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Efectos de la deforestacion sobre la diversidad y la estructura del ensamblaje de macroinvertebrados en cuatro quebradas Andinas en Colombia.

Effects of deforestation on macroinvertebrate diversity and assemblage structure in four Andean creeks in Colombia

Las quebradas son sistemas abiertos que presentan una fuerte relacion con su entorno terrestre (Allan, 2004), razon por la cual los cambios de uso de suelo que remplazan areas de bosque en sistemas ganaderos y agricolas afectan las condiciones fisicas del habitat acuatico y las comunidades bioticas alli presentes (Giraldo, Chara, Zuniga, Chara-Serna, & Pedraza, 2014). Los bosques de ribera intervienen en los procesos que ocurren entre los ecosistemas terrestres y acuaticos, beneficiando aspectos como la retencion de nutrientes o las contribuciones de materia organica aloctona, al igual que regulan condiciones como la radiacion solar, la temperatura, la forma e hidrologia del cauce y la deposicion de sedimentos finos, que inciden en la composicion y estructura de las comunidades acuaticas (e.g., Allan, 2004; Sweeney et al., 2004; Schneider & Winemiller, 2008; Lorion & Kennedy, 2009).

La region Andina de Colombia presenta altas tasas de deforestacion, debido a causas directas como la ampliacion de la frontera agricola y la conversion a pastos para la ganaderia (Armenteras, Cabrera, Rodriguez, & Retana, 2013), y las areas de bosque de montana y de tierras bajas disminuyeron de 11 006 893 ha en 1985 a 9 528 961 ha en 2005 (Armenteras, Rodriguez, Retana, & Morales, 2011). Entre los impactos negativos de esta tendencia se incluye la destruccion de bosques riberenos, lo cual ocasiona perdida de diversidad taxonomica y funcional de las comunidades biologicas, las cuales responden diferenciadamente de acuerdo a la intensidad y duracion de las presiones ambientales o antropicas a las que se encuentren sometidas (Death & Winterbourn, 1995; Death, 1996; Mesa, 2010).

Los macroinvertebrados acuaticos dependen del tipo de energia que llega al cauce y se caracterizan por degradar la hojarasca en distintos niveles troficos, por lo que se consideran sensibles a la disponibilidad de alimento y la cantidad de sustratos que aporta la vegetacion adyacente (Townsend, Arbuckle, Crow, & Scarsbrook, 1997; Bojsen & Jacobsen, 2003; Allan, 2004; Death & Collier, 2010). En consecuencia, la perdida de vegetacion de ribera puede conducir a un menor ingreso de hojarasca y materia organica particulada a las fuentes de agua, y generar cambios en las caracteristicas de rugosidad del lecho, la profundidad y velocidad del agua, lo cual incide en la disminucion de habitats y alimento para el ensamblaje de macroinvertebrados (Cummins, Wilzbach, Gates, Perry, & Taliaferro, 1989) y por ende a cambios en su estructura y composicion (Benstead, Douglas, & Pringle, 2003; Bojsen & Jacobsen, 2003; Wantzen & Wagner, 2006).

A pesar de que se han realizado estudios sobre la diversidad taxonomica de macroinvertebrados acuaticos en corrientes tropicales, en su mayoria se limitan a describir los patrones y pocos intentan entender los mecanismos que los determinan (Ramirez & Gutierrez-Fonseca, 2014a). Algunos estudios se han dirigido a conocer la diversidad taxonomica y funcional en relacion con los regimenes de caudal y disturbios hidrologicos, o a respuesta a factores ambientales y condiciones fisicoquimicas (e.g., Tomanova, Goitia, & Helesic, 2006; Rios-Touma, Encalada, & Prat, 2011; Giraldo et al., 2014; Rios-Pulgarin, Barletta, Arango-Jaramillo, & Mancera-Rodriguez, 2016a; Tobes, Gaspar, Pelaez, & Miranda, 2016), pero existe poca informacion acerca de los efectos de la deforestacion en las zonas de ribera sobre las comunidades de macroinvertebrados acuaticos (e.g. Bojsen & Jacobsen, 2003).

Dado el aumento de la deforestacion en la region Andina colombiana, la creciente perdida de especies por actividades antropicas y la falta de conocimiento de la respuesta taxonomica y funcional del ensamblaje de macroinvertebrados a dichas alteraciones, el objetivo de este trabajo fue establecer posibles efectos de la deforestacion sobre los patrones de diversidad taxonomica y funcional del ensamblaje de macroinvertebrados acuaticos en cuatro quebradas Andinas colombianas, con y sin cobertura arborea en sus margenes. Se plantea como hipotesis de investigacion que las estaciones sin cobertura arborea presentaran disminucion en la calidad de los habitats, la diversidad biologica y las condiciones ambientales, por lo tanto, la diversidad taxonomica (estructura y composicion) y la diversidad funcional (grupos funcionales troficos y habitos de vida) del ensamblaje de macroinvertebrados sera menor en las estaciones con procesos de deforestacion. Este estudio contribuira a la generacion de informacion util para la formulacion de estrategias efectivas de restauracion y proteccion de bosques de ribera de quebradas Andinas y a la mitigacion de los efectos negativos de las actividades agropecuarias sobre las zonas de margen de quebradas y cuerpos hidricos.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El trabajo se realizo en las quebradas La Magdalena y Las Mercedes (afluentes del rio Nare) y en las quebradas Penoles y El Cardal (afluentes del rio Guatape), ubicadas en los municipios de Concepcion, San Vicente, San Rafael y San Carlos, respectivamente, en el departamento de Antioquia, Colombia. El territorio es montanoso, con topografia ondulada, y las quebradas drenan hacia la cuenca media del rio Magdalena, caracterizandose por ser torrenciales, de aguas muy claras y sin planicie aluvial (Mancera-Rodriguez, Castellanos-Barliza, & Urrego-Ballestas, 2016). Los sitios se ubican entre los 898 msnm y 2 140 msnm (Cuadro 1).

Se realizaron cuatro muestreos en los periodos de transicion de lluvia a seco (junio de 2011), transicion de seco a lluvia (septiembre 2011), lluvia (noviembre 2011) y seco (febrero de 2012). En cada una de las quebradas se seleccionaron tres sitios de muestreo para un total de 12 estaciones y se utilizo la clasificacion de estaciones de referencia y alteradas establecida por Galeano-Rendon, Monsalve-Cortes & Mancera-Rodriguez (2017), cada estacion correspondio a un tramo de 100 m. Estos autores definieron siete de las 12 estaciones evaluadas como estaciones de referencia ubicadas en las quebradas Las Mercedes (Estacion E4), Penoles (Estaciones E7, E8 y E9) y El Cardal (Estaciones E10, E11 y E12), las cuales presentan cobertura boscosa en sus margenes sin alteraciones o con bajo grado de perturbacion antropica y cinco estaciones consideradas como alteradas, ubicadas en las quebradas La Magdalena (Estaciones E1, E2 y E3) y Las Mercedes (Estaciones E5 y E6), las cuales presentan alta perturbacion antropica, sin cobertura arborea en sus margenes, por actividades agricolas y ganaderas (Cuadro 1).

Variables fisicoquimicas y caracterizacion ecologica: Se midieron las siguientes variables in situ: oxigeno disuelto (mg/L), saturacion de oxigeno (%), temperatura superficial del agua ([grados]C) con medidor Hanna (HI9828/4-01) y pH, conductividad ([micron]S/cm) y solidos totales disueltos (STD) con medidor Hanna (9811-5). Se utilizaron los valores del Indice de calidad de la vegetacion de ribera Andina (QBR-And), como principal indicador del nivel de perdida de cobertura arborea en los margenes, el Indice de habitat fluvial (IHF), y el Indice BMWP-Col, calculados para cada estacion por Galeano et al. (2017). El ancho y la profundidad fueron medidos con flexometro, y una vara graduada en cm.

Recolecta e identificacion de macroin vertebrados acuaticos: Los macroinvertebrados acuaticos se recolectaron usando captura manual sobre vegetacion, restos de madera sumergida, rocas y areas de deposicion presentes en el cauce de las quebradas con la ayuda de pinzas entomologicas, y en las zonas con hojarasca y sedimento con red D-net de 405 cm2 y con malla de 500 pm, para lo cual se seleccionaron 10 puntos al azar a lo largo del tramo de 100 m de cada estacion, segun la metodologia descrita por Roldan y Ramirez (2008). La identificacion taxonomica se realizo mediante el uso de las claves de Posada y Roldan (2003), Manzo (2005), Dominguez, Molineri, Pescador, Hubbard y Nieto (2006), Silva-Passos, Nessimian, y Ferreira (2007), Merritt, Cummins y Berg (2008), Dominguez y Fernandez (2009). Las muestras se preservaron y fueron depositadas en el Museo Entomologico Francisco Luis Gallego de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellin (codigo MEFLG).

Analisis de datos: Para establecer si existieron diferencias significativas en los valores de las variables ambientales entre estaciones de referencia y alteradas, se aplicaron analisis de varianza unidireccionales (ANOVA) a cada variable, previa validacion de los supuestos de normalidad (Kolmogorov-Smirnov) y homocedasticidad (prueba de Levene) y se realizaron comparaciones (post hoc) que fueron evaluadas mediante la prueba de Tukey para determinar los niveles que difieren en cada variable. Cuando los datos no cumplieron con los supuestos de normalidad y homocedasticidad (sensibilidad a los residuos del modelo) se utilizo la prueba no parametrica de Kruskall-Wallis. Tambien, se aplicaron ANOVAS para establecer diferencias significativas en la diversidad taxonomica y funcional entre estaciones de referencia y alteradas en general y por periodos hidrologicos.

Se calculo para las estaciones de referencia y alteradas el numero de taxones e individuos, los indices de Shannon-Wienner, Dominancia, Equidad de Simpson, numero de taxones raros (abundancia inferior al 3%), utilizando el programa estadistico PAST (Hammer, Harper, & Ryan, 2001). Los valores de los indices de diversidad Shannon-Weaver y dominancia de Simpson entre estaciones de referencia y alteradas se compararon mediante pruebas de t de Hutcheson (Zar, 1999). Igualmente, para determinar la condicion ecologica se definio el numero de taxones de Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera (EPT). La diversidad funcional se evaluo mediante la asignacion previa de los generos que Rios-Pulgarin et al. (2016a) dieron a los macroinvertebrados colectados en su estudio en los siguientes Grupos Funcionales Troficos (GFT): colectores-filtradores (CF), colectores-recolectores (CG), depredadores (PR), raspadores (SC) y fragmentadoresherbivoros (SH); y en los siguientes habitos de vida: excavadores (Bu), escaladores (Cb), reptadores (Sp), nadadores (Sw), buceadores (Di), agarradores (Cg), rastreadores (Cw) y patinadores (Sk).

Se definieron los patrones de variacion en la composicion taxonomica del ensamblaje de macroinvertebrados entre estaciones alteradas y de referencia con respecto a las variables ambientales y a los valores de los Indices IHF, QBR-And y BMWP-Col, mediante analisis discriminante canonico (ADC), que se realizo sobre datos de abundancia de los taxones que presentaron una frecuencia mayor al 5% y una abundancia superior a 3% (Gauch, 1982; Rios-Pulgarin et al., 2016a). En este analisis, los taxones que ayudan a explicar las diferencias se representan como vectores cuya longitud y direccion es proporcional a su contribucion para explicar la variabilidad (Rios-Pulgarin, Barletta, & Mancera-Rodriguez, 2016b). Igualmente, se realizaron analisis discriminantes canonicos para evaluar la variabilidad de los diferentes grupos funcionales troficos (GFT) y a los habitos de vida del ensamblaje de macroinvertebrados entre las estaciones alteradas y de referencia. Todos los analisis se desarrollaron en versiones R Software 3.1.1 (R Core Team, 2012) y RWizard (Guisande, 2015).

RESULTADOS

Variables fisicoquimicas: Se encontraron diferencias significativas en el pH (P < 0.001) y la temperatura superficial del agua (P = 0.014) entre los tipos de estaciones de estudio. El primer parametro presento un valor promedio mayor para las estaciones alteradas de 8.3, mientras que las estaciones de referencia fue de 7.8. Para el segundo parametro, las estaciones de referencia presentaron mayor valor promedio de 18.7[grados]C, mientras que las alteradas tuvieron una media de 18.7 Las demas variables fisicoquimicas no presentaron diferencias significativas (Cuadro 2).

Variabilidad taxonomica de macroinvertebrados: Se identificaron 80 taxones y se capturaron un total de 8 370 individuos de macroinvertebrados, de los cuales 1 612 individuos de 50 taxones fueron recolectados en las estaciones alteradas y 6 758 individuos de 75 taxones en las estaciones de referencia. El orden mas abundante tanto en las estaciones alteradas como en las de referencia fue Trichoptera (37.2% y 41.0%, respectivamente), por otro lado, en las estaciones alteradas se presento un porcentaje significativamente mayor de los ordenes Ephemeroptera (27.4%) (P = 0.017), y Diptera (12.3%) (P = 0.024), mientras que en las estaciones de referencia fueron significativamente mayores Hemiptera (15.9 %) (P < 0.001) y Coleoptera (14.7%) (P = 0.003) (Fig. 1A).

En cuanto a los periodos hidrologicos, en las estaciones alteradas no se encontro una variacion significativa en la abundancia relativa de macroinvertebrados con un valor maximo en el muestreo de transicion de seco a lluvia de 30% y un minimo en la epoca de transicion de lluvia-seco de 21.1%. Para las mismas estaciones, en todos los periodos de muestreo el orden mas abundante fue Trichoptera, con excepcion de la transicion lluvia-seco (19.2%) donde se observo una diferencia significativa respecto al periodo de lluvias (48.2%) (P = 0.020). Los ordenes Ephemeroptera y Diptera presentaron un comportamiento opuesto a Trichoptera con incremento de su abundancia en los periodos de transicion y con una disminucion marcada durante el periodo de lluvia. Para las estaciones de referencia, se presento variacion en la abundancia relativa de macroinvertebrados entre periodos hidrologicos, con un valor maximo en el muestreo de epoca seca (36.2%) y un minimo en el periodo de lluvia (12.2%). Trichoptera presento los valores mas altos en la epoca seca y en las transiciones disminuyo en el periodo de lluvias, a su vez durante el periodo de transicion de seco a lluvia Hemiptera disminuyo y presento diferencias significativamente con los otros periodos hidrologicos (P < 0.03), ademas Ephemeroptera incremento su abundancia relativa (P = 0.011) (Fig. 1B).

Los valores de riqueza, taxones raros, el numero medio de taxones EPT y el indice de Shannon-Weaver fueron mayores para las estaciones de referencia, pero solo se presentaron diferencias estadisticas significativas para el indice de Shannon-Weaver (P < 0.001). La dominancia presento valores bajos, y la equidad de Simpson presento diferencia significativa (p= 0.039) entre estaciones alteradas y de referencia (Cuadro 3).

Para las estaciones de referencia, los taxones Grumichella, Rhagovelia, Helicopsyche, Cylloepus, Smicridea, Anacroneuria, Thraulodes, Baetodes, Simulium y Leptonema representaron el 79.4% de la abundancia relativa, y para las estaciones alteradas los taxones Leptonema, Baetodes, Simulium, Smicridea, Baetis, Anacroneuria, Thraulodes, Cylloepus, Moribaetis y Mortoniella representaron el 70.5 %. El analisis canonico discriminante separo las estaciones alteradas y de referencia y represento el 100% de la varianza en el primer eje canonico. En las estaciones alteradas, los taxones que contribuyeron a la variacion fueron Leptonema, Baetodes, Moribaetis y Mayobaetis, que se asociaron con los mayores valores de pH, y altura sobre el nivel del mar (ASNM), mientras que Thraulodes, Anacroneuria, Rhagovelia, Helicopsyche, Macrelmis, Grumichella, Cylloepus y Smicridea se asociaron a las estaciones de referencia y a los mayores valores del indice de calidad de bosque de ribera Andina (QBR-And), el indice de habitat fluvial (IHF) y el Indice BMWP, asi como con la temperatura del agua, el oxigeno disuelto (OD) y la profundidad (Fig. 2).

Variabilidad funcional: En las estaciones alteradas los grupos funcionales troficos (GFT) que dominaron en abundancia fueron colectores-filtradores (CF) (27.5%), colectoresre-colectores/raspadores (CG/SC) (17.4 %), raspadores (SC) (15.7%) y colectores-recolectores (CG) (14%), mientras que para las estaciones de referencia los GFT mas abundantes fueron colectores-recolectores/raspadores (CG/SC) (27.2%), raspadores (SC) (25.4%) y depredadores (PR) (24%) (Fig. 3A). Se encontraron diferencia significativa entre las estaciones para los grupos funcionales troficos CF (P = 0.013) y colectores-recolectores CG (P = 0.004) que presentaron valores mayores en estaciones alteradas y en CG/SC (P < 0.001) y PR (P = 0.001) que presentaron valores mayores en estaciones de referencia (Fig. 3A).

En las estaciones alteradas el GFT colectores-filtradores (CF) presento diferencias significativas entre los periodos de transicion en los que tuvo menor abundancia, con relacion a los periodos de lluvia (P = 0.010) y seco (P = 0.020). El GFT raspadores (SC) se incremento durante el periodo de transicion de seco a lluvia y presento diferencia significativa con el periodo de lluvias en el cual su abundancia relativa disminuyo significativamente (P = 0.021) (Fig. 3B). En las estaciones de referencia el GFT mas abundante fue colectores-recolectores/raspadores (CG/SC) en todos los muestreos, con excepcion del periodo transicion de lluvia a seca en el cual disminuyo su abundancia y presento diferencias significativas con el periodo de transicion de seco a lluvia (P = 0.021). Aunque los demas GFT no presentaron diferencias significativas entre periodos hidrologicos, se observo un incremento de depredadores (PR) en el periodo de lluvia y de raspadores (SC) en el periodo seco (Fig. 3B).

El habito de vida mas abundante tanto en las estaciones alteradas como en las de referencia fue agarradores (Cg) (68.1% y 50.5%, respectivamente), pero en las estaciones alteradas se presento un porcentaje significativamente mayor de los habitos excavadores (Bu) y nadadores (Sw) (P = 0.02), mientras que en las estaciones de referencia fueron significativamente mayores los patinadores (Sk) (0.01) y los taxones con tres o mas habitos (P = 0.04) (Fig. 4A). Por periodos hidrologicos para las estaciones alteradas el habito de vida mas abundantes fue agarradores (Cg) en todos los periodos y se observo un incremento de taxones con tres o mas habitos durante los dos periodos de transicion y de excavadores (Bu) en la transicion lluvia-seca y en el periodo seco, aunque sin diferencias significativas. Para las estaciones de referencia el habito de vida agarradores (Cg) presento los valores mas altos durante todos los periodos hidrologicos, aunque su mayor abundancia se presento en el periodo de transicion de seco a lluvia, coincidiendo con una disminucion significativa en ese periodo del habito patinadores Sk (P < 0.01) (Fig. 4B).

El habito de vida mas abundante tanto en las estaciones alteradas como en las de referencia fue agarradores (Cg) (68.1 y 50.5%, respectivamente). Sin embargo, en las estaciones alteradas se presento un porcentaje significativamente mayor de los habitos excavadores (Bu) y nadadores (Sw) (P = 0.02), mientras que en las estaciones de referencia fueron significativamente mayores los patinadores (Sk) (0.01) y los taxones con tres o mas habitos (P = 0.04) (Fig. 4A). En todos los periodos hidrologicos, para las estaciones alteradas el habito de vida mas abundantes fue agarradores (Cg), y se observo, para los dos periodos de transicion, un incremento de taxones con tres o mas habitos, y en la transicion lluvia-seco y seco de excavadores (Bu), aunque no significativamente diferente. Para las estaciones de referencia el habito de vida agarradores (Cg) presento los valores mas altos durante todos los periodos hidrologicos, aunque su mayor abundancia se presento en el periodo de transicion de seco a lluvia, coincidiendo con una disminucion significativa en ese periodo del habito patinadores Sk (P < 0.01) (Fig. 4B).

El analisis canonico discriminante aplicado a los GFT y a los habitos de vida separo los dos tipos de estaciones evaluadas y represento el 100% de la varianza en el primer eje canonico. Las estaciones alteradas estuvieron asociadas con el GFT colectores-filtradores (CF) y con mayores valores de pH, mientras que las estaciones de referencia se asociaron con los GFT colectores-recolectores/raspadores (CG/SC), depredadores (PR), raspadores (SC) y fragmentadores-herbivoros (SH) y con mayores valores de QBR, IHF, BMWP y temperatura del agua (Fig. 5A). Con relacion a los habitos de vida, las estaciones alteradas estuvieron asociadas con escaladores/nadadores/buceadores (Cb/Sw/Di), escaladores (Cb), excavadores (Bu) y nadadores (Sw) y con valores mayores de pH y corresponden a estaciones ubicadas a mayor altura sobre el nivel del mar (ASNM). Por su parte, las estaciones de referencia se asociaron con habitos de vida agarradores (Cg), patinadores (Sk), reptadores (Sp) y con taxones con tres habitos como agarradores/rastreadores/reptadores (Cg/Cw/Sp) y agarradores/nadadores/buceadores (Cg/Sw/Di) y con mayores valores de QBR, IHF, BMWP y temperatura (Fig. 5B).

DISCUSION

Las diferencias encontradas en la temperatura del agua (mayor en estaciones de referencia), esta asociada con el nivel altitudinal, ya que las estaciones alteradas estan ubicadas en promedio en zonas de mayor altura sobre el nivel del mar y por ende presentan menor temperatura, por lo que no fue posible atribuir efectos sobre esta variable de la perdida de cobertura arborea en los margenes. Sin embargo, mayores temperaturas del agua se han asociado con la deforestacion debido a la disminucion de la sombra y al consiguiente aumento de la insolacion solar (e.g. Dodds, 2002; Chapman & Chapman, 2003). Al respecto, Lorion y Kennedy (2009) encontraron en cuerpos de agua con margenes cubiertos por pastos temperaturas del agua significativamente mas altas que las de los bosques y sugieren que el sombreado ribereno es un factor importante en la regulacion de la temperatura, ademas Jacobsen, Schultz, y Encalada (1997) encontraron que la riqueza de insectos incremento de manera lineal con el aumento de la temperatura en quebradas tropicales. Por otra parte, el mayor valor promedio del pH en las estaciones alteradas, puede estar relacionado con cambios en el uso de suelo como consecuencia de las diferentes actividades agropecuarias. Esto coincide con lo reportado por Mesa (2010) quien encontro mayores valores de pH en areas afectadas por uso agricola y ganadero correspondientes a sitios degradados por la deforestacion en quebradas Andinas en Argentina, por Bu, Meng, Zhang y Wan (2014) quienes mencionan que el pH presento una correlacion negativa con la proporcion de cobertura arborea y un aumento de sus valores en zonas con usos de suelo agricola sobre los margenes en rios en China y por Kaushal et al. (2018) que menciona que el aumento de sales con bases fuertes y carbonatos eleva el pH en los ecosistemas sin bosques riberenos.

El ensamblaje de macroinvertebrados en las estaciones de referencia presento mayor abundancia, diversidad y numero de taxones. Esto coincide con estudios que han encontrado que la diversidad y riqueza de especies disminuye en areas que han sido impactadas por actividades humanas como la deforestacion (e.g. Trayler & Davis, 1998; Benstead et al., 2003; Mesa 2010). Bojsen y Jacobsen (2003) encontraron que la diversidad fue menor en los sitios deforestados y la composicion de macroinvertebrados en sitios boscosos fue mas heterogenea, ademas, Couceiro, Hamada, Luz, Forsberg, y Pimentel (2007) encontraron que la mayor deforestacion se correlaciono con una menor riqueza de taxones, aunque en su estudio esta no afecto la abundancia. Ademas, la modificacion de bosques de ribera por cambios de uso del suelo en areas de pastos y cultivos puede llevar a la disminucion de material aloctono que ingresa al cuerpo hidrico y a la alteracion de la calidad del habitat con la menor disponibilidad de sustratos aportados por los bosques adyacentes (e.g. Uieda & Kikuchi, 1995; Bucker, Sondermann, Frede, & Breuer, 2010; Giraldo et al. 2014), el aumento en la carga de sedimentos que disminuye la heterogeneidad del habitat (Allan, Erickson, & Fay, 1997) y afecta la capacidad de las especies para tolerar cambios en los recursos alimenticios (Benstead & Pringle, 2004). Lo anterior, indica una relacion directa entre la deforestacion y la disminucion de diversidad taxonomica, debido a que la reduccion de elementos disponibles como los sustratos o el material aloctono homogeniza el habitat impidiendo el establecimiento de alimento y refugios para las especies (Schlosser, 1991). Ademas, la cobertura arborea evita la entrada de sedimentos, contaminantes y nutrientes que puedan llegar directamente al cauce (Gergel, Turner, Miller, Melack, & Stanley, 2002; Palma, Figueroa, & Ruiz, 2009).

Los ordenes mas abundantes en el estudio fueron Trichoptera y Ephemeroptera, lo cual coincide con lo reportado para otras quebradas Andinas por Posada, Roldan y Ramirez (2000) y por Mathuriau, Thomas, y Chauvet (2008), pero difiere de lo reportado por Giraldo et al. (2014) y por Rios-Pulgarin et al. (2016a) que mencionan como orden mas abundante a Diptera, y de Torres-Zambrano y Torres-Zambrano (2016) que encontraron mas abundancia de los ordenes Coleoptera y Diptera por encima de Ephemeroptera y Trichoptera.

El orden Trichoptera en sistemas loticos se ha asociado con una alta cobertura vegetal en sus margenes, siendo importantes eslabones en la transferencia de energia dentro de estos ecosistemas (Oliveira & Bispo, 2001) y se ha documentado la disminucion o desaparicion de poblaciones de este orden en zonas deforestadas (Benstead et al., 2003; Lorion & Kennedy, 2009). En las estaciones alteradas se encontro una mayor abundancia del orden Diptera (e.g. Chironomidae y Simulidae), la cual se puede asociar con su forma de alimentacion filtradora que le permite beneficiarse de los solidos en suspension, ademas de que prefieren flujos de agua continua y de mayor velocidad (Gallardo-Mayenco & Toja, 2002), Esto tambien fue reportado por Giraldo et al. (2014) quienes encontraron mayor abundancia de Diptera en estaciones con intervencion antropica con ganaderia. Por otra parte, la mayor abundancia del orden Ephemeroptera coincide con lo reportado por Bucker et al. (2010) para quebradas de montana en el sur de Ecuador, que encontraron mayor abundancia de este orden en estaciones que estaban ubicadas en areas deforestadas, en comparacion con las areas boscosas. Se presento mayor abundancia de Hemiptera y Coleoptera en las estaciones de referencia, lo que se relaciona en el caso de Hemiptera con sus habitos depredadores (Rhagovelia) debido a una mayor cantidad de refugios que pueden usar para capturar sus presas, y en el caso de Coleoptera con una mayor disponibilidad de materia organica gruesa que es fuente de alimentacion para fragmentadores (Anchytarsus), particularmente aquella que ha sido colonizada por hongos o bacterias, permitiendo que los macroinvertebrados asimilen en corto tiempo el alimento (Cummins & Klug, 1979).

Los cambios en la estructura del ensamblaje de macroinvertebrados en corrientes Neotropicales, tambien ocurren de acuerdo a la epoca hidrologica del ano (Bojsen & Jacobsen, 2003). En las estaciones alteradas, los ordenes Ephemeroptera y Diptera se incrementaron en los periodos de transicion y tuvieron una disminucion marcada durante el periodo de lluvia, lo cual puede deberse a una mayor entrada de sedimentos al cauce y a un mayor arrastre. Por su parte, la mayor abundancia relativa de macroinvertebrados para las estaciones de referencia se dio en epoca seca, presentando el orden Trichoptera los valores mas altos en dicho periodo, lo cual coincide con lo reportado por Mathuriau et al. (2008) que menciona que el descenso del nivel del agua permite la construccion de refugios para especies de este orden. Al respecto, se conoce que la disponibilidad del sustrato esta relacionada con el mantenimiento de la vegetacion riparia (Bojsen & Barriga, 2002) y que su presencia se asocia con mayor cantidad de refugios contra los depredadores y para soportar las corrientes de agua. Tambien parece haber una relacion con la disponibilidad de alimento, la construccion de casas de Trichoptera, y la presencia de sitios de ovoposicion y emergencia para los insectos acuaticos (Couceiro et al., 2007). El aumento en la abundancia del ensamblaje de macroinvertebrados en el periodo seco tambien ha sido reportado en otros estudios de corrientes Andinas no degradadas (Flecker & Feifarek, 1994; Jacobsen & Encalada, 1998; Ramirez, Pringle & Douglas, 2006; Rios-Pulgarin et al., 2016a).

La menor abundancia relativa se presento en la epoca de lluvias, que corresponde a los periodos donde se pueden presentar mayores cambios en las variables ambientales por el aumento del caudal y la velocidad de la corriente, asi como por el ingreso de mas sedimentos al cauce. En el caso de los insectos acuaticos en ambientes loticos, el aumento del caudal en el periodo lluvioso puede incrementar del arrastre de los organismos, disminuyendo la abundancia de los mismos (Oliveira & Bispo, 2001).

Las estaciones de referencia presentaron mayor promedio de taxones EPT, debido a que dichos ordenes son sensibles a las perturbaciones antropicas, por lo que suelen estar mas asociados a quebradas con zonas riberenas protegidas que presentan mejores condiciones de calidad del agua y de habitat que en las quebradas con influencia de ganaderia (e.g. Moya, Oberdorff, Bigorne, Zubieta & Camacho, 2006; Lorion & Kennedy, 2009; Death & Collier, 2010; Giraldo et al., 2014). Los cambios en la riqueza de los taxones EPT asociados con la alteracion de la vegetacion riberena se han relacionado con las especies de macroinvertebrados que dependen de la alimentacion de materia aloctona (Death & Collier, 2010; Burcher, Valett, & Benfield, 2007). El porcentaje de cobertura boscosa influye en la proporcion de taxones EPT, ya que estos ordenes desempenan un papel importante en el ciclo de los nutrientes y la transferencia de energia (Ferreira et al., 2014; Graca, 2001; Castro, Sylvain, & Callisto, 2017).

En las estaciones alteradas fueron importantes los taxones Leptonema, Baetodes y Mayobaetis, lo que coincide con lo reportado por (Lorion & Kennedy, 2009), que encontraron que la familia Baetidae fue mas abundante en corrientes dominadas por matrices de pastizales, lo cual se debe a que son taxones que no dependen del carbono terrestre directamente sino que pueden aprovechar el aumento de la produccion primaria de los arroyos. Lo anterior, se debe a la disminucion en la salud en las corrientes deforestadas cuando la productividad primaria excede sustancialmente la respiracion (Bunn, Davies, & Mosisch, 1999). Zuniga, Rojas, y Mosquera (1997) mencionan que Baetodes se caracteriza por ser un organismo adaptado a diferentes tipos de calidad de agua. Por su parte, a las estaciones de referencia se asociaron los taxones Thraulodes, Anacroneuria, Rhagovelia, Helicopsyche, y Macrelmis, con mayores valores de los indices QBR-And, IHF y BMWP, menor temperatura del agua y mayor oxigeno disuelto. Una mayor abundancia de Thraulodes se ha asociado a zonas de bosque (Lorion & Kennedy, 2009), ya que es altamente sensible a disminuciones de oxigeno y a condiciones de contaminacion (Zuniga et al., 1997); ademas Macrelmis ha sido reportado como caracteristico de zonas no degradadas (Mesa, 2010).

Los grupos funcionales troficos estuvieron dominados por recolectores y raspadores, por taxones generalistas con dos o mas grupos troficos, similar a lo reportado por Ramirez y Pringle (1998), Tomanova et al. (2006) y Rios-Pulgarin et al. (2016a). Sin embargo, los GFT mostraron cambios relacionados con la presencia o ausencia de vegetacion de ribera en las estaciones. En las estaciones alteradas se encontro mayor abundancia de colectores-recolectores (CG) y de colectores-filtradores (CF). Lo cual coincide con lo encontrado por Bojsen y Jacobsen (2003) quienes mencionan que la densidad relativa de colectores y filtradores aumento en quebradas con mayor grado de deforestacion, y por Ramirez & Gutierrez-Fonseca (2014b) que destacan que los CG son abundantes en las areas con flujo lento donde las particulas finas son abundantes y los CF capturan particulas directamente de la columna de agua como en el caso de estaciones alteradas por deforestacion donde se presenta mayor ingreso de sedimentos.

Por su parte, para las estaciones de referencia los GFT que presentaron diferencias en abundancia fueron colectores-recolectores/ raspadores (CG/SC) y depredadores (PR). La mayor abundancia de colectores-recolectores/ raspadores se ha relacionado con la rapida y continua descomposicion del material aloctono en detritus finos que ocurre en arroyos tropicales durante el ciclo hidrologico anual (Dobson, Magana, Mathooko, & Ndegwa, 2002; Tomanova et al., 2006). La presencia de grupos troficos raspadores y depredadores en estaciones de referencia esta asociada con la mayor disponibilidad de habitats y mayor movilidad en los diferentes sustratos, sin embargo, esto implica mayor exposicion al flujo y por ende mas riesgo de deriva (Tomanova et al., 2006). La mayor abundancia relativa de PR en estaciones con cobertura arborea en sus margenes, coincide con lo encontrado por Bojsen y Jacobsen (2003) quienes mencionan que la densidad relativa de depredadores aumento con una mayor cobertura del dosel y la cantidad de detritus de la hojarasca. Otros estudios en rios Andinos tropicales con cobertura boscosa mencionan como GFT mas abundante el de colectores, seguido por los fragmentadores y los depredadores (e.g. Rios-Touma, Encalada, & Prat, 2009; Chara-Serna, Chara, Zuniga, Pedraza, & Giraldo, 2010; Chara-Serna, Chara, Zuniga, Pearson, & Boyero, 2012).

La presencia de CG/SC y taxones con dos o mas GFT en estaciones de referencia y alteradas puede estar mas relacionada con alta disponibilidad de habitats, principalmente en estaciones con cobertura de bosque en sus margenes, y a una relativa flexibilidad trofica que reduce la superposicion de nichos que disminuye la competencia inter e intraespecifica (Woodward & Hildrew, 2002), lo que contribuye a incrementar la supervivencia y facilitar la colonizacion espacial de los insectos acuaticos (Tomanova et al., 2006; Rios-Touma et al. 2011). Esta flexibilidad trofica es usual en ecosistemas loticos tropicales ya que, probablemente le facilita a la comunidad de macroinvertebrados colonizar espacial y temporalmente diferentes habitats (Mihuc, 1997).

El GFT fragmentadores-herbivoros (SH) tuvo una representacion menor en las estaciones estudiadas, lo cual es contrario a lo reportado para otras quebradas tropicales por Rios-Touma et al., (2009) y Chara-Serna et al. (2010; 2012), quienes resaltan que la dominancia de colectores y fragmentadores reflejan la importancia de la hojarasca como recurso alimentario para la entomofauna. Sin embargo, otros estudios tambien han encontrado baja abundancia de SH (e.g. Dobson et al. 2002; Rueda-Delgado, Wantzen, & Tolosa, 2006; Wantzen & Wagner, 2006), y se ha asociado esto con la acelerada descomposicion de la hojarasca por microorganismos debido a las altas temperaturas y a que organismos grandes, como camarones y peces, podrian reemplazar los fragmentadores en quebradas tropicales (Landeiro, Hamada, & Melo, 2008). A pesar de la baja abundancia de SH se presento una asociacion positiva de este GFT con las estaciones de referencia, particularmente del Anchytarsus de la familia Ptilodactylidae, se ha asociado con la abundancia de detritus de la hojarasca (Bojsen & Jacobsen, 2003). Igualmente, Chara-Serna et al. (2010), sugiere que los fragmentadores pueden ser mas importantes en terminos de biomasa por su tamano y pueden presentar una alta importancia ecologica a pesar de la baja abundancia.

Con relacion a los habitos de vida, no existe informacion disponible sobre su respuesta a procesos de deforestacion en otros sistemas. El habito de vida predominante, tanto en estaciones alteradas como de referencia, fue el de los agarradores (Cg), que esta asociado a macroinvertebrados que presentan adaptaciones morfologicas que les permiten adherirse a los sustratos cuando las corrientes son rapidas (Hanson, Springer, & Ramirez, 2010; Rios-Pulgarin et al., 2016a). Rios Pulgan'n et al. (2016a) tambien reportan un predominio de habitos agarradores en un rio Andino colombiano y lo interpretan como una estrategia de adaptacion a los frecuentes eventos de arrastre. La presencia de habitos excavadores (Bu) es mayor en las estaciones alteradas en transicion de lluvias a seco y en epoca seca, lo cual esta asociado a que estos macroinvertebrados se suelen enterrar en sedimentos blandos (Hanson et al., 2010) y lo hacen como respuesta adaptativa a las condiciones de sequia (Rios-Pulgarin et al., 2016a). Los nadadores (Sw) se asociaron mas a estaciones alteradas principalmente en el periodo de lluvias, lo que coincide con lo reportado por (Rios-Pulgarin et al., 2016a), quienes encontraron que los individuos con este habito se asociaron con periodos de gran caudal durante anos de mayor lluvia producidos por el fenomeno de La Nina. Por su parte, los patinadores (Sk) y reptadores (Sp) se asociaron mas a estaciones de referencia, lo que puede deberse a que dichos organismos se arrastran en los sustratos disponibles como hojarasca o madera (Hanson et al., 2010), los cuales son mas abundantes en las estaciones con vegetacion riparia. Estos resultados, pueden estar relacionados al escenario ecologico-evolutivo en el que los macroinvertebrados de las corrientes han evolucionado y la estrecha relacion con la perturbacion, la dureza ambiental y la presion humana (Diaz, Suarez, & Vidal-Abarca, 2008).

En conclusion, la deforestacion condiciona la diversidad taxonomica y funcional del ensamblaje de macroinvertebrados. Las estaciones alteradas presentaron mayor abundancia de los ordenes Diptera y Ephemeroptera, menor numero de familias y de individuos, menor diversidad de Shannon y mayor abundancia de la familia Baetidae (Mayobaetis, Baetidae) y del genero Leptonema. Por su parte, las estaciones de referencia presentaron mayor presencia de los ordenes Coleoptera y Hemiptera, mayor numero de familias, y de individuos, mayor diversidad de Shannon, asi como mayor abundancia de la familia Leptophlebiidae (Thraulodes) y del genero Macrelmis. Desde el punto de vista funcional, las estaciones alteradas presentaron mayor abundancia de los GFT colectores-recolectores (CG) y de colectores-filtradores (CF) y de los habitos de vida excavadores (Bu) y nadadores (Sw), mientras que las estaciones de referencia presentaron predominancia de los GFT colectores-recolectores/raspadores (CG/ SC) y depredadores (PR) y el habito de vida patinador. Con base en lo anterior, se establecio que la diversidad taxonomica (estructura y composicion) del ensamblaje de macroinvertebrados fue menor en estaciones con procesos de deforestacion y a su vez la diversidad funcional presento cambios importantes en la composicion y abundancia de grupos funcionales troficos y los habitos de vida con presencia de taxones mas generalistas y con adaptaciones a ambientes con mayor alteracion en las estaciones sin cobertura arborea en sus margenes, lo que permite aceptar la hipotesis de investigacion.

Asi mismo, es importante resaltar que el conocimiento de las variables que inciden sobre la estructura taxonomica y funcional de los ensamblajes de macroinvertebrados, y como estos responden a afectaciones a la deforestacion, puede ayudar a determinar la escala a la cual se deben realizar los esfuerzos de proteccion o restauracion que mejoren o mantengan las condiciones ambientales y ecologicas de los rios. Tambien es necesario aumentar el conocimiento biologico de los habitos de vida y de los grupos funcionales troficos y su respuesta a estas afectaciones, de manera que se puedan usar como indicadores de conservacion de los recursos hidricos y bosques de los bosques de ribera Andina.

Declaracion de etica: los autores declaran que todos estan de acuerdo con esta publicacion y que han hecho aportes que justifican su autoria; que no hay conflicto de interes de cualquier tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos eticos y legales pertinentes. El documento firmado se encuentra en los archivos de la revista.

AGRADECIMIENTOS

A la empresa ISAGEN S.A. E.S.P., a la Corporacion Autonoma Regional de los Rios Negro y Nare-CORNARE y a la Universidad Nacional de Colombia por la financiacion del proyecto 20101009235 "Estudio de la biologia, ecologia y diversidad genetica de las poblaciones naturales de sabaleta Brycon henni en las cuencas de los rios Nare y Guatape, Antioquia".

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Esnedy Galeano-Rendon (1) & Nestor Javier Mancera-Rodriguez (2)*

(1.) Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellin, Grupo Ecologia y Conservacion de Fauna Silvestre, Calle 59A No. 63-20, Medellin, Colombia; emgaleanor@unal.edu.co

(2.) Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellin. Departamento de Ciencias Forestales, Grupo Ecologia yConservacion de Fauna Silvestre, Calle 59A No. 63-20, Bloque 20, oficina 211, Medellin, Colombia; njmancer@unal.edu.co

* Correspondencia

Recibido 17-XI-2017.

Corregido 20-III-2018.

Aceptado 05-X-2018.

Leyenda: Fig. 1. Abundancia relativa de ordenes de macroinvertebrados en estaciones alteradas y de referencia (A), y para los cuatro periodos hidrologicos (B) en cuatro quebradas Andinas afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia.

Fig. 1. Relative abundance of macroinvertebrate orders in altered and reference stations (A), and for the four hydrological periods (B) in four Andean creeks tributaries of Nare and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia.

Leyenda: Fig. 2. Analisis discriminante canonico entre estaciones alteradas y referencia, basado en la abundancia de macroinvertebrados y variables ambientales en cuatro quebradas Andinas afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia. SO, saturacion de oxigeno; QBR, calidad de bosque de ribera; IHF, indice de habitat fluvial; BWMP, Indice Biological Monitoring Working Party y ASNM, altura sobre el nivel del mar.

Fig. 2. Discriminant canonical analysis between altered seasons and reference, based on macroinvertebrates abundance and environmental variables in four Andean creeks tributaries of Nare and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia. SO, oxygen saturation; QBR, quality of riverside forest; IHF, river habitat index; BWMP, Biological Monitoring Working Party Index ASNM, elevation above sea level.

Leyenda: Fig. 3. Abundancia relativa de grupos funcionales troficos (GFT) de macroinvertebrados en las estaciones alteradas y de referencia (A), y para los cuatro periodos hidrologicos (B) en cuatro quebradas Andinas afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia. CG, colectores-recolectores; CF, colectores-filtradores; SH, fragmentadoresherbivoros; SC, raspadores; PR, depredadores.

Fig. 3. Relative abundance of functional feeding groups (FFG) of macroinvertebrates in altered and reference stations (A), and for the four hydrological periods in four Andean creeks tributaries of Nare and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia. CG, collectors-gatherers; CF, collectors-filters; SH, shredders-herbivores; SC, scrapers; PR, predators.

Leyenda: Fig. 4. Abundancia relativa de habitos de vida de macroinvertebrados en las estaciones alteradas y de referencia (A), y para los cuatro periodos hidrologicos (B) en cuatro quebradas Andinas afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia. Bu, excavadores; Cb, escaladores; Sp, reptadores; Sw, nadadores; Di, buceadores; Cg, agarradores; Cw, rastreadores; Sk, patinadores.

Fig. 4. Relative abundance of life habits macroinvertebrates in altered and reference stations (A), and for the four hydrological periods in four Andean creeks tributaries of Nare and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia. (B). Bu, burrowers; Cb, climbers; Sp, sprawlers; Sw, swimmers; Di, divers; Cg, clingers; Cw, crawlers; Sk, skaters.

Leyenda: Fig. 5. (A) Analisis discriminante canonico (ADC) entre estaciones alteradas y referencia basado en grupos funcionales troficos (GFT) de macroinvertebrados y variables ambientales, y (B) ADC entre estaciones alteradas y referencia basado en habitos de vida de macroinvertebrados y variables ambientales en cuatro quebradas Andinas afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia. CG, colectores-recolectores; CF, colectores-filtradores; SH, fragmentadoresherbivoros; SC, raspadores; PR, depredadores. Bu, excavadores; Cb, escaladores; Sp, reptadores; Sw, nadadores; Di, buceadores; Cg, agarradores; Cw, rastreadores; Sk, patinadores.

Fig. 5. (A) Canonical discriminant analysis (CDA) between altered seasons and reference, based on functional feeding groups (FFG) of macroinvertebrates and environmental variables, and (B) CDA between altered seasons and reference, based on life habits of macroinvertebrates and environmental variables in four Andean creeks tributaries of Nare and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia. CG, collectors-gatherers; CF, collectors-filters; SH, shreddersherbivores; SC, scrapers; PR, predators. Bu, burrowers; Cb, climbers; Sp, sprawlers; Sw, swimmers; Di, divers; Cg, clingers; Cw, crawlers; Sk, skaters.
CUADRO 1
Caracteristicas generales de cuatro quebradas andinas (alteradas y de
referencia) afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio
Magdalena, Colombia

TABLE 1
General characteristics of the four Andean creeks tributaries of Nare
and Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia

Quebrada    Cuenca    Estacion        Coordenadas

                                        Latitud

La          Nare         El       6[grados]19'52.5" N
Magdalena                E2       6[grados]18'42.4" N
                         E3       6[grados]17"52.9" N

Las         Nare         E4        6[grados]2r30.4"N
Mercedes                 E5       6[grados]21'39.5" N
                         E6       6[grados]21'50.4" N

Penoles     Guatape      E7       6[grados]15'49.6" N
                         E8       6[grados]16'04.4" N
                         E9       6[grados]16'27.2" N

El cardal   Guatape      E10      6[grados]16"47.5" N
                         E11      6[grados]16"37.5" N
                         E12      6[grados]16'46.6" N

Quebrada    Cuenca    Estacion        Coordenadas

                                       Longitud

La          Nare         El      75[grados]17'04.8" W
Magdalena                E2      75[grados]15'28.7" W
                         E3      75[grados]14'08.8" W

Las         Nare         E4      75[grados]10'08.3" W
Mercedes                 E5      75[grados]09'50.5" W
                         E6      75[grados]09'34.6" W

Penoles     Guatape      E7      75[grados]05'06.4" W
                         E8      75[grados]05'12.7" W
                         E9      75[grados]05'23.7" W

El cardal   Guatape      E10     74[grados]56'27.4" W,
                         E11     74[grados]55'47.9" W
                         E12     74[grados]55'24.6" W

Quebrada    Cuenca    Estacion   Altitud      Ancho     Profundidad
                                (m.s.n.m)   medio (m)        (m)

La          Nare         E1        2140        5.2        0.50-0.90
Magdalena                E2        1882        9.4        0.40-1.00
                         E3        1875        14.4       0.60-1.20

Las         Nare         E4        1745        10.6       0.50-1.20
Mercedes                 E5        1686        15.4       0.40-1.00
                         E6        1586        13.5       0.60-1.40

Penoles     Guatape      E7       1 265        14.6       0.60-1.20
                         E8       1 246        13.4       0.60-1.40
                         E9       1 201        16.5       0.60-1.40

El cardal   Guatape     E10        944         11.7       0.60-1.50
                        E11        940         11.0       0.60-1.10
                        E12        898         11.1       0.50-0.80

Quebrada    Cuenca    Estacion            Observaciones

La          Nare         El     Vegetacion de ribera reducida o
Magdalena                       ausente en los dos margenes.
                         E2     Predominio de actividades
                                agropecuarias. Sustrato arenoso-
                                pedregoso y aguas turbias por material
                                sedimentado.
                         E3     Erosion en los margenes. Predominio de
                                rapidos y rizos en Estaciones 1 y 2 y
                                de corrientes en la 3.

Las         Nare         E4     Vegetacion de ribera con especies
Mercedes                        nativas en ambos margenes, con un 100
                                % de uso de suelo en bosque. Sustratos
                                rocosos y predominio de rapidos.
                         E5     Vegetacion de ribera reducida en los
                                dos margenes, con escasos arboles de
                                especies nativas. Predominio de
                                pastos.
                         E6     Sustrato arenoso-pedregoso, barrera
                                natural formada por rocas. Erosion en
                                los margenes. Predominio de rapidos,
                                corrientes y rizos. Presencia de
                                aceites en sedimento o en el agua en
                                E6

Penoles     Guatape      E7     Vegetacion de ribera con especies
                         E8     nativas en ambos margenes, con un 100
                                % de uso de suelo en bosque en
                         E9     E7 y E9 y cerca de un 80% en E8
                                estacion que presento algunos tramos
                                con presencia de pastos y disminucion
                                de la vegetacion riparia. Sustrato
                                pedregoso. Predominio de rapidos.

El cardal   Guatape     E10     Vegetacion de ribera con vegetacion
                        E11     nativa en ambos margenes con un 100%
                        E12     de uso de suelo en bosque. Sustrato
                                arenoso-pedregoso, presencia de
                                materia organica en descomposicion.
                                Predominio de corrientes.

CUADRO 2
Valores de los indices y caracteristicas quimicas de cuatro quebradas
andinas (alteradas y de referencia) afluentes de los Rios Nare y
Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia. Colombia

TABLE 2

Values of the indexes and chemical characteristics of altered and
reference stations in four Andean streams, tributaries of Nare and
Guatape Rivers, Magdalena River system, Colombia

                                         Estaciones alteradas (5)

                                   Media     D.S (Min-Max)    C.V %

IHF                                50.6       8.7 (37-61)      17.2
QBR-And                            15.0       8.4 (5-25)       55.8
BMWP/Col                           60.3      18.1 (36-84)      30.0
[O.sub.2] (mg/L)                    9.2       1.9 (7-12)       20.5
pH                                  8.3        0.3 (8-9)       3.8
Conductividad ([micron]S cm-1)     24.3       2.5 (21-28)      10.2
Temperatura agua ([grados]C)       18.7       1.0 (18-20)      5.2
Saturacion de Oxigeno (%)          83.7      31.7 (30-110)     37.8
T.S.D (mg/L)                       20.5       4.9 (16-28)      24.0

                                       Estaciones de referencia (7)

                                  Media     D.S (Min-Max)     C.V %

IHF                                79.7      7.8 (70-97)       9.8
QBR-And                            82.9      8.8 (70-95)       10.6
BMWP/Col                          107.4      6.9(98-119)       6.4
[O.sub.2] (mg/L)                   10.0     2.2 (7.3-14.4)     22.5
pH                                 7.8      0.2 (7.5-8.0)      2.0
Conductividad ([micron]S cm-1)     26.2    8.2 (16.3-40.3)     31.2
Temperatura agua ([grados]C)       19.8      1.5 (17-22)       7.5
Saturacion de Oxigeno (%)          93.6     27.2 (67-151)      29.0
T.S.D (mg/L)                       25.4    9.6 (14.3-42.3)     37.8

Fuente: Galeano et al. (2017).Source: Galeano et al. (2017).

Desviacion Estandar (D.S), Coeficiente de Variacion (C.V) y Solidos
Disueltos Totales (T.D.S).

CUADRO 3
Valores de diversidad y condicion ecologica para el ciclo hidrologico
anual de cuatro quebradas Andinas (alteradas y de referencia)
afluentes de los Rios Nare y Guatape, sistema Rio Magdalena, Colombia

TABLE 3
Values of diversity, ecological conditions for altered and reference
stations for the hydrological cycle

                                      Alteradas

                            Minimo    Maximo     Media

Diversidad
Numero de taxones             14        35        25
Numero de individuos          162       457      322.4
Indice de Shannon (H')       2.17      2.70      2.41
Dominancia (D)               0.12      0.17      0.14
Equidad de Simpson (1-D)     0.83      0.88      0.86
Numero de taxones raros        6        23        13

Condicion ecologica
Taxones EPT                    8        13       10.8

                                      Referencia

                            Minimo    Maximo     Media

Diversidad
Numero de taxones             35        42        39
Numero de individuos          390     1231.0     965.4
Indice de Shannon (H')       2.02      3.03      2.58
Dominancia (D)               0.07      0.23      0.13
Equidad de Simpson (1-D)     0.77      0.93      0.87
Numero de taxones raros       27        35        31

Condicion ecologica
Taxones EPT                   14        15       14.9
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Author:Galeano-Rendon, Esnedy; Mancera-Rodriguez, Nestor Javier
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Dec 1, 2018
Words:10676
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