraceae, Cronartiaceae). Sin embargo, el primer grupo se presento disperso a lo largo del dendrograma, mientras que Melampsoraceae sensu lato si correspondio a un solo clado (III), aunque Melarpsora epigea, la unica especie analizada de la familia Melampsoraceae sensu stricto, se ubico por fuera de ambos grupos, en posicion basal. Esta situacion fue igualmente encontrada por Maier et al. (2003), quienes proponen que el genero Melarpsora representa un linaje primitivo del orden Uredinales, caracterizado por su falta de especificidad y la diversidad de relaciones que sus especies establecen con sus hospedantes (Durrieu 1980). Es claro que esta hipotesis solo puede ser confirmada incluyendo en analisis posteriores un mayor numero de especimenes pertecientes a este genero y especialmente de hospedantes tropicales ancestrales, tales como los helechos.

El linaje Pucciniaceae sensu lato se caracteriza por presentar especies que cuando son heteroicas, desarrollan aecios sobre angiospermas. Este grupo ha sido subdividido por Cummins & Hiratsuka (2003) con base en el tipo de espermogonio en nueve familias: Mikronegeriaceae, Phakopsoraceae, Chaconiacecae, Uropyxidaceae, Pileolariaceae, Raveneliaceae, Phragmidiaceae, Pucciniaceae y Pucciniosiraceae. En nuestro analisis las siguientes familias corresponden a clados bien definidos con alto soporte estadistico: Pucciniaceae, Phakopsoraceae, Phragmidiaceae, Pileolariacea y Mikronegeriaceae, aunque en algunos casos existen especies que no se agrupan en los clados representativos de dichas familias y que por tanto requieren un tratamiento taxonomico especial, siendo evidente esta situacion con algunas especies del genero Puccinia. Las familias Uropyxidaceae, Raveneliaceae y Chaconiaceae se presentan como polifileticas, mientras que Pucciniosiraceae es claramente un taxon redundante con Pucciniaceae. Estas conclusiones del analisis concuerdan con lo encontrado por Aime (2006) quien utilizo un grupo diferente de hongos roya y la combinacion de dos regiones ribosomales para su estudio.

El linaje Melampsoraceae sensu lato esta conformado por especies de royas que cuando son heteroicas desarrollan su estado aecial sobre plantas gimnospermas (Wingfield et al. 2004). Las familias Coleosporiaceae y Cronartiaceae definidas por Cummins & Hiratsuka (2003), se muestran como clados bien soportados en nuestro analisis, mientras que la familia Pucciniastraceae es polifiletica y Melampsoraceae se presenta como un taxon independiente, que requiere un analisis posterior, tal como se menciono anteriormente.

A continuacion se realiza una discusion basada en las familias establecidas por Cummins & Hiratsuka (2003) con relacion a los hallazgos de los analisis filogeneticos y morfologicos efectuados en este estudio y con enfasis en los especimenes colectados en la zona andina de Colombia.

Pucciniaceae Chevall

Esta familia comprende el mayor numero de hongos roya del orden, con cerca de 7 000 especies y 16 generos, los generos Puccinia y Uromyces fueron los mas numerosos con 3 000 y 600 especies, respectivamente (Kirk et al. 2001, Cummins & Hiratsuka 2003). El clado que representa esta familia en el analisis filogenetico aparece dividido en dos subgrupos (IA y IB), los que a su vez presentan indistintamente especies de Puccinia y Uromyces colectadas en Colombia y en otras regiones del mundo, y se demostro la naturaleza polifiletica de dichos generos. Esta situacion fue confirmada por dos estudios recientes realizados con base en secuencias de los genes nucleares EF 1a y [beta]-tub (van Der Merwe et al. 2007) y de la subunidad grande del ADNr (Maier et al. 2007), en los cuales se analizo un alto numero de especies y se determino que la principal caracteristica morfologica empleada para diferenciar dichos generos (numero de celulas presentes en las teliosporas), no corresponde a un caracter filogeneticamente informativo. En dichos estudios se encontro que efectivamente las especies tipo de estos generos (P. graminis y U. appendiculatus) representan linajes diferentes, situacion que coincide en esta investigacion con la ubicacion de U. appendiculatus en un subgrupo diferente a las especies de Puccinia colectadas sobre plantas de la familia Poaceae (P. coronata, P. striiformis), las cuales estan estrechamente relacionadas con P. graminis (Maier et al. 2007). En el subgrupo IA, se incluye ademas un representante del genero Cumminsiella y de la especie anamorfica Aecidium kalanchoe. El primero se diferencia del genero Puccinia por presentar dos poros por cada celula de las teliosporas, sin embargo la validez filogenetica de este genero requiere del analisis de un mayor numero de especies.

Una confirmacion importante de este estudio con respecto a los trabajos de Wingfield et al. (2004), Aime (2006) y van Der Merwe et al. (2007), corresponde a la redundancia de las familias Pucciniaceae y Pucciniosiraceae. Segun Buritica & Hennen (1980), las royas de esta ultima familia son derivadas principalmente de especies de ciclo largo del complejo Puccinia-Uromyces, generos que tambien resultaron polifileticos. Interesantemente, estos autores en su monografia de Pucciniosireae, sugerian la necesidad de tratar esta familia como una tribu dentro de Pucciniaceae, caracterizada por presentar royas autoicas con ciclo reducido, telioporas en cadena que asemejan aeciosporas y que frecuentemente presentan celulas intercaladas o estructuras similares a pedicelos. La ubicacion de las especies recolectadas pertenecientes a la tribu Pucciniosireae en la parte superior del arbol, sugiere que estas royas son uno de los grupos mas evolucionados dentro de los Uredinales incluidos en este analisis, lo cual tambien es evidenciado por el alto nivel evolutivo de sus hospedantes (ej. Asteraceae: Chardoniella spp). La separacion de las especies del genero Pucciniosira recolectadas en nuestro estudio con respecto a la especie cuya secuencia se obtuvo del GenBank (P. pallidula) puede ser explicada por las diferencias evidentes entre sus hospedantes, que para nuestro caso corresponden a plantas pertenecientes a los genero Solanum y Cestrum endemicas de las zonas altoandinas, mientras que la especie P. pallidula es parasita de Triumfetta semitriloba, una planta de origen mas ancestral. De otra parte, la similitud morfologica entre estas royas, puede ser explicada por un proceso de evolucion convergente, que hace necesario redefinir los caracteres morfologicos que definen el genero Pucciniosira sensu stricto.

Por fuera del clado se ubico un representante del genero Gymnosporangium (Pucciniaceae) el cual tradicionalmente se ha incluido en esta familia con base en la morfologia de su espermogonio, aunque presenta otras caracteristicas que son unicas y que claramente lo diferencian de los demas miembros de Pucciniaceae: estado telial de consistencia gelatinosa desarrollado sobre gimnospermas y estado aecial tipo Roestelia sobre dicotiledoneas frecuentemente de la familia Rosaceae (Cummins & Hiratsuka 2003).

Interesantemente, la especie Puccinia podophylli se presento asociada con G. juniperi-virginianae, aunque con un debil soporte estadistico. Este grupo a su vez, conformo un clado con dos especies del genero anamorfico Uredo (U. baruensis y U. chusqueae), ademas de la especie Kweilingia divina, un miembro de la familia Phakopsoraceae. La formacion de dicho clado no presenta ninguna justificacion desde el punto de vista morfologico y su relacion requiere ser redefinida con un mayor numero de representantes de los generos involucrados. De especial interes resulto el hecho que U. chusqueae presento una alta relacion con K. divina, dada la gran afinidad filogenetica de sus hospedantes de la familia Poaceae: Guadua angustifolia para K. divina y Chusquea sp. para U. chusqueae.

Finalmente, del analisis filogenetico de los miembros de la familia Pucciniaceae recolectados en este estudio, se presentan situaciones puntuales que sin duda brindaran un aporte fundamental desde la perspectiva del neotropico a la construccion de un sistema taxonomico "mas natural" de los hongos roya, pero para lo cual deben ser colectados un mayor numero de especimenes. Entre dichas situaciones se destaca la localizacion de Puccinia oxalidis y P. pittieriana en la posicion apical del clado I y la localizacion de P. smilacis y P. physalidis por fuera del grupo que representa la familia Pucciniaceae, pero en asocio con Gymnoconia peckiana y Uredo zeugites, respectivamente, asi como la estrecha asociacion entre la especie Maravalia guianensis y Puccinia peperomiae, lo que sin duda merece un analisis futuro, pues morfologicamente estas especies son bastante diferentes.

Phakopsoraceae (Arthur) Cummins & Y. Hiratsuka

Esta familia presenta 13 generos teliomorficos (Cummins & Hiratsuka 2003) y al menos 10 formas anamorficas (Buritica & Hennen 1994) de royas en gran diversidad de plantas mono y dicotiledoneas. Se caracterizan por presentar espermogonios del Grupo VI, teliosporas sesiles embebidas en el tejido del hospedante y formadas sobre teliosoros compuestos de una corteza de teliosporas con dos o mas celulas de profundidad (Cummins & Hiratsuka 2003). La familia estuvo representada en el analisis por miembros de los generos Phakopsora, Batistopsora, Arthuria y Kweilingia. Los tres primeros generos conformaron el clado IV que presento un alto soporte en el dendrograma, dentro del cual se ubico el especimen colectado Arthuria sp., mientras que Kweilingia lo hizo en el clado II. La situacion de Kweilingia ya fue discutida anteriormente. En este caso su ubicacion por fuera del clado de la familia Phakopsoraceae conduce a inferir que la asociacion taxonomica de este genero es incierta, aunque su posicion en el dendrograma, no soporta la anotacion de Thirumalachar & Narasimhan (1951) en el sentido que este hongo no deberia ser considerado como una roya, sino como un miembro de los Auriculares. Una interesante evaluacion que se deriva de este analisis, es la necesidad de incluir en un estudio posterior royas de esta familia que parasitan pastos tales como aquellas del genero Dasturella, pues es posible que dichas especies tambien se ubiquen por fuera del clado que representa Phakopsoraceae sensu stricto, ya que sus caracteristicas morfologicas son muy diferentes a aquellas propias de los demas miembros de esta familia.

De especial interes resultaron las diferencias en las secuencias encontradas entre P. pachyrhizi y P. meibomiae, comunmente conocidas como la roya asiatica y americana de la soya, respectivamente, y alrededor de cuya clasificacion existe una polemica mundial (Frederick et al. 2002). Nuestros resultados confirman que estas royas no representan la misma especie y que el especimen colectado en Colombia corresponde a P. meibomiae. Morfologicamente esta diferenciacion ha sido soportada por estudios basados en sus teliosoros (Ono et al. 1992) y en los trabajos moleculares adelantados por Frederick et al. (2002) y Posada (2008), quienes encontraron que estas presentan una similitud en las secuencias de las regiones ITS del ADNr de tan solo 80%, y que su genoma mitocondrial presenta diferencias en tamano y % G+C (P. pachyrhizi: 31.8 kb, 34.6% vs P. meibomiae: 32.5 kb, 34.9%). Finalmente es importante anotar que el analisis de MP ubico a esta familia en estrecha relacion con Prospodium lippiae, un miembro de la familia Uropyxidaceae caracterizado por formar espermogonios subcuticulares del grupo vI (tipo 7), los cuales tambien son tipicos de Phakopsoraceae, pero cuyas teliosporas son claramente diferentes: pediceladas con dos celulas y con presencia de apendices basales. Esta relacion requiere de un analisis posterior con un mayor numero de representates del genero Prospodium.

Phragmidiaceae Corda

Esta familia esta representada por diez generos de royas autoicas que parasitan casi exclusivamente plantas de la familia Rosaceae y se caracterizan por producir espermogonios del grupo Iv (tipos 6, 8, 10 o 11) con teliosporas pediceladas con uno a varios septos transversales y desarrolladas sobre telios erumpentes (Cummins & Hiratsuka 2003). Los analisis filogeneticos recientes (Maier et al. 2003, Aime 2006) han confirmado el caracter monofiletico de la familia y la cercania evolutiva entre los generos Kuehneola y Phragmidium. En nuestro analisis la condicion filogenetica de esta familia fue igualmente confirmada con base en secuencias de los generos Gymnoconia, Frommeella, Kuehneola y Trachyspora; sin embargo, el hecho que ninguna especie recolectada de esta familia en Colombia pudo ser secuenciada, hace necesario su abordaje en un futuro estudio. De gran interes sera el analisis de diferentes especies del genero Gerwasia, el cual afecta plantas del genero Rubus, es tipicamente tropical y presenta teliosporas de una sola celula, que difieren ampliamente de los demas miembros de esta familia.

Coleosporiaceae Dietel

Esta familia es una de las representantes del suborden Melampsorineae (Aime 2006) que sistematicamente en los diferentes estudios basados en secuenciacion del ADN, se presenta como un linaje filogenetico bien soportado, pero cuyos limites familiares no estan claramente definidos. Esta situacion es evidente cuando se consideran los resultados de los analisis con los dos generos de la familia Coleosporiaceae incluidos en nuestro estudio: Coleosporium y Chrysomyxa. En este caso, ambos se ubican en el clado III y se presentan individualmente bien soportados, pero con Chrysomyxa mas relacionado con los generos Cronartium y Endocronartium de la familia Cronartiaceae, que con Coleosporium. Esta situacion soporta los hallazgos de Maier et al. (2003) y Wingfield et al. (2004) en el sentido que la monofilia de la familia no pudo ser definida y conduce a interpretar que las diferencias morfologicas que se presentan entre ambos generos: germinacion de teliosporas interna (basidiacion interna) (Coleosporium) vs germinacion de teliosporas que producen basidios externamente (Chrysomyxa), deben ser consideradas mas detalladamente en los estudios de este grupo de royas.

Chaconiaceae Cummins & Y. Hiratsuka y Mikronegeriaceae Cummins & Y. Hiratsuka

Morfologicamente la familia Chaconiaceae se caracteriza por presentar espermogonios del grupo vI (tipos 5 o 7), uredosporas generalmente equinuladas y teliosporas unicelulares, lateralmente libres, sesiles o pediceladas. Cummins & Hiratsuka (2003) reconocen diez generos dentro de esta familia, aunque Ono & Hennen (1983) no consideran los generos Achrotelium, Botryorhiza, Chaconia y Maravalia como pertenecientes a esta, debido a la presencia de teliosporas pediceladas. Es claro de este estudio y de aquellos adelantados por Wingfield et al. (2004) y Aime (2006) que la validez taxonomica de la familia Chaconiaceae no es soportada filogeneticamente, siendo evidente la necesidad de clarificar la afinidad de algunos de sus generos con la familia Mikronegeriaceae; familia esta que solo estuvo representada por la especie Chrysocelis muechlenbeckiae y cuya ubicacion en el dendrograma correspondio a un clado compartido con Chrysocyclus cestri (Pucciniaceae) y dos especies de Ravenelia (Raveneliaceae).

La afinidad del genero Hemileia con esta familia es igualmente problematica, pues ya desde la mitad del siglo pasado Thirumalachar & Mundkur (1949) habian sugerido que este taxon estaba relacionado con el genero Blastospora, hoy en dia considerado de la familia Mikronegeriaceae (Cummins & Hiratsuka 2003). Esta cercana asociacion fue recientemente confirmada por Aime (2006), quien con base en analisis del ADNr sugiere que Hemileia y al menos una especie del genero Maravalia (M. cryptostegiae) deberian ser ubicadas en Mikronegeriaceae, la que ademas representa un grupo ancestral dentro del orden Uredinales. Esta situacion se vio reflejada en nuestro estudio mediante MP. El analisis ademas no permitio establecer una cercana relacion entre H. vastatrix (agente causal de la roya del cafe) y H. colombiana (roya de Apocynaceae); asi como tampoco fueron definidas afinidades entre estas royas y las otras especies estudiadas de la familia Chaconiacae (Olivea scitula y Maravalia guianensis); pues la primera especie aparece en posicion basal en el dendrograma, mientras que M. guianensis se ubico en el clado IA, que representa un linaje de la familia Pucciniaceae.

A partir de los resultados de esta investigacion, que incluyo un alto numero de hongos roya representantes de diferentes generos, se propone priorizar la continuacion de este estudio con base en el analisis filogenetico de los siguientes taxones: Gerwasia, Hemileia, Phragmidium, Prospodium, Puccinia y Uromyces. Dichos grupos contienen gran cantidad de royas presentes en el tropico que requieren ser estudiadas mas detalladamente.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigacion se realizo gracias al apoyo economico de la direccion de Investigaciones de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellin a traves del proyecto 20201005428. La identificacion taxonomica de los hospedantes se realizo con apoyo de Jorge Perez del Herbario Medel y el analisis filogenetico con la colaboracion de Andres Lopez Rubio y Sandra Uribe Soto del Grupo de sistematica molecular UNAL-MED. Se agradece a Mauricio Salazar Yepes por la revision critica del manuscrito.

Recibido 16-IV-2010.

Aceptado 26-X-2010.

Corregido 10-X-2010.

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Catalina Zuluaga (1), Pablo Buritica (2) & Mauricio Marin (1)

(1.) Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, Laboratorio de Biologia Celular y Molecular, Cra 64 x Calle 65, Autopista Norte, Medellin, Colombia; catazuluaga81@gmail.com, mamarinm@unal.edu.co

(2.) Universidad Nacional de Colombia sede Medellin, Departamento de Ciencias Agronomicas, Cra 64 x Calle 65, Autopista Norte, Medellin, Colombia; pburitica@unal.edu.co
CUADRO 1
Uredinales colectados sobre diferentes hospedantes en la
region andina de Colombia

TABLE 1
Uredinales collected on different plant hosts in the
Colombian Andean region

Familia botanica          Planta hospedante

Poaceae            Zeugites americana var.
                   Mexicana (Kunth) Mc.vaugh.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Fabaceae           Trifolium repens L.
Asteraceae         Vernonia sp.
Asteraceae         Baccharis latifolia
                   (R.&P.) Pers.
Poligonaceae       Muehlenbeckia tammifolia
                   (H.B.K.) Meisn.
Poligonaceae       Muehlenbeckia tammifolia
                   (H.B.K.) Meisn.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Euphorbiaceae      Croton cf. callistanthus
                   Croizat.
Cucurbitaceae      Cayaponia sp.
Solanaceae         Solanum aphyodendron S.
                   Knapp.
Poaceae            Pennisetum clandestinum
                   Hochst. ex Chiov
Malpigiaceae       Stigmaphyllon bogotense
                   Triana & Planch.
Dennstaedtiaceae   Pteridium sp.
Apiaceae           Hydrocotyle bonplandii
                   A.Rich
Solanaceae         Cestrum tomentosum L.F.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Solanaceae         Cestrum tomentosum L.F.
Rosaceae           Prunus sherotina E.H.R
                   spp. Capuli
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) R.M. King & H. Rob.
Verbenaceae        Lantana camara L.
Fabaceae           Desmodium adsecendens
                   (Sw.) DC.
Solanaceae         Solanum aphyodendron S.
                   Knapp.
Euphorbiaceae      Croton sp.
Solanaceae         Solanum tuberosum L.
Rosaceae           Rubus glaucus Benth.
Betulaceae         Alnus acuminata sbsp.
                   acuminata Kunth
Asteraceae         Ageratina trinifolia (H.B.K.)
                   K.&R.
Poaceae            Lolium sp.
Rosaceae           Prunus sherotina E.H.R spp.
                   Capuli
Fabaceae           Vicia jaba L.
Rosaceae           Prunus sherotina E.H.R
                   spp. Capuli
Poaceae            Holcus lanatus L.
Solanaceae         Solanum tuberosum L.
Betulaceae         Alnus acuminata Kunth
Polygonaceae       Rumex acetosella L.
Liliaceae          Gladiolus sp.
Solanaceae         Solanum tuberosum L.
Solanaceae         Solanum tuberosum L.
Asteraceae         Achyrocline alata DC.
Fabaceae           Desmodium intortum (Mill)
                   Ubr.
Solanaceae         Cestrum sp.
Polygonaceae       Polygonum sp.
Asteraceae         Baccharis latifolia
                   (R.&P.) Pers.
Fabaceae           Lupinus sp.
Poaceae            Calamagrostis sp.
Poaceae            Calamagrostis sp.
Solanaceae         Solanum nigrum L.
Solanaceae         Solanum nigrum L.
Asteraceae         Ageratina popayanense
                   (Hieron) King & H. Rob.
Solanaceae         Solanum tuberosum L.
Convolvulaceae     Ipomoea sp.
Rubiaceae          Hemidiodia ocymifolia Schum
Asteraceae         Mikania micrantha H.B.K.
Poaceae            Chusquea sp.
Rubiaceae          Coffea arabica L.
Rubiaceae          Coussarea sp.
Asteraceae         Sonchus sp.
Rubiaceae          Spermacoce sp.
                   (= Hemidiodia)
Poaceae            Melinis sp.
Rubiaceae          Spermacoce ocymifolia
                   Willd. ex Roem. & Schult.
Asteraceae         Baccharis trinervis
                   (Lam.) Pers.
Asteraceae         Baccharis trinervis
                   (Lam.) Pers.
Asteraceae         Elephantopus mollis H.B.K.
Cannaceae          Canna indica L.
Fabaceae           Aeschynomene sp.
Asteraceae         Mikania micrantha H.B.K.
Verbenaceae        Lantana camara L.
Oxalidaceae        Oxalis sp.
Asteraceae         Verbesina sp.
Verbenaceae        Lantana camara L.
Fabaceae           Trifolium repens L.
Rosaceae           Rubus urticifolius Poir.
Malvaceae          Sida poeppigiana (K.Shum)
                   Fryx
Asteraceae         Liabum sp.
Solanaceae         Cestrum sp.
Lamiaceae          Salvia sp.
Poaceae            Melinis minutiflora Beauv.
Lamiaceae          Salvia sp.
Piperaceae         Piper sp.
Asteraceae         Oligacthis sp.
Asteraceae         Oligacthis sp.
Apocynaceae        Mesechites sp.
Asteraceae         Austroeupatorium sp.
Convolvulaceae     Ipomoea sp.
Asteraceae         Verbesina sp.
Asteraceae         Oligacthis sp.
Solanaceae         Solanum sp.
Euphorbiaceae      Croton sp.
Fabaceae           Desmodium intortum
                   (Mill) Ubr.
Asteraceae         Acmella mutisii (H.B.K)
                   Cassini
Convolvulaceae     Ipomoea sp.
Asteraceae         Verbesina sp.
Rosaceae           Rubus glaucus Benth.
Rosaceae           Rubus glaucus Benth.
Euphorbiaceae      Croton sp.
Malpighiaceae      Stigmaphillon sp.
Oxalidaceae        Oxalis sp.

Familia botanica        Especie de roya            Muestra *

Poaceae            Uredo zeugites Arthur &            R6
                   Holway
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis             R7a
                   Kern
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis             R7b
                   Kern
Fabaceae           Uromyces trifolii                  R9
                   (Hedwig. ex DC.) Fuckel
Asteraceae         Puccinia vernoniae-                R10
                   mollis Mayor
Asteraceae         Puccinia baccharidis               R12
                   Dietel & Holway
Poligonaceae       Chrysocelis muehlenbeckiae        R14a
                   Lagerheim & Dietel
Poligonaceae       Chrysocelis muehlenbeckiae        R14b
                   Lagerheim & Dietel
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis Kern        R15
Euphorbiaceae      Arthuria columbiana (Kern &        R18
                   Whetzel) Cummins
Cucurbitaceae      Uromyces novissimus                R20
                   Spegazzini
Solanaceae         Pucciniosira solani                R21
                   Lagerheim, Bert.
Poaceae            Phakopsora apoda (Hariot &         R24
                   Patouillard) Mains
Malpigiaceae       Puccinia circinata                 R25
                   (Arthur) Winter
Dennstaedtiaceae   Uredinopsis pteridis               R26
                   Dietel & Holway
Apiaceae           Puccinia hydrocotyles Cooke        R27
Solanaceae         Uromyces cestri Bertero ex         R30
                   Montagne
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis Kern        R31
Solanaceae         Uromyces cestri Bertero ex         R33
                   Montagne
Rosaceae           Tranzschelia arthurii              R38
                   Tranzschel & Litvinov
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis Kern       R39a
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis Kern       R39b
Verbenaceae        Prospodium tuberculatum            R44
                   (Spegazzini) Arthur
Fabaceae           Phakopsora meibomiae               R47
                   (Arthur) Arthur
Solanaceae         Pucciniosira solani                R49
Euphorbiaceae      Aeciure sp.                        R50
Solanaceae         Puccinia pittieriana Henn.         R53
Rosaceae           Gerwasia lagerheimii               R54
                   (P.magnus) Buritica
Betulaceae         Melampsoridium hiratsukanum        R55
                   (Arthur) Gaeumann
Asteraceae         Chardoniella sp.                   R72
Poaceae            Puccinia coronata Corda            R73
Rosaceae           Tranzschelia arthurii              R74
                   Tranzschel & Litvinov
Fabaceae           Uromyces viciae-fabae              R76
                   Schroeter
Rosaceae           Tranzschelia arthurii              R79
                   Tranzschel & Litvinov
Poaceae            Puccinia coronata Corda            R83
Solanaceae         Puccinia pittieriana Henn.         R84
Betulaceae         Melamsoridium hiratsukanum         R87
                   S. Ito
Polygonaceae       Puccinia acetosae (Schum.)         R89
                   Korn.
Liliaceae          Uromyces gladioli Henn.            R92
Solanaceae         Puccinia pittieriana Henn.         R95
Solanaceae         Puccinia pittieriana Henn.         R97
Asteraceae         Puccinia investita Schw.          R103
Fabaceae           Uromyces hedysari-paniculati      R109
                   (Schweinitz) Farlow.
Solanaceae         Pucciniosira sp.                  R111
Polygonaceae       Puccinia polygoni-amphibii        R118
                   Persoon
Asteraceae         Uredo sp.                         R128
Fabaceae           Chrysocelis lupini                R131
                   Lagerheim & Dietel
Poaceae            Puccinia striiformis              R137
                   Westend
Poaceae            Puccinia striiformis              R136
                   Westend
Solanaceae         Puccinia imitans Sydow            R150a
Solanaceae         Puccinia imitans Sydow            R150b
Asteraceae         Chardoniella gynoxidis Kern       R156
Solanaceae         Puccinia pittieriana Henn.        R157
Convolvulaceae     Puccinia crassipes                R158b
                   Berkeley & Curtis
Rubiaceae          Puccinia lateritia                R159
                   Berkeley & Curtis
Asteraceae         Puccinia spegazzinii De Toni      R160
Poaceae            Uredo chusqueae                   R161
                   Pardo-Cardona
Rubiaceae          Hemileia vastatrix                R162
                   Bekeley & Broome
Rubiaceae          Maravalia guianensis Ono.         R164
Asteraceae         Puccinia cnici-oleracei           R165
                   Persoon ex Desmazieres
Rubiaceae          Puccinia lateritia                R166
                   Berkeley & Curtis
Poaceae            Uromyces setariae-                R167
                   italicae Yoshino
Rubiaceae          Puccinia lateritia                R168
                   Berkeley & Curtis
Asteraceae         Puccinia chardoniensis            R177a
                   Pardo-Cardona
Asteraceae         Puccinia chardoniensis            R177b
                   Pardo-Cardona
Asteraceae         Coleosporium elephantopodis       R178
                   Berkeley & Curtis
Cannaceae          Puccinia thaliae Dietel           R185
Fabaceae           Phakopsora meibomiae (Arthur)     R188
                   Arthur
Asteraceae         Puccinia spegazzinii De Toni      R189
Verbenaceae        Puccinia lantanae Farlow          R190
Oxalidaceae        Puccinia oxalidis                 R202
                   Dietel & Ellis
Asteraceae         Uredo sp.                         R205
Verbenaceae        Prospodium tuberculatum           R207
                   (Spegazzini) Arthur
Fabaceae           Uromyces trifolii (Hedwig.        R208
                   ex DC.) Fuckel
Rosaceae           Gerwasia rubi-urticifolii         R209
                   (Mayor) Buritica
Malvaceae          Puccinia malvacearum Bert.        R211
Asteraceae         Puccinia liabi Mayor              R212
Solanaceae         Pucciniosira sp.                  R213
Lamiaceae          Puccinia impedita Manis           R214
                   & Holway
Poaceae            Uromyces setariae-italicae        R215
                   Yoshino
Lamiaceae          Puccinia impedita Manis           R216
                   & Holway
Piperaceae         Puccinia peperomiae               R218
                   Lindquist
Asteraceae         Puccinia sp.                      R219
Asteraceae         Puccinia sp.                      R220
Apocynaceae        Hemileia colombiana               R221
                   Buritica
Asteraceae         Puccinia eupatorii-               R222
                   columbiani Mayor
Convolvulaceae     Coleosporium ipomoeae Burril      R223
Asteraceae         Puccinia garcesispora             R225
                   Pardo-Cardona
Asteraceae         Puccinia sp.                      R226
Solanaceae         Chrysocyclus cestri (Dietel       R227
                   & Hennings) Syd.
Euphorbiaceae      Aeciure sp.                       R229
Fabaceae           Uromyces hedysari-paniculati      R230
                   (Schweinitz) Farlow.
Asteraceae         Puccinia cnici-oleracei           R231
                   Persoon ex Desmazieres
Convolvulaceae     Coleosporium ipomoeae Burril      R232
Asteraceae         Uredo sp.                         R233
Rosaceae           Gerwasia andinus (P.magnus)       R234
                   Buritica, Salazar
Rosaceae           Gerwasia andinus (P.magnus)       R236
                   Buritica, Salazar
Euphorbiaceae      Arthuria sp.                      R237
Malpighiaceae      Puccinia circinata                R238
                   (Arthur) Winter
Oxalidaceae        Puccinia oxalidis Dietel &         R4U
                   Ellis

Familia botanica    Fecha de    Ubicacion (Municipio,
                   coleccion    Departamento, msnm)

Poaceae            7/09/2005    Yarumal, Antioquia,
                                2400
Asteraceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Asteraceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Fabaceae           17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Asteraceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Asteraceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Poligonaceae       17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Poligonaceae       17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Asteraceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Euphorbiaceae      17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2400
Cucurbitaceae      17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2300
Solanaceae         17/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2300
Poaceae            17/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2450
Malpigiaceae       17/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2450
Dennstaedtiaceae   18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Apiaceae           18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Solanaceae         18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Asteraceae         18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Solanaceae         18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Rosaceae           18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Asteraceae         18/09/2005   Belmira, Antioquia,
                                2700
Asteraceae         18/09/2005   Yarumal, Antioquia,
                                2700
Verbenaceae        15/10/2005   villamaria, Caldas,
                                2100
Fabaceae           15/10/2005   villamaria, Caldas,
                                2100
Solanaceae         15/10/2005   villamaria, Caldas
                                3000
Euphorbiaceae      15/10/2005   villamaria, Caldas
                                3000
Solanaceae         15/10/2005   villamaria, Caldas
                                3000
Rosaceae           16/10/2005   Manizales, Caldas
                                2650
Betulaceae         16/10/2005   Manizales, Caldas
                                2650
Asteraceae         16/10/2005   Alto de letras,
                                Tolima, 3600
Poaceae            04/07/2006   Bojaca, Cundinamarca,
                                2598
Rosaceae           04/07/2006   Bojaca, Cundinamarca,
                                2598
Fabaceae           04/07/2006   Bojaca, Cundinamarca,
                                2598
Rosaceae           04/07/2006   El rosal, Cundinamarca,
                                2600
Poaceae            04/07/2006   Subachoque,
                                Cundinamarca, 3000
Solanaceae         04/07/2006   Subachoque,
                                Cundinamarca, 3000
Betulaceae         04/07/2006   Subachoque,
                                 Cundinamarca, 3000
Polygonaceae       04/07/2006   Subachoque,
                                Cundinamarca, 2700
Liliaceae          05/07/2006   villa Pinzon,
                                Cundinamarca, 2940
Solanaceae         05/07/2006   Zipaquira,
                                Cundinamarca, 3162
Solanaceae         05/07/2006   Zipaquira,
                                Cundinamarca, 3262
Asteraceae         24/07/2006   Zipaquira,
                                Cundinamarca, 2950
Fabaceae           24/07/2006   Zipaquira-Pacho,
                                Cundinamarca, 2040
Solanaceae         24/07/2006   Zipaquira-Pacho,
                                Cundinamarca, 2040
Polygonaceae       25/07/2006   Tausa,
                                Cundinamarca, 2931
Asteraceae         26/07/2006   Sora, Boyaca, 2800

Fabaceae           26/07/2006   Sora, Boyaca, 2880

Poaceae            27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                3000
Poaceae            27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                3000
Solanaceae         27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                3000
Solanaceae         27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                3000
Asteraceae         27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                4000
Solanaceae         27/07/2006   Sogamoso, Boyaca,
                                4000
Convolvulaceae     20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Rubiaceae          20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Asteraceae         20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Poaceae            20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Rubiaceae          20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Rubiaceae          20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Asteraceae         20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Rubiaceae          20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                1420
Poaceae            20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                1420
Rubiaceae          21/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                1200
Asteraceae         20/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                735
Asteraceae         21/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                1200
Asteraceae         21/11/2006   Tamesis, Antioquia,
                                1200
Cannaceae          21/11/2006   valparaiso, Antioquia,
                                1360
Fabaceae           21/11/2006   valparaiso, Antioquia,
                                1360
Asteraceae         21/11/2006   valparaiso, Antioquia,
                                1360
Verbenaceae        21/11/2006   valparaiso, Antioquia,
                                1360
Oxalidaceae        21/11/2006   valparaiso, Antioquia,
                                1550
Asteraceae         22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Verbenaceae        22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Fabaceae           22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Rosaceae           22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Malvaceae          22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Asteraceae         22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Solanaceae         22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Lamiaceae          22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Poaceae            22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Lamiaceae          22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                2050
Piperaceae         22/11/2006   Caramanta, Antioquia,
                                1550
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Apocynaceae        23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Convolvulaceae     23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Solanaceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Euphorbiaceae      23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Fabaceae           23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Convolvulaceae     23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Asteraceae         23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                2010
Rosaceae           23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                1985
Rosaceae           23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                1985
Euphorbiaceae      23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                1985
Malpighiaceae      23/11/2006   Quinchia, Risaralda,
                                1985
Oxalidaceae        1/09/2005    Madellin, Antioquia,
                                1538

* Todos los especimenes han sido depositados en el Museo
Micologico de la Universidad Nacional de Colombia
sede Medellin (MMUNM).

CUADRO 2
Especies de Uredinales cuyas secuencias de la region
28S del ADN ribosomal se obtuvieron del GenBank
para el analisis filogenetico

TABLE 2
Species of Uredinales whose 28S rDNA sequences
were obtained from GenBank for phylogenetic analysis

Especie de roya                   Planta hospedante

Aecidium kalanchoe           kalanchoe blossfeldiana
Batistopsora crucis-filii    Annona sp.
Blastospora smilacis         Smilax sieboldii
Chrysomyxa arctostaphyli
Coleosporium asterum         Solidago sp.
Cronartium ribicola          Ribes sp.
Cumminsiella mirabilissima   Mahonia aquifolium
Dietelia portoricensis       Mikania micrantha
Endocronarttium harknessii
Endoraecium acaciae          Acacia koa
Endoraecium hawaiiense       Acacia koa
Frommeella mexicana          Duchesnea sp.
Gymnoconia peckiana          Rubus (Uredo)
Gymnosporangium              Malus domestica
  juniperi-virginianae
Hemileia vastatrix           Coffea Arabica
Kuehneola uredinis           Rubus argutus
Kweilingia divina            Bambusa sp.
Melampsora epitea            Salix sp.
Melampsoridium betulinum     Alnus sp.
Mikronegeria alba            Nothofagus nervosa
Miyagia pseudosphaeria       Sonchus oleraceus
Naohidemyces vaccinii        Vaccinium ovatum
Olivea scitula               Vitex doniana
Phakopsora pachyrhizi        Glicyne max
Phakopsora tecta             Commelina diffusa
Pileolaria brevipes          Toxicodendron sp.
Pileolaria marginata
Pileolaria sp.
Pileolaria toxicodendri
Prospodium lippiae           Aloysia polystachya
Puccinia arundinariae        Arundinaria sp.
Puccinia caricis             Grossularia sp.
Puccinia convolvuli          Calystegia sepium
Puccinia coronata            Rhamnus cathartica
Puccinia hemerocallidis      Hemerocallis sp.
Puccinia hordei              Poaceae (indeterminada)
Puccinia kuehnii             Saccharum cultivar CP80-1743
Puccinia malvacearum         Alcea (Estado telial)
Puccinia melanocephala       Saccharum cultivar CP05-1592
Puccinia menthae             Cunila origanoides
Puccinia physalidis          Physalis lancelata
Puccinia poarum              Tussilago (Asteraceae)
Puccinia podophylli          Podophyllum peltatum
Puccinia smilacis            Smilax rotundifolia
Puccinia violae              Viola cucullata
Pucciniastrum circaeae
Pucciniosira pallidula       Triumfetta semitriloba
Ravenelia echinata           Calliandra formosa
  var. ectypa
Ravenelia macrocarpa         Senna subulata
Sphenospora kevorkianii      Stanhopea candida
Trachyspora intrusa          Alchemilla vulgaris
Tranzschelia discolor        Prunus domestica
Uredinopsis sp.
Uredo baruensis
Uromyces appendiculatus
Uromyces ari-triphylli       Arisaema triphyllum
Uromyces viciae-fabae
Uromycladium fusisporum      Acacia salicina
Uromycladium tepperianum     Acacia saligna
Septobasidium taxodii
Eocronartium muscicola

Especie de roya                       Origen            Accesion del
                                                          GenBank

Aecidium kalanchoe                                        AY463163
Batistopsora crucis-filii    Guyana                       DQ354539
Blastospora smilacis         Japon                        DQ354568
Chrysomyxa arctostaphyli                                  AY700192
Coleosporium asterum         Tennessee, EEUU              DQ354559
Cronartium ribicola          virginia, EEUU               DQ354560
Cumminsiella mirabilissima   Alemania                     DQ354531
Dietelia portoricensis       Costa Rica                   DQ354516
Endocronarttium harknessii                                AY700193
Endoraecium acaciae          Hawaii, EEUU                 DQ323916
Endoraecium hawaiiense       Hawaii, EEUU                 DQ323920
Frommeella mexicana          Maryland, EEUU               DQ354553
Gymnoconia peckiana          Massachusetts, EEUU          DQ521421
Gymnosporangium              virginia, EEUU               DQ354547
  juniperi-virginianae
Hemileia vastatrix           Mexico                       DQ354566
Kuehneola uredinis           Carolina del Norte, EEUU     DQ354551
Kweilingia divina            Costa Rica                   DQ354554
Melampsora epitea            Washington, EEUU             DQ354564
Melampsoridium betulinum     Costa Rica                   DQ354561
Mikronegeria alba            Argentina                    DQ354569
Miyagia pseudosphaeria       California, EEUU             DQ354517
Naohidemyces vaccinii        Washington, EEUU             DQ354563
Olivea scitula               Zambia                       DQ354541
Phakopsora pachyrhizi        Zimbabwe                     DQ354537
Phakopsora tecta             Costa Rica                   DQ354535
Pileolaria brevipes          EEUU                         DQ323924
Pileolaria marginata                                      DQ242594
Pileolaria sp.                                            DQ242597
Pileolaria toxicodendri                                   AY745698
Prospodium lippiae           Argentina                    DQ354555
Puccinia arundinariae        virginia, EEUU               DQ415277
Puccinia caricis             EEUU                         DQ354514
Puccinia convolvuli          Maryland, EEUU               DQ354512
Puccinia coronata            Dakota del Norte, EEUU       DQ354526
Puccinia hemerocallidis      Alabama, EEUU                DQ354519
Puccinia hordei              California, EEUU             DQ354527
Puccinia kuehnii             Florida, EEUU                EU164549
Puccinia malvacearum         Massachusetts, EEUU          EF561641
Puccinia melanocephala       Florida, EEUU                EU164548
Puccinia menthae             Maryland, EEUU               DQ354513
Puccinia physalidis          Dakota del Norte, EEUU       DQ354522
Puccinia poarum              New Hampshire, EEUU          DQ831028
Puccinia podophylli          Maryland, EEUU               DQ354543
Puccinia smilacis            Maryland, EEUU               DQ354533
Puccinia violae              Maryland, EEUU               DQ354509
Pucciniastrum circaeae                                    AY745697
Pucciniosira pallidula       venezuela                    DQ354534
Ravenelia echinata           Argentina                    DQ323925
  var. ectypa
Ravenelia macrocarpa         Argentina                    DQ323926
Sphenospora kevorkianii      Peru                         DQ354521
Trachyspora intrusa          Suiza                        DQ354550
Tranzschelia discolor        iran                         DQ354542
Uredinopsis sp.                                           AF522181
Uredo baruensis              Guyana                       DQ021883
Uromyces appendiculatus                                   AY745704
Uromyces ari-triphylli       Maryland, EEUU               DQ354529
Uromyces viciae-fabae                                     AY745695
Uromycladium fusisporum      Australia                    DQ323921
Uromycladium tepperianum     Sur Africa                   DQ323922
Septobasidium taxodii                                     DQ241499
Eocronartium muscicola                                    AF014825

CUADRO 3
Dimensiones de las esporas de los hongos roya secuenciados en su
region 28S del ADNr y colectados sobre diferentes hospedantes en la
region andina de Colombia

TABLE 3
Measurements of spores of 28S rDNA sequenced rust fungi collected
from different plant hosts in the Colombian Andean region

Especie de Roya                 Muestra    Estado
                                          Esporico

Uredo zeugites                    R6       Uredo
Uromyces trifolii                 R9       Telio
Puccinia vernoniae-mollis         R10      Telio
Puccinia baccharidis              R12      Telio
Chardoniella gynoxidis            R13      Telio
Chrysocelis muehlenbeckiae        R14      Telio
Uromyces novissimus               R20      Telio
                                           Uredo
Pucciniosira solani               R21      Telio
Phakopsora apoda                  R24      Telio
Puccinia circinata                R25      Uredo
Uredinopsis pteridis              R26      Uredo
Puccinia hydrocotyles             R27      Uredo
Uromyces cestri                   R30      Aecio
Tranzschelia arthurii             R38      Uredo
Prospodium tuberculatum           R44      Uredo
Aeciure sp.                       R50      Aecio
Gerwasia lagerheimii              R54      Telio
                                           Uredo
Melampsoridium hiratsukanum       R55      Uredo
Chardoniella sp.                  R72      Telio
Puccinia coronata                 R73      Uredo
Uromyces viciae-fabae             R76      Uredo
Puccinia acetosae                 R89      Uredo
Uromyces gladioli                 R92      Uredo
Puccinia investita               R103      Telio
Uromyces hedysari-paniculati     R109b     Telio
                                           Uredo
Pucciniosira sp.                 R111      Telio
Puccinia polygoni-amphibii       R118      Uredo
Uredo sp.                        R128      Uredo
Chrysocelis lupini               R131      Telio
                                           Aecio
Puccinia striiformis             R136      Uredo
Puccinia crassipes               R158b     Aecio
Puccinia lateritia               R159      Telio
Puccinia spegazzinii             R160      Telio
Uredo chusqueae                  R161      Uredo
Hemileia vastatrix               R162      Uredo
Maravalia guianensis             R164      Uredo
Puccinia cnici-oleracei          R165      Telio
Uromyces setariae-italicae       R167      Telio
                                           Uredo
Puccinia chardoniensis           R177      Telio
Coleosporium vernoniae           R178      Uredo
Puccinia thaliae                 R185      Uredo
Phakopsora meibomiae             R188      Uredo
Puccinia lantanae                R190      Telio
Puccinia oxalidis                R202      Uredo
Uredo sp.                        R205      Uredo
Gerwasia rubi-urticifolii        R209      Telio
Puccinia malvacearum             R211      Telio
Puccinia liabi                   R212      Telio
Puccinia impedita                R214      Uredo
Puccinia peperomiae              R218      Uredo
Puccinia sp.                     R219      Aecio
Hemileia colombiana              R221      Uredo
Puccinia eupatorii-columbiani    R222      Uredo
Coleosporium ipomoeae            R223      Aecio
Puccinia garcesispora            R225      Telio
Arthuria sp.                     R237      Uredo
Puccinia pittieriana                       Telio
Chrysocyclus cestri              R227      Telio

Especie de Roya                    Ancho de la espora
                                   Min-Max (Prom; Ds)

Uredo zeugites                  18.75-22.5 (21.04; 1.66)
Uromyces trifolii                  20-25 (22.5; 2.23)
Puccinia vernoniae-mollis       22.5-27.5 (23.75; 2.09)
Puccinia baccharidis              30-45 (36.66; 4.91)
Chardoniella gynoxidis          17.5-22.5 (20.41; 1.88)
Chrysocelis muehlenbeckiae       12.5-20 (15.83; 3.02)
Uromyces novissimus               20-25 (22.91; 1.88)
                                  20-30 (26.67; 2.04)
Pucciniosira solani             22.5-32.5 (25.83; 3.41)
Phakopsora apoda                  15-22.5 (17.5; 3.16)
Puccinia circinata               30-32.5 (31.66; 1.29)
Uredinopsis pteridis              15-20 (17.91; 2.45)
Puccinia hydrocotyles            20-22.5 (20.41; 1.02)
Uromyces cestri                  22.5-25 (22.91; 1.02)
Tranzschelia arthurii            15-17.5 (15.83; 1.29)
Prospodium tuberculatum         17.5-22.5 (19.58; 1.88)
Aeciure sp.                      17.5-25 (22.08; 2.45)
Gerwasia lagerheimii            12.5-17.5 (15.83; 2.04)
                                 20-22.5 (20.83; 1.29)
Melampsoridium hiratsukanum     12.5-17.5 (14.16; 2.04)
Chardoniella sp.                  25-30 (27.08; 1.88)
Puccinia coronata                 15-20 (17.91; 1.88)
Uromyces viciae-fabae            17.5-20 (19.58; 1.02)
Puccinia acetosae                20-22.5 (21.66; 1.29)
Uromyces gladioli                15-17.5 (16.66; 1.29)
Puccinia investita                 20-27.5 (25; 2.73)
Uromyces hedysari-paniculati        20-20 (20; 0.0)
                                 17.5-20 (19.58; 1.02)
Pucciniosira sp.                17.5-27.5 (24.58; 3.68)
Puccinia polygoni-amphibii       22.5-25 (23.33; 1.29)
Uredo sp.                           20-20 (20; 0.0)
Chrysocelis lupini               10-17.5 (13.33; 2.58)
                                 20-32.5 (24.58; 4.30)
Puccinia striiformis             20-22.5 (21.25; 1.36)
Puccinia crassipes               20-22.5 (20.41; 1.02)
Puccinia lateritia                17.5-20 (19.58-1.02)
Puccinia spegazzinii              10-15 (12.08; 1.88)
Uredo chusqueae                  15-17.5 (16.66; 1.29)
Hemileia vastatrix              12.5-27.5 (21.66; 5.16)
Maravalia guianensis             15-17.5 (15.83; 1.29)
Puccinia cnici-oleracei          12.5-15 (14.58; 1.02)
Uromyces setariae-italicae       20-27.5 (23.75; 2.62)
                                 22.5-25 (22.91; 1.02)
Puccinia chardoniensis           17.5-20 (18.75; 1.36)
Coleosporium vernoniae             15-20 (17.5; 2.23)
Puccinia thaliae                 17.5-25 (20.83; 3.02)
Phakopsora meibomiae             12.5-15 (14.16; 1.29)
Puccinia lantanae               12.5-17.5 (14.16; 2.04)
Puccinia oxalidis                15-17.5 (16.66; 1.29)
Uredo sp.                         22.5-27.5 (25; 2.23)
Gerwasia rubi-urticifolii        15-17.5 (15.83; 1.29)
Puccinia malvacearum              17.5-22.5 (20; 2.23)
Puccinia liabi                   20-22.5 (21.66; 1.29)
Puccinia impedita                17.5-20 (19.16; 1.29)
Puccinia peperomiae                 15-20 (17; 1.58)
Puccinia sp.                     20-27.5 (23.75; 2.62)
Hemileia colombiana               20-25 (23.33; 2.04)
Puccinia eupatorii-columbiani    25-27.5 (26.25; 1.36)
Coleosporium ipomoeae            17.5-20 (19.16; 1.29)
Puccinia garcesispora           22.5-27.5 (23.75; 2.09)
Arthuria sp.                     15-22.5 (19.16; 3.41)
Puccinia pittieriana               17-25 (21.3; 1.43)
Chrysocyclus cestri                12-15 (14.5; 1.23)

Especie de Roya                   Longitud de la espora
                                   Min-Max (Prom; Ds)

Uredo zeugites                    22.5-25 (23.75; 1.36)
Uromyces trifolii                 22.5-27.5 (25; 1.58)
Puccinia vernoniae-mollis         35-42.5 (38.33; 3.02)
Puccinia baccharidis             100-125 (109.58; 8.72)
Chardoniella gynoxidis            47.5-55 (50.83; 2.58)
Chrysocelis muehlenbeckiae      62.5-112.5 (83.75; 19.41)
Uromyces novissimus              48-52.5 (49.58; 1.88)
                                  28-32.5 (30.41; 1.88)
Pucciniosira solani               47.5-65 (56.25; 6.07)
Phakopsora apoda                  22.5-30 (25.41; 2.92)
Puccinia circinata                 35-47.5 (40; 4.18)
Uredinopsis pteridis             37.5-52.5 (45.83; 5.16)
Puccinia hydrocotyles              20-30 (25.41; 3.32)
Uromyces cestri                    25-30 (27.91; 1.88)
Tranzschelia arthurii             25-32.5 (29.16; 2.58)
Prospodium tuberculatum          17.5-27.5 (22.5; 3.53)
Aeciure sp.                        25-30 (27.5; 1.58)
Gerwasia lagerheimii              57.5-65 (60.41;3.32)
                                  20-27.5 (23.75; 2.62)
Melampsoridium hiratsukanum       20-27.5 (23.75; 3.44)
Chardoniella sp.                  55-62.5 (59.58; 3.68)
Puccinia coronata                17.5-22.5 (20.41; 1.88)
Uromyces viciae-fabae              25-30 (27.08; 1.88)
Puccinia acetosae                 22.5-30 (26.25; 2.62)
Uromyces gladioli                17.5-22.5 (20.83; 2.04)
Puccinia investita                47.5-55 (51.25; 2.62)
Uromyces hedysari-paniculati     22.5-27.5 (24.16; 2.04)
                                  22.5-25 (24.16; 1.29)
Pucciniosira sp.                   45-55 (48.75; 3.44)
Puccinia polygoni-amphibii         25-30 (27.08; 1.88)
Uredo sp.                         22.5-35 (27.5; 4.74)
Chrysocelis lupini              42.5-57.5 (51.25; 5.184)
                                  25-30 (26.66; 2.041)
Puccinia striiformis              22.5-27.5 (25; 2.23)
Puccinia crassipes                25-30 (26.25; 2.092)
Puccinia lateritia                 25-30 (27.91; 2.45)
Puccinia spegazzinii               45-55 (47.91; 4.0)
Uredo chusqueae                  17.5-27.5 (23.33; 3.41)
Hemileia vastatrix                27.5-30 (29.16; 1.29)
Maravalia guianensis              17.5- 22.5 (20; 2.23)
Puccinia cnici-oleracei           35-47.5 (42.5; 4.74)
Uromyces setariae-italicae        25-27.5 (25.83; 1.29)
                                   25-32.5 (27.5;3.16)
Puccinia chardoniensis            32.5-50 (41.66; 6.64)
Coleosporium vernoniae             22.5-30 (25; 3.16)
Puccinia thaliae                 27.5-37.5 (32.5; 4.74)
Phakopsora meibomiae              17.5-20 (18.75; 1.36)
Puccinia lantanae                  22.5-30 (25; 3.16)
Puccinia oxalidis                 17.5-22.5 (20; 2.23)
Uredo sp.                         42.5-50 (47.08; 3.32)
Gerwasia rubi-urticifolii          25-35 (30.83; 3.76)
Puccinia malvacearum              45-62.5 (51.66; 5.84)
Puccinia liabi                   37.5-47.5 (42.5; 3.87)
Puccinia impedita                 20-22.5 (22.08; 1.02)
Puccinia peperomiae                20-30 (23.75; 4.10)
Puccinia sp.                      32.5-42.5 (35; 3.87)
Hemileia colombiana               22.5-27.5 (25; 1.58)
Puccinia eupatorii-columbiani     28-37.5 (31.66; 4.08)
Coleosporium ipomoeae             20-32.5 (24.16; 4.37)
Puccinia garcesispora              40-50 (43.33; 4.08)
Arthuria sp.                     22.5-50 (34.16; 10.08)
Puccinia pittieriana               22-37 (29.5; 5.61)
Chrysocyclus cestri               100-130 (117.5; 6.76)

Especie de Roya                      Pared Lateral
                                  Min-Max (Prom; DS)

Uredo zeugites                   1.25-2.25 (1.7; 0.4)
Uromyces trifolii                2.25-2.5 (2.37; 0.13)
Puccinia vernoniae-mollis        1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia baccharidis             2.5-3.75 (2.7; 0.51)
Chardoniella gynoxidis           2.5-3.75 (2.70; 0.51)
Chrysocelis muehlenbeckiae        2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces novissimus               2.5-2.5 (2.5; 0.0)
                                1.3 - 2.5 (1.583; 0.54)
Pucciniosira solani               2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Phakopsora apoda                1.25-1.75 (1.33; 0.20)
Puccinia circinata                2.5-5 (3.75; 0.79)
Uredinopsis pteridis             1.25-2.5 (2.12; 0.49)
Puccinia hydrocotyles             2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces cestri                   2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Tranzschelia arthurii            1.25-1.5 (1.29; 0.10)
Prospodium tuberculatum           2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Aeciure sp.                      1.75-2.5 (2.37; 0.30)
Gerwasia lagerheimii
                                  2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Melampsoridium hiratsukanum      2.25-2.5 (2.45; 0.10)
Chardoniella sp.                   2.5-5 (2.9; 1.02)
Puccinia coronata                 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces viciae-fabae             2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia acetosae                 2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uromyces gladioli                 2-2.5 (2.41; 0.20)
Puccinia investita               1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Uromyces hedysari-paniculati     1.25-1.25 (1.25; 0.0)
                                  1.25-2 (1.37; 0.30)
Pucciniosira sp.                  2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia polygoni-amphibii        2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Uredo sp.                        1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Chrysocelis lupini               0.5-1.25 (0.62; 0.30)
                                  2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia striiformis              2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia crassipes               2.5-4.5 (3.12; 0.83)
Puccinia lateritia                2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Puccinia spegazzinii             1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Uredo chusqueae
Hemileia vastatrix               1.25-2.5 (1.87; 0.68)
Maravalia guianensis
Puccinia cnici-oleracei          1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Uromyces setariae-italicae      1.25-2.5 (2.29; 0.510)
                                  2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Puccinia chardoniensis            2.5-5 (2.91; 1.021)
Coleosporium vernoniae          1.25-2.5 (2.16; 0.540)
Puccinia thaliae                  2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Phakopsora meibomiae
Puccinia lantanae                1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia oxalidis                1.25-2.5 (1.45; 0.51)
Uredo sp.                        1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Gerwasia rubi-urticifolii
Puccinia malvacearum              2.5-2.5 (2.50; 0.0)
Puccinia liabi                   1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Puccinia impedita                1.25-1.25 (1.25; 0.0)
Puccinia peperomiae
Puccinia sp.                     1.25-2.5 (2.29; 0.51)
Hemileia colombiana
Puccinia eupatorii-columbiani     2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Coleosporium ipomoeae            1.3-2.5 (1.45; 0.51)
Puccinia garcesispora             2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Arthuria sp.                      2-2.5 (2.41; 0.20)
Puccinia pittieriana               1-2.5 (1.75; 0.3)
Chrysocyclus cestri                 1-1.5 (1.25; 0)

Especie de Roya                     Pared Superior        Accesion *
                                  Min-Max (Prom; Ds)

Uredo zeugites                                             EU851155
Uromyces trifolii                                          GU936634
Puccinia vernoniae-mollis                                  EU851151
Puccinia baccharidis              5-12.5 (9.58; 2.45)
Chardoniella gynoxidis          12.5-17.5 (15.83; 2.04)    EU851134
Chrysocelis muehlenbeckiae                                 EU851158
Uromyces novissimus              7.5-10 (8.75 ; 1.36)      EU851147
Pucciniosira solani                5-10 (7.29; 1.66)       EU851140
Phakopsora apoda
Puccinia circinata               7.5-12.5 (9.5; 2.09)
Uredinopsis pteridis
Puccinia hydrocotyles                                      GU936635
Uromyces cestri                                            EU851136
Tranzschelia arthurii             3.75-5 (4.79; 0.51)
Prospodium tuberculatum
Aeciure sp.
Gerwasia lagerheimii
Melampsoridium hiratsukanum
Chardoniella sp.                 10-12.5 (12.08; 1.02)     EU851133
Puccinia coronata                                          EU851141
Uromyces viciae-fabae
Puccinia acetosae
Uromyces gladioli                                          GU936633
Puccinia investita               10-12.5 (10.83; 1.29)
Uromyces hedysari-paniculati      2.5-2.5 (2.5; 0.0)
Pucciniosira sp.                  3.75-5 (4.79; 0.51)      EU851145
Puccinia polygoni-amphibii
Uredo sp.                                                  EU851161
Chrysocelis lupini
Puccinia striiformis                                       EU851139
Puccinia crassipes
Puccinia lateritia
Puccinia spegazzinii             1.25-2.5 (2.08; 0.64)     EU851150
Uredo chusqueae                                            EU851156
Hemileia vastatrix
Maravalia guianensis                                       EU851143
Puccinia cnici-oleracei          3.75-7.5 (5.20; 1.22)     GU936637
Uromyces setariae-italicae
Puccinia chardoniensis                                     EU851149
Coleosporium vernoniae                                     EU851163
Puccinia thaliae                                           EU851154
Phakopsora meibomiae                                       EU851164
Puccinia lantanae                2.5-3.75 (2.91; 0.64)     EU851144
Puccinia oxalidis                                          EU851130
Uredo sp.
Gerwasia rubi-urticifolii
Puccinia malvacearum              5-7.5 (5.41; 1.02)
Puccinia liabi                     5-10 (7.08; 1.88)
Puccinia impedita                                          EU851152
Puccinia peperomiae                                        EU851146
Puccinia sp.
Hemileia colombiana                                        EU851165
Puccinia eupatorii-columbiani                              EU851153
Coleosporium ipomoeae                                      EU851160
Puccinia garcesispora
Arthuria sp.                                               EU851162
Puccinia pittieriana               2.5-5 (3.75;0.76)       EU851138
Chrysocyclus cestri                                        EU851157

* Numeros de accesion del GenBank para las especies de roya
secuenciadas en la region 28S del ADNr. Los numeros de accesion para
especies con varios especimenes secuenciados corresponden a:
Chardoniella gynoxidis: EU851131, EU851132, EU851135; Pucciniosira
solani: EU851137; Puccinia striiformis: EU851142; Puccinia
spegazzinii: EU851148; Coleosporium ipomoeae: EU851160.
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Article Details
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Author:Zuluaga, Catalina; Buritica, Pablo; Marin, Mauricio
Publication:Revista de Biologia Tropical
Article Type:Report
Date:Jun 1, 2011
Words:12566
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