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Evaluacion del efecto de Trialeurodes vaporariorum (Hemiptera: Aleyrodidae) en el crecimiento de plantulas de Oreopanax floribundus (Araliaceae).

Evaluation of the effect of Trialeurodes vaporariorum (Hemiptera: Aleyrodidae) on the growth of Oreopanax floribundus (Araliaceae) seedlings

Introduccion

La mayor limitante en la produccion de cultivos en Colombia, como en muchas partes del mundo, son los insectos herbivoros, lo que causa perdidas significativas a los agricultores y amenaza la seguridad alimentaria (FAO, 2017; Vilaseca, et al., 2008). La propagacion de estos insectos ha aumentado drasticamente en los ultimos anos por diferentes causas, entre ellas el comercio del material vegetal (plantas, flores o frutos), el cambio climatico y la poca capacidad de recuperacion de los sistemas de produccion debido a la intensificacion de la agricultura durante anos (FAO, 2017).

Por ese motivo, y con el fin de generar las condiciones ambientales adecuadas para el desarrollo de las plantas cultivadas, se crean los invernaderos, los cuales, basicamente, son una estructura cubierta y cerrada que permite la entrada de luz solar y facilita la acumulacion de calor durante el dia, el cual se pierde lentamente durante la noche (FAO, 2002). Entre los beneficios que ofrece un invernadero se destaca el hecho de que permite cultivar y producir diferentes tipos de plantas, protegiendolas de condiciones climaticas extremas, asi como una produccion continua, mejor calidad y reduccion en los costos de produccion al permitir un control y uso adecuado de plaguicidas, agua, fertilizantes y sustratos (Departamento Administrativo Nacional de Estadistica-DANE, 2014; Estrada, 2012). Sin embargo, segun Monroy (2010), los invernaderos presentan condiciones adecuadas no solo para las plantas, sino tambien para la proliferacion de una gran cantidad de insectos y enfermedades que pueden atacar los cultivos, por lo cual deben contar con programas para su manejo.

En diversos estudios se reporta como las moscas blancas se han convertido en unas de las plagas de mayor importancia para diferentes variedades de plantas silvestres y cultivadas en el mundo (Navarro, 2005). Las moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) son insectos fitofagos que ocasionan danos directos en las plantas, ya que en los estadios adulto e inmaduro se alimentan del floema de la planta succionando los fotoasimilados con sus estiletes (Rosell, et al., 1995), los cuales inserta en los tejidos de la hoja ocasionando ligeros danos fisicos dificiles de cuantificar (Gullan & Cranston, 2010), asi como danos indirectos, ya que son vectores de virus (Navas-Castillo, et al., 2011) y, ademas, promueven el crecimiento de hongos sobre el haz de la hoja de la plantas debido a la excrecion de sustancias azucaradas, reduciendo la tasa fotosintetica y causando la muerte prematura de los tejidos y estructuras (Carapia & Castillo-Gutierrez, 2013; Lopez & Segade, 2017). Mound & Halsey (1978) reportaron mas de 1.200 especies de moscas blancas en el mundo, sin embargo, los registros mas comunes en Colombia, y los de mayor importancia economica, son Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporariorum y Aleurotrachelus socialis (Navarro, 2005; Quintero, et al., 2001).

Trialeurodes vaporariorum es conocida como la mosca blanca de los invernaderos (Westwood) (Martin, 2005); su ciclo de vida dura, en promedio, 22 a 30 dias a una temperatura promedio de 19 [grados]C y una humedad relativa del 80 % (Cardona, et al., 2005; Insecticide Resistance Action Committee-IRAC, 2017; Manzano & Van Lenteren, 2009; Navarro, 2005). Se ha documentado que tiene cerca de 249 especies de plantas huespedes (Quintero, et al., 2001; Vet, et al., 1980) distribuidas en 80 familias botanicas, de la cuales Astereaceae presenta el mayor registro, con 44 especies, seguida por Solanaceae (22) y Malvaceae (18) (Mound & Halsey, 1978).

Esta lista de especies tiende a aumentar, y en algunos estudios se ha reportado la presencia de la mosca blanca en plantas silvestres aledanas a invernaderos; Roditakis (1990) reporto la presencia de la mosca blanca en 52 nuevas especies de plantas huespedes en Creta y Grecia; en Kola, Rusia, Rak & Litvinova (2010) registraron la plaga en las plantas de la coleccion viva del Jardin Botanico Kola y Ovcarenko, et al. (2016) reportaron cinco nuevas especies de plantas huespedes en los alrededores de los invernaderos del oeste de Finlandia.

En los invernaderos del Jardin Botanico de Bogota actualmente se realiza la propagacion masiva de diferentes especies de plantas nativas y silvestres de los bosques altoandinos y de paramo, las cuales brindan diferentes servicios ecosistemicos pertinentes para la conservacion, y durante las actividades de monitorizacion del crecimiento y la supervivencia del material propagado se reporto la presencia de T. vaporariorum en algunas de las especies.

Una de las plantas que se ha visto atacada por este fitofago es Oreopanax floribundas (Schult.) Decne. & Planch (Araliaceae), un arbol nativo de Colombia (Rivera-Diaz & Celis, 2015) conocido comunmente como mano de oso (Bernal, et al., 2017), especie de rapida germinacion y crecimiento, usada comunmente para la produccion de combustible y tambien como especie ornamental en el arbolado urbano de Bogota (Jardin Botanico de Bogota-JBB, 2016), ademas de ser util en la primeras etapas de restauracion de ecosistemas degradados (Castillo, 2007). Aunque Mound & Halsey (1978) reportaron a Aralia cordata y Oplopanax elatus, dos especies de la familia Araliaceae, como plantas huespedes de T. vaporariorum, aun no hay reportes de que O. floribundus tambien pueda serlo. Por tal motivo, el objetivo de este estudio fue documentar si O. floribundus podia ser una planta huesped de T. vaporariorum y, asimismo, determinar si su presencia afectaba el crecimiento de sus plantulas.

Materiales y metodos

El estudio se hizo en los invernaderos y laboratorios de la Subdireccion Cientifica del Jardin Botanico de Bogota (JBB), el cual esta ubicado en la capital de Colombia (4[grados]39'58.0"N, 74[grados]05'56.4"0).

Material biologico. Las plantulas utilizadas en la investigacion son el producto de las semillas de un individuo de O. floribundus que se encuentra en la coleccion viva del Jardin Botanico de Bogota, las cuales fueron sembradas en julio del 2016 en un sustrato de tierra, humus y cascarilla en proporcion de 50:30:20, respectivamente, y cuya edad era de un ano y dos meses a partir de la siembra en el momento de comenzar el experimento. Cada planta se introdujo en una bolsa de plastico negro y se reviso para asegurarse de que no presentara patogenos o enfermedades antes de ser utilizada. Durante la evaluacion del experimento las plantas no fueron fertilizadas y se las rego diariamente de manera uniforme humedeciendo directamente el sustrato sin mojar las hojas, para evitar la muerte de moscas adultas.

La identificacion taxonomica del fitofago de estudio se baso en la descripcion morfologica comparativa de B. tabaci y T. vaporariorum propuesta por Carapia & Castillo-Gutierrez, (2013).

Se hizo una infestacion dirigida con ninfas de los ultimos estadios de desarrollo obtenidas de una cria de mosca blanca llevada a cabo en individuos de Solanum quitoense (planta huesped) en jaulas plasticas con un fotoperiodo de 12 horas, temperatura promedio de 17 [grados]C y una humedad relativa promedio de 74 %, valores que se tomaron con un Datalogger EBCHQ 94150 (China).

Evaluacion experimental. El experimento se llevo a cabo en los meses de septiembre, octubre y noviembre de 2017; se utilizaron 90 plantulas con una altura promedio de 73 mm, divididas en tres tratamientos (30 plantas), cada uno con tres replicas (10 plantas).

Se construyeron nueve invernaderos pequenos (uno para cada replica) de 32 cm x 62 cm x 96 cm con canastas plasticas y palos de madera, recubiertos en su totalidad por plastico transparente para evitar la salida y entrada de las moscas o cualquier otro artropodo; estos invernaderos, ademas, se aislaron en una casa de malla (Figura 1a).

El experimento consistio en comparar el crecimiento de plantas de O. floribundus expuestas a diferentes densidades de T. vaporariorum. Para esto se utilizaron tres tratamientos de la siguiente manera: el tratamiento uno, o de control, (T1), sin infestacion y libre del fitofago; el tratamiento dos (T2), con una infestacion baja (5 ninfas por planta), y el tratamiento tres (T3), con una infestacion alta (200 ninfas por planta). Las plantas se infestaron cortando partes de hojas de S. quitoense que contaban con el numero de ninfas deseadas en los estadios III o IV de desarrollo (Carapia & Castillo-Gutierrez, 2013), cuyos trozos se colocaron sobre las hojas de las plantas que se deseaban infestar (Figura 1b).

Los datos se registraron en dos momentos: al inicio del experimento, tiempo cero de evaluacion (t0), y pasados dos meses de la infestacion de las ninfas, tiempo 1 (t1), con el fin de no interferir en el desarrollo y el ciclo de vida de las moscas. A cada planta se le registro la altura y el numero de hojas en el t0 y el t1, y la cantidad de ninfas presentes en el t1, diferenciando si se encontraban en hojas nuevas o viejas; a una muestra de cinco plantas por replica se le calculo el peso seco total, el peso seco de la parte aerea y la parte terrestre en el t0 y en el t1, y a otras cinco plantas se les contaron la cantidad de tricomas presentes en el enves de las hojas nuevas y viejas antes de dividir los individuos por replica. El recuento se hizo con ayuda de un estereoscopio Motic(r) SMZ-168 (Hong Kong, China), promediando en tres hojas por categoria la cantidad de tricomas presentes en dos cuadros de 1 [cm.sup.2].

Analisis estadistico. A cada conjunto de datos a evaluar se le probo el supuesto de normalidad con la prueba de bondad de ajuste de Kolmogorov-Smirnov utilizando un intervalo de confianza del 95 %. Se hizo un analisis de varianza ANOVA simple, modelo I, tambien con un intervalo de confianza del 95 %, seguido del test de Tukey cuando fue necesario para evaluar si existian diferencias en: 1) el numero de tricomas presentes en O. floribundus en hojas nuevas y en hojas viejas; 2) el numero de ninfas reportadas en el t1 en hojas nuevas y el numero de ninfas en hojas viejas; 3) el numero de ninfas reportadas en el t1 para los diferentes tratamientos, y 4) el peso seco, la altura y el numero de hojas medidos en el t0 y el t1. Para los analisis se utilizo el programa estadistico StatGraphics(r) Centurion XVI, version 16.1.11.

Resultados y discusion

Oreopanax floribundus puede ser una planta huesped para la mosca blanca T. vaporariorum, ya que se evidencio que despues de mover ninfas criadas en una planta huesped conocida (S. quitoense) a una planta alternativa, en este caso la planta de estudio, los individuos aceptaron la planta alternativa como su huesped, lo cual se evidencio con la alimentacion y la oviposicion, que se toma como la deposicion de uno o mas huevos (Schoonhoven, et al., 2005), o la oviposicion sostenida en el tiempo (Cesar, et al., 2011). En este caso se evidencio la oviposicion hasta de una segunda generacion, ya que en el tiempo de evaluacion t1 se encontraron ninfas de los ultimos estadios, asi como huevos recien puestos. Esta aceptacion puede estar relacionada con el hecho de que T. vaporariorum es un insecto polifago y, tal como lo demostraron Tapia, et al. (2015) en su investigacion, los generalistas poseen habilidades que les permiten aprender y hacer uso de nuevos huespedes facilmente.

Se encontraron diferencias en la densidad de los tricomas presentes en el enves de las hojas nuevas y viejas de O. floribundus ([F.sub.1, 9] = 80, 29; p<0, 05), siendo significativamente mas abundantes en las hojas nuevas (Figura 2a). Asimismo, se encontraron diferencias entre el numero de ninfas pres-entes en las hojas nuevas y las hojas viejas tanto en el tratamiento dos ([F.sub.1, 59] = 10, 31; p<0, 05) como en el tratamiento tres ([F.sub.1, 59] = 24, 31; p<0, 05), dado que el mayor numero de posturas se presento en las hojas viejas que presentaban menor densidad de tricomas (Figura 2b-c). Estos resultados concuerdan con lo encontrado por Oriani & Vendramim (2010) en diferentes genotipos de tomate, en los cuales encontraron que a mayor numero de tricomas menor era el atractivo para la oviposicion de la mosca blanca B. tabaco. Sin embargo, en el caso de la planta del algodon, Boica Junior, et al. (2007) encontraron que en las variedades estudiadas se presento una mayor oviposicion en genotipos de hojas pubescentes. Los tricomas son estructuras que pueden dificultar el movimiento y el comportamiento de la alimentacion, especialmente de insectos pequenos, y se la ha reportado como una estrategia de resistencia constitutiva de las plantas para evitar el ataque de herbivoros (Schoonhoven, et al., 2005), sin embargo, no es la unica variable a tener en cuenta para determinar la preferencia de un insecto por una planta. Es necesario profundizar en el papel de las toxinas o metabolitos secundarios que la planta puede producir y los mecanismos de defensa con los que cuenta el insecto (Boica Junior, et al., 2007), pues en los tejidos jovenes, en general, se hallan mayores concentraciones de toxinas y antimetabolitos, lo que lleva a que los insectos polifagos prefieran tejidos mas viejos, ya que en muchas ocasiones no cuentan con los mecanismos necesarios para asimilar y expulsar dichas toxinas (Cardona & Mesa, 2011).

Se encontraron diferencias en el numero de ninfas hallado en las plantas sometidas a los diferentes tratamientos ([F.sub.2, 87] =31, 39; p<0, 05) (Figura 3), lo cual es importante, ya que de no haberlas encontrado no se podria comparar el efecto de la cantidad de individuos de mosca blanca en el crecimiento de la planta de estudio. Cabe resaltar que en la evaluacion realizada en el t1 solo se contaron las ninfas que se encontraban entre los estadios II y IV y que correspondian a la primera generacion de las ninfas introducidas en el t0, ya que, ademas del elevado numero de adultos en el T3, se evidencio la presencia de un gran numero de huevos e individuos de estadio I (Figura 1c).

En cuanto al crecimiento que presentaron las plantas con los diferentes tratamientos, no se encontraron diferencias en el peso seco total ([F.sub.3, 19] =1, 72; p=0, 235), el peso seco de la parte aerea (F319=2,6; p=0,088) y el peso seco de la raiz ([F.sub.3, 19] =2, 38; p=0, 107) de las plantas en el t0 y el t1, y, aunque si hubo un aumento del peso seco en el tiempo, este no se vio influenciado por la presencia de las moscas blancas (Figura 4). El peso seco es una de las variables mas confiables para evaluar el crecimiento de una planta (Cardona & Mesa, 2011; Suarez, et al., 2015), sin embargo, ya que las plantas con las cuales se trabajo hacen parte del activo bilogico del JBB, su numero fue muy bajo, por lo cual este resultado debio complementarse con la altura y el numero de hojas antes de plantear conclusiones.

La altura y el numero de hojas se compararon entre las plantas de cada tratamiento, no entre tratamientos, ya que se contaba con el registro de los individuos en el tiempo, lo cual permite evaluar mejor el cambio. En cuanto al numero de hojas, no se presentaron diferencias en el T1 ([F.sub.1, 58] =0, 99; p=0, 32) ni en el T3 ([F.sub.1, 58] =0, 14; p=0, 71), en tanto que en el T2 si se encontraron diferencias ([F.sub.1, 58] =7, 97; p=0, 006), al aumentar en una hoja, en promedio, durante el tiempo evaluado (Figura 5). Debe tenerse en cuenta que el mantener el mismo numero de hojas a lo largo del tiempo tambien puede deberse a su recambio, ya que continuamente brotan nuevas hojas, al tiempo que se caen las mas viejas. Sin embargo, los datos sustentan los resultados relacionados con el peso en el sentido de que el grado de infestacion de la mosca blanca no afecto el desarrollo de las plantas.

Por ultimo, en cuanto a la altura no se presentaron diferencias con el T1 ([F.sub.1, 58] =2, 92; p=0, 09), pero si con el T2 ([F.sub.1, 58] =21, 21; p<0, 05) y el T3 (F158=9, 15; p=0, 003). En este sentido, se evidencio que la altura parece ser la variable mas sensible al cambio en el crecimiento de las plantas a lo largo del tiempo, ya que en los tratamientos con infestacion media y alta se presento un mayor crecimiento que en el tratamiento control (Figura 6). Con estos resultados y en el marco del tiempo de evaluacion del cambio en el crecimiento de las plantas de O. floribundus, se podria concluir que esta especie es tolerante a T. vaporariorum, entendiendo como tolerancia una respuesta expresada en la fisiologia de los metabolitos primarios que le permite a la planta compensar el dano ocasionado por herbivoros (Schoonhoven, et al., 2005; Stout, 2013).

En conclusion este trabajo aporto evidencia que puede catalogar a O. floribundus como una planta hospedera de T. vaporariorum. Esta planta presenta una resistencia constitutiva que disminuye la oviposicion en hojas nuevas, lo que lleva a este insecto hacer uso de las hojas viejas ya que presentan menos resistencia a la oviposicion al presentar menos tricomas en el enves de la hoja. Queda planteada la necesidad de profundizar mas en la posible tolerancia de O. floribundus a T. vaporariorum, lo cual es favorable para la propagacion masiva de esta especie, pues con niveles controlados de la plaga, se evitarian perdidas del material propagado y podrian emplearse tecnicas poco invasivas de control, como el uso de enemigos naturales.

doi: http://dx.doi.org/ 10.18257/raccefyn.668

Agradecimientos

Al Jardin Botanico de Bogota por la financiacion de la investigacion; a la Dra. Helena Brochero, profesora de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogota, y al ingeniero Alvaro Perdomo, investigador en fitosanidad del Jardin Botanico de Bogota, por su asesoria en diferentes etapas de la investigacion; al estudiante de biologia John Sebastian Munoz y a la operaria Ana Milena Torres por el apoyo en la recopilacion de datos.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Referencias

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Manuela Calderon-Hernandez

Linea de investigacion en Especies y Propagacion, Sublinea en Conservacion de Semillas, Subdireccion Cientifica, Jardin Botanico de Bogota "Jose Celestino Mutis", Bogota, D.C., Colombia

* Correspondencia:

Manuela Calderon-Hernandez, mchernandez@jbb.gov.co; macahek@hotmail.com

Recibido: 25 de mayo de 2018

Aceptado: 29 de agosto de 2018

Editor: Marta Ramirez Pinilla

Leyenda: FIGURA 1. Etapas de desarrollo del experimento. a) Montaje de los invernaderos. b) Infestacion con ninfas de T. vaporariorum de plantas de O. floribundus. c) Presencia de los primeros adultos despues de la infestacion en el tratamiento 3

Leyenda: FIGURA 2. Tendencia central y dispersion de: a) numero de tricomas en O. floribundus en hojas nuevas y viejas; b) numero de ninfas de T. vaporariorum presentes en hojas nuevas y viejas con el T2; c) numero de ninfas de T. vaporariorum presentes en hojas nuevas y viejas con el T3

Leyenda: FIGURA 3. Tendencia central y dispersion del numero de ninfas presentes en el tiempo de evaluacion t1 (dos meses despues de la infestacion) con los diferentes tratamientos (T). T1: sin infestacion, T2: baja infestacion (5 ninfas por planta), T3: alta infestacion (200 ninfas por planta)

Leyenda: FIGURA 4. Tendencia central y dispersion del peso seco en plantas de O. floribundus sometidas a tres tratamientos (T) con diferente grado de infestacion de ninfas de T. vaporariorum evaluadas en el tiempo (t). t0: promedio del peso seco de las plantas en el tiempo inicial; t1: dos meses despues de la infestacion; T1: sin infestacion; T2: baja infestacion (5 ninfas por planta); T3: alta infestacion (200 ninfas por planta)

Leyenda: FIGURA 5. Numero de hojas presentes en plantas de O. floribundus sometidas a tres tratamientos (T) con diferente grado de infestacion de ninfas de T. vaporariorum evaluadas en el tiempo (t). Las letras iguales indican que no hubo diferencias significativas en cada tratamiento segun el Test de Tukey (p< 0, 05). Las lineas verticales indican la desviacion estandar. t0: tiempo inicial; t1: dos meses despues de la infestacion; T1: sin infestacion; T2: baja infestacion (5 ninfas por planta); T3: alta infestacion (200 ninfas por planta)

Leyenda: FIGURA 6. Altura de las plantas de O. floribundus sometidas a tres tratamientos (T) con diferente grado de infestacion de ninfas de T. vaporariorum evaluadas en el tiempo (t). Las letras iguales indican que no hubo diferencias significativas en cada tratamiento segun el test de Tukey (p<0, 05). Las lineas verticales indican la desviacion estandar. t0: tiempo inicial; t1: dos meses despues de la infestacion; T1: sin infestacion; T2: baja infestacion (5 ninfas por planta); T3: alta infestacion (200 ninfas por planta)
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Title Annotation:Articulo original: Ciencias Naturales
Author:Calderon-Hernandez, Manuela
Publication:Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales
Date:Jul 1, 2018
Words:4837
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