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Efecto toxico de Argemone subfusiformis Ownb. y Tagetes patula Link sobre larvas del IV estadio y pupas de Aedes aegypti L.

Toxic activity of Argemone subfusiformis Ownb. and Tagetes patula Link against Aedes aegypti L. fourth instar larvae and pupae

Introduccion

Los mosquitos son los responsables de la transmision biologica de varias enfermedades consideradas de alta incidencia y en muchos casos mortales en paises tropicales y subtropicales (Organizacion Mundial de la Salud, 1984, Organizacion Mundial de la Salud, 1985). Segun la Organizacion Panamericana de la Salud (2008) el cambio climatico, escasez de politicas publicas en salud, presupuestos regionales y nacionales restringidos asi como la falta de una educacion y reordenamiento ambiental, ademas de los conocidos surgimientos de resistencia a insecticidas, condicionan el rapido desarrollo de vectores de malaria, dengue, fiebre amarilla, bartonelosis, leishmaniasis, entre otros, convirtiendo tales lugares en zonas de alto riesgo de transmision (Ministerio de Salud, 1999; Organizacion Panamericana de la Salud, 2005; Yadon et al., 2006; Intergovernmental Panel On Climate Change, 2007). En lo concerniente al incremento de la resistencia de artropodos se han llevado a cabo numerosos estudios que demuestran tal tendencia (Organizacion Mundial de la Salud, 1986; Montada et al., 2005; Figueroa et al., 2006: Vargas et al., 2006), lo cual ha conllevado a la busqueda de nuevos principios activos para su evaluacion y validacion cientifica (Guerra et al., 2001; Beyra et al., 2004), orientados a la aceptacion y uso de la poblacion como actor principal en la solucion del problema, tomando en cuenta la relacion planta-problema de salud y eficacia farmaco-biocida (Perez, 2002; Toledo-Romani et al., 2006). La Iniciativa del Programa sobre Enfoques Ecosistemicos en la Salud Humana del Centro Internacional de Investigacion para el Desarrollo (CIID) propone una estrategia en el manejo integrado del ambiente y un enfoque ecologicoglobal para la promocion de la salud. (Feola & Bazzani, 2002; Bobadilla et al., 2008).

Coherentes con esta estrategia, la disponibilidad y uso de plantas aplicados para uso tanto medicinales como biocidas, concuerda con el bajo costo, disponibilidad, accesibilidad y biodegradabilidad en relacion a su contraparte sintetica (Parra et al., 2007). En el Peru, alrededor de 300 especies de plantas, entre nativas e introducidas, son potencialmente utiles para el manejo de poblaciones de insectos plagas (Gomero, 2000). En las colecciones del Herbario de la Universidad Nacional Agraria La Molina, se encuentran depositadas 229 plantas con propiedades biocidas efectivas sobre insectos (Vilcapoma, 2000) cuyo efecto biologico se debe a la accion de taninos, flavonoides, alcaloides, aceites esenciales entre otros (Spainhour, 2005; Lock, 1994; Medappa, 2003).

En Trujillo, Peru, se conocen dos generos con bioactividades muy particulares: Argemone y Tagetes. Los extractos crudos de A. mexicana poseen efecto en Plasmodium berghei (Carrillo & Diaz, 2005), en tanto que los extractos etanolicos y metanolicos de A. subfusiformis "cardo santo" muestran propiedades abortivas (Carrizo et al., 2002). Se reconocen 9 especies de Tagetes en el Peru (Mostacero, 2002) de las cuales T. minuta denota actividad insecticida sobre Pediculus humanus capitis "piojo humano" (Cestari et al., 2004) y en asociacion con sorgo posee propiedades repelentes sobre Bemisia spp. (Gonzalez et al., 2006). Del mismo modo, T. patula "marigold" tiene accion antihelmintica contra Haemonchus contortus (Varshneya & Telang, 2006). Sin embargo es conocido el uso de plantas para combatir mosquitos (Tamez et al., 2001; Choochote et al., 2004) ya sea mediante extractos acuosos, organicos o compuestos puros (Singh & Bansal, 2003; George & Vincent, 2005).

Ambas especies constituyen aportes significativos en el control de artropodos de importancia en salud publica. Sin embargo, el conocimiento de sus actividades biologicas, adecuado procesamiento de la muestra y creacion de productos terminales conllevan a abrir una excelente alternativa a mediano plazo, con desplazamiento competitivo, de los insecticidas sinteticos. En Trujillo, aun no se proponen estrategias bajo los paradigmas de enfoque ecosistemico y salud humana en la disminucion del vector Aedes aegypti transmisor del dengue. A esto se anade que el programa de control vectorial usa tradicionalmente el insecticida organofosforado temefos (Abate) para las fases larvarias de A. aegypti (Ministerio de Salud, 2002), vector que esta mostrando resistencia en otras partes de Sudamerica y Peru (Bisset, 2002; Chavez et al., 2005; Ponlawat et al., 2005). Por lo tanto, en su primera fase, el el presente trabajo evaluo extractos etanolicos de las hojas de Argemone subfusiformis Ownb "cardosanto" y Tagetes patula Link "marigol" sobre larvas IV y pupas de Aedes aegypti, en laboratorio.

Materiales y metodos

El procesamiento de los extractos y la crianza de Aedes aegypti se realizaron en el laboratorio de Entomologia de la Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional de Trujillo, provincia de Trujillo, departamento La Libertad, entre los meses de abril a diciembre de 2007, a una temperatura de 24 [+ o -] 2 [grados]C y una humedad relativa de 55% [+ o -] 5 .

Material vegetal. Las hojas de Argemone subfusiformis Ownb y Tagetes patula Link, se colectaron en el Anexo La Merced, distrito de Laredo (8[grados]08'30"S), provincia de Trujillo, luego de lavadas se colocaron en papel periodico bajo sombra durante 7 dias. La muestra seca se trituro en un molino casero hasta alcanzar un tamano entre 0,5 y 1 mm.

Procesamiento de los extractos. Por cada planta se maceraron 1500 g de hojas en 4 litros de etanol al 96% durante 7 dias a temperatura ambiente, bajo condiciones de movimientos continuos del recipiente de contencion para aumentar la superficie de extraccion y difusion de las sustancia bioactivas. El macerado se filtro en papel Whatman N 1, concentro a sequedad con ventilacion permanente de aire frio y peso por diferencia en peso del recipiente y redisolvio con 45 mL de agua destilada. A partir de la sustancia madre biocida final, se obtuvieron las respectivas concentraciones de cada planta.

Bioensayo. En el bioensayo estandar se tomaron larvas y pupas procedentes de la quinta generacion de crianza. Sin embargo, previo a este, se llevaron a cabo bioensayos preliminares para la determinacion referencial de las concentraciones (Ventosilla, 2001). En el bioensayo estandar se emplearon 1000 larvas del IV estadio y 1000 pupas de A. aegypti, distribuidas en 80 vasos de tecnopor, con una disposicion tal que abarque los 5 tratamientos mas el testigo. A ambos grupos se anadieron 9,6; 19,2; 38,4; 76,8; y 153,6 mg/L de los extractos etanolicos de A. subfusiformis y T. patula hasta los 250 mL de capacidad con 25 larvas o pupas por 3 repeticiones y su correspondiente testigo a base de agua potable declorinada (World Health Organization, 2005).

Crianza de larvas, pupas y adultos de A. aegypti

Crianza de larvas. Las larvas de III y IV estadio de A. aegypti se colectaron de depositos de cilindros con agua ubicados en la Universidad Nacional de Trujillo. Luego de trasladarlas al laboratorio de Entomologia, las larvas se colocaron en fuentes de plastico de 40 x 28 x 5 cm con 4 litros de agua potable declorinada. El alimento para larvas consistio en un balance proteico 1:1 de higado de pollo y res esterilizados a 80 [grados]C a raciones de 2 veces por dia aumentando la cantidad segun densidad y estadio larval. El agua usada para la crianza se cambio diariamente evitando asi el desarrollo de microorganismos patogenos (Ventosilla, 2001).

Crianza de pupas. Las pupas se extrajeron diariamente con pipetas plasticas de 5 mL y "cazadores manuales" de 2 cm de diametro, para ser colocadas en vasos de plastico de 250 mL cubiertos con tul para evitar la salida de mosquitos adultos (Consoli, 1994).

Crianza de adultos. Los adultos emergidos se colocaron en 3 jaulas de organza de 60x60x60 cm sujetadas en armazones de madera de 70x70x70 cm. Para la alimentacion de los machos se utilizaron frascos de 5 mL con solucion de sacarosa al 10% en contacto con tiras de papel de filtro alternando con rodajas de manzana renovadas diariamente. Las hembras se alimentaron con sangre humana por exposicion cutanea. La ovoposicion se realizo en recipientes plasticos con papel filtro y agua dentro de cada jaula de crianza. Los huevos se colectaron y colocaron diariamente en recipientes de plastico de 250 mL con agua para su posterior eclosion. Luego de la eclosion, las larvas recibieron el mismo proceso de crianza empleado al inicio de su coleccion (Consoli, 1994).

Evaluacion de la mortalidad. El registro de la mortalidad de larvas y pupas se realizo en una hoja estandar de evaluacion proporcionada por la World Health Organization (2005). La lectura de la mortalidad se llevo a cabo a las 12, 24, 36 y 48 horas. Las larvas se consideraron muertas cuando no reaccionaban al momento de ser tocadas en la parte dorsal del torax con un puntero (Consoli, 1994) mientras que en el caso de las pupas cuando mostraron una distension corporal, ademas de no reaccionar, al ser tocadas con el puntero.

Analisis estadistico. Las concentraciones letales al 50% (C[L.sub.50]) y 90% (C[L.sub.90]), limites de confianza y ANAVA se determinaron mediante el software SPSS v12, y las rectas probitlogaritmicas se realizaron en Excel 2003.

Resultados

En la Tabla 1, se muestra el porcentaje promedio de mortalidad de larvas IV y pupas de A. aegypti por efecto de los extractos etanolicos en 4 intervalos de tiempo. A. subfusiformis indujo 100% de mortalidad en larvas a las 12 horas a partir de 76,8 mg/L y a las 24, 36 y 48 horas a partir de 38,4 mg/L., siendo el valor mas bajo de mortalidad de 25% a las 12 horas a 9,6 mg/L. En pupas, se registro 100% de mortalidad a las 24 horas a 153,6 mg/L; a las 36 horas a partir de 76,8 mg/L y a las 48 horas a partir de 38,4 mg/L, siendo el valor mas bajo de mortalidad de 20% a las 12 horas a 9,6 mg/L. T. patula provoco la mortalidad maxima de 92% en larvas a las 48 horas a 153,6 mg/L, con el valor mas bajo de mortalidad a 1% a las 12 horas a 38,4 mg/L.; mientras que en pupas se registro 77% de mortalidad a las 48 horas a 153,6 mg/L, siendo la mortalidad mas baja de 1% a las 36 horas a 9,6 mg/L.

En la Tabla 2, se observan las concentraciones letales al 50% (C[L.sub.50]) y 90% (C[L.sub.90]) de A. subfusiformis y T. patula a las 12, 24, 36 y 48 horas de exposicion. La primera, en larvas, ejercio un control del 50% a las 24 y 48 horas de exposicion con 12,2 y 6,24 mg/L respectivamente, en tanto que el control del 90% a las 24 y 48 horas se consiguio con 19,04 y 9,91 mg/L respectivamente. En pupas, se ejercio un control del 50% a las 24 y 48 horas de exposicion con 25,93 y 9,45 mg/L respectivamente, en tanto que el control del 90% a las 24 y 48 horas se logro con 58,72 y 16,92 mg/L respectivamente. En tanto que en T. patula, se ejercio el 50% del control del 50% de larvas a las 24 y 48 horas de exposicion con 143,8 y 72,21 mg/L respectivamente; mientras que el control del 90% a las 24 y 48 de exposicion, se logro con 228,16 y 137,37 mg/L respectivamente. En pupas se ejercio un control del 50% a las 24 y 48 horas de exposicion con 180,36 y 89,91 mg/L respectivamente; en tanto que el control del 90% a las 24 y 48 horas se logro con 271,51 y 167,38 mg/L.

En las Tablas 3, 4, 5 y 6 se muestran los resultados del ANAVA, evidenciando diferencias significativas entre los tiempos y tratamientos.

Las figuras 1 a, b, c y d muestran la mortalidad comparativa de larvas IV de A. aegypti por los extractos de A. subfusiformis y T. patula a las 12, 24, 36 y 48 horas respectivamente. En las figuras 1a y b se observa que los valores de las pendientes correspondientes a la mortalidad del extracto etanolico de A. subfusiformis son mayores a los valores de T. patula, mientras que en las figuras 1c y d la pendiente es menor.

Las figura 1 e, f, g y h muestran la mortalidad comparativa de pupas de A. aegypti por efecto de los extractos etanolicos de A. subfusiformis y T. patula a las 12, 24, 36 y 48 horas respectivamente. Los valores de las pendientes correspondientes a A. subfusiformis son mayores a los valores de las pendientes de T. patula.

Discusion

El extracto foliar etanolico de A. subfusiformis muestra 100% de mortalidad larvaria a las 12 horas de exposicion a 76,8 y 153,6 mg/L mientras que en pupas a las 24 horas a la concentracion de 153,6 mg/L. El efecto en tan corto tiempo en larvas, brinda una idea del efecto biocida que posee esta especie. Existen escasas referencias que permiten comparar resultados de mortalidad con los hallados en el presente trabajo, sin embargo se han reportado actividad antimalarica de A. subfusiformis sobre Plasmodium falciparum y P. berghei (Bourdy et al., 2004; Carrillo & Diaz, 2005). En Peru, ha sido efectivo controlando larvas de Spodoptera frugiperda (Gomero, 2000). Los extractos etanolicos de A. mexicana, son citotoxicos sobre Artemia salina (Diaz, 2000). La mortalidad ocasionada por A. subfusiformis es alta y se deberia al mismo grupo alcaloidal isoquinoleinico protopina y berberina presentes en las hojas, causantes de la toxicidad en ambos estadios de A. aegypti (Carretero, 2001; Gonzalez et al., 1997).

Green, Singer, Sutherland y Hibben (1991) demostraron actividad larvicida sobre A. aegypti en T. minuta a 10 mg/L. dentro de las 24 horas de exposicion. Sin embargo, en el extracto etanolico de T. patula la maxima mortalidad fue de 48% con 153,6 mg/L, mientras que en pupas a igual tiempo y concentracion se alcanzo un 29% de mortalidad; estos resultados son inferiores a los registrados por Macedo et al. (1997), quienes obtuvieron sobre Aedesfluviatilis al mismo tiempo pero a menor concentracion (100 mg/L) porcentajes de mortalidad mayores (65,6%), sin embargo, la mortalidad se incremento a medida que el tiempo transcurrio hasta aproximarse al 100% a las 48 horas de exposicion. Serrato et al. (2003) demostraron un porcentaje de mortalidad mayor (58,2%) sobre Trialurodes vaporariorum a las 24 horas y a menor concentracion (3,5 mg/L) usando los aceites esenciales de Tagetes filifolia.

En el presente trabajo los extractos etanolicos de T. patula mostraron una actividad baja, y no controlan del todo a ningun estado biologico; sin embargo Rodriguez et al. (1999) y Kumar et al. (2000) evaluaron la eficacia de extractos acuosos y alcoholicos de raices, tallos, hojas y flores de especies de Tagetes sobre macroinvertebrados acuaticos y adultos de Sitophilus oryzae cuyas soluciones etilicas de T. patula tienen un poder insecticida notablemente mayor que otras especies sobre todo en hojas y tallos. Tpatula presenta piretrinas, tiofenos, tienilos, piperitonas entre otras sustancias vegetales responsables de los efectos contra insectos (Perich et al., 1995; Vasudevan et al., 1997; Serrato et al., 2003; Rondon et al., 2006). Tambien se reporta para el genero un principio insecticida y nematicida, la tagetona (Vasudevan et al., 1997; Del Vitto, 1998); todas ellas causantes de la toxicidad de T. patula sobre A. aegypti.

[FIGURA 1 OMITIR]

La fase larval es mas susceptible a los extractos en comparacion a la fase pupal, esto se evidencia porque existe una mayor mortalidad de las primeras en un menor tiempo de exposicion, las sustancias responsables de la toxicidad de A. subfusiformis y T. patula podrian actuar en larvas a nivel del sistema digestivo, ya que al alimentarse mediante filtracion y no tener una ingesta selectiva de particulas, las sustancias pueden ingresar produciendo toxicidad. Otra posibilidad seria por contacto y para el caso de pupas mediante tres mecanismos interdependientes: Transporte desde la cuticula al sitio de accion, inhibicion enzimatica y efecto sobre el sistema nervioso central, respiratorio u otro sistema involucrado como una consecuencia bioquimica del primer mecanismo (Bobadilla et al., 2002).

El extracto etanolico de T. patula registro en larvas y pupas, una C[L.sub.50] de 143,8 y 180,36 mg/L respectivamente a las 24 horas de exposicion, Serrato et al. (2003) registraron en aceites esenciales de T. filifolia en Trialurodes vaporariorum a igual tiempo de exposicion, una C[L.sub.50] de 3,54 mg/L, valor inferior al hallado en el presente trabajo, debido a que los aceites esenciales penetrar las membranas produciendo toxicidad de contacto o neurotoxicidad requiriendo por ello de cantidades menores (Kuklinski, 2000; Murray et al., 2007).

En la figura 1a y b los valores de la pendiente indican mayor efecto toxico homogeneo del extracto etanolico de A. subfusiformis en relacion al extracto etanolico de T. patula, lo cual indica que las larvas de A. aegypti son mas susceptibles al primer extracto a las 12 y 24 horas de exposicion, la susceptibilidad se evidencia en una mayor mortalidad. Sin embargo en las figuras 1c y d se establecen pendientes del extracto etanolico de A. subfusiformis comparativamente menores al extracto etanolico de T. patula, lo cual no significa menor toxicidad en el extracto de A. subfusiformis, sino que los valores de la mortalidad tienden a ser constantes a partir de una determinada concentracion de modo que el valor de la pendiente se hace menor frente al valor de la pendiente de T. patula, quien registra una pendiente mayor por mostrar valores de mortalidad ascendentes para las distintas concentraciones.

En las figura 1 e, f, g y h se observan que la mortalidad del extracto etanolico de A. subfusiformis posee pendientes mayores que las correspondientes a la mortalidad por el extracto etanolico de T. patula, en todas ellas la mortalidad se incrementan con la concentracion y tiempos de exposicion. Aspectos que estan en relacion a sus variaciones genetico-fisiologicas que condicionan diferencias en la absorcion, metabolismo y excrecion de la sustancia o sus catabolitos (Bobadilla et al., 2005; Bobadilla et al, 2008).

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Presentado: 19/05/2008

Aceptado: 16/09/2008

Publicado online: 26/02/2009

Judith Vidal (1), Aida Carbajal (1), Manuel Sisniegas (2), Miguel Bobadilla (3)

(1) Laboratorio de Entomologia. Facultad de Ciencias Biologicas. Universidad Nacional de Trujillo. Trujillo. Peru. Email: vida404@ hotmail.com

(2) Facultad de Ciencias Fisicas y Matematicas. Universidad Nacional de Trujillo, Trujillo, Peru.

(3) Laboratorio de Biologia. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Santiago Antunez de Manolo, Huaraz, Ancash, Peru.
Tabla 1. Porcentaje de mortalidad de larvas IV y pupas de Aedes
aegypti por el extracto etanolico de Argemone subfusiformis y
Tagetes patula.
                                     Porcentaje de mortalidad
                                     segun el tiempo de exposicion

Estado biologico   Concentraciones              Hora
                   (mg/L)            12     24     36     48

Argemone subfusiformis

                   9,6               25     37     88     95
                   19,2              45     88     99     99
Larvas             38,4              84     100    100    100
                   76,8              100    100    100    100
                   153,6             100    100    100    100
                   T                 0      0      0      0
                   9,6               20     41     57     75
                   19,2              27     53     77     87
Pupas              38,4              45     79     93     100
                   76,8              68     91     100    100
                   153,6             80     100    100    100
                   T                 0      0      0      0

Tagetes patula

                   9,6               0      1      7      12
                   19,2              3      3      9      21
Larvas             38,4              1      1      31     37
                   76,8              1      32     40     52
                   153,6             1      48     80     92
                   T                 0      0      0      0
                   9,6               0      0      1      9
                   19,2              0      0      5      15
Pupas              38,4              0      0      8      25
                   76,8              0      19     36     56
                   153,6             3      29     53     77
                   T                 0      0      0      0

Tabla 2. Concentraciones letales (mg/L) al 50% ([CL.sub.50]) y 90%
([CL.sub.90]) y limites de confianza (LC) sobre larvas IV y pupas de
Aedes aegypti a las 12, 24, 36, 48 horas de exposicion a los
extractos etanolicos de Argemone subfusiformis y Tagetes patula.

                   Estado
                   biologico   CL     Valor     LC

12 horas

                   Larvas      CL50   22,56     20,28-25,15
A. subfusiformis               CL90   39,56     35,70-44,78
                   Pupas       CL50   71,03     56,59-90,16
                               CL90   154,35    126,82-202,15

                   Larvas      CL50   1154,13   -
T. patula                      CL90   1761,39   -
                   Pupas       CL50   217,04    -
                               CL90   259,12    -

24 horas

                   Larvas      CL50   12,2      11,01-13,42
A. subfusiformis               CL90   19,04     17,41-21,26
                   Pupas       CL50   25,93     18,80-34,42
                               CL90   58,72     47,21-80,37

                   Larvas      CL50   143,8     125,44-170,78
T. patula                      CL90   228,16    195,61-281,58
                   Pupas       CL50   180,36    159,29-212,88
                               CL90   271,51    234,04-333,31

36 horas

                   Larvas      CL50   6,84      -
A. subfusiformis               CL90   10,77     -
                   Pupas       CL50   13,62     9,61-18,22
                               CL90   27,35     21,87-38,18

                   Larvas      CL50   94,81     81,67-112,06
T. patula                      CL90   169,62    146,10-205,58
                   Pupas       CL50   133,38    119,81-151,12
                               CL90   220,72    195,79-256,18

48 horas

                   Larvas      CL50   6,24      -
A. subfusiformis               CL90   9,91      -
                   Pupas       CL50   9,45      7,56-11,38
                               CL90   16,92     14,57-20,53

                   Larvas      CL50   72,21     61,47-85,9
T. patula                      CL90   137,37    117,95-166,9
                   Pupas       CL50   89,91     80,65-101,03
                               CL90   167,38    150,00-190,72

Tabla 3. Analisis de varianza del efecto de Argemone subfusiformis
en larvas IV de Aedes aegypti.

                         Grados de   Suma de
Fuente de variacion      libertad    cuadrados   Cuadrado medio

Tiempos                  3           19,87       6,62
Tratamientos             4           60,89       15,22
Tiempos x Tratamientos   12          17,62       1,47
Error                    30          2,37        0,08
Total                    59          101,71
p: 0,05

Fuente de variacion      F trabajado   F tabulado

Tiempos                  83,75         2,92 *
Tratamientos             192,47        2,69 *
Tiempos x Tratamientos   18,56         2,09 *
Error
Total
p: 0,05

* Existe diferencia significativa

Tabla 4. Analisis de varianza del efecto de Argemone subfusiformis
en pupas de Aedes aegypti.

                         Grados de   Suma de
Fuente de variacion      libertad    cuadrados   Cuadrado medio

Tiempos                  3           44,80       14,93
Tratamientos             4           57,16       14,29
Tiempos x Tratamientos   12          8,32        0,69
Error                    30          1,71        0,05
Total                    59          112,98
p: 0,05

Fuente de variacion      F trabajado   F tabulado

Tiempos                  260,89        2,92 *
Tratamientos             249,61        2,69 *
Tiempos x Tratamientos   12,12         2,09 *
Error
Total
p: 0,05

* Existe diferencia significativa

Tabla 5. Analisis de varianza del efecto de Tagetes patula en larvas
IV de Aedes aegypti.

                         Grados de    Suma de
Fuente de variacion      libertad     cuadrados    Cuadrado medio

Tiempos                  3            54,45        18,15
Tratamientos             4            37,89        9,47
Tiempos x Tratamientos   12           16,01        1,33
Error                    30           9,01         0,30
Total                    59           125,91
p: 0,05

Fuente de variacion      F trabajado   F tabulado

Tiempos                  60,41         2,92 *
Tratamientos             31,53         2,69 *
Tiempos x Tratamientos   4,44          2,09 *
Error
Total
p: 0,05

* Existe diferencia significativa

Tabla 6. Analisis de varianza del efecto de Tagetes patula en pupas
de Aedes aegypti.

                         Grados de   Suma de
Fuente de variacion      libertad    cuadrados   Cuadrado medio

Tiempos                  3           53,01       17,67
Tratamientos             4           36,26       9,06
Tiempos x Tratamientos   12          9,08        0,76
Error                    30          1,93        0,0644458
Total                    59          101,01
p: 0,05

Fuente de variacion      F trabajado   F tabulado

Tiempos                  274,21        2,92 *
Tratamientos             140,65        2,69 *
Tiempos x Tratamientos   11,75         2,09 *
Error
Total
p: 0,05

* Existe diferencia significativa
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Author:Vidal, Judith; Carbajal, Aida; Sisniegas, Manuel; Bobadilla, Miguel
Publication:Revista peruana de biologia
Article Type:Report
Date:Feb 1, 2009
Words:5923
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