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Efecto del hongo Trichoderma harzianum sobre las abejas sin aguijon Scaptotrigona mexicana, Melipona beecheii, y la abeja melifera Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae).

Activity of Trichoderma harzianum upon the stingless bees Scaptotrigona mexicana, Melipona beecheii, and the honey bee Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae).

La antracnosis es una enfermedad causada por el hongo Colletotrichum gloesporioides (Penz) Penz. y Sacc., (Glomerellales: Glomerellaceae), la cual afecta a diversos cultivos, incluyendo el mango. Aunque su control se basa en el uso de fungicidas sinteticos, hace poco tiempo se empezaron a usar la bacteria Bacillus subtilis (Ehrenberg) Cohn (Bacillales: Bacillaceae) y el hongo saprofito Trichoderma spp. (Hypocreales: Hypocreaceae) como agentes de control en la region del Soconusco, Chiapas (Daniel Sanchez, comunicacion personal). Aunque se considera que los microorganismos antagonicos usados para el control de fitopatogenos no representan un riesgo para los insectos polinizadores, una serie de estudios sugieren que cocteles de agroquimicos supuestamente no toxicos pueden convertirse en un problema ambiental (Iwasa et al. 2004). El cultivo de mango no es la excepcion, ya que durante las aplicaciones de B. subtilis y Trichoderma spp., tambien se asperjan insecticidas macrolidos y/ o organofosforados para el control de trips. Mommaerts et al. (2008), evaluaron los efectos de biofungicidas comerciales a base de Trichoderma harzianum Rifai y T. polysporum Rifai en el abejorro Bombus terrestris L., encontrando una baja mortalidad por via oral y cuticular en adultos y larvas. Desafortunadamente no hay estudios que determinen el efecto de T. harzianum sobre especies de abejas diferentes a los generos Apis o Bombus. Por tal razon el objetivo de este trabajo fue evaluar la mortalidad que causa T. harzianum sobre las abejas Scaptotrigona mexicana Guerin-Meneville, Melipona beecheii Bennet y como estandar de comparacion se evaluo a Apis mellifera L. y Anastrepha ludens Loew.

Las pruebas de patogenicidad se realizaron en El Colegio de la Frontera Sur, en la ciudad de Tapachula, Chiapas, Mexico, durante los meses de abril a mayo de 2015. Previo al experimento se evaluo la viabilidad del hongo usando la metodologia descrita por Wraight et al. (2007). Se expusieron de manera topica abejas forrajeras adultas de S. mexicana, M. beecheii y de A. mellifera, obtenidas de colonias que no recibieron ningun tratamiento con cualquier sustancia quimica y que se encontraban con suficientes crias y reservas, ademas de una poblacion adulta numerosa. Tambien se evaluo a una cepa de la mosca mexicana de la fruta Anastrepha ludens Loew (Diptera: Tephritidae) criada en el laboratorio con fines comparativos. Las abejas y las moscas se expusieron a la concentracion de T. harzianum sugerida por el proveedor para el control de antracnosis (Bioben, Agricola Innovacion, Mexico: 1.2 x [10.sup.9] UFC/L). Como tratamiento control se asperjo una solucion de Tween al 0.1% (componente inerte). Antes de la inoculacion los especimenes se colocaron en un refrigerador a 5[grados]C por cinco minutos para facilitar su manejo. La inoculacion se realizo colocando los insectos en una arena de exposicion, la cual fue asperjada con una torre microaspersora que aplicaba la formulacion bajo un flujo constante de aire a 1.41 kg/[cm.sup.2] (Mascarin et al. 2013). Para el caso de S. mexicana, A. mellifera y A. ludens se hicieron ocho repeticiones por especie, tres de las cuales correspondieron al tratamiento control. En cada repeticion se expusieron 30 abejas. Para el caso de M. beecheii se hizo el mismo numero de repeticiones, pero cada repeticion consistio en 12 abejas, debido a la baja densidad de obreras en las colonias de esta especie. Una vez inoculados los insectos se introdujeron en un recipiente de plastico transparente (25 cm altura, 12 cm diametro) y se mantuvieron en laboratorio a 28 [+ o -] 2 [grados]C, en completa oscuridad las 24 horas y se alimentaron con agua-miel. Se hizo un seguimiento de la mortalidad de los especimenes durante ocho dias. El porcentaje de mortalidad se verifico cada 24 horas: un insecto se considero muerto si en estado inmovil no respondia a la agitacion del recipiente. Para verificar si la causa de la muerte habia sido el hongo, se tomaron los insectos muertos y se depositaron en camaras humedas durante 96 horas, se tomaron muestras de las abejas "micosadas" para detectar su infeccion por el hongo y se llevaron a cabo pruebas para la identificacion de T. harzianum (Barnett & Hunter 1999). Los resultados del porcentaje de mortalidad obtenidos se analizaron por ANOVA de una via de medidas repetidas por especie.

La viabilidad de la formulacion de T. harzianum fue del 90.1%, por lo que los resultados obtenidos pueden considerarse confiables. El efecto causado por T. harzianum fue muy similar entre el tratamiento control y el expuesto al hongo en las tres especies de abejas y en A. ludens (Fig. 1). Para M. beecheii ([F.sub.1,6] = 7.17, P = 0.04) y A. ludens ([F.sub.1,6] = 9.54, P = 0.02) la mortalidad no fue significativa a [alpha] = 0.01. Sin embargo, la mortalidad en las abejas expuestas fue significativamente mayor en S. mexicana ([F.sub.1,6] = 19.17, P < 0.01) y A. mellifera ([F.sub.1,6] = 24.19, P < 0.01) Tanto para S. mexicana como para A. mellifera la diferencia se debio a la mortalidad en el tratamiento expuesto que fue mayor en los dos primeros dias de exposicion (prueba de Tukey HSD, P < 0.05). En las cuatro especies la mortalidad vario significativamente en el tiempo ([F.sub.1,6] = 19.17, P < 0.001) y fue menor a 40% en el grupo expuesto y control al terminar los 8 dias de observaciones. Los datos obtenidos indicaron que Bioben(r) presento poca actividad sobre A. ludens y las tres especies de abejas. En un trabajo previo, Mommaerts et al. (2009) reportaron baja mortalidad (<15%) en B. terrestris despues de ser expuesto al biofungicida Trianum-P (formulacion a base de T. harzianum cepa T22). Aunque la alta mortalidad que se observo en los primeros dias en S. mexicana y A. mellifera fue sugestivo de un efecto causado por el hongo, en los dias subsecuentes no se observo el mismo patron, lo que puede significar que algunas especies fueron susceptibles a los componentes inertes de la formulacion. Este es un campo poco explorado pero que merece atencion, ya que hay evidencia que indica que diferentes formulaciones provocan diferentes mortalidades (Mayes et al. 2003, Mohan & Gujar 2001). Finalmente, los resultados del presente trabajo sugieren que la formulacion comercial de T. harzianum (Bioben[R]) no representa un riesgo para las abejas S. mexicana, M. beecheii y A. mellifera. Los siguientes pasos son: 1. Evaluar el efecto de este patogeno en combinacion con otros plaguicidas usados para el control de plagas, a fin de descartar los posibles efectos sinergicos que pudieran tener sobre las abejas (Iwasa et al. 2004) y 2. Determinar el efecto de los componentes de las formulaciones comerciales para evaluar su contribucion a la toxicidad del compuesto.

[FIGURA 1 OMITIR]

AGRADECIMIENTOS. Este trabajo fue financiado por el proyecto "Validacion y desarrollo de tecnologia para el manejo integrado de moscas de la fruta en mango con enfoque en areas grandes" de SAGARPA-CONACYT (numero 163431).

LITERATURA CITADA

Barnett, H L., & Hunter, B. 1999. Ilustrated genera of imperfect fungi. Fourth edition. Aps press. Minneapolis, Minnesota, USA. 218 pp.

Iwasa, T., Motoyama, N., Ambrose, J. & Ro, M. 2004. Mechanism for the differential toxicity of neonicotinoid insecticides in the honey bee, Apis mellifera. Crop Protection, 23: 371-378.

Mascarin, G. M., Quintela, E. D., Da Silva, E. G. & Arthurs, S. P. 2013. Precision micro-spray tower for application of entomopathogens. BioAssay, 8: 1-4.

Mayes, M. A., Thompson, G. D., Husband, B. & Miles, M. M. 2003. Spinosad toxicity to pollinators and associated risk. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology, 179: 37-71.

Mohan, M. & Gujar, G. T. 2001. Toxicity of Bacillus thuringiensis strains and commercial formulations to the diamondback moth, Plutella xylostella (L.). Crop Protection, 20: 311-316.

Mommaerts, V., Platteau, G., Boulet, J., Sterk, G. & Smagghe, G. 2008. Trichoderma-based biological control agents are compatible with the pollinator Bombus terrestris: A laboratory study. Biological Control, 46: 463-466.

Mommaerts, V., Sterk, G., Hoffmann, L. & Smagghe, G. 2009. A laboratory evaluation to determine the compatibility of microbiological control agents with the pollinator Bombus terrestris. Pest Management Science, 65: 949-955.

Wraight, S. P., Inglis, G. D. & Goettel, M. S. 2007. Fungi. Pp 223-248. In: Lacey, L.A. & H.K. Kaya (Eds.). Field manual of techniques in invertebrate pathology. Springer, The Neetherlands.

RICARDO ALBERTO TOLEDO-HERNANDEZ, CHRYSTIAN JARETH SAAVEDRA-SANTOS, JUAN EDUARDO BETANZOS-SIMON, Daniel SANCHEZ-GUILLEN *

El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Departamento de Agricultura Sociedad y Ambiente, Carr. Antiguo Aeropuerto, Km 2.5, C.P. 30700 Tapachula, Chiapas, Mexico.

* Autor para correspondencia: dsanchez@ecosur.mx

Recibido: 15/09/2015; aceptado: 29/01/2016
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Title Annotation:Nota cientifica (Short Communication)
Author:Toledo-Hernandez, Ricardo Alberto; Saavedra-Santos, Chrystian Jareth; Betanzos-Simon, Juan Eduardo;
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Jan 1, 2016
Words:1506
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