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Effect of different temperatures and cold storage on pupae of Apanteles gelechiidivoris (Hymenoptera: Braconidae)/Efecto de diferentes temperaturas y tiempos de conservacion sobre pupas de Apanteles gelechiidivoris (Hymenoptera: Braconidae).

Introduccion

Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae) es una de las plagas principales a nivel suramericano y la principal plaga en varios paises de Europa (De Vis et al. 2001; Desneux et al. 2010). Las larvas de T. absoluta son consideradas minadores de las hojas, barrenadores del tallo, perforadores de flores y frutos (Caffarini et al. 1999). El dano en la planta es iniciado desde el semillero y se extiende durante todo su desarrollo (Lopez-Avila 2002). Ataca cultivos de solanaceas y el dano mas importante ocurre en cultivos de tomate (Lycopersicon esculentum Mill.) tanto bajo invernadero como al aire libre causando perdidas en produccion de hasta un 90% (Desneux et al. 2010).

El principal metodo de control para T. absoluta es el quimico, que a pesar de su rapido efecto presenta desventajas para la salud humana y el ambiente (Vargas 1996). Por esta razon el estudio de enemigos naturales ha cobrado importancia como metodo de control biologico. En Colombia se ha registrado la existencia de enemigos naturales como Apanteles gelechiidivoris (Marsh, 1975) (Hymenoptera: Braconidae) parasitoide de larvas de tercer estadio y responsable de mas del 70% de mortalidad de larvas en laboratorio (Agudelo y Kaimowitz 1997) y 80% en campo, cuando es usado en combinacion con el control etologico (Morales et al. 2014). El combinar estos dos metodos ha permitido mantener la plaga como secundaria y a niveles no economicos de dano, aumentando la productividad de los cultivos (Lopez-Avila 2002).

Uno de los procesos importantes para la produccion masiva de A. gelechiidivoris es contar con la opcion de almacenamiento en frio de pupas. De esta manera se obtiene una cantidad suficiente, constante (van Lenteren 2000) y en un mismo estado de desarrollo para ser liberado en campo (Lopez y Botto 2005). La baja temperatura de almacenamiento es un metodo que permite aumentar la vida de los enemigos naturales reduciendo el desarrollo o la tasa metabolica del insecto. Cada parasitoide tiene diferente capacidad de tolerar las bajas temperaturas dependiendo de su historia evolutiva y adaptacion (Colinet y Boivin 2011). Sin embargo, algunos reportes indican que las bajas temperaturas afectan la calidad de los insectos almacenados al disminuir el porcentaje de emergencia, los dias de emergencia de los adultos, la longevidad y su capacidad reproductiva en campo, perjudicando su eficiencia al momento de ser liberados (Leopold 1998; Chen et al. 2008).

Segun Rodrigues y Sampaio (2011) las bajas temperaturas, por prolongados periodos de tiempo, afectan parametros biologicos de los insectos como longevidad, emergencia y fecundidad. Los estudios de Bajonero et al. (2008) revelan que la tasa de produccion de huevos y la fecundidad en A. gelechiidivoris varia con la temperatura. La reduccion en la fecundidad por efecto de la temperatura puede determinar un bajo parasitismo. Igualmente, la longevidad tambien puede aumentar por efecto de las bajas temperaturas (Jervis y Kidd 1996). Este factor afecta la duracion del ciclo de vida de los individuos ya que para completar una fase de desarrollo se requiere cierta cantidad de unidades termicas (grados dia) (Orozco et al. 1990).

Actualmente no se conocen estudios relacionados con el efecto de diferentes temperaturas y dias de almacenamiento en frio para A. gelechiidivoris. En este trabajo se evaluo el efecto de diferentes temperaturas y tiempos de conservacion en frio sobre la emergencia, longevidad del estado de pupa y proporcion sexual y porcentaje de parasitismo de adultos de A. gelechiidivoris.

Materiales y metodos

Area de estudio. Esta investigacion se llevo a cabo durante 2011, en las instalaciones de la Facultad de Ciencias Basicas de la Universidad Militar Nueva Granada (UMNG) en el Campus Nueva Granada, localizado en Cajica, Cundinamarca, bajo condiciones de laboratorio, con temperaturas de 18 [+ or -] 2[degrees]C y 65% de humedad relativa.

Fase de laboratorio. Se evaluo el efecto de temperaturas (4, 8 y 12[degrees]C) y tiempos de almacenamiento [7, 14, 21 y 27 dias de conservacion en frio (DCF)] sobre emergencia, longevidad, proporcion sexual y porcentaje de parasitismo de adultos de A. gelechiidivoris. Las temperaturas se eligieron teniendo en cuenta el umbral minimo de desarrollo (4[degrees]C) para el estado de pupa de A. gelechiidivoris definido por Bajonero et al. (2008). Se utilizaron neveras horizontales (Ultra-lab, Colombia) calibradas a 4 y 8[degrees]C, y para la de 12[degrees]C se utilizo una incubadora vertical (Thermo Scientific[TM], Precision[TM], Waltham, Estados Unidos). Los tiempos de almacenamiento se eligieron de acuerdo a estudios realizados en Apanteles galleriae (Wilkinson, 1932) (Hymenoptera: Braconidae) por Uckan y Gulel (2001) donde a 6[degrees]C, el parasitoide sobrevive por un periodo maximo de 15 dias.

Se utilizo un diseno experimental completamente al azar con estructura de tratamientos factorial (3x4) para los factores de temperatura y tiempo de almacenamiento. Se empleo como unidad experimental una caja de petri con una pupa de A. gelechiidivoris por caja. Se realizaron diez repeticiones por tratamiento.

Las pupas fueron tomadas de un pie de cria realizado en cajas plasticas de 0,30 x 0,11 x 0,20 m donde se colocaron hojas de tomate con larvas en tercer estadio y se liberaron adultos del parasitoide. Luego de, aproximadamente, un mes las pupas se individualizaban y se esperaba a que se tornaran de un color oscuro (proximas a emerger), lo que permitia que todas las pupas que iban a ser sometidas a los diferentes tratamientos tuvieran la misma edad.

Recoleccion de datos. Una vez cumplido el tiempo de almacenamiento definido en cada tratamiento, las cajas eran retiradas de su contenedor y trasladadas de inmediato a las condiciones climaticas del laboratorio. Se realizaron evaluaciones diarias de emergencia (numero de adultos emergidos de la avispa/pupa), dias de emergencia, donde se sumaron los dias desde que el individuo fue introducido en la caja hasta su emergencia, longevidad (numero de dias que permanecen vivos los adultos del parasitoide una vez han emergido) y proporcion sexual (adultos hembra/individuos totales).

Las avispas hembras que emergian de los diferentes tratamientos fueron llevadas a cajas plasticas, donde se les colocaba diariamente una hoja de tomate con 20 larvas de tercer estadio de T. absoluta hasta el momento de la muerte. Finalmente, se registraba el numero de larvas parasitadas (porcentaje de parasitismo) y los adultos producidos en cada uno de los diferentes tratamientos. Para identificar las larvas parasitadas, se observo el color rosa presente en el abdomen y su comportamiento (movimiento lento).

Analisis estadistico. Se realizo un analisis de modelo lineal generalizado para todas las variables. Para la proporcion sexual la sobrevivencia se asumio distribucion binomial, mientras que para las otras variables se asumio distribucion normal. Se tuvo en cuenta el efecto separado de las variables temperatura y dias de almacenamiento, y el efecto de la interaccion para conocer como se comporta la variable de respuesta en funcion de la combinacion de factores.

Resultados y discusion

Temperatura vs dias de emergencia. Aunque la posibilidad de lograr el almacenamiento de los parasitoides representa un avance importante para una unidad de produccion, tambien es necesario determinar el tiempo de emergencia del adulto parasitoide despues de retirar las pupas de los diferentes tratamientos de almacenamiento en frio, con el fin de programar adecuadamente los tiempos de liberacion en campo del parasitoide. La temperatura no afecto el tiempo de emergencia, aunque la interaccion entre tiempos de almacenamiento y temperaturas fue altamente significativa (p [less than or equal to] 0,001). A medida que aumentaron los dias de almacenamiento en frio 4[degrees]C se presento un aumento significativo (p [less than or equal to] 0,001) en el tiempo de emergencia de los adultos. Esto debido al retraso de las actividades metabolicas despues del tiempo de almacenamiento, siendo siete dias de conservacion en frio el tratamiento en el que menos tiempo transcurrio para que se diera la primera emergencia (Fig. 1).

A 4 y 8[degrees]C, la emergencia mas rapida se dio a los siete dias de conservacion en frio y disminuyo a medida que aumentaron los dias de almacenamiento. Por el contrario, a temperatura de 12[degrees]C las pupas emergieron mas rapido cuando aumento el tiempo de exposicion al frio (28 DCF) (Fig. 1).

A 4 y 8[degrees]C se detuvo el desarrollo embrionico de la pupa de A. gelechiidivoris, retrasando el tiempo de emergencia (Fig. 1). Esto tambien fue observado por Zuniga y Gerding (2002) para Trichogramma nerudai (Pintureau y Gerding, 1999) (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Ellos encontraron que las bajas temperaturas de almacenamiento afectaron el desarrollo de la pupa. En 12[degrees]C, los adultos emergieron a los 4 dias aproximadamente (Fig. 1). Esto se podria explicar porque, cuando la temperatura aumenta, en un rango favorable para el insecto, se acelera el metabolismo y, consecuentemente, incrementa la tasa de desarrollo (Lopez y Botto 2005) lo que es desfavorable si se va a tomar esta temperatura como opcion de almacenamiento, dado que no permitira conservar los individuos por el tiempo minimo (7 dias).

Emergencia. La emergencia de los adultos del parasitoide vario significativamente por efecto de los dias de almacenamiento y las temperaturas evaluadas (P < 0,05). La temperatura que presento mayor emergencia de A. gelechiidivoris (100%) fue la de 12[degrees]C, sin embargo, no se considera apta para un programa de almacenamiento en frio porque, como se menciono, emergen antes de ser retiradas del tratamiento (Fig. 2). Esto implica, que a esa temperatura no se logra reducir el metabolismo en forma suficiente para que el tiempo de almacenamiento pueda prolongarse por al menos siete dias, que desde el punto de vista practico, seria el tiempo minimo que se esperaria ganar para un proceso de acopio del enemigo natural.

A 4[degrees]C se presento 50% de emergencia menor al observado en el tratamiento de 8[degrees]C, en todos los dias de almacenamiento (Fig. 2). Algunas especies de parasitoides almacenados a 4[degrees]C, no tienen los recursos y la energia suficiente para completar su desarrollo y emerger (Colinet y Boivin 2011).

Un ejemplo de esto fue registrado por Ayvaz et al. (2008) en los Trichogrammatidae Trichogramma cacoeciae (Marchal, 1927) (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Tr brassicae (Bezdenko, 1968) y Tr. evanescens (Westwood, 1833) donde la emergencia disminuyo despues de haber sido almacenados a 4[degrees]C por tres semanas. Al igual que para Lysiphlebus testaceipes (Cresson, 1880) (Hymenoptera: Braconidae) y Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae) los cuales al ser almacenados a 4 y 5[degrees]C disminuyen su emergencia a medida que aumenta el periodo de almacenamiento de 4 a 45 dias (Rodrigues et al. 2003; Rodrigues et al. 2004). Rundle et al. (2004) tambien reportaron que temperaturas menores a 10[degrees]C para Tr. carverae (Oatman y Pinto, 1987), tienen efectos negativos en el porcentaje de emergencia, al igual que para Telenomus podisi (Ashmead, 1893) (Hymenoptera: Scelionidae) donde bajas temperaturas afectan el desarrollo del individuo negativamente, disminuyendo su porcentaje de emergencia (Bayram et al. 2005).

En la temperatura de 8[degrees]C se pudieron conservar los individuos de A. gelechiidivoris por mas tiempo (hasta 21 dias) con 50% de emergencia (Fig. 2).

Para los dias de almacenamiento se encontro un efecto altamente significativo (P < 0,01). Se observo que a medida que aumentan, disminuye el porcentaje de emergencia en un 60%, siendo siete dias el tratamiento que presento la mayor emergencia en todas las temperaturas evaluadas (Fig. 2). En parasitoides solitarios como A. gelechiidivoris se presenta una mortalidad mas alta cuando se incrementa la duracion y disminuye la temperatura de almacenamiento. Lo que sugiere que el retraso y el dano son procesos acumulativos, pues no solo se retrasa el tiempo de emergencia, sino que aumenta la mortalidad. Esto tambien se encontro para A. galleriae, donde adultos sometidos a 6[degrees]C por mas de siete dias mueren, al disminuir su actividad metabolica hasta detenerla por completo (Uckan y Gulel 2001) y para Aphidius colemani (Viereck, 1912) (Hymenoptera: Braconidae) donde la falta de reservas de energia baja la sobrevivencia de las avispas despues de 21 dias de exposicion al frio (Colinet et al. 2006). En esta variable no se observo un efecto significativo en la interaccion entre las variables de temperatura y dias de almacenamiento.

Proporcion sexual. La proporcion de hembras a los siete dias de almacenamiento a 4[degrees]C, fue de 0,87 [+ or -] 0,12 (promedio [+ or -] error estandar) y para 8[degrees]C y 12[degrees]C fue de 0,7 [+ or -] 0,14, a los 14 dias de almacenamiento. En 4[degrees]C se obtuvo una proporcion de hembras de 0,5 [+ or -] 0,25, en 8[degrees]C fue de 1 [+ or -] 0 y en la de 12 [degrees]C fue de 0,7 [+ or -] 0,19. Para los 21 dias de almacenamiento a 4[degrees]C se obtuvo una proporcion de hembras de 0,3 [+ or -] 0,27, a 8 [degrees]C, 0,6 [+ or -] 0,22 y a 12[degrees]C de 0,8 [+ or -] 0,18. A los 28 dias de almacenamiento la proporcion de hembras expuestas a 4[degrees]C, 8[degrees]C y 12[degrees]C fue de 0,5 [+ or -] 0,35. Estos resultados sugieren que no existe un efecto significativo de las temperaturas y los dias de almacenamiento o su interaccion en la cantidad de hembras producidas (P > 0,05), lo que implica que no hay mortalidad de pupas dependiendo del sexo debido al almacenamiento en frio.

Lo anterior coincide con lo registrado por Weiser et al. (2004) quienes no encontraron diferencias en la proporcion sexual de Habrobracon hebetor (Say, 1836) (Hymenoptera: Braconidae) cuando las pupas fueron sometidas a diferentes periodos de almacenamiento. Foerster y Doetzer (2006) no encontraron relacion entre la duracion del almacenamiento y la proporcion sexual en Telenomus remus (Nixon, 1937) (Hymenoptera: Platygastridae). En el caso de parasitoides Hymenoptera donde la hembra es capaz de escoger el sexo de su progenie controlando la fertilizacion (determinacion haplodiploide), las bajas temperaturas pueden modificar la proporcion de sexos en los insectos producidos (Colinet y Boivin 2011). Este fenomeno pudo presentarse causando la disminucion en la cantidad de hembras producidas en las diferentes temperaturas, sin importar el tiempo de exposicion.

Longevidad. Se observaron efectos significativos al considerar el efecto lineal y cuadratico de los dias de almacenamiento (P < 0,05) y la interaccion entre la temperatura y efecto cuadratico de los dias de almacenamiento (P < 0,05). A medida que aumentaban los dias de almacenamiento en las temperaturas de 8 y 12[degrees]C, disminuye la longevidad de las pupas, siendo siete dias de almacenamiento cuando se presento la mayor longevidad (Fig. 3). Foerster et al. (2004) encontraron disminucion en la longevidad de Trissolcus basalis (Wollaston) (Hymenoptera: Scelionidae) y T. podisi cuando las pupas son sometidas a bajas temperaturas durante el almacenamiento. Esta disminucion se debe a que los individuos tienen recursos limitados los cuales gastan para el crecimiento, reproduccion y mantenimiento (Chen et al. 2011).

Esto no coincide con lo observado en el tratamiento a 4 [degrees]C, donde aumento la longevidad en los adultos que estuvieron expuestos a 21 y 28 dias. Esto se puede explicar debido a que la baja emergencia a estas temperaturas (Fig. 3) genero alta mortalidad, reduciendo drasticamente el numero de adultos evaluados. En relacion a los otros dias de almacenamiento (7 y 14 dias) se observo disminucion que puede ser explicada porque despues de estar sometidas a prolongados tiempos de exposicion al frio, pueden sufrir de inanicion, perdida de agua y acumulacion de metabolitos toxicos que pueden causar la muerte o reducir la capacidad fisica de adaptarse al medio ambiente (Chen et al. 2011).

A 8[degrees]C se presento la mayor longevidad (9 dias) a 7 y 14 dias de almacenamiento (Fig. 3), lo que concuerda con Bajonero et al. (2008) donde la longevidad en condiciones adecuadas para el parasitoide fue de 8 dias en promedio.

Parasitismo. No solo es importante conocer a que temperatura y por cuantos dias almacenar las pupas del parasitoide, sino como se afecta la capacidad parasitica de los individuos que van a ser liberados en campo. Se encontro que hay efecto significativo de las temperaturas y dias de almacenamiento sobre el porcentaje de parasitismo, al igual que los dias de almacenamiento (P < 0,05).

La temperatura que registro el menor parasitismo en todos los dias de almacenamiento fue 4[degrees]C, con un porcentaje maximo de 25% (Fig. 4). Estos resultados coinciden con Colinet y Boivin (2011), quienes indican que una baja temperatura afecta el sistema reproductivo, causando retardo de la maduracion del huevo o malformacion en los organos reproductivos de ambos sexos, disminuyendo la habilidad para parasitar y, por lo tanto, los porcentajes de parasitismo de Euchalcidia caryobori (Hanna, 1934) (Hymenoptera: Chalcididae). Foerster y Nakama (2002) encontraron que hay una disminucion en la fecundidad de las hembras de T. basalis y T. podisi cuando son sometidas a bajas temperaturas. A 8 y 12[degrees]C, se encontro que el porcentaje de parasitismo fue mayor que el registrado a 4[degrees]C.

Los dias de almacenamiento presentaron un efecto negativo significativo (P < 0,05) disminuyendo el porcentaje de parasitismo a medida que aumenta el tiempo de conservacion en frio. Yilmaz et al. (2007) observaron una reduccion en la tasa de parasitismo de T. evanescens sobre huevos de Ephestia kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) cuando fue almacenada a 9 y 12[degrees]C, y cuando se incrementa la duracion del almacenamiento. Para el parasitoide H. hebetor se ha encontrado que el parasitismo sobre larvas de Plodia interpunctella (Hubner, 1813) (Lepidoptera: Pyralide) disminuye con el incremento en los dias de almacenamiento, registrando porcentajes de 44% a 72 horas y de 90% a 24 horas. Luczynski y Shi (2007) y Leopold (1998) sugieren que esto se debe a que el almacenamiento en frio, induce estres oxidativo en las celulas, reduciendo las actividades metabolicas, lo que induce deshidratacion y anoxia (falta o disminucion de oxigeno en las celulas).

Lo anterior tambien fue encontrado por Khosa y Bar (2000), Pitcher et al. (2002) y Ozder (2004) quienes reportaron que el porcentaje de parasitacion disminuyo con el incremento en el periodo de almacenamiento. Para Trichogramma chilonis (Ishii, 1941) (Hymenoptera: Trichogrammatidae) disminuyo a 53% en 60 dias, en el caso de Tri. ostriniae (Pang y Chen, 1974) (Hymenoptera: Trichogrammatidae), disminuyo con mas de 4 semanas de almacenamiento, y para T. cacoeciae el porcentaje de parasitismo fue menor a 8[degrees]C a medida que aumentan los dias de almacenamiento.

El porcentaje de parasitismo mas alto (80%) fue encontrado en 8[degrees]C, al emplear un almacenamiento de siete dias, seguido por el 60% alcanzado a los 14 dias (Fig. 4) bajo la misma temperatura. Lo anterior permite establecer que las pupas cumplen con los parametros de calidad de agentes de control biologico producidos masivamente (van Lenteren 2009) si son almacenadas a 8[degrees]C, por maximo 14 dias.

A pesar de la efectividad de A. gelechiidivoris como enemigo natural de T. absoluta, la viabilidad de su uso depende de la posibilidad de producirlo masivamente y asegurar un suministro suficiente y oportuno al agricultor, con individuos de un nivel adecuado de calidad. Las condiciones de almacenamiento juegan un papel fundamental en la produccion comercial de enemigos naturales, ya que muchos de ellos presentan una demanda marcadamente estacional dependiendo de las epocas de siembra de los cultivos en los que se utilizan.

En caso de no disponerse de tecnicas de almacenamiento por periodos convenientes de tiempo, las instalaciones de cria deben adecuarse para efectuar incrementos de produccion durante las epocas de alta demanda, con los problemas que eso puede conllevar, como aumento de los costos variables de produccion y, posiblemente, reduccion de la calidad. De modo similar, en periodos de baja demanda de los enemigos naturales, las unidades de cria son subutilizadas, lo que de nuevo es inconveniente desde el punto de vista economico, dado que hay que incurrir en costos fijos para mantener operando la unidad de produccion (Van Driesche y Bellows 2001).

En Colombia la siembra del tomate se realiza durante todo el ano, aunque tiene un comportamiento periodico semestral: durante el primer semestre el area sembrada va de un 6% aproximadamente en enero hasta alcanzar su maximo en marzo (aproximadamente 12% del area sembrada anualmente), mientras que en el segundo semestre se incrementa desde julio (aproximadamente 7%) hasta su maximo en septiembre (nuevamente 12% del area sembrada anual) y de nuevo decae hasta finalizar el ano (Agronet 2016). Al tomar en cuenta que a una temperatura promedio de 20[degrees]C el tiempo de desarrollo de A. gelechiidivoris esta en torno a 34 dias (Bajonero et al. 2008), una unidad de cria del parasitoide debe empezar a incrementar el numero de cohortes en produccion desde los inicios de diciembre de cada ano, hasta alcanzar aproximadamente el doble en torno a la mitad de enero, con el fin de lograr un volumen de produccion adecuado hacia la segunda semana de febrero y asi contar con la produccion requerida durante marzo, teniendo un margen de tiempo de almacenamiento de dos semanas a 8[degrees]C.

A partir de la tercera semana de enero el numero de cohortes en produccion puede disminuir de nuevo gradualmente hasta la mitad en mayo, para suplir bajos volumenes del parasitoide en junio, momento en el cual la proyeccion descrita en el primer semestre se debera repetir en forma similar, para suplir la demanda maxima del parasitoide en agosto. Los volumenes de demanda por parte de los clientes en cuanto a cantidades y momentos requeridos para la entrega son dificiles de pronosticar, y los periodos de almacenamiento en el caso de los parasitoides y depredadores no son tan amplios como en el caso de agentes de control biologico microbianos como virus y bacterias que pueden almacenarse en estado latente por meses e incluso anos (van Lenteren 2003).

Pese a lo anterior, contar con un periodo de almacenamiento permite tener un margen de maniobra entre el proceso de produccion y la comercializacion, que tambien es de utilidad cuando los tiempos de entrega son prolongados debido a las distancias entre las unidades de produccion de enemigos naturales y las zonas de cultivo, caso en el cual deben garantizarse las caracteristicas de calidad biologica de los individuos despues del transporte.

Conclusion

La temperatura de 4[degrees]C a largos periodos de almacenamiento de 21 y 28 dias, afecta negativamente el porcentaje de emergencia de adultos y de parasitismo. Para conservar en condiciones ideales para su uso en campo, las pupas de Apanteles gelechiidivoris deberian ser almacenadas a 8[degrees]C por un periodo de 14 dias, condiciones que no afectan parametros claves como porcentaje de emergencia y de parasitismo.

DOI: 10.25100/socolen.v44i2.7323

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Recibido: 19-ene-2017 * Aceptado: 22-ago-2018

JESSICA ANDREA MORALES-PERDOMO (1), DANIEL RODRIGUEZ-CAICEDO (2) y FERNANDO CANTOR-RINCON (3)

(1) Biologa, M. Sc. Directora Escuela de Ciencias Naturales Aplicadas, Corporacion Universitaria Minuto de Dios, Bogota, D. C., Colombia, jessica.morales@uniminuto.edu. (2) Ing. Agronomo, Ph. D. Docente-Investigador, Programa de Biologia Aplicada, Facultad de Ciencias Basicas y Aplicadas, Universidad Militar Nueva Granada, Bogota, D. C., Colombia, control.biologico@unimilitar.edu.co. (3) Biologo, Ph. D. Docente-Investigador, Programa de Biologia Aplicada, Facultad de Ciencias Basicas y Aplicadas, Universidad Militar Nueva Granada, Bogota, D. C., Colombia, control.biologico@unimilitar.edu.co. Autor para correspondencia: Jessica Andrea Morales-Perdomo. Biologa, M. Sc. Directora Escuela de Ciencias Naturales Aplicadas, Corporacion Universitaria Minuto de Dios, Bogota, D. C., Colombia, jessica.morales@uniminuto.edu.

Caption: Figura 1. Datos esperados (Esp) y observados (Obs) del tiempo que transcurre para presentarse la primera emergencia de adultos de Apanteles gelechiidivoris, a partir de pupas del parasitoide sometidas a diferentes temperaturas (en [degrees]C) y dias de conservacion en frio.

Caption: Figura 2. Datos esperados (Esp) y observados (Obs) de la proporcion de emergencia de adultos de Apanteles gelechiidivoris sometidos a diferentes temperaturas y dias de conservacion en frio.

Caption: Figura 3. Datos esperados (Esp) y observados (Obs) de la longevidad de hembras de Apanteles gelechiidivoris cuando las pupas fueron sometidas a diferentes temperaturas y dias de conservacion en frio.

Caption: Figura 4. Datos esperados (Esp) y observados (Obs) de la proporcion de parasitismo alcanzado por hembras de Apanteles gelechiidivoris despues que en estado de pupa fueron sometidas a diferentes temperaturas y dias de conservacion en frio.
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Title Annotation:Basic/Seccion Basica: Research paper/Articulos de investigacion
Author:Morales-Perdomo, Jessica Andrea; Rodriguez-Caicedo, Daniel; Cantor-Rincon, Fernando
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jul 1, 2018
Words:5191
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