Printer Friendly

Efecto del arreglo espacial del agroecosistema sobre la diversidad de abejas (Hymenoptera: Apoidea) en cultivos de papa (Solanum tuberosum) en Antioquia, Colombia.

Effect of the spatial arrangement of agroecosystem on bee (Hymenoptera: Apoidea) diversity in potato (Solanum tuberosum) crops of Antioquia, Colombia

Introduccion

La papa es uno de los cultivos mas importantes en la dieta alimenticia a nivel mundial; ocupa el cuarto lugar en produccion en Colombia despues de la cana de azucar, el banano y la palma con mas de 2'139.000 ton al 2013 (FAOSTAT 2015) y cerca de 90.000 familias dependen directamente de dicho cultivo (Espinal et al. 2006).

Las flores de solanaceas estan asociadas generalmente con la polinizacion por vibracion (Endress 1996; Fenster et al. 2004); al igual que otras solanaceas cultivadas (Solanum lycopersicum L., Capsicum annuum L., Capsicum frutescens L., Nicotiana tabacum L. y Cyphomandra betacea Sendt), la papa posee flores pendulares, actinomorfas, con petalos reflejos con un cono de estambres prominente, de filamentos cortos, gruesos y anteras poricidas y con dehiscencia introsa; ademas de un solo estilo que, generalmente, sobresale de la punta del cono que forman las anteras. El unico recurso ofrecido por dichas flores es el polen con altos niveles de proteina (entre 48-50%, superior a muchas angiospermas (Roubick 1995)) y no hay produccion de nectar (Harder y Barclay 1994); sin embargo, Solanum cunninghamii Benth., Solanum dioicum W.V. Fitzg. y Solanum tudununggae Symon, presentan nectarios extraflorales (Anderson y Symon

1985) y ofrecen nectar como recompensa.

A pesar de que la papa es una planta nativa de los Andes y que su polinizacion natural es fundamental para mantener la diversidad de las variedades nativas, los estudios sobre visitantes florales y polinizadores son limitados y las caracteristicas de fenologia y de la morfologia floral y su efecto en los polinizadores (que son principalmente abejorros) no ha sido estudiado (FAO 2008), posiblemente debido a que la papa se propaga normalmente de forma vegetativa. Algunos de los pocos trabajos sobre las abejas asociadas con el cultivo de papa se han realizado en Brasil, Bolivia, Peru, Suiza y Estados Unidos (Sandford y Hanneman 1981; Arndt et al. 1990; Batra 1993; Skogsmyr 1994; Chumbiauca et al. 2004; De Azeredo et al. 2006; Scurrah et al. 2008); en esas evaluaciones se ofrecen registros de los principales visitantes florales, en su mayoria abejas silvestres como Anthophora sp. Latreille, Apis mellifera Linnaeus, Bombus baeri Vachal, B. funebris Smith, B. opifex Smith, B. impatiens Cresson, B. terricola Kirby, Centris flavohirta Friese, Trigona spinipes Fabricius, Thygater dispar Smith, Xylocopa (Neoxylocopa) spp. Michener, Xylocopa viridigaster Lepeletier, Lonchopria spp. Vachal y Megachile spp. Latreille.

De igual manera, es poco lo que se conoce sobre el efecto de la intervencion antropica en estos agroecosistemas, en especial sobre las poblaciones de insectos beneficos (como los polinizadores), a pesar de que en teoria toda alteracion en los ecosistemas agricolas puede ocasionar cambios en la composicion y estructura de las comunidades de insectos asociados a estos (Odum y Barrett 2005) y pese a que el conocimiento sobre la conformacion de las redes abeja-planta es importante para el desarrollo de programas de conservacion y manejo de dichos polinizadores y de la biodiversidad de una zona de cultivo en general (Ramalho et al. 1990; Carreck y Williams 1998; Nates-Parra y Gonzalez 2000; Aizen et al. 2002; Albuquerque et al. 2006).

En este trabajo se realizo un inventario de abejas asociadas a cultivos de papa en el departamento de Antioquia acompanado de un analisis de la estructura de sus poblaciones, con el animo de avanzar en el conocimiento de la melitofauna asociada a cultivos de papa en los diferentes tipos de uso del suelo encontrados en el pais y ademas, de analizar el comportamiento de los ensamblajes de abejas en estos escenarios.

Materiales y metodos

El inventario de abejas se realizo entre enero del 2008 y junio de 2010 en tres tipos diferentes del uso del suelo o agroecosistemas: (1) monocultivos de papa (PP), (2) cultivos de papa asociados a otros cultivos (PO) (pasto, maiz, papa criolla o tomate de arbol) y (3) cultivos de papa asociados a parches de vegetacion natural o bosque secundario intervenido (PB). Los muestreos se realizaron en 15 parcelas (cinco por cada agroecosistema) de cultivos de S. tuberosum var. Diacol-Capiro con mas del 75% de plantas florecidas, del oriente del departamento de Antioquia, Colombia (Tabla 1).

Al interior de cada parcela se definieron tres transectos de 200 m de largo por 4 m de ancho. El primer transecto se ubico al interior del cultivo por lo menos a 50 m del borde del mismo, el segundo se trazo en el borde que separaba el cultivo de papa y su matriz y el tercer se ubico al interior de la matriz. En cada transecto se usaron cinco metodos de muestreo: una trampa Malaise, una trampa de intercepcion de vuelo, una trampa con eugenol como cebo y diez "pan traps" de color amarillo (platos de 14 cm de diametro y capacidad de 200 ml, con agua jabonosa). Cada trampa se reviso con una frecuencia de 24 horas. Ademas, se realizaron recolectas con red entomologica recorriendo cada transecto durante una hora tres veces al dia (8:00, 12:00 y 15:00 horas).

Los especimenes recolectados se prepararon siguiendo las normas establecidas por el Museo Entomologico Francisco Luis Gallego (MEFLG), y se identificaron mediante el uso de claves taxonomicas para los diferentes grupos, la comparacion con ejemplares del MELFG y en casos especiales con la ayuda de los especialistas en cada grupo de abejas.

Toda la informacion (localidad, hora, transecto, trampa, temperatura y humedad relativa) se tabulo en una base de datos de Excel[R], a partir de la cual se construyo una matriz de presencia/ausencia para realizar los analisis de diversidad. Con el fin de comparar la riqueza de los tres agroecosistemas, se utilizo el metodo propuesto por Moreno (2001), ademas, se realizaron curvas acumuladas de especies para los tres transectos de cada agroecosistema por medio de los estimadores no parametricos (basados en ausencia/presencia) "boostrap", ICE y Chao2. Finalmente, se grafico la riqueza de especies observadas contra la riqueza de especies esperada segun el estimador de riqueza Chao2 (Villareal et al. 2006).

Para los analisis de composicion de comunidades se tuvo como unidad muestreal el transecto/dia, lo que equivalio a 75 unidades muestrales por cada tipo de agroecosistema (tres transectos x cinco parcelas x cinco dias). Para el analisis de estructura de las comunidades se obtuvo la abundancia de las especies de abejas en cada agroecosistema y para cada uno de los tres transectos (matriz, borde y papa). Teniendo en cuenta que dentro de las abejas existen diferentes grados de socialidad, no se trabajo con las abundancias totales, sino que se sumo la presencia de cada especie durante los cinco dias de cada muestreo en cada parcela sin discriminar el metodo de colecta (frecuencia de captura, FC), de tal forma que si una especie se recolecto tres de los cinco dias de muestreo su abundancia fue tres. La diversidad alfa se estimo mediante el indice de Shannon y el indice de dominancia de Simpson, mientras que para la diversidad beta se utilizo el indice de Jaccard con el programa PAST (Hammer et al. 2001). Posteriormente, se usaron los valores de los indices para realizar pruebas de supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas utilizando las siguientes variables: riqueza de especies, abundancia relativa de especies (tomado como frecuencia de captura) y el valor del indice/transecto/dia. Cuando se violaron los supuestos, para conseguir tener datos con normalidad de varianzas, las variables se transformaron con raiz cuadrada, arcoseno del inverso del dato o logaritmo del dato. Para el analisis comparativo entre agroecosistemas se realizo un analisis de varianza para cada variable, bajo un diseno completamente aleatorizado con arreglo factorial (agroecosistema (3) X transecto (3) = 9 tratamientos); mientras que para evaluar las diferencias al interior de cada agroecosistema se analizaron las variables con un diseno en bloques al azar. Todos los analisis se realizaron con el programa Statgraphics[R] centurion XV.I.

Finalmente, con el animo de comparar la composicion de especies de abejas entre transectos, y determinar el grado de similitud o disimilitud ecologica entre estos, es decir la relacion entre la riqueza de especies comunes y especies exclusivas entre unidades de paisaje, se utilizaron los datos de frecuencia de captura (abundancia relativa en este caso) de abejas en cada transecto para cada agroecosistema, con los cuales se construyeron dendrogramas de similitud con base en los indices de Bray Curtis y Jaccard utilizando el programa Biodivesity Pro[R].

Resultados y discusion

Inventario de especies. En total se recolectaron 1.976 abejas (896 en PO, 666 en PB y 430 en PP), agrupadas en 70 especies y 30 generos (Tabla 2) y distribuidas porcentualmente por familia de la siguiente manera: Halictidae (67,15%), Apidae (24,28%), Colletidae (5,71%), Megachilidae (1,42%) y Andrenidae (1,42%).

Como se observa en la tabla 2, los cultivos de papa que se encontraron adyacentes a fragmentos o parches de bosque, registraron una mayor cantidad de especies de abejas cuando se comparan con cultivos en monocultivos de papa o en matriz con otros cultivos. Las bondades de la conservacion de areas con vegetacion natural para los agroecosistemas en el mundo son bien conocidas, registrandose incrementos en la biodiversidad de insectos y en los servicios ecosistemicos (como la polinizacion) en cultivos adyacentes a bosques o parches de vegetacion natural (ej. Klein et al. 2001; 2003a; 2003b; 2003c; Kwaiser y Hendrix 2008; Vergara y Badano 2009; Taki et al. 2011); como lo describen Benton et al. (2003) "un paisaje heterogeneo que involucra relictos de vegetacion natural en su matriz alternada con cultivos, generalmente tiene mayor biodiversidad que un paisaje homogeneo". Tal es el caso de cultivos como vid, trigo, cafe, pasturas y otras especies vegetales rodeados por fragmentos de bosque, en donde a medida que se ingresa en el cultivo y se aleja del borde con el bosque, la polinizacion mediada por insectos disminuye, debido principalmente a la disminucion en disponibilidad de sitios para nidificar y de fuentes de alimentacion provistas por el fragmento (Free 1993; Klein et al. 2001; 2003a; 2003b; 2003c; Kremen et al. 2004; Ricketts et al. 2004; Chacoff y Aizen 2006; Vergara y Badano 2009; Batary et al. 2010; Taki et al. 2011).

Diferencias de diversidad de abejas entre transectos. En terminos generales, para los tres tipos de agroecosistemas evaluados la riqueza de especies observadas estuvo entre 66-87 % de las estimadas por Chao 2, excepto para el transecto borde en el agroecosistema PP, en donde las especies encontradas estuvieron cercanas al 50% de las esperadas (Fig. 1). Para este estudio, los bordes en los cultivos de papa, eran carreteras o caminos utilizados enel transporte de insumos, productos de cosecha y el transito de personas y por lo tanto, la diversidad de plantas y disposicion de flores fue menor y por consiguiente, la cantidad de abejas capturadas fue tambien mucho menor de lo estimado por los indices de Chao2. Segun Villareal et al. (2006), uno de los parametros para considerar un muestreo como representativo es que se obtenga en el inventario al menos un 80% de las especies estimadas por los estimadores de "boostrap", Chao 2, o ICE. Bajo esta propuesta, se esperaria que una mayor intensidad de muestreos se podrian obtener entre 2 a 30 especies mas de abejas para los agroecosistemas evaluados en este trabajo.

En terminos de la riqueza de especies, se observo que los transectos en los bordes presentaron la mayor riqueza, independiente del tipo de agroecosistema; seguidos por los transectos al interior de los cultivos de papa (cuando la matriz era del mismo cultivo) y de la matriz (Fig. 2). El analisis estadistico mostro diferencias significativas entre la riqueza y la abundancia recolectadas en el borde y al interior del cultivo de papa cuando se compararon con la matriz (P = 0,0022 y P = 0,0025, respectivamente). No se presentaron diferencias estadisticas significativas entre agroecosistemas, transectos y en sus interacciones en terminos de la diversidad de Shannon (P = 0,5095; 0,0071; 0,0866, respectivamente) y con el inverso del indice de dominancia de Simpson (P = 0,8965; 0,0973; 0,1806, respectivamente).

Segun Odum y Barrett (2005), se define como efecto de borde a "la tendencia de un aumento en la variedad y diversidad en donde dos comunidades se encuentran". Numerosos autores han discutido el efecto del borde en terminos de diversidad (ej. Lopez-Barrera 2004) y aunque algunos organismos responden de forma negativa al efecto de los bordes (Bogaert et al. 2001), otros tienden a ser mas diversos porque presentan condiciones de los dos habitats (Ries y Sisk 2004). En el caso especifico de los insectos, el efecto de borde se ha observado en varios grupos como escarabajos y abejas, como los estudios de Chacoff y Aizen (2006); Klein et al. (2003a;b); Gemmill-Herrel y Ochieng (2008); Nemesio y Silveira (2006) y Ricketts et al. (2004).

El efecto de borde en la diversidad de abejas es variable y dependera de las caracteristicas propias del borde (no todos los bordes son iguales), algo que ha sido discutido por Ries y Sisk (2004), quienes ademas desarrollaron modelos que demostraron que una especie puede tener respuestas positivas, negativas y/o neutras, dependiendo del tipo de borde. Los mismos autores, en 2010, sugieren no clasificar organismos como "amantes" o "evasores" de bordes, y mas bien identificar si estos son sensibles (aquellos que exhiben respuestas) o no a la presencia de bordes. En el caso de este trabajo, fue evidente que en agroecosistemas cultivados con S. tuberosum, las abejas son sensibles a los bordes (y por relacion directa, es posible que las especies de plantas nectariferas tambien lo sean), resultando en una mayor diversidad. Por lo tanto, las plantas arvenses y los arbustos que se encuentran en los bordes son una fuente de recursos sumamente importante para las abejas silvestres asociadas a cultivos y de hecho muchas de estas no transitan entre los dos ambientes cuando la matriz es diferente al cultivo, y se restringen a uno de ellos, como se discutira mas adelante.

En terminos de conservacion, varios estudios han mostrado la importancia de estas areas de borde con arvenses o ruderales en el mantenimiento de la diversidad de abejas (ej. Rosso y Nates-Parra 2005; Gemmill-Herrel y Ochieng 2008; Kwaiser y Hendrix 2008), por lo cual se recomienda que los agricultores incluyan practicas de manejo de arvenses en los bordes (al igual que al interior de los cultivos) y asi mantener una mayor oferta floral cuando no hay floracion en el cultivo.

Agroecosistema monocultivo de papa (PP). En este agroecosistema no se encontraron diferencias significativas en la riqueza de especies entre parcelas, ni entre transectos (P = 0,1473 y 0,0809, respectivamente), pero si hubo diferencia significativa en la abundancia entre transectos (P = 0,0086), siendo la matriz la de menor cantidad de especimenes recolectados (Fig. 3). Tampoco se encontraron diferencias significativas entre la diversidad medida por Shannon (P = 0,853; 0,3241 para transecto y parcelas, respectivamente), ni entre los indices de dominancia de Simpson (P = 0,1557; 0,5284 para transecto y parcelas, respectivamente).

Los monocultivos de papa son paisajes homogeneos con diversidad floristica reducida y en donde los bordes como tal (ecotonos), fueron establecidos para este trabajo de acuerdo al tamano de la parcela de estudio y por esto no se presento una diferencia estadistica en la riqueza de los transectos en borde y los del interior y matriz del cultivo. Sin embargo, se presentaron diferencias al interior de las parcelas (cultivo vs matriz) atribuibles al manejo diferencial desde el punto de vista agronomico de las plantaciones (ej. en regimenes de fertilizacion, fumigacion, manejo de malezas y demas), ademas de diferencias en el tiempo que cada parcela ha sido cultivada con papa (Tabla 1). Igualmente, debe tenerse en cuenta quela abundancia de abejas entre cultivos tambien puede verse influenciada por modificaciones del paisaje que no fueron tenidas en cuenta durante el desarrollo de esta investigacion como el tamano de los bordes, la composicion floristica de cada plantacion, la topografia, entre otros.

Tambien cabe resaltar la limitada representacion de algunos grupos como las abejas de las orquideas (Apoidea: Apidae: Euglossini) de las cuales solo se recolecto un ejemplar (Eulaema cingulata) durante este estudio para este tipo de agroecosistema, lo cual puede ser un indicativo de mayores exigencias de estas especies en cuanto a la diversidad floristica y de sitios para nidificacion. Para abejas como estas, con relaciones tan estrechas con plantas diferentes a la papa (ej. machos de Euglossini con orquideas), S. tuberosum podria servir como fuente de polen, mas otros recursos indispensables para ellas, como los aceites (Roubick y Hanson 2004), no pueden adquirirse bajo este sistema de produccion, ya que es dificil pensar que en condiciones de monocultivo de papa crezcan arboles o zonas en donde las orquideas se puedan desarrollar.

Agroecosistema papa asociado a bosque (vegetacion natural) (PB). A diferencia de los monocultivos de papa (PP), en el agroecosistema PB si se encontraron diferencias significativas entre los transectos para las variables: riqueza de especies (P = 0,000), abundancia relativa (FC) (P = 0,0002), indice de riqueza (P = 0,0005) e indice de Simpson (P = 0,0113), siendo el bosque el transecto con valores mas bajos para todas las variables (Figs. 4A-C). No se encontraron diferencias significativas entre las parcelas evaluadas (P = 0,0447; 0,1764; 0,0912 y 0,2560) para las mismas variables enunciadas anteriormente en su orden, en parte quizas, porque todas las parcelas de este tipo de agroecosistema fueron similares en varios aspectos, entre los cuales estan el hecho de que la vegetacion natural consistio de parches de vegetacion o bosque secundarios intervenidos, con presencia evidente de claros sembrados con plantas no nativas como coniferas y eucaliptos, ademas de ser zonas en donde no se habia cultivado papa por mas de cuatro anos (Tabla 1).

Como se menciono, el transecto bosque en este agroecosistema se trazo en parches de bosques secundarios intervenidos. La mayor abundancia y diversidad de especies de abejas observada en el cultivo cuando se comparo con el bosque, pudo haber sido el resultado de varios factores como el hecho de una floracion masiva en el cultivo de papa que atrae una gran cantidad de abejas de diversas especies como lo observaron Le Feon et al. (2013) en margenes de cultivos franceses y segun los cuales, cuando no hay oferta floral del cultivo, las poblaciones de visitantes florales se mantienen estables, pero cuando se da la explosion de la floracion del cultivo la diversidad se concentra alli. Ademas, las curvas acumuladas de especies (Fig. 2), demuestran que aun es posible encontrar especies nuevas lo cual tiene sentido si se tiene en cuenta que los muestreos con red y trampas en este estudio se limitaron al sotobosque y seguramente muestreando el dosel, la abundancia y diversidad de especies de abejas se incrementaria en estos transectos; de hecho, existen trabajos sobre distribucion vertical que registran mayor diversidad y abundancia en el dosel de grupos de abejas como Euglossini de bosques humedo tropicales cuando se comparan con estratos mas cercanos al suelo (Santos et al. 2011). De manera similar, Ulyshen et al. (2010) en un estudio de riqueza de abejas capturadas en una distribucion vertical de un bosque deciduo, encontraron que habia diferencias en la composicion de las comunidades de abejas entre los estratos verticales y determinaron que las disimilitudes podrian ser atribuibles, entre otros aspectos, a la presencia de recursos florales en el dosel y a los habitos de nidificacion de algunas abejas que prefieren estratos altos del bosque para construir sus nidos.

Algunas de las especies que se registraron, se recolectaron casi exclusivamente (con uno o dos ejemplares en otros agroecosistemas) en cultivos con vegetacion natural asociada, como es el caso de Bombus excellens, Lonchopria msp.1, Ptiloglossa, Augochlora msp.5, Augochlora msp.6 y todas las especies de Caenaugochlora (con excepcion de Caenaugoclora msp.8). Tambien se presentaron algunas especies que aunque se capturaron en varios tipos de agroecosistemas, se encontraron en cantidades superiores en cultivos en matrices boscosas comparados con los monocultivos y las asociaciones con otros cultivos, y en especies de abejas como B. hortulanus (67 vs. 29 y 55, respectivamente), Parapartamona zonata (18 vs. 0 y 3), T. aethiops (61 vs. 17 y 22) y Trigona amalthea (21 vs. 6 y 7). Varias de las especies mencionadas nidifican en el suelo (Goncalves y Engel 2010) o pueden nidificar en arboles en pie, maderas caidas o en cavidades en el suelo (Gonzalez y Nates-Parra 1999; Michener 2000; Gonzalez y Ospina 2008). Estos resultados muestran que a pesar de que muchas de estas especies no se recolectaron al interior del bosque, este ecosistema posee un valor indiscutible para estas abejas, que pueden tener sus nidos dentro de estos parches de vegetacion natural, pero que se desplazan al borde o al cultivo de papa para recolectar alimento.

Agroecosistema papa asociado a otros cultivos (PO). En este agroecosistema (PO) se encontraron diferencias entre las parcelas, es decir, cuando se muestreo papa-tomate de arbol, papa-pastos y papa capira-papa criolla hubo diferencias en las variables: riqueza de especies, abundancia relativa e indices de Shannon y Simpson (P = 0,0060; 0,0306; 0,0002 y 0,0004, respectivamente), lo que demuestra la importancia de la composicion del paisaje sobre la biodiversidad de abejas silvestres. De los tres, los agroecosistemas con mayor riqueza de especies fueron aquellos asociados con tomate de arbol (25 especies) seguido por las asociaciones con papa criolla (21 especies), mientras que los de menor diversidad fueron aquellos asociados con gramineas (pastos o maiz). Es importante resaltar ademas, que las parcelas de papa con menor diversidad, fueron aquellas que llevaban entre 10-20 anos en explotaciones paperas (Tabla 1), localizadas en el municipio de la Union, considerado el mayor productor de papa en Antioquia y cuya economia ha girado tradicionalmente en torno a este cultivo y a la produccion de leche (Botero 2008). La antiguedad de este tipo de actividades agropecuarias, no solo ha diezmado los parches de vegetacion natural en donde nidifican y se alimentan algunas abejas, sino que ha incrementado el grado de compactacion lo cual puede tener efectos adversos sobre las abejas que nidifican en el suelo; de hecho, segun Jeffery et al. (2010), las abejas que nidifican en suelo por lo general evitan suelos duros y compactos porque son dificiles de excavar, lo cual sumado a la carencia de sitios para nidificacion en madera (por falta de especies arboreas) puede explicar la menor diversidad en esta region.

Conclusiones y recomendaciones

Los Andes colombianos aun poseen muchas especies de abejas desconocidas para la ciencia, observando la gran cantidad de posibles especies nuevas encontradas en este estudio y determinadas a nivel de morfoespecie. Muestra de ello, son los resultados de este trabajo, que a pesar de realizarse sobre un cultivo con tan alta frecuencia de aplicaciones de productos quimicos e intensidad de manejo que evidentemente tiene un alto impacto sobre la estructura de la flora y los suelos, sostienen aun asi una diversidad alta de abejas.

Los resultados demuestran que a pesar de que las plantas de S. tuberosum no ofrecen nectar como recompensa floral, es un cultivo que atrae gran diversidad de abejas asociadas a el por la oferta de polen. Esta diversidad es afectada por el tipo de agroecosistema y se distribuye de manera diferencial entre sus componentes (cultivos, bordes y matriz) y depende de la composicion mosaico que conforme dicho paisaje.

A pesar de que se encontro cierto grado de especializacion de algunas especies de abejas por los bordes de los cultivos se observa que hay recambio de especies entre los transectos y que muchas abejas transitan entre el cultivo y las areas adyacentes lo que significa hay un flujo de polen entre los cultivos de papa.

Con base en las curvas de rarefaccion es de esperarse una diversidad mayor de abejas en todos los agroecosistemas evaluados. Para mejorar el conocimiento sobre la diversidad de estos insectos en zonas cultivadoras de S. tuberosum se recomienda incorporar en el diseno del muestreo un mayor tiempo de muestreo, metodos adicionales para los muestreos de abejas (ej. nidos trampa) y la inclusion de otros estratos, como el dosel, particularmente en aquellos cultivos aledanos a fragmentos de bosque o bordes con vegetacion nativa o en proceso de s grados de sucesion.

Recibido: 22-nov-2015 * Aceptado: 17-abr-2017

Citacion sugerida:

SEPULVEDA-CANO, P. A.; SMITH-PARDO, A. H.; HOYOS S, R. A. 2017. Efecto del arreglo espacial del agroecosistema sobre la diversidad de abejas (Hymenoptera: Apoidea) en cultivos de papa (Solanum tuberosum) en Antioquia, Colombia. Revista Colombiana de Entomologia 43 (1): 55-63. Enero-Junio 2017. ISSN 0120-0488

Agradecimientos

El primer autor agradece a Natalia Osorio por el acompanamiento en toda la fase de campo y por su apoyo en el desarrollo de esta investigacion, a Mauricio Montes por el respaldo en los analisis estadisticos, asi como al Ministerio de Agricul tura y Desarrollo Rural de Colombia por su apoyo financiero y a la Universidad del Magdalena.

Literatura citada

AIZEN, M.; VASQUEZ D.; SMITH-RAMIREZ, C. 2002. Historia natural y conservacion de los mutualismos planta-animal del bosque templado de Sudamerica austral. Revista Chilena de Historia Natural 75 (1): 1-33.

ALBUQUERQUE, L. B.; VELAZQUEZ, A.; VASCONCELLOSNETO, J. 2006. Composicao floristica de Solanaceae e suas sindromes de polinizacao e dispersao de sementes em florestas mesofilas neotropicais. Interciencia 31 (11): 807-816.

ANDERSON, G. J.; SYMON, D. 1985. Extrafloral Nectaries in Solanum. Biotropica 17 (1): 40-45.

ARNDT, G.; RUEDA, J. L.; KIDANE-MARIAM, H. M.; PELOQUIN, S. J. 1990. Pollen fertility in relation to open pollinated true seed production in potatoes. American Potato Journal 67: 499-505.

BATARY, P; BALDI, A.; SAROSPATAKI, M; KOHLER, F.; VERHULST, J.; KNOP, E.; HERZOG, F.; KLEIJN, D. 2010. Effect of conservation management on bees and insect-pollinated grassland plant communities in three European countries. Agriculture, Ecosystems and Environment 136: 35-39.

BATRA, S. W. T. 1993. Male-fertile potato flowers are selectively Buzz-Pollinated only by Bombus terricola in Upstate New York. Journal of the Kansas Entomological Society 66 (2): 252-254.

BENTON, T. G.; VICKERY, J. A.; WILSON, J. D. 2003. Farmland biodiversity: is habitat heterogeneity the key? Trends in Ecology & Evolution 18: 182-188.

BOGAERT, B.; EYSENRODE, S. V.; IMPENS, I.; VAN HECKE, P. 2001. The interior-to-edge breakpoint distance as a guideline for nature conservation policy. Environmental Management 27: 493-500.

BOTERO, H. 2008. Plan de desarrollo 2008-2011, municipio La Union, Antioquia. 167 p.

CARRECK, N.; WILLIAMS, I. 1998. The economic value of bees in the UK. Bee World 79: 115-123.

CHACOFF, N.; AIZEN, M. A. 2006. Edge effects on flower-visiting insects in grapefruit plantations bordering premontane subtropical forest. Journal of Applied Ecology 43: 18-27.

CHUMBIAUCA, S.; SCURRAH, M.; ARCOS, J.; CANTO, R.; CELIS, C; COWGILL, S.; FRANCO, J.; MAIN, G.; ATKINSON H.; VISSER, R.2004. Polinizadores de papa en la sierracentral y sur del Peru. Libro de Resumenes XLIX Convencion Nacional de Entomologia. Ayacucho-Peru. SUPLEMENTO REVISTA LATINO AMERICANA DE LA PAPA-PANEL.

DE AZEREDO, E. H.; LIMA, E.; RODRIGUES, P. C. 2006. Ocorrencia de Trigona spinipes (Fabr., 1793) (Hymenoptera: Apidae, Meliponinae) em resposta a fatores climaticos e doses de nitrogenio e potassio em duas cultivares de batateira. Revista Universidad Rural, Serie Ciencias da Vida 26 (1): 10-23.

ENDRESS, P. K. 1996. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. Cambridge University Press, RU. 511 p.

ESPINAL, L. S. 1964. Formaciones vegetales del departamento de Antioquia. Revista Facultad de Agronomia, Medellin 24 (60): 1-83.

FAO. 2008. La papa y la biodiversidad. El ano internacional de la papa. FAO. 2 p.

FAOSTAT. 2015. Datos de produccion de papa en Colombia para el 2013. Disponible en: http://faostat3.fao.org/browse/Q/QC/S. [Fecha revision: 24 septiembre 2015].

FENSTER, C. B.; ARMBRUSTER, W. S.; WILSON, P.; DUDASH, M. R.; THOMPSON, J. D. 2004. Pollination syndromes and floral specialization. Annual Review of Ecological and Evolution Systematics 35: 375-403.

FREE, J. B. 1993. Insect Pollination of Crops. Segunda Edicion. Academic Press, Londres. 684 p.

GEMILL-HERREN, B.; OCHIENG, A. O. 2008. Role of native bees and natural habitats in eggplant (Solanum melongena) pollination in Kenya. Agriculture, Ecosystems and Environment 127: 31-36.

GONCALVES, R.; ENGEL, M. 2010. The bee genus Caenaugochlora (Hymenoptera, Apoidea) and its constituent subgenera, with new species of Caenaugochlora s.str. from Ecuador. ZooKeys 37: 69-80.

GONZALEZ, V. H.; NATES-PARRA, G. 1999. Sinopsis de Parapartomona (Hymenoptera; Apidae; Meliponini), un genero estrictamente andino. Revista Academia Colombiana de Ciencias 23 (suplemento especial): 171-178.

GONZALEZ, V. H.; OSPINA, M. 2008. Nest Structure, seasonality, and host plants of Thygater aethiops (Hymenoptera: Apidae, Eucerini) in the Andes. Journal of Hymenoptera Research 17 (1): 110-115.

HAMMER, O; HARPER, D. A. T.; RYAN, P. D. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4: 1-9.

HARDER, L. D.; BARCLAY, R. M. R. 1994. The functional significance of poricidal anthers and buzz pollination: controlled pollen removal from Dodecathon. Functional Ecology 8: 509-517.

JEFFERY, S.; GARDI, C.; JONES, A.; MONTANARELLA, L.; MARMO, L.; MIKO, L.; RITZ, K.; PERES, G.; ROMBKE, J.; VAN DER PUTTEN, W. 2010. European Atlas of Soil Biodiversity. European Commission, Publications Office of the European Union, Luxembourgo. 128 p.

KLEIN, A. M.; STEFFAN, I.; BUCHORI, D.; TSCHARNTKE, T. 2001. Effects of land-use intensity in tropical agroforestry systems on coffee-visiting and trap-nesting bees and wasps. Conservation Biology 16 (4): 1003-1014.

KLEIN, A. M.; STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. 2003a. Fruit set of highland coffee increases with the diversity of pollinating bees. Proceedings of the Royal Society of London Series B 270: 955-961.

KLEIN, A. M., STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. 2003b. Pollination of Coffea canephora in relation to local and regional agroforestry management. Journal of Applied Ecology 40: 837-845.

KLEIN, A. M., STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. 2003c. Bee pollination and fruit set of Coffea arabica and C. canephora (Rubiaceae). American Journal of Botany 90 (1): 153-157.

KREMEN, C.; WILLIAMS, N. M.; BUGG, R. L.; FAY, J. P.; THORP, R. W. 2004. The area requirements of an ecosystem service: crop pollination by native bee communities in California Ecology Letters 7: 1109-1119.

KWAI SER, K. S.; HENDRIX, S. D. 2008. Diversity and abundance of bees (Hymenoptera: Apiformes) in native and ruderal grasslands of agriculturally dominated landscapes. Agriculture, Ecosystems and Environment 124: 200-204.

LE FEON, V.; BUREL, F. O.; CHIFFLET, R.; HENRY, M.; RICROCH, A.; VAISSIERE, B.; BAUDRY, J. 2013. Solitary bee abundance and species richness in dynamic agricultural landscapes. Agriculture, Ecosystems and Environment 166: 94-101.

LOPEZ-BARRERA, F. 2004. Estructura y funcion en bordes de bosques. Ecosistemas 13 (1): 67-77.

MICHENER, C. D. 2000. The bees of the world. The Johns Hopkins University Press. Baltimore y Londres. 913 p.

MORENO, C. E. 2001. Metodos para medir la biodiversidad. M&T-Manuales y Tesis SEA, vol. 1. Zaragoza. 84 p.

NATES-PARRA, G.; GONZALEZ, V. H. 2000. Las abejas silvestres de Colombia: Por que y como conservarlas. Acta Biologica Colombiana 5 (1): 5-37.

NEMESIO, A.; SILVEIRA, F. A. 2006. Edge effects on the orchidbee fauna (Hymenoptera: Apidae) at a large remnant of Atlantic rain forest in southeastern Brazil. Neotropical Entomology 35 (3): 313-323.

ODUM, E. P.; BARRETT, G. W. 2005. Fundamentals of ecology. Fifth edition. Thomson Book/Cole. 598 p.

RAMALHO, M.; KLEINERT-GIOVANNINI, A.; IMPERATRIZFONSECA, V. L. 1990. Important bee plants for stingless bees (Melipona and Trigonini) and Africanized honeybees (Apis mellifera) in neotropical habitats: a review. Apidologie 21: 469-488.

RICKETTS, T. H.; DAILY, G. C.; EHRLICH, P. R.; MICHENER, C. D. 2004. Economic value of tropical forest to coffee production. Proceedings of the National Academy of Sciences 101: 12579-12582.

RIES, L.; SISK, T. D. 2004. A predictive model of edge effects. Ecology 85: 2917-2926.

ROSSO, J. M.; NATES-PARRA, G. 2005. Diagnostico para el aprovechamiento y manejo de abejas silvestres en agroecosistemas andinos del Valle del Cauca. Revista Tacaya 13: 6-7.

ROUBIK, D. W. (Ed.). 1995. Pollination of cultivated plants in the tropics. FAO, Agricultural Services Bulletin 118, Panama. 33 p.

ROUBIK, D. W.; HANSON, E. P. 2004. Abejas de orquideas de la America tropical: Biologia y guia de campo / Orchid bees of tropical America: Biology and field guide. 1 ed. Instituto Nacional de Biodiversidad, INBio, Heredia, Costa Rica. 370 p.

SANDFORD, J. C.; HANNEMAN, R. E. 1981. The use of bees for the purpose of intermating in potato. American Potato Journal 58: 481-485.

SANTOS, A.; LOPEZ, O. G.; SANCHEZ, R. I. 2011. Estratificacion vertical de las abejas de las orquideas (Euglossinae) en un bosque tropical humedo, monte fresco, Cerro Azul, Panama. Tecnociencia 13 (2): 99-108.

SCURRAH, M.; CELIS-GAMBOA, C.; CHUMBIAUCA, S.; SALAS, A.; VISSER, R. G. F. 2008. Hybridization between wild and cultivated potato species in the Peruvian Andes and biosafety implications for deployment of GM potatoes. Euphytica 164 (3): 881-892.

SKOGSMYR, I. 1994. Gene dispersal from transgenic potatoes to conspecifics: a field trial. Theoretical and Applied Genetics 88: 770-774

TAKI, H.; YAMAURA, Y.; OKABE, K.; MAETO, K. 2011. Plantation vs. natural forest: Matrix quality determines pollinator abundance in crop fields. Scientific Reports 1 (132): 1-4.

ULYSHEN, M. D., SOON, V.; HANULA, J. L. 2010. On the vertical distribution of bees in a temperate deciduous forest. Insect Conservation and Diversity 3: 22-228.

VERGARA, C.; BADANO, E. 2009. Pollinator diversity increases fruit production in Mexican coffee plantations: The importance of rustic management systems. Agriculture, Ecosystems and Environment 129: 117-123.

VILLAREAL, H.; ALVAREZ, M.; CORDOBA, S.; ESCOBAR, F.; FAGUA, G.; GAST, F.; MENDOZA, H.; OSPINA, M.; UMANA, A. M. 2006. Manual de metodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Programa de Inventarios de Biodiversidad. Instituto de Investigacion de Recursos Biologicos Alexander von Humboldt. Bogota, Colombia. 236 p.

Paula A. Sepulveda-Cano (1), Allan H. Smith-Pardo (2) Rodrigo A. Hoyos S. (3)

(1) Ph. D. Profesor asistente, Universidad del Magdalena. Carrera 32 22-08. Programa Ingenieria Agronomica, Santa Marta D.T.C.H. Colombia, sepulveda_cano@yahoo.es, autor para correspondencia. (2) Ph. D. Entomologist. USDA--APHIS--PPQ, 389 Oyster Point Blvd. Suite 2. South San Francisco, CA. 94080. USA, Allan.H.Smith-Pardo@aphis.usda.gov. (3) Ph. D. Profesor asociado. Universidad Nacional de Colombia, sede Medellin. Calle 59 A N 63-20 Bloque 11. Programa Ingenieria Agronomica, Medellin, Colombia, rhoyos@unal.edu.co.

Leyenda: Figura 2. Curvas de rarefaccion para los tres tipos de agroecosistemas de papa muestreados en Antioquia.

Leyenda: Figura 3. Abundancia relativa de abejas recolectadas por transecto en el agroecosistema Papa-Papa (PP). Las lineas fuera del cuadro representan intervalos de confianza cuando el nivel de confianza es del 95% (margen de error del 5%).

Leyenda: Figura 4. Variables evaluadas en el agroecosistema Papa-Bosque (PB). A. Numero de especies. B. Numero de individuos. C. Indice de dominancia de Simpson. D. Indice de Shannon. La longitud de las barras representa un intervalo de confianza del 95% (margen de error del 5%).
Tabla 1. Caracteristicas climaticas, geograficas y tipo de
agroecosistema de las parcelas evaluadas en el departamento de
Antioquia.

Parcela (Municipio)     Coordenadas            Altitud
                                               (m.s.n.m.)

Parcela 1 (La Union)    05[grados]58'32,3"N    2426
                        75[grados]23'07,4"0
Parcela 2 (La Union)    05[grados]58'28,7"N    2492
                        75[grados]20'48,6"0
Parcela 3 (la Union)    0.5[grados]54'25"N     2575
                        75[grados]18'41"0
Parcela 4 La Union)     05[grados]54'25"N      2575
                        75[grados]18'41"0
Parcela 5 (Carmen de    06[grados]06'15,5"N    2073
Viboral)                75[grados]20'53,4"0

Parcela 6 (Carmen de    06[grados]06'15,5"N    2073
Viboral)                75[grados]20'53,4"0
Parcela 7 (Carmen de    06[grados]06'56,3"N    2110
Viboral)                75[grados]20'12,8"0

Parcela 8 (Carmen de    06[grados]06'56,3"N    2110
Viboral)                75[grados]20'12,8"0
Parcela 9 (Envigado)    06[grados]09'07,3"N    2505
                        75[grados]30'48,4"0
Parcela 10 (Envigado)   06[grados]08'04,6"N    2459
                        75[grados]32'17"0
Parcela 11 (Envigado)   06[grados]07'3.00"N    2459
                        75[grados]32'16"0
Parcela 12 (La Ceja)    06[grados]02'43,3"N    2264
                        75[grados]26'55,1"0
Parcela 13 (La Ceja)    06[grados]02'43,3"N    2264
                        75[grados]26'55,1"0
Parcela 14 (Santa       06[grados]12'12"N      2600
Elena)                  75[grados]29'37"0
Parcela 15 (Santa       06[grados]11'51,72"N   2600
Elena)                  75[grados]28'56,28"0

Parcela (Municipio)     T[grados] (HR%)        Matriz

Parcela 1 (La Union)    13,6 [grados]C (88%)   Zea mayz (maiz en
                                               floracion)
Parcela 2 (La Union)    21 [grados]C (46%)     Gramineas mixtas
                                               (pastoreo)
Parcela 3 (la Union)    20 [grados]C (63%)     Bosque

Parcela 4 La Union)     20 [grados]C (63%)     Solanum tuberosum (papa)

Parcela 5 (Carmen de    18,3 [grados]C (64%)   Cyphomandra betacea
Viboral)                                       (tomate de arbol en
                                               fructificacion)
Parcela 6 (Carmen de    18,3 [grados]C (64%)   Bosque
Viboral)
Parcela 7 (Carmen de    22 [grados]C (68%)     Solanum phureja
Viboral)                                       (papa criolla en
                                               floracion)
Parcela 8 (Carmen de    22 [grados]C (68%)     Solanum tuberosum (papa)
Viboral)
Parcela 9 (Envigado)    20 [grados]C (56%)     Bosque

Parcela 10 (Envigado)   19 [grados]C (65%)     Bosque

Parcela 11 (Envigado)   19 [grados]C (62%)     Bosque

Parcela 12 (La Ceja)    20,3 [grados]C (61%)   Gramineas mixtas
                                               (pastoreo)
Parcela 13 (La Ceja)    20,3 [grados]C (61%)   Solanum tuberosum (papa)

Parcela 14 (Santa       15 [grados]C (80%)     Solanum tuberosum (papa)
Elena)
Parcela 15 (Santa       15 [grados]C (80%)     Solanum tuberosum (papa)
Elena)

Parcela (Municipio)     Tiempo
                        utilizandose
                        para produccion
                        de papa (anos)

Parcela 1 (La Union)    10

Parcela 2 (La Union)    20

Parcela 3 (la Union)    1

Parcela 4 La Union)     4

Parcela 5 (Carmen de    4
Viboral)

Parcela 6 (Carmen de    4
Viboral)
Parcela 7 (Carmen de    2
Viboral)

Parcela 8 (Carmen de    2
Viboral)
Parcela 9 (Envigado)    2

Parcela 10 (Envigado)   1

Parcela 11 (Envigado)   1

Parcela 12 (La Ceja)    1

Parcela 13 (La Ceja)    1

Parcela 14 (Santa       1
Elena)
Parcela 15 (Santa       10
Elena)

Tabla 2. Especies de abejas asociadas a diferentes tipos de
agroecosistema de S. tuberosum y sus distribucion en los transectos.

Agroecosistema           Papa-Bosque (PB)        Papa-Papa (PP)
Especie/Transecto        Borde   Bosque   Papa   Borde   Papa     Papa
                                 matriz                  matriz

Agapostemon              X                X      X
(Notagapostemon)
leunculus
Apis mellifera           X       X        X      X       X        X
Augochlora msp.1                                 X
Augochlora msp.2         X                X      X
Augochlora msp.3
Augochlora msp.4                                 X
Augochlora msp.5                 X
Augochlora msp.6                 X
Augochloropsis msp.1     X                X      X       X        X
Augochloropsis msp.2     X
Augochloropsis vesta                      X                       X
Bombus (Fervidobombus)   X                X      X       X        X
atratus
Bombus (Fervidobombus)   X       X        X              X
excellens
Bombus (Robustobombus)   X       X        X      X       X        X
hortulanus
Caenaugochlora           X                X                       X
(Caenaugochlora) msp.1
Caenaugochlora           X
(Caenaugochlora) msp.3
Caenaugochlora                            X
(Caenaugochlora) msp.2
Caenaugochlora           X
(Caenaugochlora) msp.5
Caenaugochlora           X                X              X
(Caenaugochlora) msp.4
Caenaugochlora           X                X      X       X        X
(Caenaugochlora) msp.6
Caenaugochlora                            X
(Caenaugochlora) msp.7
Caenaugochlora           X
(Ctenaugochlora) msp.1
Caenaugochlora                            X
(Ctenaugochlora) msp.2
Caenohalictus msp.2                       X
Caenohalictus msp.1                       X
Ceratina msp.2
Ceratina msp.3
Colletes msp.1           X                X                       X
Colletes msp.2                                           X
Euglossa
crassipunctata
Euglossa variabilis
Eulaema (Apeulaema)      X       X        X      X
cingulata
Exomalopsis              X       X        X      X       X        X
(Exomalopsis) msp.1
Habralictus msp.1                         X
Habralictus msp.2                         X
Habralictus msp.3                         X      X
Hylaeus msp.1
Lasioglossum             X       X        X      X       X        X
(Dialictus) msp.1
Lasioglossum             X       X        X      X                X
(Dialictus) msp.2
Lasioglossum                                     X
(Dialictus) msp.3
Lasioglossum             X                X      X       X        X
(Dialictus) msp.4
Lasioglossum             X                       X
(Dialictus) msp.5
Lasioglossum             X
(Dialictus) msp.6
Lonchopria msp.1         X                X      X
Megachile msp.1          X                       X
Neocorynura aff. nuda
Neocorynura aff.         X       X               X                X
pubescens
Neocorynura cosmetor     X
Neocorynura msp.2
Neocorynura msp.3
Neocorynura msp.4
Neocorynura msp.6        X                                        X
Neocorynura msp.7                                X
Neocorynura msp.8                                X                X
Neocorynura msp.9                                                 X
Neocorynura nigroanea    X                X              X
Neocorynura rufa                          X
Parapartamona zonata     X       X        X      X
Paratrigona pacifica                             X                X
Partamona (Partamona)    X
msp.1
Partamona cupira         X       X        X      X                X
Protandrena msp.1        X                X      X                X
Pseudaugochlora msp.1                     X
Ptiloglossa                      X        X      X       X        X
Sphecodes msp.1          X                       X
Thygater (Thygater)      X                X      X       X        X
aethiops
Thygater (Thygater)                       X                       X
hirtiventris
Trigona (Trigona)        X       X        X      X                X
amalthea
Xylocopa (Neoxylocopa)
lachnea
Total de especies        35      13       36     29      13       22

Agroecosistema           Papa-Otro (PO)
Especie/Transecto        Borde   Papa   Otro
                                        cultivo
                                        matriz

Agapostemon              X
(Notagapostemon)
leunculus
Apis mellifera           X       X      X
Augochlora msp.1         X
Augochlora msp.2         X              X
Augochlora msp.3
Augochlora msp.4
Augochlora msp.5                 X
Augochlora msp.6                        X
Augochloropsis msp.1     X       X      X
Augochloropsis msp.2                    X
Augochloropsis vesta
Bombus (Fervidobombus)   X       X      X
atratus
Bombus (Fervidobombus)
excellens
Bombus (Robustobombus)           X
hortulanus

Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.1
Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.3
Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.2
Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.5
Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.4
Caenaugochlora           X       X      X
(Caenaugochlora) msp.6
Caenaugochlora
(Caenaugochlora) msp.7
Caenaugochlora
(Ctenaugochlora) msp.1
Caenaugochlora
(Ctenaugochlora) msp.2
Caenohalictus msp.2
Caenohalictus msp.1
Ceratina msp.2           X
Ceratina msp.3                          X
Colletes msp.1
Colletes msp.2           X              X
Euglossa                         X
crassipunctata
Euglossa variabilis              X
Eulaema (Apeulaema)      X              X
cingulata
Exomalopsis              X       X      X
(Exomalopsis) msp.1
Habralictus msp.1
Habralictus msp.2                X
Habralictus msp.3
Hylaeus msp.1                    X
Lasioglossum             X       X      X
(Dialictus) msp.1
Lasioglossum             X       X      X
(Dialictus) msp.2
Lasioglossum
(Dialictus) msp.3
Lasioglossum             X       X      X
(Dialictus) msp.4
Lasioglossum             X              X
(Dialictus) msp.5
Lasioglossum             X              X
(Dialictus) msp.6
Lonchopria msp.1
Megachile msp.1
Neocorynura aff. nuda                   X
Neocorynura aff.         X       X      X
pubescens
Neocorynura cosmetor
Neocorynura msp.2        X       X      X
Neocorynura msp.3        X              X
Neocorynura msp.4                       X
Neocorynura msp.6                X      X
Neocorynura msp.7
Neocorynura msp.8
Neocorynura msp.9
Neocorynura nigroanea
Neocorynura rufa
Parapartamona zonata
Paratrigona pacifica     X       X      X
Partamona (Partamona)
msp.1
Partamona cupira         X       X      X
Protandrena msp.1        X       X      X
Pseudaugochlora msp.1
Ptiloglossa                      X      X
Sphecodes msp.1          X              X
Thygater (Thygater)      X       X      X
aethiops
Thygater (Thygater)      X       X      X
hirtiventris
Trigona (Trigona)        X       X
amalthea
Xylocopa (Neoxylocopa)   X       X
lachnea
Total de especies        28      22     25

Figura 1. Especies observadas y estimadas para agroecosistemas paperos
de Antioquia. Los numeros en frente de las barras indican el
porcentaje del valor observado de especies con respecto al estimado.

Agroecosistema papa-papa

Transecto   No. Escape
            Observado   Chao 2

Papa        87,5%
Borde       48,73%
Matriz      83,87%

Agroecosistema papa-bosque

Transecto   No. Escape
            Observado   Chao 2

Papa        66,31%
Borde       83,05%
Matriz      83,87%

Agroecosistema papa-otro cultivo

Transecto   No. Escape
            Observado   Chao 2

Papa        67,34%
Borde       74,35%
Matriz      75,73%

Nota: Tabla derivada de grafico segmentado.
COPYRIGHT 2017 Sociedad Colombiana de Entomologia
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2017 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Title Annotation:Seccion Basica / Basic: Articulos de investigacion / Research paper
Author:Sepulveda-Cano, Paula A.; Smith-Pardo, Allan H.; Hoyos S., Rodrigo A.
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jan 1, 2017
Words:7370
Previous Article:Infeccion con Sarcoptes scabiei (Acari: Sarcoptidae) en conejos (Oryctolagus cuniculus): estudio de caso.
Next Article:Bioacumulacion de metales pesados en los cuerpos de obreras de Camponotus atriceps y Dorymyrmex brunneus (Hymenoptera, Formicidae): un estudio...
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2020 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters