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Estudio preliminar de la avifauna asociada a parches de Polylepis quadrijuga (Rosaceae) del paramo de La Rusia, Duitama (Boyaca-Colombia).

PRELIMINARY STUDY OF BIRD LIFE ASSOCIATED TO Polylepis quadrijuga (Rosaceae) PATCHES FROM "LA RUSIA", MOORLAND IN DUITAMA (BOYACA-COLOMBIA)

INTRODUCCION

El genero Polylepis (coloradito) al parecer evoluciono simultaneamente con el paramo que es un ambiente tropical frio, unico y diferente a los ambientes de otras latitudes como el alpino templado y el artico (Kerr, 2004). Polylepis se distribuye desde Argentina hasta Venezuela y forma desde rodales restringidos a zonas escarpadas y abrigadas de los paramos, hasta verdaderos bosques (Tarifa & Yensen, 2001).

En Colombia se han registrado 2 especies del genero Polylepis: P. sericea en la cordillera Central y P. quadrijuga en las cordilleras Oriental y Occidental (Fjeldsa et al., 1996; Balderrama & Ramirez, 2001; Valderrama & Verhelst, 2006; Fundacion PRO-AVES & American Bird Conservancy, 2007). Estos bosques se encuentran amenazados en Colombia y se cree que se ha perdido cerca del 80% de su cobertura, debido a la creciente presion humana a traves de la expansion de la frontera agricola, las practicas ganaderas, las quemas y la extraccion de lena; lo que conlleva a la fragmentacion y discontinuidad entre parches, afectando su estructura, extension y composicion especifica (Venero & Macedo, 1983; Fjeldsa et al., 1996; Etter & Villa, 2000; Fjeldsa & Kessler, 2004).

El corredor de conservacion La Rusia--Guantiva--Iguaque presenta fragmentos aislados de Polylepis, lo que dificulta los procesos ecologicos que requieren realizar las poblaciones silvestres tanto de fauna como de flora asociada para su supervivencia (Rangel-Ch. & Arellano, 2006), por lo que se ha clasificado como de alta prioridad de conservacion (Hjarsen, 1997; Navarro, Molina & De la Barra, 2005; Kessler, 2006). Estos bosques cumplen un rol central en la ecologia altoandina, sirviendo de habitat de especies animales, como depositos de agua, protegiendo el suelo de la erosion y como fuente de recursos para los habitantes locales (Kessler, 2006).

Colombia posee la mayor diversidad de aves del mundo con 1897 especies descritas hasta el momento (Salaman, Donegan & Caro, 2009; Donegan et al, 2012), que viven en una gran variedad de habitats, de estas, aproximadamente 50 se han registrado en bosques de Polylepis. Las aves pueden ser de amplia o escasa distribucion, que usan los bordes de estos bosques para anidar o descansar (Fjeldsa & Kessler, 2004), tambien se encuentran especies raras, casi endemicas y amenazadas (Fjeldsa et al., 1996; Fjeldsa, Lambin & Mertens, 1999; Balderrama & Ramirez, 2001; Fjeldsa, 2002; Herzog, Soria & Matthysen, 2003; Valderrama & Verhelst, 2006).

En Colombia son escasos los estudios sobre la importancia de los parches de Polylepis para la diversidad biologica del paramo, especialmente de aves. El objetivo del presente trabajo fue realizar un estudio preliminar de la diversidad de aves asociada a parches de Polylepis quadrijuga del Paramo de La Rusia, Duitama (Boyaca--Colombia), en dos epocas climaticas del ano 2007.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

El Paramo de La Rusia hace parte del Corredor de Conservacion de Paramo y Bosque Altoandino Guantiva--La Rusia--Iguaque. Presenta una extension territorial de 187 [km.sup.2] ocupando los municipios de Duitama y Paipa (Boyaca Colombia), con elevaciones entre los 2900 y 3800 msnm (Rangel-Ch., 2000), temperatura promedio de 9,78 [grados]C, precipitacion media de 1200 mm [ano.sup.-1] y humedad relativa de 83% (estacion de Andalucia a 3265 m, estacion Antena de TV La Rusia a 3650 m) (IDEAM, 2007). Geograficamente esta ubicado entre los 5[grados]51'-6[grados]04' Norte y 73[grados]10'-73[grados]03' Oeste.

Se escogieron tres parches de coloradito distanciados entre si 2 km, con el proposito de obtener una mayor vision de la diversidad de avifauna de este ecosistema. Los parches fueron seleccionados con base en interpretacion de aerofotografias y salidas de reconocimiento, teniendo en cuenta su similitud fisionomica, la proximidad entre ellos y la facilidad de acceso. Los parches 1 y 2 se ubican en la vereda Pena Negra circundados por una matriz paramuna con areas de 4 y 3 ha, pendientes de 11 y 13% y altitud de 3772 y 3672 m, respectivamente. El parche 3 se encuentra ubicado en la vereda Santa Barbara contigua a la vereda Pena Negra, con un area de 7 ha, conforma un ecotono en el borde superior del Bosque Altoandino, tiene una pendiente de 22% y es atravesado por la quebrada Micaela y la carretera principal que conduce al municipio de Charala. Cada uno de los parches fue geoposicionado y se establecio su altitud con GPS Mobile Mapper.

Muestreo de avifauna

Se realizo un muestreo de 5 dias en cada epoca climatica (lluvia y sequia) en cada parche de Polylepis, con el fin de realizar comparaciones entre parches y epocas. La caracterizacion de la avifauna se realizo a traves de transectos de observacion y captura con redes de niebla. Para los transectos se realizaron recorridos lineales de 100 m durante tres dias, desde las 06:30 a las 11:00 h y de las 14:00 a las 17:00 h, recorriendo el parche en su interior y exterior (Stiles & Bohorquez, 2000) para un total de 90 unidades muestrales. Las capturas con redes de niebla se realizaron instalando 10 redes de 36 mm de malla, 2,5 m de ancho y 10 m de longitud durante dos dias. Las redes permanecieron abiertas desde las 6:30 a 10:30 h y fueron revisadas cada 30 minutos en el mismo orden en que se colocaron, para un total de 160 h/red en cada parche (Ralph et al., 1996; Stiles & Rosselli, 1998). En las aves capturadas se tomaron medidas morfometricas y registro fotografico, con lo cual se realizo confirmacion y determinacion de especies. Seguido a la toma de registros, las aves fueron liberadas. La determinacion taxonomica en campo se realizo utilizando la Guia de Aves de Colombia (Hilty & Brown, 1986) y el Listado de Aves de Colombia de Salaman, Donegan y Caro (2009).

Analisis de datos

Se determino la riqueza de especies, la abundancia, expresada en numero de individuos de cada especie y la diversidad beta utilizando el indice de complementariedad (IC) desarrollado por Colwell y Coddington (1994). Los parches fueron comparados por escalado multidimensional no parametrico (nMDS) (Kruskal, 1964) y Analisis Canonico de Coordenadas Principales (CAP) (Anderson & Robinson, 2003; Anderson & Willis, 2003) sobre los datos de abundancia de las especies detectadas por observacion directa, estudiados en los 3 parches de P. quadrijuga. Se emplearon 999 reiteraciones para obtener la configuracion bidimensional con menor estres. Las bajas abundancias observadas no requirieron ningun tipo de transformacion. En las ordenaciones se utilizaron similitudes de Bray-Curtis (Bray & Curtis, 1957) entre transectos y parches.

Con los datos de disimilaridad se realizo el analisis SIMPER (Warwick, Clarke & Saharsono, 1990; Clarke, 1993), para establecer las especies que mas contribuyen a las diferencias entre parches. Las especies fueron registradas segun el parche en el que se encontraron, para determinar especies comunes y exclusivas y asi poder identificar la importancia de cada parche al aporte general de especies de aves de P. quadrijuga. Los analisis se realizaron utilizando los programas Primer V. 5.0 y CAP, este ultimo desarrollado en FORTRAN (Anderson, 2004).

RESULTADOS

La abundancia de aves de los tres parches de P. quadrijuga en el Paramo de La Rusia fue de 261 individuos y la composicion incluyo 34 especies, las cuales se agruparon en 29 generos, 13 familias y 3 ordenes. De estas, las familias Trochilidae con ocho especies y Emberizidae con tres especies, fueron las de mayor riqueza; esta dominancia fue homogenea para los tres parches de bosque (Figura 1).

En cuanto a riqueza, el parche 3 presento 20 especies, el parche 2, 19 especies y el parche 1 presento 18 especies de aves. El indice de complementariedad fue relativamente alto entre parches (P1-P2: 57,7; P1-P3: 72,4; P2-P3: 69,0) lo que indica gran diferencia entre ellos en cuanto a la composicion de la avifauna; con solo siete especies comunes a los tres parches y nueve especies a dos; en tanto que 18 especies estuvieron presentes en uno solo de los tres parches (Tabla 1).

[FIGURA 1 OMITIR]

El analisis nMDS no discrimino los ensamblajes de aves por epoca, indicando que aparentemente los principales gradientes de variacion no se ven afectados por la lluvia o la sequia. El resultado arrojado por el CAP es unidimensional y no detecto diferencias significativas entre los ensamblajes de aves por epocas climaticas (p = 0,07), pero el valor de p podria considerarse secundariamente significativo. Las ordenaciones nMDS traslaparon las muestras procedentes de los tres parches de bosque de P. quadrijuga, en 999 reiteraciones aplicadas (Figura 2), indicando que aparentemente los principales gradientes de variacion en la estructura de los ensamblajes de la avifauna, no respondieron al tipo de parche estudiado; el valor de estres de la ordenacion (0,01) fue muy confiable. El CAP para los tres parches con el mismo numero de reiteraciones (999) (Figura 2), revelo diferencias en los ensamblajes entre parches (p = 0,001) con base en los 12 ejes del Analisis de Coordenadas Principales (PCoA) que explicaron el 58% de la variacion total, en dos ejes canonicos. El eje 1 separo a la izquierda los ensamblajes del parche 1 de los otros dos parches ([delta]2 = 0,5), mientras que el eje 2 separo abajo los ensamblajes del parche 3 del resto ([delta]2 = 0,3). Los porcentajes de reclasificacion correcta para los transectos fueron de 52, 58 y 65% para los parches 1, 2 y 3, respectivamente. Esta diferencia se debe a que nMDS es una ordenacion no contrastante, es decir es una combinacion lineal de las variables que minimiza la variacion entre los puntos estudiados, mientras que CAP es una ordenacion contrastante, en la que la ordenacion lineal maximiza la variacion dentro y entre grupos (Anderson & Willis, 2003; Anderson, 2004), para este caso, las especies exclusivas son las que permiten la separacion entre parches por CAP.

Con el analisis SIMPER, se detectaron tres especies para el parche 1, dos para el parche 2 y cinco para el parche 3, que contribuyeron con cerca del 80% de la similitud observada entre muestras de cada uno de los parche de bosque. De ellas, solo Carduelis spinescens fue caracteristica de los parche 1 y 2, mientras que tres especies fueron exclusivas a alguno de los parches. En este sentido, las especies con mayor contribucion y dominancia para la discriminacion de los parches fueron las numericamente dominantes, asi: Notiochelidon murina para el parche 1, Carduelis spinescens para el parche 2 y Cinnycerthia unirufa para el parche 3 (Tabla 2).

[FIGURA 2 OMITIR]

DISCUSION

La riqueza de especies de aves hallada en este estudio (34 spp) concuerda con los resultados reportados por otros autores como Balderrama y Ramirez (2001); Herzog et al. (2002); Servat, Mendoza y Ochoa, (2002); Herzog et al. (2003); Ferro et al. (2006) (Tabla 3), para bosques con predominio de Polylepis, en los cuales se registran entre 34 y 60 especies de aves incluyendo algunas especies raras de avifauna altoandina para parches de Polylepis de reducida extension. El numero de especies presentes en este estudio muestra que areas pequenas de bosque en zonas de paramo contribuyen de manera importante a la diversidad de la avifauna.

Entre las familias de aves mas comunes que utilizan los parches de Polylepis del norte de los Andes se encuentran Trochilidae, Emberizida y Tyrannidae (Balderrama & Ramirez, 2001; Herzog et al., 2002; Servat et al., 2002; Herzog et al., 2003; Ferro et al., 2006; Cofre, 2007; Bellis et al., 2009); en cuanto a especies, se encuentran Phrygilus unicolor, Metallura tyrianthina, Ampelion rubrocristatus y Mecocerculus leucophrys (Balderrama & Ramirez, 2001; Servat et al., 2002; Herzog et al., 2003; Bellis et al., 2009). Estos resultados confirman la presencia de algunas familias y especies de aves en los bosques de Polylepis en Colombia y registra otras especies para los bosques de P. quadrijuga de la cordillera Oriental en el departamento de Boyaca tales como Grallaria rufula, Margarornis squamiger, Ramphomicron microrhynchum, entre otras.

La avifauna de los parches de Polylepis del Paramo de La Rusia esta integrada por especies de distribucion restringida como Grallaria rufula, Leptasthenura andicola, Phrygilus unicolor y especies casi endemicas de Colombia como Myioborus ornatus, Catamenia homochroa y Eriocnemis mosquera de acuerdo a la clasificacion de Stiles (1998). Asi mismo, se encontraron especies endemicas para el norte de los Andes (Parker, Stotz & Fitzpatrick, 1996) como Gallinago nobilis, Eriocnemis mosquera, E. vestitus, Lipaugus fuscocinereus, Cinnycerthia unirufa, Diglossa humeralis, D. lafresnayii, Myioborus ornatus, Conirostrum rufum y Carduelis spinescens.

La similitud en el numero de especies encontrada en los parches de bosque estudiados puede estar relacionada con la heterogeneidad vegetal de cada uno de ellos. Estos parches conforman un ecotono en donde se mezclan especies vegetales de paramo con especies del borde superior del Bosque Altoandino, generando habitats disponibles para las especies de aves, incrementando su diversidad. Harris (1988), Yanhner (1988) y Lehmkul (1990) consideran que las zonas de transicion entre diferentes tipos de vegetacion, sean bordes o areas perturbadas del bosque, son beneficiosas para la fauna porque generalmente se incrementa la diversidad de especies.

Notiochelidon murina, Cardualis spinescens y Cinnycerthia unirufa, fueron las especies que presentaron la mayor abundancia en los parches 1, 2 y 3, respectivamente. Segun Hilty y Brown (1986) estas especies no tienen un rango de distribucion restringido y, si bien, no son cosmopolitas, tampoco son endemicas de alguna region; razon por la cual se registraron como las mas abundantes en este estudio. Fjeldsa y Kessler (2004) tambien mencionan a las mismas especies presentes en los bosques de Polylepis.

Grallaria rufula, especie poco abundante, solo se reporto en el parche 2. Esta especie vive principalmente en el suelo y prefiere los habitats conservados con sotobosque, caracteristicas observadas en el parche 2. Kattan (1992) menciona que las especies mas raras o con rango de distribucion restringido siempre tienden a tener una baja abundancia debido a que presentan una alta especificidad de habitat.

Los analisis nMDS y CAP no mostraron diferencias en cuanto a epocas climaticas. Esto se debe a que las especies encontradas son residentes, por lo tanto permanecen en el paramo a lo largo de todo el ano. Herzog et al. (2003) realizaron un estudio en el que evaluaron las variables estacionales en una comunidad de aves en bosques de Polylepis besseri en Bolivia, ellos no encontraron variaciones significativas entre las epocas climaticas.

Por el contrario, el CAP identifico patrones de distribucion entre los parches de bosque, gracias a que construye la ordenacion basado en indices de distancia o disimilaridad (Anderson & Willis, 2003). Cada parche de bosque presenta un ensamblaje particular que esta determinado por las especies no comunes (Figura 2--CAP), 8 especies restringidas al parche 3 y 5 especies en cada uno de los parches 1 y 2, lo que aumenta la diversidad beta del paramo. Esto indica que areas pequenas de vegetacion azonal de bosque en medio de las unidades de vegetacion tipica de paramo, funcionan como islas, cada una de las cuales posee un ensamblaje particular de aves, condicionado por pequenas diferencias estructurales de bosque, con especies vegetales exclusivas en cada uno de ellos (Meneses & Gonzalez, 2008) y por la proximidad de otros tipos de habitat, lo que permite ampliar o disminuir las ofertas alimentaria y de habitat para la fauna, de acuerdo a las asociaciones vegetales presentes.

Este estudio muestra que la perdida de pequenas areas de bosque, seguramente afectaran la diversidad de aves en el paramo. Los bosques de Polylepis son ecosistemas fragiles y la perdida de estos afecta la diversidad de la fauna (Fjeldsa & Kessler, 2004; Gareca et al., 2010).

No todos los fragmentos de bosque son iguales en cuanto a su estructura vegetal (Jana-Prado et al., 2006), esta heterogeneidad de habitat aumenta la oferta de refugio, alimento y sitios de anidacion, lo que contribuye a la diversidad biologica (Williams, 1964), con lo que se pretende, se generen estrategias que conlleven a la conservacion de los relictos de bosque de Polylepis en Colombia y la fauna asociada.

Recibido el 26 de agosto de 2012 y aprobado el 25 de enero de 2013

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se realizo en el marco del proyecto "Zonificacion ambiental del corredor de paramo y bosque Alto Andino Iguaque--La Rusia--Guantiva en los departamentos de Boyaca y Santander", desarrollado por los Grupos de Investigacion Manejo Integrado de Ecosistemas y Biodiversidad (XIUA) y Geomatica y Ambiente (GIGA). Fue financiado por la Comunidad Economica Europea (CEE) a traves del Instituto Agustin Codazzi (IGAC), la Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia (UPTC-DIN) y la Corporacion Autonoma Regional de Boyaca (CORPOBOYACA) (Contrato de Subvencion UPTC-IGAC 1964 de 2006 y Convenio UPTC-CORPOBOYACA 104-2006).

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LUZ ANDREA MENESES ORTEGON (1), YIMY HERRERA-MARTINEZ (2)

(1.) Biologa, Especialista en Educacion Ambiental. Investigador Grupo de Investigacion Manejo Integrado de Ecosistemas y Biodiversidad--XIUA. Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia. Direccion: Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia--UPTC--, Avenida Central del Norte, Tunja-Boyaca, Colombia. andreitabiologa@gmail.com

(2.) Biologo, M.Sc. en Ciencias Biologicas. Grupo de Investigacion Manejo Integrado de Ecosistemas y Biodiversidad--XIUA. Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia. Direccion: Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia--UPTC--, Avenida Central del Norte, Tunja-Boyaca, Colombia. yimyherrera@yahoo.com
Tabla 1. Presencia de aves en diferentes parches de
P. quadrijuga del Paramo de La Rusia (Duitama Boyaca)
durante 2007

Especie                          Parche 1   Parche 2   Parche 3

Aglaeactis | cupripennis           X                     X
Ampelion rubrocristatus                        X
Anisognathus igniventris            X          X          X
Catamenia homochroa                                       X
Cinnycerthia unirufa                           X          X
Conirostrum rufum                   X          X
Diglossa humeralis aterrima                    X
Diqlossa humeralis humeralis        X          X
Diglossa lafresnayn                 X                     X
Eriocnemis mosquera                                       X
Eriocnemis ues tifus                           X          X
Gaflinago nobilis                   X          X
Grallaria rufula                               X
Lafresnava lafresnavi                                     X
Leptasthenura andicola              X
Lesbia victoriae                               X
Lipaugus fuscocinereus              X
Margarornis squamiger               X
Mecocerculus leucophrys             X          X          X
Metallura tyrianthina               X          X          X
Muscisaxicola alpinos                                     X
Myioborus omatus                                          X
Notiochelidon cyanoleuca                       X          X
Nottochehdon munna                  X          X          X
Ochthoeca fumicolor                 X          X
Oxypoqon querinii                   X
Phrygilus unicolor                  X          X          X
Ramphomicron mtcrorhynchum                                X
Schizoeaca fuliginosa                          X
Carduehs spinescens                 X          X          X
Troglodytes aedon                   X                     X
Troglodytes solstitialis                                  X
Turdus fuscater                     X          X          X
Mecocerculus sp                                           X

Tabla 2. Especies de aves y su contribucion al promedio de
similitud de Bray-Curtis (SIM) entre transectos, dentro de tres
parches de P. quadrijuga en el Paramo de La Rusia (Duitama
Boyaca--Colombia), segun analisis SIMPER Se resaltan en negrita las
especies con mayor contribucion a las disimilitudes entre parches,
y con subrayado las especies exclusivas a un solo bosque Se
utilizaron similitudes de Bray-Curtis sobre abundancias no
transformadas de todas las especies encontradas en cada parche en
cada epoca Los transectos en los que no se detecto algun individuo
no fueron incluidos en este analisis

Parche 1                           Parche 2

TAXON                       SIM    TAXON               SIM

Aglaectis cupreopennis      29.6   Carduelis           53.1

Carduelis spinescens        25.4   spinescens

Notiochelidon murina        22.9   G rallaria rufula   245

Total                       77,9   Total               77,6

Parche 3

TAXON                       SIM

Eriocnemis vestitus         22.7

Mvioborus omatus            16.2

Cinnycerthia unirufa        16 1
Turdus fuscater             14,8
Mecocerculus teucophrys     11,5

Total                       81,3

Tabla 3. Riqueza avifaunistica en diferentes estudios andinos
sobre parches de Polylepis. situados por encima de 3350 msnm

Localidad               No. de       Altitud    Dias de     No.
                      especies de    (msnm)     trabajo   especies
                       Polylepis

Abra Malaga                2        42274400       3         36
(Ferro et al 2006)

Choquechaca                2        38004900       5         39
(Ferro et al 2006)

Cancha Cancha              2        40104850       3         45
(Ferro et al 2006)

Quishurani                 2        40664700       3         34
(Ferro et al. 2006)

Huilloc-                   2        42004800       4         42
Queunacocha
(Ferro et al 2006)

Sacha Loma. Bolivia                 3700-3800     60         35
(Herzoq et al 2003)

Sacha Loma. Bolivia        1        3710-3880     32         30
(Herzog et al 2002)

Parque Nacional            1        33504000      60         53
Tunari
(Cochabamba,
Bolivia)
(Balderrama &
Ramirez. 2001)

Sacsamonte                 2        40504150      16         43
Yanacocha,
Pumahuanca
Queunamonte
Cordillera
Vilcabamba
Cusco--Peru
(Servat et al.,
2002)

Yanacocha                  2        38004200      16         60
Cordillera
Vilcabamba,
Cusco--Peru
(Servat et al.,
2002)

Pumahuanca,                2          4110        16         37
Cordillera
Vilcabamba,
Cusco--Peru
(Servat et al.,
2002)

Queunamonte                2          3812        16         35
Cordillera
Vilcabamba,
Cusco--Peru
(Servat et al 2002)

Paramo de La Rusia         1        3612-3776     30         34
(este estudio)
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Author:Meneses Ortegon, Luz Andrea; Herrera-Martinez, Yimy
Publication:Luna Azul
Date:Jan 1, 2013
Words:4883
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