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Efecto de borde en la distribucion de liquenes y el contenido de clorofilas en fragmentos de polylepis quadrijuga (Rosaceae) en el paramo de la rusia (boyaca-Colombia).

Edge effect on lichen's distribution and chlorophyll content, in fragments of Polylepis quadrijuga (Rosaceae) in Paramo de la Rusia (Boyaca-Colombia).

La fragmentacion es un proceso de perdida de continuidad de un ecosistema natural, conllevando a remanentes con una superficie total menor al habitat original (Rodriguez, 2010). Es un fenomeno global que se ha consolidado como una de las principales amenazas para los ecosistemas terrestres, por tener efectos directos en la riqueza y abundancia biologica a traves del tiempo. Dichos efectos con frecuencia son impredecibles, debido a la variabilidad de tipos de disturbio que causa la fragmentacion, las condiciones ambientales, la orientacion, tamano y forma de los fragmentos (Bierregaard & Gascon, 2001; Bustamante & Grez, 1995; Santos & Telleria, 2006; Saunders, Hobbs, & Margules, 1991).

Uno de los efectos asociados a la fragmentacion es el denominado efecto borde, que consiste en afectaciones positivas o negativas del componente biologico del fragmento a medida que se acerca a la matriz de disturbio antropico, que puede ser de cultivos, pasturas, plantaciones forestales o urbanizacion, entre otros (Nava, Maass, Brones, & Mendez, 2007). La matriz comunmente impone serias modificaciones ambientales en el borde, resultando en una zona de transicion hacia el interior del fragmento, con efectos que pueden variar de una especie a otra (Ricketts, 2001). El efecto borde comprende asi un amplio espectro de afectaciones directas, interacciones y flujos ecologicos que pueden llevar a largo plazo a cambios en la estructura y composicion biologica (Barrera, 2004). El aislamiento de los fragmentos a su vez intensifica la manifestacion del efecto borde, al generarse barreras geneticas que puedan comprometer la adecuacion biologica de las especies (Nason & Hamrick, 1997).

El paramo es un bioma localizado en zonas de alta montana neotropical, que se caracteriza por condiciones ambientales extremas como una alta variacion diurna de la humedad relativa, temperatura ambiental y radiacion solar (Cuatrecasas, 1989; Morales & Estevez, 2006; Rangel, 2000, 2007; Van der Hammen, Pabon, Gutierrez, & Alarcon, 2002). La introduccion de ganado, pastoreo y cultivos es uno de los disturbios antropogenicos intensivos y frecuentes en el paramo, produciendo fuertes alteraciones en la interaccion planta-suelo (Van der Hammen, 2008). Debido a su alta susceptibilidad ecosistemica y condiciones ambientales particulares, es posible que bajo procesos de fragmentacion el efecto borde sea mas drastico en el paramo que en otro tipo de biomas.

El contenido de pigmentos fotosinteticos es una variable fisiologica facilmente alterable por cambios en las condiciones ambientales, por tanto se ha convertido en un parametro fisiologico util para evaluar las respuestas de diferentes organismos fotosinteticos, especialmente cuando es dificil el uso de equipos especializados como fluorometros y medidores de intercambio gaseoso (Curran, Dungan, & Gholz, 1990). La respuesta en el contenido de clorofilas bajo condiciones de estres abiotico ocasionadas por un efecto borde, puede entonces ser aprovechada para establecer el grado de plasticidad fisiologica que presentan las diferentes especies para persistir en el fragmento (Eberhard, Finazzi, & Wollman, 2008; Larcher, 1995; Ramos, Buitrago, Pulido, & Vanegas, 2013; Shanker, 2005).

Los liquenes son una simbiosis entre un hongo y una o mas especies de algas o cianobacterias (Nash, 2008). Se estima que los liquenes estan representados por mas de 360 especies en el paramo (Sipman, Hekking, & Aguirre, 2008). Distintas investigaciones que estiman la capacidad fotosintetica de liquenes con fotobiontes de cianobacterias y algas verdes, usan como parametro la medida de la clorofila a, b y la clorofila total (Henriksson & Pearson, 1981; Palmqvist, Campbell, Ekblad, & Johansson, 1998; Piccotto & Tretiach, 2010). El complejo fotosintetico PSII o fotosistema II es altamente sensible al estres luminico y al aunar el caracter poiquilohidrico de los liquenes, se deduce que estos organismos son altamente susceptibles a la variacion ambiental (Heber, Bilger, & Shuvalov, 2006; Jairus, Lohmus, & Lohmus, 2009; Vaczi & Bartak, 2006), lo que llevaria a una distribucion diferencial a lo largo de un gradiente de borde. Variaciones en la proporcion de clorofilas a y b permiten ademas establecer una capacidad de plasticidad funcional (Hong, Vavilin, & Vermaas, 2001).

La ausencia de cuticula acentua aun mas la susceptibilidad de los liquenes a los ambientes perturbados, recibiendo de forma directa los contaminantes y nutrientes (Chaparro & Aguirre, 2002; Hawksworth, Iturriaga, & Crespo, 2005). Por ello los liquenes epifitos han sido propuestos como indicadores de efectos borde (Esseen & Renhorn, 1998). En sistemas altoandinos, los liquenes estan expuestos a perdida de humedad y altas radiaciones durante el dia, y la cuantificacion de sus pigmentos fotosinteticos ayudaria a resolver parte de los interrogantes que aun existen con relacion a las estrategias adaptativas a estos ambientes (Hofstede, Segarra, & Mena, 2003; Raggio, 2013).

En este estudio, se analiza por primera vez la diversidad de liquenes epifitos y el contenido de clorofilas en especies de amplia distribucion, en fragmentos de bosque de Polylepis quadrijuga Bitter afectados por matriz de pasturas, con el fin de establecer si existen respuestas ecologicas y fisiologicas en funcion de un efecto borde. Posibles patrones de respuesta pueden ser usados para diagnosticar el estado de conservacion de los fragmentos de bosque en ambientes de alta montana.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: La investigacion fue hecha en el Paramo de la Rusia, esta ubicado en el departamento de Boyaca entre 5[grados]55'26" N--73[grados]04'59" W y 5[grados]55'14" N--73[grados]05'01" W, en la vertiente occidental de la cordillera Oriental (Palacios, Velasco, Rivero, Villami, & Rivera, 2005). Este es parte del complejo de paramos Guantiva-La Rusia, entre 2 800 y 3 500 m de altitud, con una extension es de 6 529 hectareas. Este paramo presenta un regimen de lluvias bimodal con un promedio de precipitaciones de 1 950 mm anuales (Morales et al., 2007), y una intervencion de origen antropico principalmente de ganaderia, que ha detenido los procesos naturales de sucesion.

El lugar de muestreo consistio en un paisaje mixto de Espeletia gladulosa, E. congestiflora, E. incana, E. grandiflora var. boyacensis, E. brachyaxiantha y fragmentos de P. quadrijuga (Rangel, 2000), que estarian conformando el bioma de bosque montano humedo de acuerdo a la clasificacion de Holdridge (2000). Se considera que del total de la flora de liquenes reportada para el paramo, el 24% de ellas se encuentra en el area de estudio (Morales et al., 2007). Los remanentes de bosque compuestos por arboles de la especie P. quadrijuga presentan una cobertura menor a 500 hectareas en todo el paramo de La Rusia (Arellano & Rangel, 2008). La matriz es de pasturas, en la cual con frecuencia se observa la presencia de ganado. Se escogieron los dos fragmentos de P. quadrijuga que presentaban el mejor estado de conservacion y evidenciaban el mayor contraste con la matriz; estos fragmentos fueron recorridos en su perimetro con un GPS para estimar el area y con estos datos estimar la relacion perimetro/area como un indicador del grado de irregularidad del fragmento.

Caracterizacion ambiental: Para la caracterizacion ambiental del gradiente matrizborde-interior, se tomaron medidas diurnas a intervalos de 30 minutos, de radiacion fotosinteticamente activa (PAR) con un cuantificador Apogee MQ-100, temperatura y humedad relativa del aire con termo-higrometros Control Company. Estas medidas correspondieron a seis dias diferentes para cada fragmento, en diciembre-febrero 2013-2014 y junio-agosto 2014, correspondientes a la epoca seca del ano durante la cual se intensifican los efectos ambientales del borde (Morales et al., 2007). A cada forofito se le asigno un termo-higrometro que permanecio de manera permanente desde las 10:00 hasta las 15:00 horas (periodo de mayor actividad fotosintetica).

Composicion y distribucion: En los dos fragmentos de bosque de P. quadrijuga, distanciados aproximadamente 100 m entre si, se usaron 3 transectos de 70 m por fragmento y en cada transecto se escogieron al azar 9 forofitos de P. quadrijuga con un DAP mayor a 20 cm. En cada forofito se realizo la colecta de los liquenes que fueron interceptados por una cuerda de 2 m perpendicular al suelo, superpuesta sobre el tronco y ubicada a 20 cm de altura desde la base del arbol. La cuerda fue puesta en los cuatro puntos cardinales del tronco; a los liquenes interceptados se les tomo las medidas de cobertura en [cm.sup.2] y el tipo de talo (metodologia modificada de Lucking, Rivas-Plata, Chaves, Umana, & Sipman, 2009). Para los calculos de indices de diversidad se estandarizo dando un valor de abundancia igual a 1 por cada [cm.sup.2] de cobertura del liquen. Se recolecto una muestra suficiente para hacer la determinacion taxonomica, como minimo hasta morfoespecie, utilizando claves para el Neotropico y Colombia (Brodo, Duran, & Sharnoff, 2001; Hale, 1975; Herrera, Philippe, & Nash, 1998; Jungbluth, 2006; Moncada, 2012; Sipman, 1986, 1998, 2005; Sipman, Elix, & Nash, 2009; Sipman & Aguirre, 1982).

Cuantificacion de pigmentos fotosinteticos: La cuantificacion de pigmentos fotosinteticos en liquenes trae retos que no son comunes en plantas superiores, debido a que las clorofilas son facilmente oxidables por las sustancias acidas de los liquenes, que pueden degradar la clorofila en feofitina en un corto tiempo (Brown & Hooker, 1977). El protocolo usado para la cuantificacion de clorofilas fue adaptado con algunas modificaciones de Barnes, Balaguer, Manrique, Elvira y Davidson (1992); Calatayud, Sanz, Barreno y Del Valle-Tascon (1994); Melgarejo (2010) y Raggio (2013), y permite una medicion dentro de las 72 horas siguientes a la toma de las muestras, lo cual evita la feofitinizacion.

Las muestras fueron recolectadas en bolsas de papel y secadas a temperatura ambiente por 48 horas. Posteriormente fueron lavadas seis veces con acetona ([C.sub.3][H.sub.6]O) saturada en carbonato de calcio (CaC[O.sub.3]), con el fin de extraer previamente todas las sustancias liquenicas que pudiesen generar una degradacion de clorofila a feofitina. La extraccion se realizo por el metodo de inmersion que consistio en incubar el talo liquenico (1 g peso seco/10 mL) en solvente dimetilsulfoxido (DMSO) durante 12 horas. Para separar los restos del talo del solvente se uso un equipo de filtracion por vacio con portafiltro, el tamano de poro del filtro es de 0.45 [micron]m y un diametro de 47 mm (Advantec A045F047W). Las medidas de clorofilas se hicieron en un espectrofotometro (Unico S2150 Spectrophotometer) a longitudes de onda de 667 y 649 nm, donde se tomaron los datos de absorbancia (A). Las formulas para calcular los valores de clorofila a y b fueron:

Clorofila a

= [14.85 (A667) - 5.14 (A649)] [V [1000.sup.-1] [mf.sup.-1]]

Clorofila b

= [25.48 (A649) - 7.36 (A667)] [V [1000.sup.-1] [mf.sup.-1]]

Donde V: volumen final del extracto de clorofila en DMSO.

mf: masa fresca en gramos de tejido foliar.

Esta cuantificacion de pigmentos fotosinteticos se realizo solo para especies plasticas, es decir, especies con una amplia distribucion a lo largo del gradiente matriz-borde-interior y que tuvieran una cobertura mayor a los 10 [cm.sup.2].

Los puntos de transicion entre matriz-borde y borde-interior fueron establecidos mediante analisis de los puntos de inflexion en el comportamiento de las variables ambientales, usando graficas en Statistics 18.0 (SPSS Inc., 2009). Para comparar las variables ambientales (Radiacion fotosinteticamente activa, temperatura del aire y humedad relativa) entre sitios y fragmentos se realizo un ANOVA a dos vias con el programa STATISTICA 7.0 (StatSoft, Inc., 2004).

Se realizo una correlacion de Pearson para ver si existe un patron que relacione cobertura y riqueza con la distancia desde la matriz hacia el interior. Para los analisis de diversidad se uso el programa PAST (Hammer, Harper, & Ryan, 2001) que calculo la diversidad alfa, dominancia, Shannon, Margalef, Equitatividad, Fisher alfa y para estudiar la similitud entre sitios y fragmentos se uso el indice de Morisita-Horn, ya que este considera en su calculo tanto la riqueza de especies como la abundancia (en este caso cobertura) de las muestras. Este ultimo programa tambien se uso para generar un dendograma que estableciera patrones de similitud con relacion a los gradientes matrizborde-interior de cada fragmento. La distribucion de las especies con respecto al gradiente fue analizada con el programa STATISTICA 7.0 (StatSoft, Inc., 2004) por medio de un analisis multivariado de componentes principales.

Sensibilidad al efecto borde: Para clasificar las diversas especies de liquenes de acuerdo a su sensibilidad al efecto borde, se propuso establecer tres niveles de sensibilidad con base en sus patrones de presencia-ausencia y en el comportamiento de los contenidos de clorofilas de las especies plasticas (Cuadro 1).

RESULTADOS

Los dos fragmentos presentan diferencias en el tamano, la relacion perimetro/area y las condiciones ambientales (Cuadro 2). El fragmento 1 es mas extenso y menos irregular que el fragmento 2, lo que implica que el fragmento 2 presenta una mayor exposicion a la matriz de pasturas.

Variabilidad ambiental del gradiente matriz-borde-interior: Los puntos de inflexion en el comportamiento de las variables ambientales a lo largo de los transectos marcaron la transicion matriz-borde entre los 29 y 30 m para el fragmento 1, y entre 36 y 37 m para el fragmento 2; mientras que la transicion borde-interior se ubico alrededor de 50 m en el fragmento 1 y alrededor de 60 m en el fragmento 2.

Con relacion a la temperatura y la humedad relativa, el fragmento 2 resulto ser mas homogeneo que el fragmento 1. La temperatura media en el fragmento 1 se reduce desde la matriz hacia el interior en 7.2[grados]C, mientras la media de humedad relativa aumenta en un 15%. En el fragmento 2 estas variaciones solo fueron de 3.2[grados]C y 8.2 % respectivamente. Las condiciones contrastantes de radiacion fotosinteticamente activa entre el interior y la matriz fueron evidentes y similares en ambos fragmentos, con radiaciones hasta 18 veces superiores en la matriz (Fig. 1).

Cobertura, distribucion y diversidad de liquenes: En total se encontraron 55 especies de liquenes, que se distribuyeron diferencialmente con relacion al fragmento y al gradiente matriz-borde-interior. La especie mas abundante fue Usnea fragilescens con una cobertura total de 15 261 [cm.sup.2] (35.3%). Las especies menos frecuentes fueron Physia erumpens, Erioderma sp., Pertusaria sp.4 y Lopezaria sp., cada una con solo 6 [cm.sup.2] de cobertura (0.01%). La mayoria de las especies fueron identificadas hasta especie o genero, a excepcion de cinco liquenes costrosos que fueron listados como C1, C2, C3, C4 y Pil. En total al evaluar en conjunto los dos fragmentos, 23 especies fueron comunes a las 3 zonas del gradiente; 6 especies fueron exclusivas de la matriz, 8 del borde y 10 del interior.

La prueba t demostro que el fragmento 2 presenta una mayor cobertura de liquenes por especie (9.6 [+ or -] 1.96 [cm.sup.2]); con respecto al fragmento 1 (6.3 [+ or -] 1.96 [cm.sup.2]), pero la riqueza del fragmento 1 fue de 51 especies, casi el doble de la riqueza en el fragmento 2 (Cuadro 3).

Con relacion a la forma de crecimiento del talo en el fragmento 1 los liquenes foliosos presentan una cobertura dominante sobre los demas y una amplia distribucion sin que haya ningun tipo de preferencia por alguna zona del gradiente; el tipo gelatinoso mostro cierta tendencia a aumentar su cobertura hacia el borde; los liquenes de tipo costroso estuvieron presentes en menor cobertura en la zona de borde. En general, fue notoria una mayor cobertura de los liquenes fruticosos en matriz y en la transicion borde-interior. Las coberturas de los liquenes gelatinosos al igual que de los costrosos fue muy baja en comparacion a los demas tipos de talo del mismo fragmento (Fig. 2).

Los indices de Shannon, Margalef, equitatividad y Fisher alpha mostraron que el fragmento 1 es mas diverso que el fragmento 2 (Cuadro 3) y el borde del fragmento 1 es el que presento los valores mas altos para los indices calculados. Los dos fragmentos son muy diferentes en su composicion general. El dendograma relaciono la matriz, borde e interior del fragmento 2, es decir estas zonas son muy similares entre si, mientras que para el fragmento 1 las zonas de matriz y borde estan mas relacionadas entre si que con el interior, donde la composicion de liquenes es disimil a cualquier otra zona en minimo un 40% de su composicion (Fig. 3). Diferentes especies como Cladonia subsquamosa, Coenogonium sp., Leptogium phyllocarpum, Sticta colombiana, Sticta hirsutofugilinosa, Sticta viviana y Usnea rubicunda, estan presentes unicamente en el interior del fragmento 1. Mientras que otras especies como Everniastrum fragile, Everniastrum vexans, Sticta andina, Cladonia subradiata, y Hypotrachyna paramensis estan presentes en todo el gradiente matriz-bordeinterior de los fragmentos (Cuadro 4).

La concentracion de clorofilas de especies generalistas mostro patrones asociados al gradiente matriz-borde-interior. Everniastrum fragile presenta un menor contenido de clorofila a (0.15 mg / g) en la matriz; Usnea fragilensis reduce la concentracion de clorofilas en el borde. En Everniastrum vexans la clorofila a y b se encuentran en mayor concentracion en la matriz. Sticta andina presento su maximo valor del radio de clorofilas a/b en el borde y el minimo hacia el interior, y Cladonia subradiata tuvo un mayor contenido de clorofilas hacia el borde. Everniastrum sorocheilum mostro un aumento de las clorofilas a y b desde la matriz hacia el interior (Fig. 4).

El analisis multivariado uso las 14 especies de liquenes con mayor peso estadistico y extrajo dos ejes asociados a factores ambientales que explicaron en conjunto el 95.03% de toda la variabilidad. Everniastrum fragile y Everniastrum sorocheilum se relacionaron con ambientes de alta radiacion y humedad, mientras Leptogium phyllocarpum, Sticta paramensis, Leptogium andinum y Pertusaria sp.3 prefieren ambientes secos y de mayor temperatura. Solo la especie Leptogium ulvaceum mostro preferencia por lugares muy especificos de baja radiacion y humedad (Fig. 5). El componente ambiental mas importante, fuertemente correlacionado al eje 1 (r = 0.95) fue la humedad relativa.

DISCUSION

A lo largo del gradiente matriz-bordeinterior de los fragmentos de P. quadrijuga se comprobo que existe una variacion en las condiciones ambientales de temperatura, humedad y radiacion, y fue facil establecer las distancias mas probables de transicion entre zonas usando esas variables ambientales. Este tipo de caracterizacion ya ha tenido numerosos precedentes (Chen, Franklin, & Spies, 1992; Esseen & Renhorn, 1998; Laurance, Ferreria, Rankin-de Merona, & Laurance, 1998; Matlack, 1993; Rheault, Drapeau, Bergeron, & Esseen, 2003). Por otra parte, dado que el fragmento 2 es mas irregular y de menor tamano que el fragmento 1, se comprobo que el efecto borde es mas intenso, llegando incluso a causar una homogenizacion ambiental.

En general, para ambos fragmentos la matriz presento los promedios mas altos de temperatura y radiacion respecto a las zonas de borde e interior; esto coincide con paisajes fragmentados donde la matriz es altamente contrastante (Bierregaard, Lovejoy, Kapos, Dos Santos, & Hutchings, 1992; Harper et al., 2005; Kapos, 1989). En el interior las variables temperatura y radiacion fueron las mas bajas, lo que concuerda con Murcia (1995) quien reporta que los ambientes de interior o que se encuentren bajo un dosel tienden a ser mas frios, humedos y uniformes; y a su vez la matriz y el borde crean gradientes ambientales que pueden llegar a ser drasticamente contrastantes con el interior de un fragmento.

Las diferencias ambientales entre fragmentos influyen en las coberturas y riquezas de los liquenes (Harris, 1988). El fragmento 1 con una mayor extension, albergo una mayor diversidad de liquenes, gracias a que el interior conserva condiciones de temperatura, radiacion y humedad diferentes a las de borde y la matriz (Gunnar & Moen, 1998; Kruys & Jonsson, 1997). En contraposicion el fragmento 2 presento una mayor cobertura por especie, pero una menor riqueza. Esto podria explicarse no solo porque la tolerancia de las diferentes especies es puesta a prueba en el borde del fragmento (Fagan, Cantrell, & Cosner, 1999; Gauslaa & Solhaug, 1996; Johansson, Olofsson, Giesler, & Palmqvist, 2011), sino ademas porque se ha demostrado que en bosques intervenidos, los liquenes epifitos responden aumentando su biomasa (Gauslaa, Lie, Asbjern, & Ohlson 2006), especificamente invirtiendo en un aumento de la corteza superior y la formacion de apotecios (Jairus et al., 2009); lo que llevaria a una mayor cobertura.

En este estudio, se realiza por primera vez el registro de 55 especies de liquenes asociados a la especie P. quadrijuga. En general, se puede considerar que esta riqueza es baja en comparacion con un estudio realizado en Tipacoque (Boyaca) en donde se reportan 139 especies de liquenes en un estudio con el forofito Quercus humboldtii en similares condiciones biogeograficas (Simijaca, 2011). Las diferencias de biodiversidad entre estos ecosistemas alto andinos son evidencia del efecto negativo de la fragmentacion en el Paramo de La Rusia.

Los fragmentos de P. quadrijuga continuan siendo afectados por actividades de ganaderia y pastoreo, que aumentan la perdida de individuos de todas las edades, entre el 70% y 90% de la cobertura original (Etter & Villa, 2000). Las especies de liquenes que estan presentes unicamente en el interior del fragmento de mayor tamano, tienen baja tolerancia al disturbio. Mientras que otras especies presentan una plasticidad fisiologica que les permite estar presentes desde la matriz hasta el interior del fragmento. Dicha plasticidad fisiologica fue demostrada en este estudio con variaciones en las concentraciones de clorofila a lo largo del gradiente.

Con relacion a los diferentes crecimientos del talo de los liquenes, el tipo fruticoso no mostro una preferencia por alguna zona del gradiente matriz-borde-interior. Este resultado no concuerda con Rheault, et al. (2003) quienes indican que liquenes fruticosos como el genero Usnea se ven altamente afectados por el efecto borde en bosques de coniferas del Este de Norteamerica, lo que fue atribuido a la forma de crecimiento de este genero. Se puede inferir que especies de talos fruticosos, mas alla de su forma de crecimiento, pueden tener respuestas distintas al efecto borde cuando ambientes tropicales y templados son comparados. Los liquenes foliosos presentaron el mayor porcentaje de cobertura relativa en ambos fragmentos, esto concuerda con lo registrado por Perez y Watteijne (2009) quienes senalan que en las mayores altitudes se aumenta la cobertura de liquenes foliosos.

Especies restringidas solo al interior de los fragmentos como Leptogium phyllocarpum, Sticta hirsutofugilinosa, Physia erumpens, y Cladonia subsquamosa parecen ser afectadas por las condiciones de radiacion de la matriz; si el efecto borde llegara a homogeneizar el fragmento con altas radiaciones y baja humedad relativa, es muy probable que estas especies sufran degradacion de la clorofila y en consecuencia un dano irreversible del aparato fotosintetico (Gauslaa et al., 2006). A las especies que sufren esta fotoxidacion se les conoce con el termino de especies poikiloclorofilas (Kranner et al., 2003). Las especies que por el contrario mantienen su contenido de clorofilas, incluso en condiciones de perdida de humedad y alta radiacion, presentarian sustancias eficientes en la disipacion no fotoquimica del exceso de radiacion, como el arabitol, que es sintetizado por el micobionte (Kosugi et al., 2013).

La especie Cladonia subradiata presenta una alta concentracion de clorofila a en el borde con respecto a la matriz y el interior, y a su vez Hypotrachyna paramensis presenta una ligera mayor concentracion de clorofila a en el borde. Esto puede estar relacionado con la alta densidad de follaje que suele reportarse en los bordes de bosque, que ocasiona que la radiacion llegue al suelo y a los fustes en longitudes de onda diferentes a las de matriz y el interior (Didham & Lawton, 1999; Montgomery, 2004). Sin embargo, altos niveles de radicacion podrian limitar estas especies (Demmig-Adams et al., 1990). La especie Everniastrum sorocheilum y Sticta andina presentaron mayores cantidades de clorofila b hacia el interior, estas respuestas parecen ser una estrategia de aclimatacion a la sombra del dosel.

En general, la distribucion de las especies mostro que la fragmentacion tiene un efecto importante sobre las comunidades de liquenes epifitos, encontrando una amplia gama de respuestas al efecto borde (Esseen & Renhorn, 1998; Renhorn, Esseen, Palmqvist, & Sundberg, 1997; Sillett, 1994, 1995). Nuestros resultados muestran que la humedad relativa es la principal variable que determina la distribucion de las especies, y autores como Paterson, Paterson y Kenworthy (1983) ya habian afirmado que esta variable es mas importante para el crecimiento de los liquenes, en comparacion con la temperatura y la radiacion. Se dieron sin embargo, algunos casos mas especificos. Por ejemplo Sticta paramuna, que se encontro mas asociada a la variable temperatura, fue reportada por Moneada (2012) con presencia en diferentes radiaciones desde baja a media intensidad; lo cual podria significar que la temperatura influye mas que la radiacion en el establecimiento de esta especie. Las especies Sticta tunjensis y S. dioica se reportan en ambientes con exposicion solar media a alta (Moncada, 2012), lo que concuerda con la distribucion encontrada en este estudio. La alta humedad y poca radiacion fueron las condiciones mas relacionadas con S. colombiana. Por otra parte, Leptogium ulvaceum seria una especie negativamente afectada por la radiacion y alta humedad, que se distribuye en microambientes especificos en el interior de los fragmentos. En muchos casos no existe un reporte previo de las preferencias ambientales de estas especies, por lo que este estudio representa un aporte importante a la ecologia de los liquenes de alta montana.

En general se comprobo que la alta homogeneidad ambiental del fragmento 2, debida a su relacion perimetro/area, trae consecuencias negativas para la diversidad; albergando una riqueza 50% menor a la del fragmento 1. Las especies unicas en el interior del fragmento 1 conforman una comunidad muy distinta a cualquier otro lugar, representando asi un recurso biologico valioso a proteger en los fragmentos de P. quadrijuga en el paramo de La Rusia. De acuerdo con los resultados expuestos en el presente estudio, varias de las especies de liquenes podrian tener un importante potencial en la bioindicacion y diagnostico del efecto borde en fragmentos de bosque altoandino como Cladonia subradiata y Sticta andina, debido a su sensibilidad al efecto borde.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Fundacion Alejandro Angel Escobar y su programa de becas Colombia Biodiversa por la financiacion de este trabajo; a Judy Rodriguez, Carlos Nelson Diaz y Leidy Vanegas por el acompanamiento durante el desarrollo de este estudio y a Jairo A. Camacho por gestionar varios equipos usados durante el proyecto.

REFERENCIAS

Arellano, J. & Rangel, J. (2008). Patrones en la distribucion de la vegetacion en areas de paramo de Colombia: heterogeneidad y dependencia espacial. Caldasia, 5, 355-411.

Barnes, J., Balaguer, L., Manrique, E., Elvira, S., & Davidson, A. W. (1992). A reappraisal of the use of DMSO for the extraction and determination of chlorophylls a and b in lichens and higher plants. Enviromental and Experimental Botany, 32, 85-100.

Barrera, F. (2004). Estructura y funcion en bordes de bosques. Ecosistemas, 13(1), 67-77.

Bierregaard, R., & Gascon, C. (2001). History of a long term conservation project. En C. Gascon, T. Lovejoy, & R. Mesquita (Ed.), Lessons from Amazonia. The ecology and conservation of a fragmented forest (pp. 5-12). Michigan, USA: University Press.

Bierregaard, R., Lovejoy, T., Kapos, V., Dos Santos, A., & Hutchings, R. (1992). The biological dynamics of tropical rainforest fragments. A prospective comparision of fragments and continuous forest. Bioscience, 42, 859-866.

Brodo, I., Duran, S., & Sharnoff, S. (2001). Lichens of North America. Connecticut, USA: Yale University Press.

Brown, H., & Hooker, T. (1997). The significance of acidic lichen substances in the estimation of chlorophyll and phaeophytin in lichens. New Phytologist, 78, 617-624.

Bustamante, R. & Grez, A. (1995). Consecuencias ecologicas de la fragmentacion de los bosques nativos. Ambiente y Desarrollo, 2, 58-63.

Calatayud, A., Sanz, M., Barreno, E., & Del Valle-Tascon, S. (1994). Ventajas de la utilizacion del dimetilsulfoxido en la determinacion de clorofilas y feofitinas en liquenes. Stvdia Botanica, 13, 123-128.

Chaparro, M. & Aguirre, J. (2002). Hongos Liquenizados. Bogota, Colombia: Universidad Nacional de Colombia.

Chen, J., Franklin, J., & Spies, T. (1992). Vegetation responses to edge environments in old-growth Douglasfir forest. Ecological Applications, 2, 387-396.

Cuatrecasas, J. (1989). Aspectos de la vegetacion natural en Colombia. Revista de la Academia Colombia de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales, 10, 221-264.

Curran, P., Dungan, J., & Gholz, H. (1990). Exploring the relationship between reflectance red edge and chlorophyll content in slash pine. Tree Physiology, 7, 33-48.

Demmig-Adams, B., Maguas, C., Adams, W., Meyer, A., Kilian, E., & Lange, E. (1990). Effect to high light on the efficiency of photochemical energy conversion in a variety of lichen species with green and blue.green phycobionts. Planta, 180, 400-409.

Didham, R., & Lawton, J. (1999). Edge structure determines the magnitude of changes in microclimate and vegetation structure in tropical forest fragments. Biotropica, 31, 17-30.

Eberhard, S., Finazzi, G., & Wollman, F. (2008). The dynamics of photosynthesis. Annual Review of Genetics, 42, 463-515.

Esseen, P. A., & Renhorn, K. E. (1998). Edge effects on an epiphytic lichen in fragmented forests. Conservation Biology, 12(6), 1307-1317.

Etter, A., & Villa, A. (2000). Andean forests and framing systems in part of the Eastern Cordillera (Colombia).

Mountain Research and Development, 20, 236-245.

Fagan, W., Cantrell, R., & Cosner, C. (1999). How habitat edges change species interactions. The American Naturalist, 153, 165-182.

Gauslaa, Y., Lie, M., Asbjorn, K., & Ohlson, M. (2006). Growth and ecophysiological acclimation of the foliose lichen Lobaria pulmonaria in forest with contrasting light climates. Oecologia, 147, 406-416.

Gauslaa, Y., & Solhaug, K. (1996). Differences in the susceptibility to light stress between epiphytic lichens of ancient and young boreal forest stands. Functional Ecology, 10, 344-354.

Gunnar, J., & Moen, J. (1998). Patterns in species associations in plant communities: the importance of scale. Journal of Vegetation Science, 9, 327-332.

Hale, M. (1975). A revision of the lichen genus Hypotrachyna (Parmeliaceae) in Tropical America. Smithsonian Contributions to Botany, 25, 1-77.

Hammer, 0., Harper, D., & Ryan, P. (2001). PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4, 4-9.

Harper, K., MacDonald, S., Burton, P., Chen, J., Brosofske, K., Saunders, S., Euskirchen, E., Roberts, D., Jaiteh, M., & Esseen, E. (2005). Edge influence on forest structure and composition in fragmented landscapes. Conservation Biology, 19, 768-782.

Harris, L. (1988). Edge effects and conservation of biotic diversity. Conservation Biology, 2, 330-332.

Hawksworth, D. L., Iturriaga, T., & Crespo, A. (2005). Liquenes como bioindicadores inmediatos de contaminacion y cambios medio-ambientales en los tropicos. Revista Iberoamericana de Micologia, 22, 71-82.

Heber, U., Bilger, W., & Shuvalov, V. (2006). Thermal energy dissipation in reaction centres and in the antenna of photosystem II protects desiccated poikilohydric mosses against photo-oxidation. Journal of Experimental Botany, 57, 2993-3006.

Henriksson, E., & Pearson, L. (1981). Nitrogen fixation rate and chlorophyll content of the lichen Peltigera canina exposed to sulfur dioxide. American Journal of Botany, 68, 680-684.

Herrera, M., Philippe, P., & Nash, T. (1998). Pendulous species of Usnea from the temperatura forests in Mexico. The Bryologist, 101, 303-329.

Hofstede, R., Segarra, P., & Mena, P. (Eds.). (2003). Los Paramos del mundo: proyecto atlas mundial de los Paramos. Quito, Ecuador: Global Patland Initiative/ NC-IUCN/EcoCiencia.

Holdridge, L. R. (2000) Ecologia basada en zonas de vida. San Jose, Costa Rica: Instituto interamericano de cooperacion para la Agricultura.

Hong, X., Vavilin, D., & Vermaas, W. (2001). Chlorophyll b can serve as the major pigment in functional photosystem II complexes of cyanobacteria. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 98, 14168-14173.

Jairus, K., Lohmus, A., & Lohmus P. (2009). Lichen acclimatization on retention trees: a conservation physiology lesson. Journal of Applied Ecology, 46, 930-936.

Johansson, O., Olofsson, J., Giesler, R., & Palmqvist, K. (2011). Lichen responses to nitrogen and phosphorus additions can be explained the different symbiont responses. New Phytologist, 1991, 795-805.

Jungbluth, P. (2006). A familia Parmeliaceae (fungos liquenizados) em fragmentos de cerrados do estado de Sao Paulo (Tesis de Maestria). Instituto de Botanica da Secretaria de Estado do Meio Ambiente, Sao Paulo, Brasil.

Kapos, V. (1989). Effects of isolation on the water status of forest patches in the Brazilian Amazon. Journal of Tropical Ecology, 5, 173-185.

Kosugi, M., Miyake, H., Yamakawa, H., Shibata, Y., Miyazawa, A., Sugimura, T., Satoh, K., Itoh, S., & Kashino, Y. (2013). Arabitol provided by lichenous fungi enhances ability to dissipate excess light energy in a symbiotic green alga under desiccation. Plant Cell Physiology, 54(8), 1316-1325.

Kranner, I., Zorn, M., Turk, B., Wornik, S., Beckett, R., & Batoc, F. (2003). Biochemical traits of lichens differing in relative desiccation tolerance. New Phytologist, 160, 167-176.

Kruys, N., & Jonsson, B. (1997). Insular patterns of calicioid lichens in boreal old-growth forest-wetland mosaic. Ecography, 20, 605-613.

Larcher, W. (1995). Physiological plant ecology: Ecophysiology and stress physiology of functional groups. 3rd. Edition. Berlin and New York: Springer-Verlag.

Laurance, W., Ferreira, L., Rankin-de Merona, J., & Laurance, S. (1998). Rain forest fragmentation and the dynamics of Amazonian tree communities. Ecology, 79, 2032-2040.

Lucking, R., Rivas Plata, E., Chaves, J., Umana, L., & Sipman, H. J. M. (2009). How many tropical lichens are there ... really? Bibliotheca Lichenologica, 100, 399-418.

Matlack, G. (1993). Microenvironment variation within and among forest edge sites in the Eastern Unites State. Biological Conservation, 66, 185-194.

Melgarejo, L. M. (2010). Experimentos en fisiologia vegetal. Bogota, Colombia: Universidad Nacional de Colombia.

Moncada, B. (2012). El genero Sticta (Schreb.) Ach. en Colombia: taxonomia, ecogeografia e importancia (Tesis de Doctorado). Universidad Nacional de Colombia, Bogota, Colombia.

Montgomery, R. (2004). Effects of understory foliage on patterns of light attenuation near the forest floor. Biotropica, 36, 33-39.

Morales, J. A. & Estevez, J. V. (2006). El paramo: ?ecosistema en via de extincion? Revista Luna Azul, Universidad de Caldas, 22, 39-51.

Morales, M., Otero, J., Van der Hammen, T., Torres, A., Cadena, C., Pedraza, C., Rodriguez, N., Franco, C., Betancourth, J. C., Olaya, E., Posada, E., & Cardenas, L. (2007). Atlas de paramos de Colombia. Bogota, Colombia: Instituto de Investigacion de Recursos Biologicos Alexander von Humboldt.

Murcia, C. (1995). Edge effects in fragmented forests: implications for conservation. Tree, 10, 58-62.

Nash, T. H. (2008). Lichen Biology. Second edition. United Kingdom, London: Cambridge University Press.

Nason, J., & Hamrick, J. (1997). Reproductive and genetic consequences of forest fragmentation: two cases studies of Neotropical canopy trees. Journal of Heredaty, 88, 264-276.

Nava, Y., Maass, M., Brones, O., & Mendez, I. (2007). Evaluacion del efecto de borde sobre dos especies del bosque tropical caducifolio de Jalisco, Mexico. Agrociencia, 41 , 111-120.

Palacios, L., Velasco, M., Rivero, R., Villamil, J., & Rivera, N. (2005). Plan de manejo santuario de fauna y flora Guanenta Alto Rio Fonce. Charala, Santander, Colombia: Parques Nacionales Naturales de Colombia.

Palmqvist, K., Campbell, D., Ekblad, A., & Johansson, H. (1998). Photosynthetic capacity in relation to nitrogen content and its partitioning in lichens with diferente photobionts. Plant Cell Enviroment, 21, 361-372.

Paterson, D. R., Paterson, E. W., & Kenworthy, J. B. (1983). Physiological studies on temperate lichen species I.A mathematical model to predict assimilation in the field, based on laboratory responses. New Phytologist, 94, 605-618.

Perez, A. & Watteijne, B. (2009). Estructura de una comunidad de liquenes y morfologia del genero Sticta (Stictaceae) en un gradiente altitudinal. Acta Biologica Colombiana, 14, 157-170.

Piccoto, M., & Tretiach, M. (2010). Photosynthesis in chlorolichens: the influence of the habitat light regime. Journal Plant Research, 123, 763-775.

Raggio, J. (2013). Fotosintesis, crecimiento y resistencia a ambientes extremos en liquenes de regiones polares y alpinas (Tesis Doctoral Inedita). Universidad Complutense de Madrid, Madrid, Espana.

Ramos, C., Buitrago, S., Pulido, K., & Vanegas L. (2013). Variabilidad ambiental y respuestas fisiologicas de Polylepis quadrijuga (Rosaceae) en un ambiente fragmentado en el Paramo de La Rusia (Colombia). Revista Biologia Tropical, 61, 351-361.

Rangel, O. (2000). Colombia: Diversidad Biotica III: La region de la vida paramuna. Bogota, Colombia: Universidad Nacional de Colombia.

Rangel, O. (2007). La alta montana de Perija: consideraciones finales. En O. Rangel. (Ed.), Colombia Diversidad Biotica V. La alta montana de la serrania de Perija (pp. 417-436). Bogota, Colombia: Universidad Nacional de Colombia-Instituto de Ciencias Naturales-Corpocesar.

Renhorn, K., Esseen, P., Palmqvist, K., & Sundberg, B. (1997). Growth and vitality of epiphytic lichens I. Responses to microclimatic along a forest edgeinterior gradient. Oecologia, 109, 1-9.

Rheault, H., Drapeau, P., Bergeron, Y., & Esseen, P. (2003). Edge effects on epiphytic lichens in managed black spruce forest of Eastern North America. Canadian Journal of Forest Research, 33, 23-32.

Ricketts, T. H. (2001). The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes. American Naturalist, 158, 87-99.

Rodriguez, J. M. (2010). Ecologia segunda edicion. Madrid, Espana: Ediciones Piramide.

Santos, T. & Telleria, J. L. (2006). Perdida y fragmentacion del habitat: efecto sobre la conservacion de las especies. Ecosistemas, 15(2), 3-12.

Saunders, D., Hobbs, R., & Margules, C. (1991). Biological consequences of ecosystem fragmentation a review. Conservation Biology, 5, 118-132.

Shanker, D. (2005). Photosynthesis in plants under stressful conditions. En M. Pessaraklim. Handbook of photosynthesis. Second edition (pp. 717-737). New York, USA: CRC Press.

Sillett, S. (1994). Growth rates of two epiphytic cyanolichen species at the edge and in the interior of a 700-year-old Douglas-fir forest in the western Cascades of Oregon. Bryologist, 97, 321-324.

Sillett, S. (1995). Branch epiphyte assemblages in the forest interior and on the clearcut edge of a 700-yearold forest canopy in western Oregon. Bryologist, 98, 301-312.

Simijaca, D. (2011). Liquenes epifitos de Quercus humboldtii en el parquet natural municipal robledales de tipacoque (Boyaca-Colombia) (Tesis de pregrado). Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia, Tunja, Boyaca.

Sipman, H. (1986). Notes on the lichen genus Everniastrum (Parmeliaceae). Mycotaxon, 26, 235-251.

Sipman, H. (1998). Revised key to Hypotrachyna (Parmeliaceae) in Tropical America. Recuperado de http:// www.bgbm.org/sipman/keys/Neohypot.htm.

Sipman, H. (2005). Identification key and literatura guide to the genera of lichenized fungi (Lichens) in the Neoropics. Recuperado de http://www.bgbm.fu-berlin.de/ sipman/keys/neokeyA.htm.

Sipman, H. & Aguirre, J. (1982). Contribucion al conocimiento de los liquenes de Colombia I. Clave generica para los liquenes foliosos y fruticosos de los paramos colombianos. Caldasia, 13, 603-634.

Sipman, H., Elix, J., & Nash, T. (2009). Hypotrachyna (Parmeliaceae, Luchenized fungi). New York, USA: The New York Botanical Garden Press.

Sipman, H., Hekking, W., & Aguirre, A. (2008). Checklist of lichenized and lichenicolous fungi from Colombia. Biblitheca Jose Jeronimo Triana, 20, 1-242.

SPSS, Inc. (2009). PASW Statistics for Windows. Version 18.0. Chicago.

StatSoft., Inc. (2004). Statistica (data analysis software system). Version 7.0.

Vaczi, P, & Bartak, M. (2006). Photosynthesis of lichen symbiotic alga Trebouxia erici as affected by irradiance and osmotic stress. Biologia Plant arum, 50, 257-264.

Van der Hammen, T. (2008). La cordillera oriental Colombiana, transecto Sumapaz. En J. Cramer (Ed.), Studies on Tropical Andean Ecosystems (pp. 1009). Berlin, Alemania: Ecoandes 7.

Van der Hammen, T., Pabon, J., Gutierrez, H., & Alarcon, J. (2002). El cambio global y los ecosistemas de alta montana de Colombia. En C. Castano (Ed.), Paramos y ecosistemas altoandinos de Colombia en condicion hotspot y global climatic tensor (pp. 163-209). Bogota, Colombia: Ideam.

Karen Pulido Herrera & Carolina Ramos Montano

Laboratorio de Manejo Integrado de Ecosistemas y Biodiversidad, Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia, Tunja-Colombia; karenpulidoh@gmail.com, carolina.ramos@uptc.edu.co

Recibido 13-I-2016.

Corregido 22-VI-2016.

Aceptado 22-VII-2016.

Leyenda: Fig. 1. Efecto borde en las variables ambientales: temperatura del aire, humedad relativa y radiacion fotosinteticamente activa (PAR), a lo largo de transectos de 70 m desde la matriz de pasturas hacia el interior de los fragmentos de P. quadrijuga. Los intervalos corresponden a media [+ or -] error estandar.

Fig. 1. Edge effect in the environmental variables: air temperature, relative humidity and photosynthetically active radiation (PAR), along transects of 70 m from the matrix to the interior of P. quadrijuga fragments. The intervals represent mean [+ or -] standard error.

Leyenda: Fig. 2. Cobertura relativa del tipo de talo de los liquenes respecto a la distancia a lo largo del gradiente matriz-borde-interior. a) Fragmento 1 y b) Fragmento 2.

Fig. 2. Relative coverage of the type of thallus of lichen in relation to the distance along the gradient matrix-edge-interior. a) Fragment 1 and b) 2 fragment.

Leyenda: Fig. 3. Dendograma de similaridad basado en el indice de Morisita-Horn, donde se compara la composicion de liquenes de matriz, borde e interior de los dos fragmentos.

Fig. 3. Dendrogram of similarity based on Morisita-Horn index, to compare the lichens composition of matrix, edge and interior of the two fragments.

Leyenda: Fig. 4. Contenido de pigmentos fotosinteticos: clorofila a (A), clorofila b (B) y proporcion de clorofila a/b (C), expresadas en mg [g.sup.-1] (materia seca).

Fig. 4. Content of chlorophyll a (A), chlorophyll b (B) and ratio of chlorophyll a/b (C), expressed in mg [g.sup.-1] (dry matter).

Efr: Everniastrum fragile, San: Sticta andina, Csu: Cladonia subradiata, Eve: Everniastrum vexans, Hpa: Hypotrachynaparamensis, Eso: Everniastrum sorocheilum, Hda: Hypotrachyna dactylifera, Ufr: Usnea fragilensis.

Leyenda: Fig. 5. Analisis multivariado de componentes principales que relaciona las especies de liquenes con las variables ambientales temperatura, radiacion y humedad relativa. Efr: Everniastrum fragile, Spa: Stictaparamuna, Eso: Everniastrum sorocheilum, Lul: Leptogium ulvaceum, Sco: Sticta colombiana, Lph: Leptogium phyllocarpum, Lan: Leptogium andinum, Hla: Hypotrachyna laevigata, Npu: Normandina pulchella, Ubo: Usnea bogotensis, Stu: Sticta tunjensis, Psp4: Pertusaria sp.4, Sdi: Sticta dioica, Pert3: Pertusaria sp.3.

Fig. 5. Principal components analysis to associate species of lichens with environmental variables temperature, radiation and relative humidity.
CUADRO 1

Criterios de clasificacion de las especies de liquenes de acuerdo a
su sensibilidad al efecto borde

TABLE 1

Classification criteria of lichen species according to their
sensitivity to edge effect

Nivel de           Caracteristicas
sensibilidad

Alta               Solo estan presentes en una de las tres zonas:
                   matriz, borde, o interior (alta adaptacion).

Media              Estan presentes en dos o tres de las zonas a lo
                   largo del gradiente matriz-borde-interior. Sin
                   embargo muestran diferencias en los contenidos de
                   clorofila entre zonas (alta plasticidad
                   fisiologica).

Baja               Estan presentes a lo largo del gradiente
                   matriz-borde-interior y no muestran ninguna
                   respuesta al efecto borde (generalistas).

Recomendadas mas   Especies con una cobertura total menor a 50
estudios           [cm.sup.2], que por razones de conservacion no
                   fueron colectadas.

CUADRO 2

Valores de perimetro/area y variables ambientales de
radiacion, temperatura y humedad relativa por fragmento

TABLE 2

Values of perimeter/area and environmental variables by
fragment: radiation, temperature and relative humidity

                                Fragmento 1

Area ([km.sup.2])                  0.168
Perimetro (km)                     0.33
Perimetro/area                     1.964
Radiacion ([micron]mol     282.66 [+ or -] 386.02
  [m.sup.-2] [s.sup.-1])
Temperatura ([grados]C)     12.72 [+ or -] 4.91
Humedad Relativa (%)        75.26 [+ or -] 17.09

                                Fragmento 2

Area ([km.sup.2])                  0.074
Perimetro (km)                     1.04
Perimetro/area                    14.054
Radiacion ([micron]mol     256.48 [+ or -] 422.24
  [m.sup.-2] [s.sup.-1])
Temperatura ([grados]C)     11.61 [+ or -] 2.43
Humedad Relativa (%)        73.72 [+ or -] 22.3

CUADRO 3

Estimadores de diversidad para matriz, borde e interior de cada
fragmento

TABLE 3

Estimators of diversity in matrix edge and interior of each fragment

                                   Fragmento 1

Riqueza (por forofito)          5.778 [+ or -] 2.68
Cobertura (por forofito)        6.263 [+ or -] 3.14
                                    [cm.sup.2]

                           Matriz   Borde   Interior

Riqueza                      25      35        18
Abundancia                 8 666    5 443    3 721
Especies unicas              7       12        9
Dominancia_D               0.135    0.101    0.186
Shannon_H                  2.402    2.863    2.018
Margalef                   2.647    3.953    2.068
Equitability_J             0.746    0.805    0.698
Fisher_alpha               3.157    5.005    2.458

                                   Fragmento 2

Riqueza (por forofito)          4.074 [+ or -] 1,59
Cobertura (por forofito)        9.609 [+ or -] 3.76
                                    [cm.sup.2]

                           Matriz   Borde   Interior

Riqueza                      9       10        18
Abundancia                 7 072    3 337    4 313
Especies unicas              3        7        11
Dominancia_D               0.881    0.400    0.498
Shannon_H                  0.3166   1.231    1.175
Margalef                   0.9025   1.109    2.031
Equitability_J             0.144    0.535    0.407
Fisher_alpha               1.017    1.27     2.402

CUADRO 4

Clasificacion de los liquenes de acuerdo a su sensibilidad al efecto
borde en el area de estudio

TABLE 4

Classification of lichens according to their sensitivity to edge
effect in the study area

        Nivel de            Especies
        sensibilidad

Alta    Matriz:             Sticta tunjensis, Usnea bogotensis.

        Borde:              Pertusaria sp.1, Peltigera didactyla,
                            Sticta sylvatica, Sticta
                            macrofuliginosa.

        Interior:           Cladonia subsquamosa, Costroso sp. 3,
                            Costroso sp. 4, Hypotrachyna brevirhiza,
                            Sticta sp.

Media   Matriz-Borde:       Everniastrum sorocheilum, Hypotrachyna
                            andensis, Hypotrachyna ducalis,
                            Hypotrachyna revoluta, Hypotrachyna sp.,
                            Pannaria sp., Parmotrema cristiferum,
                            Peltigera laciniata, Sticta dioica,
                            Usnea durietzii.

        Borde-Interior:     Cladonia squamosa, Leptogium ulvaceum,
                            Lobaria sp., Parmotrema bangii, Sticta
                            macrothallina.

        Fisiologicamente    Cladonia subradiata, Everniastrum
        Plasticas:          fragile, Everniastrum vexans,
                            Hypotrachyna paramense, Pilocarpaceae,
                            Sticta paramuna.

Baja                        Cladonia subradiata, Hypotrachyna
                            monilifera, Hypotrachyna dactylifera,
                            Hypotrachyna costaricensis, Leptogium
                            andinum, Leptogium azureum, Sticta
                            andina, Usnea fragilescens, Usnea
                            glabrescens.

Informacion insuficiente:   Cladonia meridensis, Coenogonium sp.,
                            Costroso sp.1, Diploschistes sp.,
                            Erythrodecton sp., Everniastrum
                            cirrhatum, Everniastrum sp., Leptogium
                            phyllocarpum, Peltigera sp., Porpidia
                            sp., Sticta aff. weigelii, Sticta
                            marilandia, Usnea cornuta, Usnea
                            rubicunda.
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Author:Pulido Herrera, Karen; Ramos Montano, Carolina
Publication:Revista de Biologia Tropical
Article Type:Report
Date:Dec 1, 2016
Words:7301
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