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Estrategias de clustering e switching na evocacao lexical de adultos apos acidente vascular cerebral nos hemisferios direito e esquerdo/Estrategias de clustering y switching en la evocacion lexical de adultos postaccidente cerebrovascular en los hemisferios derecho e izquierdo/Clustering and Switching Strategies in Lexical Evocation of fidults Post-Stroke on the Right and Left Hemispheres.

Introducao

A avaliacao da fluencia verbal (Fv) e realizada atraves de tarefas nas quais e preciso evocar o maior numero de palavras possivel, de acordo com um criterio estabelecido (fonemico-ortografico ou semantico), durante um periodo determinado, geralmente, um minuto (Weakley & Schmitter-Edgecombe, 2014). Na avaliacao da fluencia verbal fonemico-ortografica (FVO), orienta-se que os individuos produzam palavras que iniciem com uma determinada letra do alfabeto. Nas tarefas de fluencia verbal semantica (FVS), por sua vez, o examinando deve evocar palavras pertencentes a categorias semanticas como "animais", "partes do corpo" ou "frutas", por exemplo (Santana & Santos, 2015). Enquanto que a FVO requer estrategias de busca na recuperacao da memoria lexical ou fonologica, a FVS envolve busca pela memoria conceitual ou semantica (Birn et al., 2010). Alem da memoria, essas tarefas exigem adequada capacidade da linguagem (acesso lexical) e das funcoes executivas, ou seja, selecionar mentalmente as palavras pretendidas, ter flexibilidade cognitiva para mudar a estrategia de busca e nao repetir as palavras ja ditas, alem de inibir as que nao contemplam o criterio estabelecido (Barry, Bates & Labouvie, 2008).

O desempenho geral, ou seja, o numero total de palavras evocadas corretamente, e o escore mais utilizado nas tarefas de FV (Weakley & Schmitter-Edgecombe, 2014). Contudo, essa medida nao informa os multiplos processos cognitivos envolvidos na FV, que explicam por que um paciente teve pior desempenho do que outro (Price et al., 2012; Troyer, Moscovitch & Winocur, 1997). Ademais, conforme a teoria de acesso ao lexico proposta por Levelt, Roelofs e Meyer (1999), alteracoes em qualquer um dos niveis representacionais envolvidos no processo de producao das palavras poderiam prejudicar o desempenho em FV, mas a soma do total de palavras nao permite acessar essa informacao. A fim de aprimorar a avaliacao dos processos cognitivos subjacentes a FV, Troyer et al. (1997) propuseram a dissociacao de dois componentes que permitem a analise qualitativa das estrategias de evocacao: clustering (agrupamento) e switching (alternancia).

Clustering corresponde a producao de palavras consecutivas que podem ser agrupadas em uma mesma subcategoria semantica (por exemplo, ovelha, cavalo e boi pertencem a categoria animais de fazenda) ou fonemico-ortografica (como falar, fada e fazer, que iniciam com as duas primeiras letras iguais, ou ficar e falar, palavras que rimam). Switching refere-se a habilidade de alternar de uma subcategoria (cluster) para outra (por exemplo, alternar da subcategoria animais de fazenda para a categoria animais domesticos na FVS ou da subcategoria duas primeiras letras iguais para rimas, no caso da FVO). Trocas entre subcategorias e palavras isoladas, ou seja, que nao formam clusters com outras palavras, tambem sao computadas como switches. Considera-se um bom desempenho em Fv quando ha uma producao de clusters fonemicos-ortograficos e/ou semanticos ate esgotar uma subcategoria, para entao alternar (switches) para uma nova subcategoria (Troyer et al., 1997). O componente de clustering e mais dependente da memoria verbal semantica e do armazenamento de palavras, relacionadas ao funcionamento do lobo temporal, enquanto que o componente de switching associa-se ao lobo frontal, envolvendo os processos de busca e flexibilidade cognitiva (Troyer, Moscovitch, Winocur, Alexander & Stuss, 1998). Ha evidencias de que a analise destes componentes dissociaveis permite detectar niveis sutis de comprometimento cognitivo precocemente (Nikolai et al, 2017). Desse modo, as medidas qualitativas podem contribuir com o planejamento de intervencoes em fases iniciais do declinio cognitivo.

Em adultos neurologicamente saudaveis, identificam-se padroes no desempenho em tarefas de FV conforme variaveis sociodemograficas como idade e escolaridade. O estudo de Troyer (2000) evidenciou que o aumento da idade influencia o numero total de palavras geradas e esta relacionada a producao de menor numero de switches e de clusters maiores. Por outro lado, o nivel educacional teve pouca influencia sobre os componentes de clustering e switching, estando associado apenas a um maior numero total de palavras evocadas, tanto em FVO quanto em FVS. Outros estudos corroboram que as medidas de Fv sao sensiveis tanto aos efeitos de idade quanto de escolaridade (Esteves et al., 2015; Moraes et al., 2013). Tombaugh, Kozak e Rees (1999), porem, indicaram que na tarefa de FVO com as letras F, A e S o nivel de escolaridade teve maior influencia sobre o desempenho do que a idade, ao contrario do que ocorreu na tarefa de FVS com a nomeacao de animais. Esse achado pode ser atribuido ao maior conhecimento lexico-ortografico exigido pela FVO, enquanto que em FVS o uso de estrategias de imagem mental facilita a evocacao de respostas.

Ate o presente momento, apenas um estudo brasileiro utilizou analises de clustering e switching, alem do numero de palavras evocadas e a conformacao de redes semanticas, para avaliar a FVS (categoria roupas e vestimentas) em adultos pos Acidente Vascular Cerebral (Ave) com lesao no hemisferio cerebral direito (Becker, Muller, Rodrigues, Villavicencio, & Salles, 2014). O grupo clinico, com 11 pacientes, foi comparado a um grupo de 11 adultos saudaveis. Os pacientes com lesoes subcorticais e predominantemente frontais apresentaram escore deficitario no numero de palavras e na variavel switching. Pela comparacao entre grupos, contudo, nao houve diferencas significativas nos desempenhos nas variaveis de clustering e switching e na analise de grafos (conformacao das redes semanticas). Entende-se que o local especifico da lesao pode ter interferido no uso de estrategias de evocacao lexical e comprometido as comparacoes dos grupos, dada a heterogeneidade de caracteristicas neurologicas dos pacientes e o possivel impacto do tamanho reduzido da amostra sobre os resultados. Ainda, este estudo utilizou apenas a tarefa de FVS, sendo inconclusivo em relacao ao desempenho na FVO em lesoes de hemisferio cerebral direito.

Dado que o Ave pode atingir multiplas regioes cerebrais, o desempenho prejudicado nas tarefas de Fv pode ser atribuido a dificuldades em diferentes processos cognitivos. Ha evidencias de que o desempenho deficitario em FVO esta mais associado a lesoes frontais esquerdas, enquanto que dificuldades em FVS relacionam-se principalmente a lesoes no cortex temporal esquerdo (Baldo, Schwartz, Wilkins & Dronkers, 2006). Contudo, sabe-se que o hemisferio direito tambem atua nos processos discursivo, lexico-semantico, prosodico e pragmatico (Fonseca, Fachel, Chaves, Liedtke & Parente, 2007). Alteracoes lexico-semanticas sutis podem ser observadas em tarefas de Fv em pacientes com lesoes no hemisferio cerebral direito (Abusamra, Cote, Joanette & Ferreres, 2009), de modo que esse grupo clinico tende a produzir menos palavras do que individuos saudaveis.

Considerando a importancia da compreensao dos deficits cognitivos apos o Ave em adultos falantes do Portugues e as divergencias nos resultados de estudos analisando clustering e switching em tarefas de FV, e necessario dar seguimento a investigacao desses componentes e suas implicacoes na evocacao lexical de adultos com lesoes cerebrais. Ainda, a analise qualitativa do desempenho em FV pode identificar as estrategias de evocacao, proporcionando subsidios para o delineamento de intervencoes. Portanto, o presente estudo teve como objetivos (a) comparar o desempenho quantitativo e nas variaveis de clustering e switching em tarefas de FVO e FVS entre dois grupos de pacientes pos Ave (lesao no hemisferio cerebral direito e lesao no hemisferio cerebral esquerdo) e adultos neurologicamente saudaveis (grupo controle) e (b) comparar os desempenhos nas duas tarefas de Fv entre si em cada grupo. Adicionalmente, pretendeu-se (c) verificar se as variaveis sociodemograficas idade, escolaridade e habitos de leitura e escrita estao associadas ao desempenho nas tarefas de Fv. Espera-se que o grupo com lesao no hemisferio esquerdo (LHE) apresente desempenho quantitativo inferior comparado ao grupo controle em FVO, ja que as funcoes linguisticas relacionadas a essa tarefa tendem a ser associadas principalmente ao hemisferio cerebral esquerdo (Baldo et al., 2006). Em funcao disso, o grupo com lesao no hemisferio direito (LHD) apresentara desempenho geral similar ao grupo controle em FVO. Na tarefa de FVS, espera-se que o menor desempenho geral ocorra no grupo com LHE, devido a dificuldade no acesso lexical (Birn et al., 2010; Fontoura, Rodrigues, Parente, Fonseca & Salles, 2013). O grupo com LHD apresentara desempenho geral superior ao grupo com LHE, mas inferior ao grupo controle em FVS, tendo em vista o papel do hemisferio cerebral direito no processamento lexico-semantico (Abusamra et al, 2009). Em relacao as variaveis de clustering e switching, a hipotese e de que o grupo com LHE apresentara maior tamanho de clusters do que o grupo com LHD, mas este evocara maior numero de switches e de clusters nas tarefas de Fv (Baldo, Schwartz, Wilkins & Dronkers, 2010; Becker et al., 2014). Nas analises intragrupos, espera-se que o desempenho geral na FVS seja superior ao da FVO para todos os grupos, tendo em vista que na tarefa de FVO ha maior uso de processos controlados relacionados as funcoes executivas (Moscovitch, 1994). Finalmente, sugere-se que o numero total de palavras evocadas em FVO e FVS tanto por pacientes quanto por adultos saudaveis estara associado a idade e a escolaridade (Esteves et al, 2015). Espera-se que a idade apresente correlacao com o numero de switches e tamanho dos clusters no grupo controle (Troyer, 2000), enquanto que no grupo clinico a escolaridade e os habitos de leitura e escrita estarao associados a essas variaveis em ambas tarefas de Fv, dada a importancia dos anos de estudo na recuperacao das funcoes cognitivas apos lesao (Desmond et al., 2000).

Metodo

Participantes

Participaram deste estudo 83 adultos e idosos, sendo 43 pacientes apos Ave e 40 adultos neurologicamente saudaveis (tabela 1). Os pacientes foram divididos em dois grupos: (1) lesao no hemisferio direito (LHD) (n = 11); (2) lesao no hemisferio esquerdo (LHE) (n = 32), sendo 17 nao afasicos e 15 com afasia predominantemente expressiva. Inicialmente, os pacientes com LHE foram divididos em dois grupos, conforme a presenca ou ausencia de diagnostico de afasia. Porem, analises de comparacao de grupos demonstraram que os pacientes com LHE sem afasia nao se diferenciaram dos afasicos em nenhuma das variaveis analisadas (p < 0.05), em ambas as tarefas de FV. Assim, optou-se por unir os pacientes com LHE em um unico grupo clinico.

Os pacientes foram recrutados do ambulatorio de doencas cerebrovasculares de um hospital universitario do sul do Brasil. Os participantes neurologicamente saudaveis foram selecionados por conveniencia da comunidade em geral, emparelhados aos pacientes por sexo, idade, anos de estudo e habitos de leitura e escrita. Este estudo foi aprovado pelo Comite de Etica em Pesquisa de um hospital geral de Porto Alegre (processo numero 100149) e da universidade onde o estudo foi desenvolvido (processo numero 20090128). Todos os participantes autorizaram a sua participacao atraves da assinatura do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido.

Adotaram-se os seguintes criterios de inclusao para todos os participantes: dominancia manual direita; monolingue e falante do portugues brasileiro; minimo de quatro anos de estudo formal; ausencia de diagnostico neurologico (apenas o Ave nos grupos clinicos) ou psiquiatrico (auto-relato), sendo avaliados indicios de depressao atraves do Inventario Beck de Depressao - BDI (Cunha, 2001) ou da Escala de Depressao Geriatrica Yesavage - versao reduzida - GDS-15 (Almeida & Almeida, 1999); inexistencia de historico de uso abusivo de drogas ilicitas ou alcool, bem como de dificuldades de visao e audicao nao corrigidas. Foram excluidos participantes que apresentavam dificuldades significativas de compreensao da linguagem oral, avaliadas com o Token Test - versao reduzida (Fontanari, 1989; Moreira et al., 2011), tarefas de compreensao oral do Instrumento de Avaliacao Neuropsicolinguistica Breve para Afasicos Expressivos Neupsilin-Af (Fontoura, Rodrigues, Parente, Fonseca, & Salles, 2011) e com o teste de Boston para Diagnostico das Afasias - versao reduzida (Goodglass, Kaplan & Barresi, 2001; Radanovic, Mansur & Scaff, 2004). O resultado deste ultimo teste tambem foi utilizado para classificar os afasicos predominantemente expressivos, durante avaliacao com fonoaudiologa.

Os pacientes apresentaram episodio de Ave isquemico ou hemorragico somente em um hemisferio cerebral, independentemente da regiao (cortical ou subcortical) e local especifico de lesao (lobo cerebral), confirmado por exames de neuroimagem e por avaliacoes neurologicas.

As avaliacoes neuropsicologicas ocorreram entre um e 123 meses apos o Ave. Os dados disponiveis sobre as lesoes neurologicas dos grupos clinicos (LHD e LHE) sao apresentados na tabela 2. Apenas nos participantes do grupo controle foram avaliados indicativos de comprometimento cognitivo ou demencia atraves do Mini Exame do Estado Mental - MEEM (Folstein, Folstein & McHugh, 1975; versao adaptada por Chaves & Izquierdo, 1992; Kochhann, Varela, Lisboa & Chaves, 2010), nao sendo verificado deficit cognitivo global.

Instrumentos

As tarefas de FVO e FVS fazem parte do subteste de funcoes executivas do Instrumento de Avaliacao Neuropsicolinguistica Breve para Afasicos Expressivos Neupsilin-Af (Fontoura et al., 2011). Na tarefa de FVO, solicita-se que o participante verbalize o maior numero de palavras que iniciem com a letra F, exceto nomes proprios, palavras derivadas do mesmo radical (ex: fazer, fazia, feito, fara) e/ou variacoes de numero e genero, considerados erros. Na tarefa de FVS, orienta-se ao participante que verbalize o maior numero de palavras na categoria animais. Sao desconsiderados erros as variacoes em numero e genero (ex: galo, galinha) e/ou palavras que nao sejam animais. Ambas as tarefas tem duracao de dois minutos.

Foram analisados cinco escores para cada tarefa de Fv: numero total de palavras evocadas (excluindo-se palavras repetidas e erros), o escore padronizado (Escore Z) pela amostra do numero total de palavras evocadas, media do tamanho dos clusters, numero de clusters e numero de switches. Os procedimentos para a obtencao dos escores de clustering e switching encontram-se descritos no estudo de Becker e Salles (2016). As autoras adaptaram os criterios do estudo original de Troyer et al. (1997) ao contexto brasileiro. Todos os protocolos foram pontuados nas quatro variaveis por dois juizes independentes. Nos casos em que nao houve concordancia entre os juizes, um terceiro juiz repontuou o caso. Analises de correlacao intraclasse (ICC) para cada variavel apresentaram valores altos, indicando otima confiabilidade entre avaliadores. O menor limite inferior para os intervalos de confianca nas variaveis das tarefas de FVO foi 0.890, enquanto que nas tarefas de FVS foi 0.765 (Shrout & Fleiss, 1979).

Analise de dados

Analises descritivas das variaveis dependentes e sociodemograficas nao apresentaram distribuicao normal, conforme teste de Kolmogorov-Smirnov (p < 0.05). A fim de atender ao primeiro objetivo deste estudo, os desempenhos dos dois grupos clinicos e do grupo controle foram comparados quanto ao numero total de palavras evocadas, media do tamanho de clusters, numero de clusters e numero de switches nas tarefas de FVO e FVS, atraves da analise nao parametrica de Kruskal-Wallis, corrigindo-se o valor da significancia para comparacoes multiplas, adotando-se um valor de significancia de 5%. Para o segundo objetivo comparou-se o desempenho de cada grupo em relacao as variaveis da FVO e FVS entre si, por meio de teste dos postos com sinais de Wilcoxon para medidas repetidas. Em relacao ao terceiro objetivo do estudo, foram realizadas analises de correlacao de Spearman entre dados sociodemograficos (idade, escolaridade e habitos de leitura e escrita) e o desempenho dos participantes nas variaveis descritas. Para as analises de correlacao, os grupos LHE e LHD foram unidos em um unico grupo clinico, a fim de comparar possiveis associacoes com variaveis sociodemograficas entre adultos saudaveis e adultos pos-Ave, independentemente da lateralidade da lesao.

Resultados

Encontraram-se diferencas estatisticamente significativas entre os grupos em todas as variaveis analisadas (numero total de palavras evocadas, numero de clusters, media do tamanho dos clusters e numero de switches) em ambas as tarefas (FVO e FVS) (tabela 3). Conforme esperado, o grupo com LHE evocou menor numero de palavras na FVO do que o grupo controle, enquanto que o grupo com

LHD teve desempenho geral similar ao grupo controle. Alem disso, a hipotese de que o grupo com LHE teria o menor numero de palavras evocadas entre os grupos em FVS foi refutada, uma vez que nao se diferenciou do grupo com LHD, apenas do controle. Os grupos com LHD e LHE nao se diferenciaram nessa variavel. Os resultados mantiveram-se para as analises com os escores padronizados.

Em relacao as variaveis de clustering e switching, na tarefa de FVO, o grupo com LHE apresentou numero de clusters e de switches inferiores em relacao aos controles e ao grupo com LHD, mas estes nao se diferenciaram entre si. Em relacao ao tamanho dos clusters nessa tarefa, o grupo com LHD teve desempenho similar a ambos os grupos controle e com LHE, mas este apresentou clusters menores do que o grupo controle. Em FVS, foram observadas as mesmas diferencas entre os grupos nas tres medidas qualitativas (numero e tamanho de clusters e numero de switches). O grupo com LHD nao se diferenciou dos grupos controle e com LHE nessas variaveis, mas houve diferenca estatisticamente significativa entre os dois ultimos grupos, na qual o grupo com LHE apresentou menor numero de clusters e de switches. O grupo com LHD apresentou maior numero de clusters e de switches do que o grupo com LHE em ambas as tarefas de Fv, como foi hipotetizado, mas o grupo com LHE utilizou principalmente a estrategia de switching em FVO, formando clusters maiores apenas na FVS (tabela 3).

Ao comparar os desempenhos dos grupos nas tarefas de FVS e FVO entre si, identificou-se que houve diferencas entre o numero de palavras evocadas. Os grupos controle (z = 3.508; p < 0.001), com LHD (z = 2.502; p = 0.012) e com LHE (z = 4.160; p < 0.001) verbalizaram significativamente mais vocabulos na tarefa de FVS, em relacao a FVO. Quanto ao numero de clusters, o grupo com LHD nao obteve diferencas entre as tarefas de FVS e FVO (z = 1.749; p = 0.080). Por outro lado, os grupos controle (z = 3.968; p < 0.001) e com LHE (z = 3.135; p = 0.002) demonstraram maior numero de clusters na tarefa de FVS, em relacao a FVO.

Os grupos controle (z = 4.822; p < 0.001), com LHD (z = 2.934; p = 0.003) e com LHE (z = 4.207; p < 0.001) tambem apresentaram maior media do tamanho dos clusters na tarefa de FVS, em relacao a FVO. Por fim, observou-se que apenas o grupo com LHE nao teve diferencas no numero de switches entre as tarefas de FVS e FVO (z = 0.734; p = 0.463). Os grupos controle (z = -3.869; p < 0.001) e com LHD (z = -1.962; p = 0.050) apresentaram maior numero de switches na tarefa de FVO, em relacao a FVS.

Analises de correlacao entre as variaveis sociodemograficas e o desempenho em FV demonstraram que, em FVO (tabela 4), o total de palavras evocadas pelo grupo controle apresentou correlacao negativa fraca com a idade. A escolaridade nao apresentou associacao com nenhuma das variaveis de desempenho analisadas no grupo controle. Os habitos de leitura e escrita deste grupo associaram-se positivamente ao total de palavras evocadas e ao numero de switches e negativamente ao tamanho dos clusters. No grupo clinico, as variaveis dependentes nao apresentaram correlacao com a idade. Observou-se correlacao positiva entre os anos de estudo e o numero total de palavras evocadas e variaveis de clustering e switching. Houve correlacao positiva entre o total de palavras e o tamanho dos clusters produzidos pelo grupo clinico com os habitos de leitura e escrita.

Na tarefa de FVS (tabela 5), o numero de switches do grupo controle apresentou associacao negativa fraca com a idade. A escolaridade do grupo controle associou-se positivamente ao total de palavras evocadas e ao numero de switches. Houve correlacao fraca entre os habitos de leitura e escrita e o numero de switches. Assim como na tarefa de FVO, nao houve correlacoes entre as variaveis dependentes com a idade no grupo clinico, mas todas as medidas de desempenho analisadas associaram-se positivamente a escolaridade. Os habitos de leitura e escrita deste grupo apresentaram correlacao moderada com o total de palavras e o numero de clusters.

Discussao

O presente estudo buscou comparar o desempenho de grupos clinicos com LHD, LHE e adultos neurologicamente saudaveis no numero total de palavras e nas variaveis de clustering e de switching em tarefas de FVO e FVS e comparar os desempenhos nas duas tarefas entre si em cada grupo, bem como investigar associacoes entre variaveis sociodemograficas e o desempenho em FV. Inicialmente, observou-se que adultos com LHE com e sem afasia nao se diferenciaram em nenhuma das variaveis analisadas, tanto em FVO como em FVS, de forma que se optou por mante-los em um mesmo grupo. E possivel que os pacientes com LHE nao afasicos apresentem alteracoes na linguagem expressiva, mesmo que nao tenham sido percebidos deficits severos como nas afasias (Pawlowski et al., 2013). A lesao no hemisferio esquerdo do cerebro causa um continuum de dificuldades de linguagem, desde deficits mais leves, como dificuldades de nomeacao, ate alteracoes mais graves, levando as afasias (Rapcsak et al., 2009). Alem disso, a velocidade de processamento da informacao, geralmente afetada apos o Ave, pode ter comprometido o acesso lexical em pacientes com LHE, independente da afasia, prejudicando a evocacao de palavras (Barker-Collo & Feigin, 2006).

Em FVO, o grupo com LHE apresentou menos palavras evocadas corretamente em relacao ao grupo controle. Os pacientes com LHD, por sua vez, nao apresentaram diferencas em relacao aos controles nessa variavel. Estes resultados estao de acordo com o estudo de meta-analise de Vigneau et al. (2011), o qual demonstrou que em individuos neurologicamente saudaveis com dominancia manual direita, as representacoes fonologicas da lingua podem estar associadas exclusivamente ao hemisferio cerebral esquerdo. Os autores observaram evidencias de que nao ha envolvimento do hemisferio cerebral direito na identificacao de rimas, leitura de letras isoladas e de pseudopalavras. De acordo com o modelo de dupla-rota (Ellis, 1995), o desempenho nessas tarefas depende do uso da rota fonologica. Considerando que na FVO os clusters podem ser formados por palavras que comecem com as mesmas primeiras letras (ex: filho, ficar), palavras que rimam (ex: fogao, facao) ou se diferenciam apenas em sons de vogais (ex: fora, faro), o presente estudo demonstra que o acesso ao lexico fonologico pode estar prejudicado principalmente em pacientes com LHE.

Embora os pacientes com LHD nao tenham apresentado diferencas significativas em relacao aos controles em FVS, seu desempenho tambem foi similar ao grupo com LHE, o qual apresentou prejuizo nesta tarefa. Isso pode ser explicado pela hipotese de que o hemisferio direito atua conjuntamente com o hemisferio esquerdo para os aspectos semanticos da lingua (Wright, Stamatakis & Tyler, 2012). Logo, em LHD, o desempenho na FVS nao necessariamente apresenta deficit clinicamente significativo, devido a atuacao do hemisferio esquerdo, mas um declinio sutil em relacao ao de adultos neurologicamente saudaveis, o que corrobora a hipotese da teoria de um continuum de prejuizos linguisticos apos lesao cerebral (Rapcsak et al., 2009).

O grupo com LHE teve desempenho geral inferior ao grupo controle em FVS. Sabe-se que ambas as tarefas de Fv recrutam regioes deste hemisferio cerebral, como giro frontal inferior e medio e giro fusiforme (Birn et al., 2010). Em pacientes com afasia expressiva, o desempenho em FVS pode estar prejudicado em funcao de deficits em inibicao verbal e no acesso lexico-semantico (Fontoura, Mansur, Moncao & Salles, 2013), caracteristicas que levam as dificuldades de producao de palavras (Bonini & Radanovic, 2015).

Atraves das analises de clustering e switching, foi possivel verificar diferencas entre grupos de pacientes apos Ave e controles que nao foram observadas atraves do total de palavras evocadas em Fv. Essas diferencas serao discutidas a seguir conjuntamente com os resultados das variaveis de clustering e switching nas comparacoes das tarefas entre si em cada grupo.

Tanto o grupo controle quanto os grupos clinicos evocaram menor numero de palavras em FVO em relacao a FVS. A diferenca de desempenho geral entre as tarefas de Fv pode estar relacionada ao uso de tecnicas de imagens mentais em FVS, que facilitam o acesso ao lexico (Baldo et al., 2006), justificando tambem o maior tamanho de clusters dos tres grupos nessa tarefa do que na FVO. Essas estrategias consistem em imaginar determinado cenario (como uma fazenda ou zoologico) como forma de auxiliar a evocacao de palavras relacionadas a categoria solicitada (neste caso, animais). Uma pesquisa recente de neuroimagem (Biesbroek et al, 2016) demonstrou que o imageamento mental pode estar relacionado ao giro frontal inferior direito, area ativada apenas durante a resposta a tarefa de FVS. Por conta disso, a FVO exige mais processos controlados e funcoes executivas do que a FVS, demandando maior esforco cognitivo (Moscovitch, 1994), fator que tambem pode ter influenciado o melhor desempenho dos tres grupos avaliados em FVS.

Em um estudo com 5870 adultos e idosos saudaveis divididos em grupos conforme a faixa etaria, Vaughan, Coen, Kenny e Lawlor (2016) constataram que o desempenho geral superior em FVS (categoria animais) em relacao a FVO (letra "F") persiste alem dos 80 anos de idade. Nesse sentido, o presente estudo demonstra que pacientes apos Ave, independente do hemisferio cerebral lesionado, tendem a seguir o mesmo padrao de diferenca de desempenho entre FVO e FVS do que individuos saudaveis. Considerando que pacientes com demencia de Alzheimer, por exemplo, nao mantem este padrao (Vaughan et al, 2016), ou seja, passam a ter melhor desempenho em FVO em relacao a FVS, este dado pode contribuir para a realizacao de diagnostico diferencial entre grupos clinicos.

Ainda que os tres grupos tenham apresentado a mesma diferenca de desempenho geral entre as tarefas de FVO e FVS, as analises de clustering e switching demonstraram uso de estrategias de resposta diferentes entre os grupos e entre as tarefas de Fv. Os adultos e idosos saudaveis formaram maior numero de clusters em FVS, mas em FVO realizaram principalmente switches. A recuperacao de determinada palavra ativa de forma automatica outras palavras relacionadas semanticamente (Shao, Janse, Visse & Meyer, 2014), de modo que os clusters sao produzidos com mais facilidade em FVS. Associacoes entre palavras que iniciam com a mesma letra costumam ser mais fracas ou menos acessiveis, pois nao sao relacoes estabelecidas com frequencia na vida cotidiana. Por conta disso, sao necessarias varias estrategias de busca para responder a FVO (Shao et al., 2014), ocasionando um maior numero de switches, ou seja, trocas de uma subcategoria para outra. Ademais, a relacao encontrada entre o desempenho geral em FVO e a producao de switches corrobora a hipotese de que a FVO requer maior modulacao atencional e desenvolvimento de estrategias pelo lobo frontal do que FVS (Moscovitch, 1994), uma vez que o componente de switching esta relacionado ao funcionamento cerebral frontal (Troyer et al., 1998).

O grupo com LHE, assim como o grupo controle, apresentou maior numero de clusters em FVS do que em FVO. Entretanto, realizou a mesma quantidade de switches nas duas tarefas de Fv. Ja o grupo com LHD teve maior numero de switches em FVO do que em FVS, mas nao diferiu entre as duas tarefas em relacao ao numero de clusters. Esses dados sao indicativos de diferencas de processamento de linguagem entre os grupos clinicos. Pacientes com LHE podem apresentar dificuldades em manter a estrategia de switching em FVO, revelando possiveis deficits em flexibilidade cognitiva, planejamento e inibicao (Troyer et al., 1998), o que prejudica a realizacao de trocas entre estrategias de busca lexical. No grupo com LHD, essas habilidades parecem estar mais preservadas do que no grupo com LHE, uma vez que mantiveram o mesmo padrao de producao de switches do que o grupo controle. Porem, dificuldades no armazenamento de palavras e acesso as associacoes mais distantes das redes lexico-semanticas podem ter influenciado negativamente a producao de clusters dos pacientes com LHD (Troyer et al., 1998).

Em relacao aos fatores sociodemograficos, na tarefa de FVO, o total de palavras do grupo controle apresentou correlacao negativa com a idade, assim como estudos anteriores (Moraes et al., 2013). Outros autores, porem, demonstraram a inexistencia dessa relacao (Brucki & Rocha, 2004). Diferentes resultados podem estar relacionados a variacoes no criterio fonemico-ortografico adotado (Barry, Bates & Labouvie, 2008) ou a falta de controle sobre a relacao entre as variaveis idade e escolaridade, de modo que resultados atribuidos ao aumento da idade podem ser de fato relacionados ao menor numero de anos de estudo (Brucki & Rocha, 2004). Estudos longitudinais poderiam esclarecer a associacao entre idade e o total de palavras evocadas em FVO.

A ausencia de correlacao entre escolaridade e o total de palavras em FVO no grupo controle nao era esperada (Esteves et al., 2015). Porem, a relacao positiva com os habitos de leitura e escrita demonstra que atividades nao relacionadas a educacao formal que estimulem estes habitos podem compensar a baixa escolaridade em termos de desempenho neuropsicologico (Pawlowski et al., 2012). O numero de clusters foi a unica variavel que nao apresentou associacao a escolaridade nem aos habitos de leitura e escrita do grupo controle em FVO, enquanto que na FVS essas variaveis nao se correlacionaram com o numero nem com o tamanho de clusters. Considerando que o componente de clustering demanda menos funcoes executivas e que estas sao dependentes dos anos de estudo (Boone, 1999), compreende-se que a estrategia de switching esta mais relacionada aos habitos de leitura e escrita e a escolaridade do que a de clustering (Troyer, 2000). De fato, o numero de switches do grupo controle apresentou correlacao com os habitos de leitura e escrita em FVO e com a escolaridade e habitos de leitura e escrita em FVS.

Na tarefa de FVS, o numero de switches do grupo controle apresentou correlacao negativa com a idade. Considerando a relacao entre switching e o funcionamento cerebral frontal, e esperado que idosos produzam menos trocas entre subcategorias nessa tarefa (Brucki & Rocha, 2004). Ao contrario da tarefa de FVO, nao houve correlacao entre idade e o total de palavras evocadas em FVS, em ambos os grupos. Este aspecto pode estar relacionado ao uso da categoria semantica animais. Esta categoria tende a ser menos influenciada pela idade, dado que, culturalmente, somos expostos a estimulos pertencentes ao grupo semantico animais com frequencia, independentemente da fase do desenvolvimento (Santana & Santos, 2015).

No grupo clinico, ao contrario do grupo controle, nao houve correlacao entre a idade e quaisquer das variaveis analisadas, em ambas as tarefas de FV, confirmando a hipotese inicial deste estudo. Porem, a escolaridade apresentou correlacao com o total de palavras evocadas e com os componentes de clustering e switching tanto em FVO como em FVS. Sabe-se que os anos de estudo contribuem com o desenvolvimento lexico-semantico (Moraes et al., 2013) e que, em pacientes apos Ave, a alta escolaridade influencia o desempenho neuropsicologico pos-lesao (Desmond et al., 2000). Assim, enten-de-se que os anos de estudo e habitos de leitura e escrita podem estar relacionados a maior reserva cognitiva e, portanto, a uma maior funcionalidade mesmo apos a lesao. Nesse sentido, destaca-se que a diferenca em escolaridade entre os grupos LHE e LHD nao foi estatisticamente significativa. Desse modo, as diferencas observadas no desempenho em Fv entre os grupos clinicos podem ser melhor explicadas por caracteristicas neuropsicologicas dos pacientes.

A analise dos componentes de clustering e switching se mostrou util na identificacao das funcoes cognitivas subjacentes ao desempenho quantitativo tanto em FVO como em FVS, informacao essencial ao planejamento de estrategias de reabilitacao neuropsicologica eficazes. Algumas limitacoes do estudo merecem destaque, como o tamanho reduzido dos grupos clinicos (LHD e LHE) e sua heterogeneidade em termos de tempo pos-Ave, local especifico da lesao e tipo de afasia. Ressalta-se, contudo, que ao mesmo tempo em que a variedade de dados neurologicos pode ter efeito sobre os resultados encontrados, essa caracteristica torna a amostra mais representativa dessa populacao clinica.

Consideracoes finais

Ate o presente momento, este e o primeiro estudo brasileiro a realizar analises de clustering e switching em tarefas de FVO e FVS comparando grupos de pacientes pos Ave em ambos hemisferios cerebrais e adultos neurologicamente saudaveis. Os resultados demonstraram que pacientes com LHE apresentam desempenho geral prejudicado em FVO e FVS em relacao a individuos saudaveis, enquanto que pacientes com LHD apresentam desempenho similar a este grupo. No entanto, as estrategias de clustering e switching variam de acordo com a tarefa e com o hemisferio da lesao, sugerindo a dissociacao destes componentes no desempenho geral da Fv. Ademais, observou-se que a escolaridade e habitos de leitura e escrita sao fatores que contribuem para o bom desempenho neuropsicologico pos-lesao.

Considera-se que essas analises qualitativas possibilitam compreender melhor as funcoes cognitivas subjacentes ao escore total das tarefas de Fv. Alem disso, permitem diferenciar as lesoes apos Ave por hemisferios cerebrais, tendo em vista que os resultados foram semelhantes no escore geral, mas diferentes em clustering e switching. Portanto, este estudo contribui com implicacoes clinicas, possibilitando melhor compreensao dos perfis cognitivos pos Ave. Alem disso, discute implicacoes teoricas em relacao ao modelo neuropsicologico da Fv, a partir da dissociacao de componentes nas tarefas de FVO e FVS. Estudos futuros complementares a este poderiam realizar analise de serie de casos (Schwartz & Dell, 2010), a fim de verificar efeitos dos locais especificos de lesao de cada individuo sobre o resultado geral do grupo clinico.

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Fecha recebido: novembro 29, 2017

Fecha aprovado: abril 24, 2019

Carolina Luisa Beckenkamp (*,**), Natalia Becker (*), Jaqueline de Carvalho Rodrigues (*), Jerusa Fumagalli de Salles (*)

(*) Universidade Federal do Rio Grande do Sul

(**) Autora responsavel de correspondencia: carolbeckenkamp@gmail.com

Doi: http://dx.doi.org/10.12804/revistas.urosario.edu.co/apl/a.6073
Tabela 1
Dados sociodemograficos e caracteristicas dos participantes, por grupo

                   Saudaveis            LHD
                   (n = 40)             (n = 11)

Sexo Fe/M          23/17                7/4
(n)
Idade (anos)       56.0 [+ o -] 10.2   52.4 [+ o -] 9.6
M [+ o -] DP
Anos de estu-       9.1 [+ o -] 4.0     9.4 [+ o -] 3.3
do M [+ o -] DP
Habitos de         11.6 [+ o -] 5.0    11.5 [+ o -] 6.0
L e E (pre)
M [+ o -] DP
Habitos de         11.6 [+ o -] 5.0     9.4 [+ o -] 4.3
L e E (pos)
M [+ o -] DP

                   LHE                 F       p
                   (n = 32)

Sexo Fe/M          18/14               --      0.911 (a)
(n)
Idade (anos)       59.8 [+ o -] 9.7   2.283   0.109
M [+ o -] DP
Anos de estu-       8.6 [+ o -] 4.2   0.483   0.619
do M [+ o -] DP
Habitos de         11.2 [+ o -] 6.9   0.021   0.979
L e E (pre)
M [+ o -] DP
Habitos de          6.2 [+ o -] 5.9   2.503   0.122
L e E (pos)
M [+ o -] DP

Nota: LHD = lesao no hemisferio cerebral direito; LHE = lesao no
hemisferio cerebral esquerdo; Ave = acidente vascular cerebral; M =
media; DP = desvio-padrao; Fe = feminino; M = masculino; L = leitura;
E = escrita; pre = habitos de leitura e escrita antes do Ave; pos =
habitos de leitura e escrita apos o Ave.
(a) Analise com Qui-quadrado para verificar diferencas entre os
grupos.

Tabela 2
Dados neurologicos dos grupos clinicos (LHD e LHE)

Caso   Etiologia  Regiao do Ave        Local de lesao            Meses
                                                                 pos-Ave

 LHD1  H          Cortico subcortical  Temporal                   23
 LHD2  I          Cortical             Parietal                   24
 LHD3  TH         Cortico subcortical  Fronto-temporo-parietal    35
 LHD4  I          Cortico subcortical  Fronto-temporo-parietal    11
 LHD5  TH         Cortico subcortical  Frontal                    37
 LHD6  I          Cortical             Fronto-temporal            26
 LHD7  H          Cortical             Frontal                    22
 LHD8  I          Cortico subcortical  Temporal                   48
 LHD9  I          Subcortical          Nucleos da base            24
LHD10  I          Subcortical          Parietal                   18
LHD11  H          Subcortical          Coroa radiada e            29
                                       nucleos da base
LHE12  NE         NE                   NE                        NE
LHE13  I          NE                   NE                         79
LHE14  H          Cortico subcortical  Parenquima e               14
                                       nucleos da base
LHE15  I          Subcortical          Insula e capsula interna   16
LHE16  NE         NE                   NE                         55
LHE17  I          Subcortical          Capsula interna,           21
                                       globo palido e talamo
LHE18  I          Subcortical          Coroa radiada              36
LHE19  I          Cortical             Temporo-occipital          11
LHE20  I          Cortical             Frontal                    17
LHE21  I          Subcortical          Parieto-occipital          24
LHE22  I          Subcortical          Area periventricular       14
                                       e nucleos da base
LHE23  I          Cortical             Parietal                   66
LHE24  H          Cortico subcortical  Parietal                   56
LHE25  H          Subcortical          Nucleos da base            28
LHE26  I          Cortico subcortical  NE                         60
LHE27  I          Subcortical          Talamo                      7
LHE28  NE         NE                   NE                        NE
LHE29  H          Subcortical          Insula e rolandica        123
LHE30  I          Cortico subcortical  Fronto-temporal            18
LHE31  H          NE                   NE                         16
LHE32  H          Subcortical          Insula e regiao            48
                                       periventricular
LHE33  I          Cortical             Frontal                    45
LHE34  H          Cortical             Temporal                   96
LHE35  I          NE                   Fronto-temporo-parietal   120
LHE36  I          NE                   Temporo-parietal           69
LHE37  I          Cortical             Fronto-parietal             1
LHE38  I          Cortico subcortical  Fronto-temporo-parietal    60
LHE39  I          Cortico subcortical  Fronto-temporal            74
LHE40  I          Cortico subcortical  Temporo-parietal           43
LHE41  I          Cortico subcortical  Fronto-temporal           105
LHE42  I          NE                   NE                         40
LHE43  I          NE                   Fronto-temporo-parietal   119

Caso    Tipo de afasia

 LHD1   Nao afasico
 LHD2   Nao afasico
 LHD3   Nao afasico
 LHD4   Nao afasico
 LHD5   Nao afasico
 LHD6   Nao afasico
 LHD7   Nao afasico
 LHD8   Nao afasico
 LHD9   Nao afasico
LHD10   Nao afasico
LHD11   Nao afasico
LHE12   Nao afasico
LHE13   Nao afasico
LHE14   Nao afasico
LHE15   Nao afasico
LHE16   Nao afasico
LHE17   Nao afasico
LHE18   Nao afasico
LHE19   Nao afasico
LHE20   Nao afasico
LHE21   Nao afasico
LHE22   Nao afasico
LHE23   Nao afasico
LHE24   Nao afasico
LHE25   Nao afasico
LHE26   Nao afasico
LHE27   Nao afasico
LHE28   Nao afasico
LHE29   Transcortical motora
LHE30   Broca
LHE31   NE
LHE32   Transcortical motora
LHE33   Transcortical motora
LHE34   Transcortical motora
LHE35   Broca
LHE36   Broca
LHE37   Transcortical motora
LHE38   Broca
LHE39   Broca
LHE40   Broca
LHE41   Broca
LHE42   Transcortical motora
LHE43   Broca

Nota: LHE = lesao no hemisferio cerebral esquerdo; LHD = lesao no
hemisferio cerebral direito; Ave = acidente vascular cerebral; I =
isque-mico; H = hemorragico; TH = transformacao hemorragica; NE = nao
especificado.

Tabela 3
Comparacoes de desempenho nas variaveis das tarefas de FVO e FVS,
apresentadas em mediana, intervalo interquartil, minimo e maximo, entre
os grupos

                           Saudaveis (n = 40)
Tarefa   Variaveis         Med (IIQ)                     Min-Max

FVO      N total pal.      19 (17.18; 21.82) (a)          7-36
         evocadas
                               0.56 (1.16-3.31) (a)      -0.73-2.39
         Z total pal.       4 (3.39; 4.81) (a)            1-9
         evocadas
                               1.35 (1.41; 1.87) (a)      1-4
FVS      N clusters           12.50 (11.26; 15.24) (a)    2-27
         M tam. clusters                                  5-48
         N switches        24 (22.01; 27.39) (a)         -1.37-2.81
         N total pal.          0.47 (0.92; 4.19) (a)      1-11
         evocadas
                            6 (5.35; 6.95) (a)            1-9,50
         Z total pal.       2.67 (2.47; 3.34) (a)         1-19
         evocadas
                            8.50 (7.35; 9.75) (a)
         N clusters
         M tam. clusters
         N switches

                           LHD (n = 11)
Tarefa   Variaveis         Med (IIQ)                  Min-Max

FVO      N total pal.      16 (12.51; 18.22) (a)       9-23
         evocadas
                            0.23 (0.53; 1.51) (a)     -0.51-0.99
         Z total pal.       3 (2.11; 4.61) (a)         1-7
         evocadas
                            1 (0.97; 1.44) (a,b)       1-2
FVS      N clusters        10 (8.02; 13.62) (a)        6-19
         M tam. clusters   21 (17.02; 24.07) (a,b)    10-27
         N switches                                   -0.88-0.76
         N total pal.       0.18 (0.68; 1.65) (a,b)    3-8
         evocadas
                                                       1.50-6
         Z total pal.       4 (3.89; 5.93) (a,b)       5-12
         evocadas
                            2.33 (1.76; 3.54) (a,b)
         N clusters
         M tam. clusters    7 (6.32; 9.14) (a,b)
         N switches

                           LHE (n = 32)                         p
Tarefa   Variaveis         Med (IIQ)                Min-Max

FVO      N total pal.       4 (3.54; 8.71) (b)       0-29       <0.001
         evocadas
                           -0.62 (1.45; 3.13) (b)   -1.48-1.64  <0.001
         Z total pal.       1 (0.61; 2.26) (b)       0-11       <0.001
         evocadas
                            1 (0.41; 0.95) (b)       0-3        <0.001
FVS      N clusters         3.50 (2.83; 6.61) (b)    0-17       <0.001
         M tam. clusters   11.50 (8.39; 14.93) (b)   0-31       <0.001
         N switches        -0.79 (1.60; 3.02) (b)   -1.86-1.15  <0.001
         N total pal.       3 (2.10; 3.96) (b)       0-9        <0.001
         evocadas
                            2 (1.18; 2.64) (b)       0-11       <0.001
         Z total pal.       4.50 (3.37; 6.32) (b)    0-15       <0.001
         evocadas
         N clusters
         M tam. clusters
         N switches

Nota: Med = mediana, IIQ = intervalo interquartil; Min = minimo; Max =
maximo; N total pal. evocadas = numero total de palavras evocadas; Z
total pal. evocadas = escore padronizado pela amostra do numero total
de palavras evocadas; N clusters = numero de clusters; M tam. clusters
= media do tamanho dos clusters; N switches = numero de switches.
As letras "a" e "b" se referem aos resultados do teste de comparacoes
multiplas de Dunn. Para cada variavel dependente, grupos demarcados
por letras diferentes apresentam diferencas estatisticamente
significativas entre si.

Tabela 4
Correlacoes das variaveis da tarefa de Fluencia Verbal
Fonemico-Ortografica (FVO) com as variaveis sociodemograficas, por
grupos clinico e controle

                     Total pal.    No           MT           No
                                   clusters     clusters     switches

Idade     Controle   -0.316 (*)    -0.152       -0.130       -0.225
          Clinico    -0.226        -0.163       -0.119       -0.173
Escola-   Controle    0.242         0.149       -0.093        0.290
ridade    Clinico     0.475 (**)    0.313 (**)   0.408 (**)   0.431 (**)
Habitos   Controle    0.357 (*)     0.206       -0.349 (*)    0.443 (*)
L e E     Clinico     0.363 (*)     0.213        0.490 (**)   0.307

Nota: Total pal. = numero total de palavras evocadas; N clusters =
numero de clusters; MT clusters = media do tamanho dos clusters; N
switches = numero de switches.
(*) = p[menor que o igual a]0.05; (**) = p[menor que o igual a]0.001

Tabela 5
Correlacoes das variaveis da tarefa de Fluencia Verbal Semantica (FVS)
com as variaveis sociodemograficas, por grupos clinico e controle

                     Total pal.    No           MT          No
                                   clusters     clusters    switches

Idade     Controle   -0.305        -0.295       -0.013      -0.336 (*)
          Clinico    -0.284        -0.194       -0.258      -0.219
Escola-   Controle    0.330 (*)     0.163        0.017       0.340 (*)
ridade    Clinico     0.619 (**)    0.579 (**)   0.367 (*)   0.523 (**)
Habitos   Controle    0.259         0.304       -0.167       0.340 (*)
L e E     Clinico     0.453 (**)    0.508 (**)   0.305       0.314

Nota: Total pal. = numero total de palavras evocadas; N clusters =
numero de clusters; MT clusters = media do tamanho dos clusters; N
switches = numero de switches.
(*) = p[menor que o igual a]0.05; (**) = p[menor que o igual a]0.001
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Author:Beckenkamp, Carolina Luisa; Becker, Natalia; Rodrigues, Jaqueline de Carvalho; de Salles, Jerusa Fum
Publication:Avances en Psicologia Latinoamericana
Date:Jul 1, 2019
Words:9351
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