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Fases de larva y ninfa de Amblyomma cajennense (Acari: Ixodidae) en ratas (Rattus norvegicus) esplenectomizadas e intactas: estudio de casos.

Larval and Nymphal Stages of Amblyomma cajennense (Acari: Ixodidae) in Esplenectomized and Intact Rats (Rattus norvegicus): Case Studies

INTRODUCCION

A nivel mundial algo mas de 800 especies de garrapatas han sido diagnosticadas, de las cuales el genero Amblyomma esta representado por 106 y de estas, 57 especies han sido encontradas en la region del Neotropico [6]. Amblyomma cajennense (Acari: Ixodidae) es una especie de garrapata que ha sido diagnosticada desde el sur de los Estados Unidos hasta Argentina y es el principal vector de la protobacteria Rickettsia rickettsii, agente etiologico de la Fiebre Moteada de Humanos en Brasil [4], ademas A. cajennense ha sido capaz de transmitir experimentalmente Cowdria ruminantium a bovinos (Bos taurus) en islas del Mar Caribe [17].

A.cajennense se caracteriza por: 1) completar su ciclo biologico en tres hospedadores, 2) sus fases de hematofagia y crecimiento son lentas en todas sus estadios parasiticos, 3) tener un alto potencial biotico, 4) poseer baja especificidad por sus hospedadores, en particular sus fases de larva y ninfa y 5) sus piezas bucales son largas lo cual le permite adherirse mas profundamente a la piel del hospedador. Estudios de incidencia de A. cajennense y Rhipicephalus (Boophilus) microplus en varios Estados de Venezuela han concluido que, en Barinas, Guarico, Yaracuy y Lara, la incidencia de A. cajennense es menor que la de R. microplus, excepto en Falcon donde la incidencia fue a la inversa [14]. En otro estudio se diagnostico que A.cajennense estaba presente en apenas el 4% de 11 fincas ganaderas del estado Lara y ademas se encontro que las poblaciones de esta garrapata aumentan durante la epoca de sequia y disminuyen en epoca de lluvia [15].

A. cajennense fue diagnosticada por vez primera en Venezuela por Neuman, L. G. en 1899 citado por Diaz-Ungria [3] y posteriormente ha sido diagnosticada en diversos hospedadores como rumiantes domesticos y silvestres, solipedos, carnivoros, batracios, primates, reptiles, aves, e incluso en humanos, lo cual indica la poca especificidad de este ixodido por estos hospedadores. No obstante, entre los roedores la relacion A. cajennense-hospedador es variable, asi, en infecciones experimentales y con base al numero de larvas y ninfas colectadas de conejos (Oryctolagus cuniculis) siendo este roedor el mas susceptible a esta garrapata, mientras que especies como la rata (Rattus norvegicus) o aves de corral (Gallus gallus domesticus y Coturnix spp.) mostraron resistencia al desarrollo del ciclo evolutivo de A. cajennense [8]. Esta baja susceptibilidad de las ratas a desarrollar las fases de larva y de ninfa de A. cajennense explica porque estos roedores son usados pocas veces para estudiar el ciclo biologico de dicha garrapata. Por lo antes expuesto, es oportuno investigar que, factores anatomicos, fisiologicos o inmunologicos de las ratas pudiesen ser responsables de la resistencia que muestran estos roedores ante infecciones naturales o experimentales, con larvas de A. cajennense.

El sistema inmunologico, con sus componentes humoral y celular, participa constantemente en la defensa de los seres vivos de infecciones por virus, bacterias, parasitos u hongos. La medula osea y el timo son los organos linfoideos primarios, mientras que el bazo es un organo linfoide secundario ubicado en el lado izquierdo en la cavidad abdominal, tanto de humanos como en animales mamiferos. El bazo esta formado histologicamente por una zona central llamada pulpa blanca, cargada de linfocitos T, alrededor de la cual se acumulan foliculos linfoideos primarios y secundarios con concentracion de macrofagos, plasmocitos, linfocitos y celulas dendriticas [10]. La sangre circulante es filtrada constantemente por el bazo y se ha demostrado que este organo linfoideo tiene un rol preponderante en controlar infecciones por hemoparasitos intra o extracelulares de los generos Plasmodium, Babesia, Toxoplasma, Leishmania y Trypanosoma. Asi, si un humano o un animal mamifero es esplenectomizado y adquiere una infeccion por alguno de estos hemoparasitos o por virus o bacterias intracelulares, desarrollara una infeccion aguda la cual incluso puede poner en riesgo la vida [5, 12, 18].

Este trabajo intenta verificar si el bazo de las ratas tiene un rol en la resistencia que muestran estos roedores a infecciones por larvas o ninfas de A. cajennense; en consecuencia, el objetivo central de esta investigacion fue determinar la importancia del bazo como organo linfoideo que afecta negativamente las fases de larva y ninfa de Amblyomma cajennense en ratas esplenectomizadas (ENTZ) y en ratas intactas.

MATERIALES Y METODOS

Roedores: Diez ratas (Rattus norvegicus) de la cepa Sprague Dawley, con peso promedio de 240 g y tres meses de edad fueron adquiridas del bioterio de la Facultad de Medicina de la Universidad de Carabobo, Naguanagua, estado Carabobo. Los roedores fueron identificados y colocados en jaulas individuales, alimentados con concentrado para ratas y agua ad libitum.

Amblyomma cajennense e inoculo de larvas infestantes: Teleoginas adultas e ingurgitadas con sangre fueron colectadas de un rebano bovino mestizo (Sos taurus y Bos indicus) ubicado en una finca del municipio Urdaneta, estado Lara. Las teleoginas con peso igual o mayor a 400 mg fueron lavadas, secadas, y adheridas a cinta pegante en laminas de vidrio e introducidas en cabinas BOD (Las cabinas de BOD son autoconstruidas con vidrio y cierre hermetico, mantenidas en ambiente con temperatura media de 27[grados]C y humedad relativa (HR) >80% al colocarles una solucion saturada de nitrato de sodio). Post ovoposicion se colectaron los huevos, se pesaron en una balanza analitica (OHAUS Adventurer Analytical Balance. OHAUS Corp. NJ, EUA) y teniendo como referencia que un gramo (1 g) de huevo de Amblyomma cajennense tiene 16.000 huevos, se determino la cantidad en miligramos necesarios para establecer un inoculo estimado de larvas infestantes a partir de 300 huevos. Posteriormente, las dosis de aproximadamente 300 huevos se introdujeron en jeringas plasticas de 5 mL con embolo, recortadas en un extremo, tapadas con algodon y colocadas en la cabina BOD, a fin de que ocurra el proceso embrionario y la eclosion de las larvas de A. cajennense (FIGS. 1 y 2).

[FIGURA 1 OMITIR]

[FIGURA 2 OMITIR]

Diseno del experimento y esplenectomia (ENTZ): Las ratas fueron divididas al azar en tres (3) grupos: 1) Grupo Experimental (GE) de cinco ratas ENTZ e infectadas con larvas de A. cajennense. 2) Grupo Control (GC) de tres ratas intactas o con bazo e infectadas con larvas de A. cajennense y 3) Grupo Super Control (GSC): de dos ratas intactas, no infectadas con larvas de la garrapata en estudio, a ser usadas para toma de muestras de sangre y sus valores hematologicos compararlos con aquellos de los dos grupos anteriores. La esplenectomia fue realizada en el quirofano del Decanato de Ciencias Veterinarias (DCV) de la Universidad Centrooccidental "Lisandro Alvarado" (UCLA), tres semanas despues de adaptacion a su nuevo ambiente, las cinco ratas del GE fueron anestesiadas mediante inyeccion intraperitoneal de clorhidrato de tiletamina y zolazapen (Zoletil[R] 50, Lab. Virbac). Muestras del tejido esplenico fueron extraidas quirurgicamente y de inmediato fueron fijadas en formol al 10% y enviadas a histopatologia para su estudio; estas muestras fueron del GE para mostrar el tejido del bazo preinfestacion y su histopatologia normal fue comparada con aquella de un bazo extraido de una rata del grupo 2 control postinfestacion, roedor que fue sacrificado al final del experimento. El tejido esplenico extraido de una rata ENTZ (bazo normal) fue preparado en el laboratorio de Histologia del DCV-UCLA, tenido con hematoxilina y eosina (HE) y se realizo la evaluacion microscopica. La muestra de bazo extraida de una rata del GC (bazo post infestacion) fue preparado y estudiado histopatologicamente.

Infestacion de las ratas de los grupos Experimental y Control: A fin de mantener a las larvas de A. cajennense confinadas a la region corporal de las ratas se prepararon ocho bolsas con tela tipo "dril", las cuales tenian en un extremo un diametro de 5 cm y en el extremo opuesto una apertura cerrada con hilos y/o cinta tirro. La region dorso lumbar de cada rata fue previamente depilada y las bolsas fueron fijadas a la piel con un pegamento especial (Brascoplast Standard[R], Brascola Ltda, Brasil). El inoculo estimado de 300 larvas de A. cajennense fue depositado dentro de la bolsa de cada roedor empujando el embolo de la jeringa y esto se realizo solo cuatro dias (d) despues de ser adheridas las bolsas a la piel dorso lumbar. Dos d post infestacion se revisaron todas las bolsas para verificar el estado de adherencia a la piel y la hematofagia de las larvas del ectoparasito (FIG. 3). Al desprenderse las larvas llenas de sangre fueron colectadas, contadas y regresadas a sus respectivas jeringas plasticas e introducidas en la cabina de BOD, a fin de que se sucediera la muda o ecdisis a la fase de ninfa bajo las condiciones de temperatura y HR establecidas.

[FIGURA 3 OMITIR]

Hematologia de las ratas: Se realizo ocho d despues de la recoleccion de las larvas de A. cajennense ingurgitadas, luego de parasitar todas las ratas y segun este protocolo: a) dos ratas del GE, b) dos ratas del GC y c) una rata del GSC. A estos cinco roedores se les extrajo sangre de la cola, colectada en tubos Eppendorf (1,5 mL) con anticoagulante etilen-diamino tetra acetico (EDTA) y en un lapso no mayor de 15 minutos las muestras fueron enviadas al laboratorio Clinico del DCV donde fueron procesadas manualmente para determinarles hematologia completa, formula leucocitaria y plaquetas.

Analisis estadistico: Los datos colectados para el analisis estadistico fueron: 1) proporcion de larvas de A. cajennense en proceso de muda a ninfas colectadas a partir de la dosis de larvas con que se infesto cada rata en ambos grupos, 2) cantidad de ninfas obtenidas luego de efectuar la muda las larvas infestantes y 3) valores hematologicos de las ratas de los tres grupos evaluados. Los datos que se obtuvieron para las diferentes variables cuantificadas se introdujeron en el paquete estadistico SPPS (Statistical Package for the Social Sciences) [13] para determinar mediante la prueba de Ji-cuadrado, si habia diferencias significativas entre los valores obtenidos, en particular del GE contra el GC. El analisis se realizo con un indice de confianza del 95% y con un error estimado del 5%.

RESULTADOS Y DISCUSION

Las fases de larva y ninfa de A. cajennense se cumplieron, tanto en el grupo de ratas experimentales como en el GC, no obstante se cuantifico una mayor cantidad de larvas ingurgitadas y de ninfas colectadas en el GE o ENTZ, al compararlas con aquellas colectadas del grupo control o intactas (TABLA I).

El promedio de larvas ingurgitadas desprendidas de las ratas del GE fue 92, cantidad que representa el 30,6% de la dosis de larvas aplicadas a cada rata (TABLA I). Por el contrario, el promedio de larvas ingurgitadas colectadas del GC fue 26, lo que equivale al 8,6% de la dosis de inoculo. Es evidente que el total de larvas ingurgitadas de A. cajennense obtenidas del GE fue 3,5 veces mayor que aquellas colectadas del GC (TABLA I). El analisis estadistico aplicado a los datos recopilados en la TABLA I indico que, hay diferencias significativas entre los valores promedio del GE contra aquellos del GC (P< 0,05), tanto para las larvas hartas colectadas como para las ninfas obtenidas en ambos grupos.

La cantidad de ninfas (FIG. 4) que se obtuvieron luego de la hematofagia sobre las ratas fue menor al compararla con la cantidad de larvas ingurgitadas colectadas de ambos grupos (TABLA I). Otros autores han demostrado que, a medida que se lleva a cabo el ciclo evolutivo de A. cajennense u otra garrapata en ratas o cobayos (Cavia porcellus), los roedores van desarrollando resistencia inmunologica, humoral y celular, contra los diversos antigenos que el ectoparasito les inocula con la saliva durante el proceso de hematofagia [9, 16]. El tiempo de hematofagia de las larvas aplicadas a las ra tas del GE fue de tres d y estuvo reducido si se le compara con datos de la biologia normal de A. cajennense sobre bovinos, conejos u otros mamiferos, en los cuales es de seis a siete d. Ese corto lapso de hematofagia influyo en un menor ingurgitamiento de las larvas y posiblemente en menor muda de larvas a ninfas al alimentarse menos sobre un hospedador con resistencia inmunologica como la rata.

[FIGURA 4 OMITIR]

En relacion a los aspectos biologicos del ciclo evolutivo de A. cajennense se determino que, el tiempo de oviposicion de las teleoginas en la cabina BOD fue de 30dyeltiempo de incubacion de los huevos hasta la eclosion de las larvas fue de 39 d. Estos resultados coinciden con los publicados previamente para este ixodido en Brasil [9] y ratifican que A. cajennense requiere lapsos mas prolongados en estas fases pre parasiticas de su ciclo al comparar estos datos biologicos con aquellos de Rhipicephalus (Boophilus) microplus, garrapata comun del bovino en el tropico [11].

El estudio histopatologico de las muestras de bazo extraido de una rata ENTZ (bazo control) fue diagnosticado como un tejido conservado, con foliculos linfoides grandes, reactivos y con hemosiderosis. Por el contrario, el diagnostico de la muestra esplenica obtenida de una rata del GC (bazo experimental post infestacion) indico la presencia de una hiperplasia de linfocitos, plasmocitos, macrofagos y algunos eosinofilos perivasculares (FIG. 5), lo cual indica un conjunto celular esplenico activado por antigenos inmunogenicos. La mayor cantidad de larvas ingurgitadas y de ninfas colectadas del GE esplenectomizado (TABLA I), estadisticamente significativas contra aquellas obtenidas del GC con bazo, parecen indicar que las celulas del tejido esplenico tuvieron un rol importante en el control de poblaciones de un ectoparasito como A. cajennense, al menos en hospedadores como las ratas. Es bien conocido que el bazo tiene un rol preponderante en el control de infecciones por hemoparasitos intra o extra eritrociticos y por bacterias intracelulares [5, 18]; sin embargo, en un roedor resistente a infecciones por garrapatas como las ratas, es muy factible que el control de este u otro ectoparasito se logra multifactorialmente, con la posible participacion de proteinas del sistema complemento, de las celulas dendriticas presentadoras de antigenos introducidos a la rata con la saliva de la garrapata, de la formacion y circulacion de anticuerpos, clase IgM y/o IgG elaborados contra esos antigenos, de macrofagos y de leucocitos o monocitos circulantes.

[FIGURA 5 OMITIR]

Los resultados de los valores hematologicos realizados a algunas ratas de los GE, GC y GSC se muestran en la TABLA II. Como parametros de referencia de valores hematologicos normales para ratas Sprague Dawley se usaron aquellos publicados previamente en Espana [7]. Los valores obtenidos para la hemoglobina y para el porcentaje de linfocitos circulantes aparecen normales para las ratas de los tres grupos evaluados. Por el contrario, en las dos ratas del GE y en una del GC se detecto una leucocitosis moderada al comparar estos valores con el obtenido para la rata del GSC. La alteracion mas notable fue la trombocitopenia encontrada en todas las ratas que fueron infectadas con larvas y ninfas de A. cajennense (TABLA II) al comparar los valores plaquetarios obtenidos con los de Leon-Goni y col. [7] y con aquel obtenido de la rata del GSC no infectada con estadios evolutivos del ectoparasito. Las garrapatas, cuando estan en el proceso de hematofagia, constantemente estan inoculando saliva hacia el torrente sanguineo del hospedador a fin de mantener su estado osmoregulatorio. En la saliva de las garrapatas hay sustancias farmacologicamente activas como anticoagulantes, antiinflamatorios, anti vasoconstriccion, anti hemostaticos y factores de agregacion plaquetaria (FAP), las cuales se inoculan al hospedador, para con ellas, asegurar el ectoparasito, su adherencia y su alimentacion [1]. La trombocitopenia observada en las ratas del GE y del GC es causada por algunas de esas sustancias farmacologicas inoculadas con la saliva por A. cajennense, muy probablemente por el FAP. La trombocitopenia tambien fue diagnosticada en un modelo murino infectados con el virus del dengue mediante picadura de mosquitos Aedes aegypti, concluyendo los autores que la saliva del mosquito era la causante de esa trombocitopenia [2].

Estudios futuros se podrian conducir a fin de investigar "in vivo"o"in vitro", cuales celulas del bazo, del sistema inmunologico o del sistema reticulo endotelial reconocen y actuan especificamente contra los antigenos de la saliva de A. cajennense.

CONCLUSIONES

La poblacion de larvas ingurgitadas y de ninfas de A. cajennense colectadas del grupo de ratas ENTZ (GE) fue mayor en comparacion con aquella obtenida de ratas con bazo (GC).

El estudio histopatologico del tejido esplenico de ratas ENTZ infectadas con larvas y ninfas de A. cajennense mostro mayor cantidad de foliculos linfoides y a su vez una hiperplasia de linfocitos, plasmocitos y macrofagos al ser comparados con el tejido esplenico de ratas no infectadas con ese ectoparasito. Esto parece indicar que el bazo tiene un rol activo e importante en el control de poblaciones de un ectoparasito como A. cajennense, al menos en las ratas experimentales.

En todas las ratas infectadas con los estadios evolutivos de A. cajennense se diagnostico una notable trombocitopenia, cuya causa es probablemente atribuida a sustancias farmacologicamente activas que inoculan las garrapatas con su saliva durante la hematofagia.

Recibido: 24/04/2014. Aceptado: 23/06/2014.

AGRADECIMIENTO

Al grupo de cirujanos del Hospital Veterinario "Dr. Humberto Ramirez Daza" del DCV-UCLA y al personal del laboratorio de Diagnostico Histopatologico del DCV-UCLA, Cabudare, Lara. Venezuela.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

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Roy Daniel Melendez (1) *, Angela Cristina Melendez (2), Sabrina Marin (2), Andrea Torres (2), Maholys Fortis (2), Fernando Granda (1) y Franklin Mujica (1) ([cruz doble])

(1) Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado (UCLA). Decanato de Ciencias Veterinarias. Unidad de Investigacion en Parasitologia Veterinaria (UNIPARVET). Nucleo "Tarabana", Cabudare. Edo. Lara. Venezuela. ([cruz doble]) In Memoriam.

(2) U. E. Colegio "Maria Santisima". Cabudare. Edo. Lara. Venezuela. * empleomatic@gmail.com
TABLA I

TOTALES DE LARVAS INGURGITADAS Y DE NINFAS DE Amblyomma cajennense
COLECTADAS DE RATAS DEL GRUPO EXPERIMENTAL (ENTZ) Y DE RATAS DEL
GRUPO CONTROL O INTACTAS

Grupos          Rata    Dosis      Dias de       No. larvas
                 No.    larvas   parasitismo   hartas y (%).

Experimental     01     ~ 300        03          205 (68,3)
  (ENTZ)
                 02     ~ 300        03           25 (8,3)

                 03     ~ 300        03          124 (41,3)
                 04     ~ 300        03           57 (19)
                 05     ~ 300        03          49 (16,3)
Promedios:       --       --         --          92 (30,6)
                                               ([cruz doble])
Control          06     ~ 300       04-06         24 (8,0)
  o Intactas
                 07     ~ 300       04-06         36 (12)
                 08     ~ 300       04-06         18 (6,0)
                                                  26 (8,6)
                                               ([cruz doble])
Promedios:
Super Control    09       NA         NA              NA

                 10

Grupos          Rata    No. de ninfas         Notas
                 No.        y (%)

Experimental     01        148 (72)         Larvas se
  (ENTZ)                                  desprendieron
                 02        12 (48)       al 3er. dia post
                                           infestacion
                 03        76 (61)
                 04       35 (61,4)
                 05        29 (59)
Promedios:       --       60 (60,2)
                        ([cruz doble])
Control          06       10 (41,6)
  o Intactas
                 07       19 (52,7)
                 08       11 (61,1)
                           13,3(52)
                        ([cruz doble])
Promedios:
Super Control    09           NA            Grupo para
                                             control
                 10                        hematologico

ENTZ: esplenectomizadas. NA: No aplica. ([cruz doble]): Indica
diferencias  significativas entre los grupos GE y GC (P<0,05).

TABLA II

VALORES HEMATOLOGICOS DE LAS RATAS DEL GE (ENTZ), DEL GC Y DEL GSC

Grupos        Rata   Valores Hematologicos
              #

                     Hb.    Leucocitos    Linfocitos %   Plaquetas
                     g/dL   [mm.sup.3]

GE            01     13,1     15.200           75         250.000
ENTZ.         02     13,5     10.200           63         350.000
GC con bazo   06     12,1     16.000           72         300.000
              07     13,4      9.400           82         375.000
GSC           09     13,2      8.400           84        700.000 *

* hay diferencias significativas entre el valor normal de plaquetas
de las ratas GSC y el diagnosticado en las ratas tanto del grupo ENTZ
como del grupo con bazo (P<0,05).
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Author:Daniel Melendez, Roy; Cristina Melendez, Angela; Marin, Sabrina; Torres, Andrea; Fortis, Maholys; Gr
Publication:Revista Cientifica de la Facultad de Ciencias Veterinarias
Date:Sep 1, 2014
Words:4041
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