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Effect of temperature and photoperiod on the early development of nudibranch Diaulula punctuolata (d'Orbigny, 1837) under laboratory conditions.

Efecto de la temperatura y el fotoperiodo sobre el desarrollo temprano del nudibranquio Diaululapunctuolata (d'Orbigny, 1837) en condiciones de laboratorio

INTRODUCCION

Para lograr un cultivo exitoso de una especie que tiene desarrollo indirecto, es fundamental conocer las con diciones ambientales que determinan los diferentes eventos reproductivos: ciclo gametogenico (Giese & Pearce, 1974), desarrollo de los huevos (Yang & Chen, 2005), eclosion, desarrollo larval y finalmente, asentamiento y metamorfosis. Las senales ambientales controlan o sincronizan los ciclos reproductivos de muchos invertebrados marinos. Se ha demostrado que el fotoperiodo y la temperatura son las senales que ajustan la reproduccion ya sea en forma combinada o individualmente, y son fundamentales para asegurar que las larvas sean liberadas o se desarrollen durante el periodo de abundancia de alimento. Esto se logra vinculando aspectos de la reproduccion al ciclo estacional de temperatura y/o fotoperiodo, dos factores fisicos fundamentales que tambien influyen en los ciclos biologicos, como la produccion de fitoplancton (Lawrence & Soame, 2004).

La temperatura es una de las variables ambientales que juega un rol importante tanto en el desarrollo como en el crecimiento de invertebrados marinos, ya que bastan pequenos incrementos de temperatura de 1[degrees]C durante la fase exponencial de crecimiento, para generar grandes diferencias en la talla entre individuos de una misma cohorte (Pecl et al., 2004). En numerosos invertebrados marinos, incluyendo los moluscos, se ha observado una disminucion del periodo de encapsulacion a medida que aumenta la temperatura, dentro de los rangos especificos de tolerancia termica (Przeslawski, 2004). Al mismo tiempo, la temperatura tiene un efecto inverso sobre los tiempos de desarrollo larval (Davis & Calabrese, 1964; Zimmerman & Pechenik, 1991) y sobre la supervivencia larval (Calabrese, 1969). Mientras que el fotoperiodo afecta significativamente la alimentacion, crecimiento y supervivencia de organismos marinos (Minagawa & Murano 1993; Minagawa, 1994; Hart et al., 1996).

Si bien la reproduccion y desarrollo de Opistobranchia se ha estudiado por mas de 150 anos (Wolf & Young, 2012), la evaluacion del efecto de la temperatura sobre los tiempos de desarrollo temprano en varias especies, se remonta solo a los ultimos 30 anos (Watt & Aiken, 2003) y en estos trabajos siempre se encontro una correlacion negativa entre tiempos de desarrollo y temperatura (Thompson, 1966; Lalli & Conover, 1973; Perron & Turner 1977; Dehnel & Kong, 1979; Todd & Havenhand, 1985; Farfan & Ramirez, 1988; Watt & Aiken, 2003).

Los opistobranquios son altamente variables respecto de las epocas de desarrollo, periodos embrionarios, modos de desarrollo, duracion larval, inductores de metamorfosis y tasas de crecimiento (Wolf & Young, 2012). El uso de novedosos sistemas de defensa en base a secreciones acidas que son producidas cuando los animales son molestados (Edmunds, 1968; Kubanek et al., 1997); la presencia de metabolitos secundarios como los terpenoides obtenidos a traves de la ingestion de esponjas, algas y tunicados en nudibranquios doridos (Faulkner & Ghiselin, 1983; Gosliner, 1987; Pawlik et al., 1988; Pawlik, 2012) o la produccion de sus propias defensas quimicas de novo (Cimino et al., 1985; Barsby et al., 2002), permiten suponer que en el futuro, estas sustancias podrian ser utilizadas por la industria farmacologica. El conocimiento de aspectos reproductivos, de desarrollo larval y su relacion con variables ambientales, es indispensable cuando se desea implementar un cultivo. Por otra parte, la facil aclimatacion, obtencion de posturas en condiciones artificiales (Rudman, 2000; Gibson, 2003; Contreras & Perez, 2010), presencia de multiples huevos por capsula, eclosion de larvas planctotroficas (Muniain et al., 2001) o embriogenesis intracapsular (Bonar, 1978), permiten utilizar a las especies de este grupo como modelos biologicos para evaluar el efecto de factores ambientales como la temperatura y el fotoperiodo, ambos sujetos a modificacion producto del cambio climatico (Lawrence & Soame, 2004; Przeslawski, 2004). Considerando estas caracteristicas, se selecciono al nudibranquio Dorido, Diaulula punctuolata (d'Orbigny, 1837), para evaluar el efecto de las variables temperatura y fotoperiodo sobre el desarrollo temprano.

Como la mayoria de los nudibranquios, D. punctuolata es un hermafrodita simultaneo con fecundacion cruzada interna (Todd & Doyle, 1981). Se encuentra desde el intermareal rocoso hasta 7 m de profundidad (Zagal & Hermosilla, 2001) y se distribuye a lo largo de las costas de Peru, Chile y Argentina (Scrhodl, 1996; Valdes & Muniain, 2002). Antecedentes reproductivos senalan que estos animales ponen sus ovicapsulas embebidas en una matriz gelatinosa que forma una cinta enrollada en espiral de aproximadamente 30-50 mm de diametro. Cada ovicapsula, contiene de uno a tres embriones (Contreras & Perez, 2010). Los estados de desarrollo embrionario descritos son: eliminacion del primer corpusculo polar, embrion de dos celulas, tetrada, morula, trocofora intracapsular y veligera intracapsular; eclosionando una larva en estado de veligera planctotrofica ~20 dias post-postura (Contreras & Perez, 2010).

De acuerdo a los antecedentes revisados se plantea como hipotesis que: tanto el aumento de la temperatura como del fotoperiodo acortan el periodo de desarrollo embrionario y aumentan la supervivencia larval en D. punctuolata existiendo ademas, un efecto combinado de ambas variables. Para comprobar lo anterior se formulo como objetivo determinar el efecto de la temperatura y el fotoperiodo en el desarrollo embrionario, porcentaje de eclosion, supervivencia y crecimiento larval del nudibranquio D. punctuolata, en condiciones de laboratorio.

MATERIALES Y METODOS

Recoleccion de ejemplares y obtencion de las posturas Se recolectaron, mediante buceo, 32 ejemplares de D. punctuolata de longitud total entre 30 y 60 mm, entre marzo y mayo de 2006 (otono), a una profundidad maxima de 7 m, en la localidad de Bahia Mansa (40[degrees]37'S, 71[degrees]48'W), Osorno, Chile. Los individuos se trasladaron al Laboratorio de Cultivos Marinos de la Universidad de los Lagos en Osorno, donde fueron separados en dos grupos de ocho acuarios cada uno y se mantuvieron entre 10 y 16[degrees]C. En cada acuario de 1 L (n = 16) se dispuso una pareja, mantenida con agua de mar filtrada (1,0 [micro]m), aireacion constante, fotoperiodo 8:16 y salinidad de 33 hasta la obtencion de las oviposturas. Cuando se obtuvo una ovipostura por pareja, los adultos se retiraron del acuario y se midio su longitud y ancho; de cada ovipostura se obtuvo una muestra de 5 [mm.sup.2] aproximadamente, para determinar el numero de embriones por capsula y el numero de capsulas por postura, siguiendo la metodologia descrita por Contreras & Perez (2010).

Desarrollo embrionario

Cada ovipostura se dejo en un acuario de 1 L con agua de mar filtrada (0,45 [micro]m), aireacion permanente, salinidad de 33 y recambio total de agua cada tres dias. Se trabajo con dos temperaturas 10[degrees]C y 16[degrees]C y dos fotoperiodos 08:16 h y 16:08 h en un diseno factorial de 2 x 2 generando cuatro sistemas experimentales (10[degrees]C/8:16; 10[degrees]C/16:8; 16[degrees]C/8:16; 16[degrees]C/16:8) en triplicado. Los sistemas 10[degrees]C/8:16 y 16[degrees]C/16:8 corresponden a condiciones ambientales de temperatura y luz promedio en el periodo otono-invierno y primavera-verano respectivamente, en la zona de muestreo. Para generar las condiciones experimentales se utilizaron dos banos termorregulados Memmert WB14; sobre cada uno de ellos se instalo una caja negra isometrica de 0,7 m por lado, equipada con una lampara de luz fria de 18 w conectada a un timer. Las observaciones se efectuaron cada una hora desde el termino del desove hasta el estado de morula y luego diariamente hasta la eclosion.

Se definieron seis estados ontogeneticos, previos a la veligera de eclosion: eliminacion del primer corpusculo polar, embrion de dos celulas, tetrada, morula, larva trocofora y larva veligera intracapsular. En todos los sistemas experimentales el tiempo aproximado hasta la eclosion se expreso en dias postdesove (dpd). Ademas, se determino el tiempo fisiologico en funcion de dia-grado (d[degrees]C); el calculo se efectuo sumando la temperatura promedio diaria desde la ovipostura hasta la obtencion de cada estado de desarrollo ([degrees]C x dias) (Cingi et al., 2000; Uriarte et al, 2012).

El porcentaje de eclosion se calculo para cada condicion experimental, basado en el numero de embriones por capsula, numero de capsulas por ovipostura y cantidad de larvas eclosionadas.

Efecto de la temperatura y fotoperiodo en la supervivencia larval

Las larvas se mantuvieron en las mismas condiciones de temperatura, fotoperiodo y salinidad que las oviposturas. Se cultivaron 0,2 larvas [mL.sup.-1] en acuarios de 500 mL conteniendo agua de mar filtrada (0,45 [micro]m), con aireacion constante y recambio total de agua cada tres dias. Diariamente se agrego alimento en exceso consistente en una mezcla 1:1 de Isochrysis galbana y Dunaliella tertiolecta hasta alcanzar una concentracion aproximada de [10.sup.3] cel [mL.sup.-1] o el equivalente a 5000 cel [larva.sup.-1] similar a la utilizada por Bickell & Chia (1979) en larvas de Doridella steinbergae. Se utilizaron cuatro acuarios por cada condicion experimental.

La supervivencia fue estimada cada 2 dias, para lo cual se eliminaron las larvas muertas desde el fondo de cada acuario y las larvas vivas se llevaron a un volumen conocido utilizando una probeta de 100 mL. El recuento de larvas se efectuo en alicuotas de 1 mL (n = 3 por acuario) y el numero de larvas por acuario se estimo extrapolando al volumen del acuario el numero promedio de larvas en las alicuotas.

Analisis estadistico

La normalidad de los datos fue verificada mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov y la homocedasticidad de varianza por medio de la prueba de Bartlett (Sokal & Rohlf, 1969). Se aplico una ANDEVA de dos vias, para evaluar el efecto de la temperatura y el fotoperiodo sobre los tiempos de eclosion y crecimiento larval previa transformacion logaritmica y sobre el porcentaje de eclosion previa transformacion arcoseno, asumiendo un grado de significancia de P < 0,05. El efecto de la temperatura sobre la fecundidad se evaluo con un ANCOVA utilizando como covariable la talla de los reproductores. Cuando existieron diferencias significativas se aplico la prueba a posteriori de Tukey (Sokal & Rohlf, 1969). Para los analisis se utilizo el programa estadistico InfoStat/L.

RESULTADOS

Obtencion de posturas y desarrollo embrionario

El periodo de obtencion de las posturas, posterior a la llegada al laboratorio de los reproductores, vario desde 2 ha una semana. De las 16 parejas instaladas se obtuvieron 12 oviposturas y la longitud minima y maxima de las oviposturas fue de 110 y 510 mm a 10[degrees]C y de 220 y 560 mm a 16[degrees]C, respectivamente. La fecundidad absoluta minima a 10[degrees]C fue de 15.680 huevos para un ejemplar de 43,2 mm de longitud y la maxima fue de 158.666 huevos para un ejemplar de 51,5 mm de longitud. En los ejemplares mantenidos a 16[degrees]C el valor minimo fue de 36.259 huevos y el maximo de 162.400 huevos por ejemplar de 43,4 y 56,5 mm de longitud respectivamente (Tabla 1). No se encontraron diferencias significativas al comparar la fecundidad absoluta entre ambas temperaturas, utilizando como covariable la talla (P = 0,066).

El tiempo de desarrollo embrionario de D. punctuolata, hasta la eclosion, no vario significativamente con el fotoperiodo (F = 0,48; P > 0,05), pero si con la temperatura (F = 366,6; P < 0,05) (Tabla 2). Las oviposturas mantenidas en el sistema experimental a 16[degrees]C eclosionaron en un periodo de 10-11 dias (162,3 [+ or -] 10,1-183,8 [+ or -] 10 d[degrees]C), que fue significativamente menor que a 10[degrees]C, 17-20 dias (177,9 [+ or -] 12,3-200,5 [+ or -] 27,4 d[degrees]C) (Tabla 2). No se observo efecto combinado de temperatura y fotoperiodo, sobre los tiempos de desarrollo embrionario hasta la eclosion (F = 6,05; P > 0,05).

Efecto de la temperatura y fotoperiodo en el porcentaje de eclosion, crecimiento y supervivencia larval

El porcentaje de eclosion fue significativamente mayor a 10[degrees]C/8:16 (82,9 [+ or -] 3,4%) que en los otros sistemas experimentales (<50%) (F = 16,6; P < 0,05) (Fig. 1). El fotoperiodo no tuvo efecto significativo sobre el porcentaje de eclosion (F = 0,43; P > 0,05), sin embargo hubo efecto combinado temperatura-fotoperiodo, siendo significativamente mayor a 10[degrees]C/8:16 (F =10,5; P < 0,05) (Fig.1).

Las larvas que eclosionaron a 16[degrees]C fueron significativamente mayores (146,3 [+ or -] 0,8 [micro]m) que a 10[degrees]C (140,4 [+ or -] 0,5 [micro]m) (F = 212; P < 0,5). No se observo efecto del fotoperiodo (F = 2; P > 0,05) ni efecto combinado de la temperatura con el fotoperiodo (F = 1,6; P > 0,05) sobre el tamano de eclosion.

Aun cuando no se obtuvo asentamiento ni metamorfosis, el mayor tiempo de supervivencia larval (21 dpe = dias post-eclosion) se obtuvo en la condicion de 10[degrees]C/8:16 (Fig. 2), mientras que en los otros tratamientos el tiempo maximo de supervivencia fue de 11 dpe para la condicion de 10[degrees]C/16:8 y 9 dpe para la condicion 16[degrees]C/8:16. El fotoperiodo afecto significativamente la supervivencia larval, pero solo a 10[degrees]C, siendo mayor el tiempo de supervivencia con fotoperiodo 8:16 (F = 26,41; P < 0,05); en esta condicion experimental el 50% de la mortalidad se produjo el dia 9 post-eclosion, mientras que en las otras tres condiciones ocurrio al dia 3 post-eclosion (Fig. 2).

DISCUSION

La obtencion de oviposturas en Diaulula punctuolata es relativamente rapida y facil, dado que desova un animal de cada pareja en un periodo menor a una semana despues de su llegada al laboratorio. Si bien D. punctuolata, en condiciones de laboratorio, presenta una fecundidad absoluta que varia entre 15.680 y 162.400 huevos, esta por debajo del millon de huevos registrado tanto para esta misma especie en condiciones silvestre (Haussermann & Fosterra, 2009) como para el nudibranquio del Mediterraneo, Spurilla neapolitana (de le Chiaje, 1841) el cual tambien presenta larva planctotrofica (Schlesinger et al., 2009). Sin embargo, es mas alta que la descrita para otras especies de nudibranquios opisthobranquios de la zona del Caribe: 160,2 [+ or -] 20,9 huevos en Elysia tuca (Marcus & Marcus, 1967) (Krug, 2009); 1.020 en E. crispate (Morch, 1863) y 470 para E. subornata (Verrill, 1901) (DeFreese & Clark, 1983). A excepcion de E. tuca que tiene larva lecitotrofica, las otras dos especies presentan desarrollo directo, por lo que claramente la alta fecundidad de D. punctuolata esta relacionada con la estrategia de desarrollo indirecto y la presencia de larva planctotrofica que ademas permanece un tiempo prolongado de al menos 19 dias en el plancton. La estrategia reproductiva de D. puntuolata se ajusta al patron mixto con encapsulacion, desarrollo indirecto y larva planctotrofica (Brusca & Brusca, 2003). En este patron de desarrollo, la fuente inicial de nutricion y proteccion es la capsula, y el gasto energetico en el adulto esta orientado a la produccion de gametos, capsulas y la ma triz que las contiene ademas del vitelo que asegura el desarrollo de los embriones hasta el estado de veligera. Sin embargo, la larva planctotrofica se ve sometida a la presion de depredacion y competencia por el alimento, por lo cual la respuesta adaptativa es la produccion de un gran numero de huevos lo que redunda en una alta fecundidad.

La talla de eclosion (140,4 [+ or -] 0.5 [micro]m y 146,3 [+ or -] 0,8 pm) en D. punctuolata fue similar a la descrita para otros nudibranquios con desarrollo indirecto, como Doridiella steinbergae (Lance, 1962) con 142,0 [micro]m (Bickell & Chia 1979) y Janolus fuscus (O'Donoghue, 1924) con 123,0-153,8 [micro]m (Wolf & Young, 2012), pero aproximadamente un 50% mas pequena que la larva lecitotrofica de E. tuca 275,8 [+ or -] 3,9 [micro]m (Krug, 2009). Este patron es concordante con el modelo de desarrollo y la inversion de energia, que en la especie analizada esta destinada a producir un gran numero de larvas pequenas.

En D. punctuolata, tanto el tiempo de desarrollo embrionario como larval dependen de la temperatura, pero no del fotoperiodo. Un aumento de 6[degrees]C, redujo el tiempo cronologico hasta la eclosion en casi un 60% (Tabla 2), esto representa un ventaja para la sobrevivencia en el ambiente. El menor tiempo obtenido a 16[degrees]C coincide con lo descrito para el opistobranquio Berghia verrucicornis (A. Costa, 1864), que a 23,9 [+ or -] 1,3[degrees]C eclosiona a los 11 a 12 dpd (Carroll & Kempf, 1990) y con D. steinbergae, cuyo desarrollo embrionario dura 7 a 8 dias a 12-15[degrees]C (Bickell & Chia, 1979).

La temperatura controla la tasa de desarrollo de muchos organismos, especialmente poiquilotermos y heterotermos, los cuales requieren la acumulacion de cierta cantidad de calor para pasar de un estado de desarrollo ontogenetico a otro, lo que se conoce como tiempo fisiologico. A 10[degrees]C D. punctuolata requiere aproximadamente un 50% mas de calor acumulado o tiempo fisiologico que a 16[degrees]C, para alcanzar cada estado de desarrollo ontogenetico hasta la eclosion (Tabla 2). Al comparar los resultados para el tiempo fisiologico del presente trabajo, con los obtenidos para otras especies de nudibranquios se puede observar una estrecha relacion con el patron de desarrollo. Asi, aquellas especies que tienen un patron de desarrollo indirecto con larva planctotrofica, presentan valores <200 d[degrees]C, mientras que en las especies con un patron de desarrollo indirecto con larva lecitotrofica, el tiempo fisiologico es >400 d[degrees]C (Tabla 3). Esta dependencia de la temperatura implica que a una misma temperatura, una especie con desarrollo directo presentaria un tiempo de desarrollo hasta la eclosion muy superior al de que una especie planctotrofica.

Si bien la talla de eclosion fue significativamente mayor a 16[degrees]C, el porcentaje de eclosion en D. punctuolata estuvo sobre el 80% en las oviposturas mantenidas a 10[degrees]C/8:16 que corresponderia a las condiciones de otono-invierno, epoca en que fueron capturados los reproductores. En cambio cuando las oviposturas se mantuvieron a 16[degrees]C/16:8, equivalente a las condiciones de primavera-verano el porcentaje de eclosion alcanzo el 40% (Tabla 1). Esta respuesta se podria asociar a que la mayor tasa de crecimiento a mayor temperatura aumentaria el consumo total de vitelo generando a la vez una acumulacion insuficiente de reservas para la supervivencia posterior (Liddy et al., 2004). El acortamiento del periodo embrionario con el aumento de la temperatura podria ser ventajoso si el organismo que eclosiona primero encuentra mas alimento y crece mas rapido (Uriarte et al., 2012). Sin embargo, en el presente trabajo las larvas que eclosionaron a 16[degrees]C presentaron una fuerte caida en la supervivencia, que alcanzo al 50% en el dia 3 posteclosion (Fig. 2). Esto podria estar relacionado a un aumento en la demanda metabolica que se producen en ectotermos cuando son sometidos a altas temperaturas pudiendo experimentar deficit de oxigeno (Woods & Moran, 2008). Al respecto, se ha demostrado que un aumento de temperatura de 18 a 21[degrees]C aumenta el metabolismo en embriones de Octopus mimus (Uriarte et al., 2012), mientras que en el nudibranquio Dendronotus frondosus (Acanius, 1774) un aumento de temperatura de 11 a 15[degrees]C detuvo el desarrollo embrionario en la eliminacion del segundo corpusculo polar (Watt & Ayken, 2003). La mortalidad total de las larvas mantenidas a 10[degrees]C a los 19 dias y la imposibilidad de obtener asentamiento y metamorfosis se deberia a la dieta ofrecida, ya que las larvas de D. punctuolata fueron alimentadas solo con microalgas y los antecedentes entregados para Aplysia oculifera (Adams & Reeve, 1850), muestran que se obtuvo asentamiento y supervivencia solo cuando fueron alimentadas con Enteromorpha intestinalis (Linnaeus) Nees, 1820, ademas de microalgas (Rudman, 2000).

En varias especies se ha demostrado una fuerte relacion entre la tolerancia a la temperatura superior y la temperatura maxima del habitat (Sorte et al., 2011), lo cual demuestra que hay un efecto de esta variable sobre los patrones de distribucion. En D. punctuolata se obtuvo mayor supervivencia en larvas mantenidas a 10[degrees]C y fotoperiodo 8:16, que corresponde a las condiciones de otono-invierno. Probablemente, la mejor respuesta de estas larvas se debe a que las condiciones experimentales de temperatura y fotoperiodo son similares a las condiciones de otono, que fue la epoca de recoleccion de los ejemplares adultos, ademas los antecedentes reproductivos sobre esta especie indican la presencia de oviposturas en el medio natural durante el verano y otono austral (37[degrees]S) (Haussermann & Forsterra, 2009).

Se puede concluir que D. punctuolata presenta un patron de desarrollo mixto con alta fecundidad, presencia de capsulas bentonicas y eclosion de una larva planctotrofica pequena, coincidiendo con las caracteristicas de otros nudibranquios de similar patron de desarrollo. Los estados tempranos son dependientes de la temperatura ya que un aumento de esta acorta el periodo de desarrollo embrionario, pero disminuye el porcentaje de eclosion y supervivencia larval. El fotoperiodo tiene un efecto menos notorio, pero su disminucion mejora la supervivencia larval a 10[degrees]C observando un efecto combinado de ambas variables sobre el porcentaje de eclosion, el cual se incrementa significativamente en las condiciones 10[degrees]C/8:16.

DOI: 10.3856/vol44-issue3-fulltext-9

Received: 28 August 2014; Accepted: 24 March 2016

AGRADECIMIENTOS

Se agradece al Laboratorio de Cultivos Marinos de la Universidad de Los Lagos, por el aporte en infraestructura y equipamiento para el desarrollo de las experiencias, al proyecto FONDEF D01159 por el financiamiento de las salidas a terreno y a Susan Angus por el trabajo de traduccion.

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Margarita Perez-Valdes (1) & Ramiro Contreras-Guzman (2)

(1) Universidad de Los Lagos, Osomo, Chile

(2) Subsecretaria de Pesca, Aysen, Chile

Corresponding author: Margarita Perez (macepe@ulagos.cl)

Corresponding editor: Patricio Dantagnan

Caption: Figura 1. Porcentaje de eclosion promedio ([+ or -] DE) en D. punctuolata a dos temperaturas 10o y 16[degrees]C y dos fotoperiodos 8:16 y 16:8. Letras diferentes sobre las columnas indican diferencias significativas (ANDEVA de dos vias y analisis posterior de Tukey, P < 0,05).

Caption: Figura 2. Porcentaje promedio de supervivencia ([+ or -] DE) en larvas de D. punctuolata mantenidas a dos temperaturas 10[degrees] y 16[degrees]C y dos fotoperiodos 8:16 y 16:8.
Tabla 1. Datos reproductivos de ejemplares de Diaulula
punctuolata acondicionados a dos temperaturas, 10[degrees]C
y 16[degrees]C. * Adultos que ovipusieron.

                                  Datos ovipostura

T[degrees]            Talla adultos   Largo (mm)   Ancho (mm)
                        (mm)(*)

10[degrees]C   8:16       35,6           139           4
                         38,7           310           4
                         43,2           110           5
              16:8       43,3           200           5
                         51,5           510           5
                         60,4           450          6,5
16[degrees]C   8:16       33,2           310           3
                         43,4           220           6
                         43,5           320           3
              16:8       45,1           220           6
                         46,8           276           4
                         56,5           560           4

                                         Fecundidad
T[degrees]            Area ([mm.sup.2])    absoluta

10[degrees]C   8:16          556            54.968
                           1.240           72.330
                            550            15.680
              16:8         1.000           25.296
                           2.550          158.666
                           2.925          127.842
16[degrees]C   8:16          930            66.843
                           1.320           36.259
                            960            40.175
              16:8         1.800           60.000
                           1.104           52.040
                           2.240          162.400

                               Datos reproductivos

                     Fecundidadrelativa   Densidad (huevos
T[degrees]               (huevos/mm)         /[mm.sup.2])

10[degrees]C   8:16        1.544,0               98,9
                          1.869,0               58,3
                           363,0                28,5
              16:8         584,2                25,3
                          3.080,9               62,2
                          2.116,6               43,7
16[degrees]C   8:16        2.013,3               71,9
                           835,5                27,5
                           923,6                41,9
              16:8        1.330,4               33,3
                          1.112,0               47,1
                          2.874,3               72,5

                     Total larvas   Porcentaje
T[degrees]              veligera      eclosion

10[degrees]C   8:16      47.536         86,5
                        57.640         79,7
                        12.938         82,5
              16:8      16.688         65,9
                        42.507         26,8
                        67.347         52,7
16[degrees]C   8:16      24.097         36,1
                        8.485          23,4
                        1.028          2,6
              16:8      26.796         44,7
                        16.330         31,4
                        72.934         44,9

Tabla 2. Tiempo fisiologico promedio ([+ or -] DE), en dia-grado
(d[degrees]C) requerido para alcanzar cada estado de desarrollo
embrionario hasta la eclosion, a 10[degrees]C y 16[degrees]C
y fotoperiodos de 8:16 y 16:8.

Temperatura                    10[degrees]C

Fotoperiodo                 8:16          16:8

Corpusculo polar          1,0(0,3)      1,5(0,4)
Segunda division          5,4(1,9)      5,2(1,4)
Tetrada                   8,6(1,0)      8,5(0,5)
Morula                    16,3(2,5)     13,8(1,3)
Trocofora                 93,0(5,7)    77,9(12,2)
Veligera intracapsular   118,0(10,2)   97,9(13,2)
Eclosion                 200,5(27,4)   177,9(12,3)
Tiempo hasta la           20,1(2,7)    17,8 (1,2)
  eclosion (dias)

Temperatura                     16[degrees]C

Fotoperiodo                 8:16          16:8

Corpusculo polar          0,9(0,4)      1,5(0,2)
Segunda division          3,7(0,5)      5,0(0,5)
Tetrada                   5,3(0,9)      8,3(2,0)
Morula                    14,2(2,2)     13,7(0,5)
Trocofora                 72,3(8,2)     64,5(2,1)
Veligera intracapsular   104,3(5,7)     94,5(2,7)
Eclosion                 183,8(10,0)   162,3(10,1)
Tiempo hasta la           11,5(0,2)     10,7(0,9)
  eclosion (dias)

Tabla 3. Comparacion del tiempo acumulado hasta la
eclosion y su equivalente en tiempo fisiologico para
D. punctuolata y otras especies de opistobranquios.
dpd: dias post-desove. *Se estimo con la temperatura
promedio

Especie/autor           Tiempo acumulado   Temperatura
                             (DPD)         ([degrees]C)

Diaululapunctuolata            20              10
  (este trabajo)
D. punctuolata                 11              16
  (este trabajo)
Bergia verrucicornis,       11 a 12            25
  (Carroll & Kempf,
  1990)
Elisia zuleica                5-7              25
  (Krug, 2009)
E. zuleica (Krug,       18,5 [+ or -] 0,5       25
  2009)
E. tuca (Krug, 2009)    18,0 [+ or -] 0,6       25
Janolus fuscus (Wolf         10-18            11-13
  & Young, 2012)
Spurilla neapolitana    3,0 [+ or -] 0,4        24
  (Schlesinger et
  al., 2009)
Doridella steinbergae        7,5-8            12-15
  (Bickell & Chia,
  1979)
D. steinbergae               11-12            9-10
  (Bickell & Chia,
  1979)

Especie/autor                 Tiempo         Tipo de larva
                           fisiologico
                           (d[degrees]C)

Diaululapunctuolata     162,3 [+ or -] 10,1   planctotrofica
  (este trabajo)
D. punctuolata          183,8 [+ or -] 10,0   planctotrofica
  (este trabajo)
Bergia verrucicornis,      262,9-286,9       planctotrofica
  (Carroll & Kempf,
  1990)
Elisia zuleica               125-175         planctotrofica
  (Krug, 2009)
E. zuleica (Krug,       462,5 [+ or -] 12,0   lecitotrofica
  2009)
E. tuca (Krug, 2009)    452,5 [+ or -] 15,0   lecitotrofica
Janolus fuscus (Wolf        120-216 *        planctotrofica
  & Young, 2012)
Spurilla neapolitana     72 [+ or -] 0,96     planctotrofica
  (Schlesinger et
  al., 2009)
Doridella steinbergae      101,3-108 *       planctotrofica
  (Bickell & Chia,
  1979)
D. steinbergae             104,5-114 *       planctotrofica
  (Bickell & Chia,
  1979)
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Title Annotation:Research Article
Author:Perez-Valdes, Margarita; Contreras-Guzman, Ramiro
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Article Type:Ensayo
Date:Jul 1, 2016
Words:5631
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