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Efectividad de aislamientos de Trichoderma spp. En el control de la fusariosis del tomate en condiciones in vitro e in vivo.

Effectiveness of Trichoderma spp. in the control of tomato plant wilt in vitro and in vivo

INTRODUCCION

El cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.) representa uno de los principales cultivos tanto a nivel mundial como nacional, debido a la importancia que tiene para el consumo fresco asi como para su utilizacion en la agroindustria. Sin embargo, cada ano los rendimientos son afectados en gran parte por la incidencia de enfermedades causadas por hongos del suelo (Lugo et al., 2001; Jimenez y Sanabria, 2008). Entre estos hongos se presenta Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici, causante de la fusariosis o marchitez del tomate, el cual se ha reportado en diferentes siembras del estado Aragua y norte de Guarico (Lugo y Sanabria, 2001; Jimenez, 2004).

Debido a la importante necesidad de disminuir la incidencia de este patogeno en campo, aunado a la variabilidad que este presenta en cuanto a razas y al uso irracional de fungicidas, se han desarrollado tecnologias que permiten disminuir de forma efectiva la enfermedad en campo al utilizar productos a base de microorganismos (Acosta y Garces (2005), como por ejemplo especies del hongo Trichoderma, que ejerce un efecto de hiperparasitismo sobre este hongo. En esta investigacion se evaluo la capacidad antagonista (agresividad) de los aislamientos de Trichoderma spp., tanto in vitro como in vivo con respecto a aislamientos de F. oxysporum procedentes del estado Aragua, Venezuela.

MATERIALES Y METODOS

Se realizaron pruebas in vitro e in vivo para la determinacion de la capacidad antagonista de aislamientos de Trichoderma spp. con respecto a F. oxysporum en la Clinica de Enfermedades de Plantas del Instituto de Botanica de la Facultad de Agronomia, Universidad Central de Venezuela (UCV), en Maracay. Se tomaron muestras de aproximadamente 1 kg de suelo humedo provenientes de la rizosfera en algunas zonas de produccion de tomate (Solanum lycopersicum L.), sorgo (Sorghum bicolor L.) y cebolla (Allium cepa L.), del sur del estado Aragua y norte del estado Guarico, a partir de las cuales se realizaron los aislamientos de Trichoderma spp. Se obtuvieron ocho aislamientos a los cuales se agregaron otros dos que correspondieron a productos comerciales para el control biologico de enfermedades (Cuadro 1).

Se prepararon diluciones a partir de la suspension de cada muestra de suelo en agua destilada esteril. Las mismas fueron colocadas en placas de Petri con medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA) e incubados a 28 [grados]C por 24 a 48 horas utilizando cuatro replicas. Se tomo parte del crecimiento del hongo y se sembro en cultivos monosporicos para la obtencion del cultivo puro y a partir de alli replicar. Los aislamientos comerciales, en presentacion solida (polvo), fueron multiplicados en el medio de cultivo y se incubaron a la temperatura senalada.

Una vez obtenidos los aislamientos puros se procedio a su identificacion taxonomica, a nivel de especie, considerando las caracteristicas fundamentales descritas por Rifai (1969) y Bissett (1991). Para ello se utilizaron los aislamientos de 3-4 dias y de 6-8 dias de crecimiento en medio PDA, y se realizaron observaciones con la ayuda de una lupa estereoscopica.

Los aislamientos de F. oxysporum fueron obtenidos a partir de colectas de material vegetal de tomate con sintomas caracteristicos de la enfermedad provenientes de algunas zonas de produccion de tomate de los estados Aragua y Guarico (Cuadro 2).

Para evaluar la capacidad antagonista de los aislamientos de Trichoderma spp. in vitro con respecto a F. oxysporum se realizaron enfrentamientos colocando de forma equidistante en bordes opuestos en platos de Petri con PDA, un disco de 5 mm de diametro colonizado con el hongo patogeno de siete dias de crecimiento y un disco de los aislamientos de Trichoderma spp., de tres dias de crecimiento. Como testigo se coloco en plato de Petri con el mismo medio un disco colonizado con el hongo patogeno. Los tratamientos fueron incubados a 28 [grados]C durante seis dias. Se empleo un diseno completamente aleatorizado con cuatro repeticiones y se consideraron como testigo a cada uno de los aislamientos patogenicos. Las observaciones se realizaron cada 24 horas por seis dias consecutivos, y se evaluo el crecimiento radial de las colonias de ambos hongos, al igual que el numero de conidios de F. oxysporum al final de la evaluacion. Con estos datos se determino el porcentaje de inhibicion de crecimiento (PIC) y el porcentaje de inhibicion de esporulacion (PIE) en el patogeno utilizando las formulas:

PIC = [(C -T) / C] * 100 y PIE = [(C -E / C] * 100 donde PIC: porcentaje de inhibicion de crecimiento, C: crecimiento del control, T: crecimiento del tratamiento, y PIE: porcentaje de inhibicion de esporulacion, C: esporulacion del control, E: esporulacion del tratamiento.

El analisis estadistico fue realizado utilizando el progrma SAS version 8 (Cary, NC). Al inicio se realizo un analisis exploratorio para buscar datos atipicos y visualizar el comportamiento en cuanto al control ejercido por todos los aislamientos de Trichoderma spp., sobre cada uno de los aislamientos de F. oxysporum evaluados. En el caso del PIC se realizo analisis de varianza y prueba de Tukey; para la comparacion entre los tratamientos y los testigos se uso la prueba de Dunnett. En el caso del PIE, donde se detectaron ligeras desviaciones respecto a la normalidad, los datos fueron analizados mediante la prueba no parametrica de Kruskal-Wallis, para lo cual se utilizo el programa Statistix version 8.0.

Para evaluar in vivo la capacidad antagonista de Trichoderma spp. se probo la severidad de la enfermedad en plantas de tomate var. Rio Grande cultivado en bandejas de semillero con sustrato esteril, conformado por aserrin de coco (60 %), humus de lombriz (20 %), arena (10 %), perlitas de poliestireno expandido (5 %) y cascarilla de arroz (5 %) bajo condiciones de umbraculo. Se aplico agua esteril, y con el uso de un bisturi esterilizado se separo el micelio y los conidios del hongo. Al momento del trasplante, 25 dias despues de la siembra en semillero, las raices de las plantas provenientes del semillero se lavaron con agua corriente, para eliminar el exceso de sustrato, se les hizo una ligera presion con la mano y se sumergieron por 15 minutos en la suspension de conidios de cada aislamiento del patogeno. Paralelamente, se multiplico cada aislamiento de Trichoderma spp., para lo cual se utilizo 50 g de cascarilla de arroz previamente lavada y esterilizada, 100 mL de agua destilada esteril y 2,5 g de glucosa, a lo cual se le agregaron 5 mL de suspension de conidios con concentracion de 106 conidios x [mL.sup.-1]; para ello se usaron colonias del hongo patogeno de cinco dias de crecimiento, con la finalidad de incrementar las poblaciones con varios dias de anticipacion. Una vez aumentada la poblacion del hongo patogeno se procedio a aplicar la suspension del antagonista en la base de la planta tanto en semillero como al momento del trasplante. Se trasplantaron dos plantas por bolsa, se llevaron al umbraculo (28-30 [grados]C y 75 % HR) y se aplico riego interdiario.

Cada aislamiento de Trichoderma spp. con cada uno de los aislamientos del patogeno estuvo constituido por 10 plantas, y se consideraron tres testigos (de 10 plantas cada uno): (a) plantas inoculadas con el antagonista, (b) plantas inoculadas con agua destilada esteril y (c) plantas inoculadas con el patogeno. En total, se utilizaron 530 plantas de tomate (una de cada bolsa), completamente sanas.

En las plantas se evaluaron los sintomas de la marchitez por el patogeno a partir de las 48 horas hasta los 25 dias despues del trasplante, los cuales fueron clasificados segun la escala de severidad propuesta por Marlatt et al. (1996), la cual le asigna clase 1 a la falta de sintomas en la planta, y clase 5 a la maxima severidad, la cual se corresponde con la muerte de la planta. En esta evaluacion se utilizo un ensayo completamente aleatorizado y los analisis de los resultados se realizaron por la via no parametrica empleando la prueba de Kruskal-Wallis.

RESULTADOS Y DISCUSION

Se identificaron cuatro especies de Trichoderma pertenecientes a tres secciones (Cuadro 3). Los aislamientos presentaron valores de diametro que oscilaron entre 3,0 a 6,42 cm y se encontro una variabilidad en cuanto a la produccion de esporas desde 65.785 a 150.000 conidios x [mL.sup.-1].

Capacidad antagonista de Trichoderma spp. in vitro: El aislamiento A1 (T. longibrachiatum) ejercio el mejor control en cada uno de los aislamientos de F. oxysporum (Cuadro 4), ya que fue el que presento el mayor porcentaje de inhibicion de crecimiento (PIC) para todos los aislamientos del patogeno (P[menor que o igual a]0,05), seguido por los aislamientos I9 (T. harzianum) y H8 (T. koningii), y luego por J10 (T. harzianum) y G7 (T. koningii). No obstante, los dos productos comerciales, B2 y C3, presentaron valores muy bajos; la prueba de Dunnett determino que el B2 fue superado por todos los aislamientos excepto F6 (P[menor que o igual a]0,002), mientras que el C3 no fue superado por solo D4, F6 y B2 (P[menor que o igual a]0,001). Este resultado pudiera estar asociado con el tiempo de almacenamiento de estos productos comerciales, lo que pudo afectar su efectividad, a diferencia del resto de aislamientos, los cuales fueron probados inmediatamente despues de colectados.

En relacion al nivel de virulencia de los cinco aislamientos de F. oxysporum, tomando en consideracion los que presentaron menor porcentaje de inhibicion de crecimiento (Cuadro 5), se evidencio que el aislamiento VT05 fue el mas virulento, superando estadisticamente (P[menor que o igual a]0,05) a SE04 y El Pao, con relacion al control ejercido por parte de los diez aislamientos de Trichoderma spp. No se detecto efecto de interaccion entre ambos factores en estudio.

Con relacion al porcentaje de inhibicion de esporulacion (PIE), el analisis de varianza mostro diferencias significativas (P[menor que o igual a]0,05) entre los aislamientos de Trichoderma spp., y no para el caso de los aislamientos de F. oxysporum (P>0,05). El aislamiento I9 obtuvo el porcentaje mas alto en comparacion con el resto de los aislamientos. Le siguieron los aislamientos E5, J10, F6 y C3, en ese orden, con los que compartio un mismo grupo estadistico. El aislamiento B2 (comercial) no supero a ningun aislamiento, mientras que el C3 (comercial) solo supero a los aislamientos D4 y G7 (Cuadro 4).

Lo anterior demuestra la capacidad antagonista de los aislamientos de Trichoderma sobre los patogenos probados, lo cual esta relacionado con los mecanismos de accion que presente cada uno de los aislamientos. A diferencia de Harman et al. (1981), quienes sugieren que el micoparasitismo es el principal mecanismo de accion de Trichoderma spp., McAllister et al. (1994) indican que el mecanismo de accion del biocontrolador es la produccion de antibioticos peptidos. Por su parte, Henis et al. (1983) resaltan que la capacidad de penetracion es importante, pero no es la unica propiedad requerida por Trichoderma spp. para ser un eficiente biocontrolador, ya que observaron que algunos esclerocios de Sclerotium rolfssi que fueron penetrados mantuvieron su firmeza y no fueron degradados en su interior. Valenzuela (2004) sugirio que el mecanismo de accion del antagonista es el micoparasitismo y la existencia de cierta especificidad en relacion biocontrol-fitopatogeno. Por su parte, Garcia y Zambrano (1991) sugirieron que la antibiosis parece ser el mecanismo de accion.

Con relacion al PIC y el PIE se observa que los aislamientos I9 y J10, ambos de la especie Trichoderma harzianum, fueron los unicos que permanecieron dentro de los cinco mejores de cada grupo, y no hubo similitud entre los restantes. Igualmente, Jimenez (2004) reporto resultados disimiles entre ambas variables (PIC y PIE) cuando estudiaron el control de Fusarium oxysporum utilizando aislamientos de T. harzianum.

Capacidad antagonista de Trichoderma spp. in vivo: Al evaluar el grado de severidad de la enfermedad bajo condiciones de umbraculo se detectaron diferencias significativas (P[menor que o igual a]0,001) tanto entre los antagonistas como entre los patogenos. El aislamiento F6 de Trichoderma presento el valor mas bajo con relacion a los cinco patogenos evaluados, seguido por los aislamientos J10, I9, C3 y A1 que tambien presentaron un control de los patogenos y no permitieron que estos ocasionaran la muerte de la planta (Cuadro 4).

En los aislamientos G7, E5 y D4 se aprecio un amarillamiento moderado, achaparramiento de la planta y posterior muerte de la misma, y a diferencia del resto de los aislamientos, los sintomas aparecieron de manera acelerada, lo que permitio ubicarlos en las clases 2 y 3. Por el contrario, en los aislamientos F6 e I9 los sintomas fueron de clase 1 a 2 y permanecieron asi hasta la culminacion del ensayo.

Diferentes experiencias han demostrado el efecto biocontrolador in vivo de Trichoderma spp. en tomate. Por ejemplo, Trichoderma harzianum (cepa A-34) ha sido muy efectiva en la lucha contra Pythium aphanidermatum y Rhizoctonia solani (Sandoval et al., 1995) y Sclerotium rolfsii (Reyes et al., 2002).

Entre los cinco aislamientos de F. oxysporum se encontro que HLA05 y El Pao fueron los que produjeron mayor severidad de los sintomas, superando estadisticamente (P[menor que o igual a]0,05) a SE04 y VT05 (Cuadro 5). La sintomatologia producida en las plantas de tomate vario desde un leve amarillamiento, necrosis interna y, en algunos casos, la muerte, lo cual concuerda con los resultados obtenidos por Marlatt (1996), quien describe los sintomas como amarillamiento y marchitamiento, obstruccion de tejido vascular y posterior muerte de la planta.

La variabilidad en la agresividad de los aislamientos de F. oxysporum pudiera atribuirse a dos posibles causas: en primer lugar, a que se esta en presencia de razas fisiologicas, como lo demostraron Anzola y Roman (1982) con la raza 2 en los estados Aragua y Guarico, o a cambios ocurridos en la poblacion del patogeno. Estos cambios pueden ocurrir en forma natural o debidos a la presion de seleccion por el uso intensivo de algunos cultivares con cierta variabilidad genetica, diferente a la de los genes de resistencia (Lugo; INIA. Comunicacion personal).

En este estudio se comprobo el efecto biocontrolador que poseen los aislamientos de Trichoderma evaluados. Las plantas inoculadas tanto por los antagonistas como por los patogenos presentaron sintomas leves en comparacion con el testigo inoculado solo con el patogeno, en el que la aparicion de los sintomas fue mas severa; esto sugiere que aunque las especies utilizadas como biocontroladoras no protegieron en su totalidad a las plantas inoculadas, estas mostraron resistencia debida al efecto de los antagonistas. Harman (2002) senala que los aislamientos de Trichoderma pudieran no controlar ciertos patogenos, pero si pueden proporcionar a las plantas mejor desarrollo radical, lo cual mejoraria su habilidad para resistir el efecto perjudicial del patogeno.

Se observo que las plantas inoculadas solo con Trichoderma spp., evaluado como testigo, presentaron mayor proliferacion de raices adventicias, lo que concuerda con lo reportado por Acosta y Garces (2005), quienes encontraron que aislamientos del antagonista permitieron reducir el dano de R. solani en plantas de papa y observaron mayor crecimiento radical, aunque no disminuyo la incidencia de la enfermedad. Asimismo, Chang et al. (1986) encontraron que T. harzianum presento habilidad para incrementar el crecimiento radical en plantas de tomate.

CONCLUSIONES

Los aislamientos A1, I9, H8 y J10 presentaron los valores mas altos para el PIC. Los productos comerciales B2 y C3 presentaron valores muy bajos, atribuido a un posible exceso del tiempo de almacenamiento que pudo afectar su agresividad para el control de los patogenos probados.

En general, los aislamientos I9 y J10 correspondientes a Trichoderma harzianum, fueron los que presentaron un mejor control de Fusarium oxysporum al considerar en conjunto las evaluaciones in vitro (PIC y PIE) e in vivo.

LITERATURA CITADA

1. Acosta, C. y E. Garces. 2005. Seleccion de aislamientos de Trichoderma spp., con potencial biocontrolador de Rhizoctonia solani Kuhn., en papa bajo condiciones de casa de malla. Acta Biologica Colombiana 10: 1-6.

2. Anzola, D. y G. Roman. 1982. Evaluacion de la tolerancia de 12 cultivares de tomate a las razas I, II, III de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici. Proceedings XXX Congreso de la Sociedad Americana de Ciencias Horticolas. Region Tropical. Caracas. 15 p.

3. Bissett, J. 1991. A revision of the genus Trichoderma II. Intrageneric classification. III. Section Pachybasium. IV. Aditional notes on section Longibrachiatum. Canadian Journal of Botany 69:2357-2372; 2373-2414; 2418-2420.

4. Chang, C., R. Baker, O. Kleifeld e I. Chet. 1986. Increased growth of plants in presence of the biological control agent Trichoderma harzianum. Plant Disease 70: 145-148.

5. Garcia, R. y C. Zambrano. 1991. Evaluacion del tipo de antagonismo de Trichoderma harzianum ante Macrophomina phaseolina in vitro. http://www.redpav-polar.info.ve/fitopato/ (consulta del 14/02/2005).

6. Harman, G. 2002. Trichoderma harzianum, T. viride, T. koningii, T. hamatum. http://www. iicasaninet.net/pub/sanveg/html/biocontrol/pat ogenos/trichoderma (consulta del 5/03/2005).

7. Harman, G., I. Chet y R. Baker. 1981. Factors affecting Trichoderma hamatum applied to seed as a biocontrol. Phytopathology 71: 569-572.

8. Henis, Y., P. Adams, J. Lewis y G. Papavizas. 1983. Penetration of sclerotia of Sclerotium rolfsii by Trichoderma spp. Phytopathology 73(12): 1043-1046.

9. Jimenez, C. 2004. Formulacion y momento de aplicacion de Trichoderma harzianum Rifai, para el control de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici (Sacc) Snyder & Hansen causante de la marchitez en tomate en el estado Aragua. Tesis. Facultad de Agronomia, Universidad Central de Venezuela. Maracay. 92 p.

10. Jimenez, C. y N. Sanabria. 2008. Poblacion final de Trichoderma harzianum en el control de la marchitez vascular en tomate causado por F. oxysporum. f. sp. lycopersici. Fitopatologia Venezolana 21: 29-30.

11. Lugo, Z. y N. Sanabria. 2001. Caracteristicas culturales y patogenicas en aislamientos de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici. procedentes de plantaciones comerciales de tomate. Agronomia Tropical 51(4): 519-530.

12. Lugo, Z., A. Diaz y N. Sanabria. 2001. Diversidad genetica en aislamientos de dos razas de F. oxysporum. Fitopatologia Venezolana 14: 26-30.

13. Marlatt, M., J. Correll y P. Kaufman. 1996. Two genetically distinct populations of Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici race 3 in USA. Plant Disease 80: 1336-1342.

14. Mc Allister, C., I. Garcia-Romero, A. Godeas y J. Ocampo, J. 1994. Interactions between Trichoderma koningii, Fusarium solani and Glomus mosseae: Effects on plants growth, arbuscular mycorhizas and the saprophyte inoculants. Soil Biology & Biochemistry 26(10): 1363-1367.

15. Reyes, A., B. Martinez, G. Rivero y G. Montejo. 2002. Actividad in vivo de Trichoderma harzianum sobre Sclerotium rolfsii en plantulas de tomate. Manejo de Plagas y Agroecologia 66: 45-48.

16. Rifai, M. 1969. A revision of the genus Trichoderma. Mycological Paper 116: 1156.

17. Sandoval, I., M. Lopez y D. Garcia. 1995. Trichoderma harzianum (cepa A-34): Un biopreparado de amplio espectro para micopatologias del tomate y el pimiento. Bol. Tecnico CID-INISAV (La Habana) N[grados] 3. 36 p.

18. Valenzuela, C. 2004. Evaluacion de la capacidad biocontroladora de dos cepas nativas de Trichoderma spp. sobre aislados de hongos basidiomycetes asociados a muerte de brazos en kiwi. Tesis. Universidad de Talca. Talca. Chile. 43 p.

Recibido: Marzo 24, 2011

Aceptado: Noviembre 18, 2011

Luis Salazar (1), Nelly Sanabria (1), Glenda Aponte (1), Maria Alcano (1), Rafael Herrera (1), Diana Colmenares (1), Melania Espinoza (1), Luis Aleman (1) y Sacramento Magana (1)

(1) Instituto de Botanica Agricola. Facultad de Agronomia. Universidad Central de Venezuela. Apdo. 4579, Maracay. Venezuela. e-mail: luisagronomia@gmail.com.ve; nellyhortensia@gmail.com
Cuadro 1. Denominacion y procedencia de los
aislamientos de Trichoderma spp.

Aislamiento   Cultivo             Lugar

    A1        Tomate    El Sombrero, estado Guarico
    D4        Tomate    El Sombrero, estado Guarico
    E5        Tomate    El Sombrero, estado Guarico
    F6        Sorgo     Palo Negro, estado Aragua
    G7        Tomate    El Pao, estado Aragua
    H8        Cebolla   Palo Negro, estado Aragua
    I9        Sorgo     Palo Negro, estado Aragua
    J10       Tomate    Camatagua, estado Aragua
    B2              Producto comercial
    C3              Producto comercial

B2: Trichobiol; C3: Aicatrichoderma

Cuadro 2. Denominacion y procedencia de los
aislamientos de Fusarium oxysporum

Aislamiento                  Lugar

El Pao        El Pao, estado Aragua
HLA05         El Sombrero, estado Guarico
VT05          Valle de Tucutunemo, estado Aragua
SE04          El Pao, estado Aragua
FPT05         Valle de Tucutunemo, estado Aragua

Cuadro 3. Identificacion de las especies de
Trichoderma utilizadas en los ensayos

  Codigo de           Especie             Seccion
identificacion       taxonomica

A1               T. longibrachiatum   Longibrachiatum
B2               T. harzianum         Pachybasium
C3               T. harzianum         Pachybasium
D4               T. koningii          Trichoderma
E5               T. koningii          Trichoderma
F6               T. atroviride        Trichoderma
G7               T. koningii          Trichoderma
H8               T. koningii          Trichoderma
I9               T. harzianum         Pachybasium
J10              T. harzianum         Pachybasium

Cuadro 4. Inhibicion del crecimiento (PIC
inhibicion de esporulacion (PIE) y severidad de
los sintomas de la enfermedad causada por F.
oxysporum segun el control ejercido por los
aislamientos de Trichoderma spp.

Aislamiento         PIC           PIE        Severidad

A1                53,44 a       68,88 cd     1,87 bcd
I9                38,01 b       84,21 a      1,77 cd
H8                38,00 b       71,94 bcd    2,26 a
J10               33,26 b       78,82 abc    1,70 cd
G7                32,34 b       46,87 e      2,26 a
E5                27,62 c       82,73 ab     1,88 bcd
D4                22,77 d       51,43 e      2,03 abc
C3                20,33 e       74,72 abcd   1,84 cd
F6                14,10 f       76,4 abc     1,67 d
B2                13,24 f       58,58 de     2,02 abc

Pruebas            Tukey         Kruskal-Wallis
              (P[menor que       (P[menor que
              o igual a]0,05)   o igual a]0,001)

Cuadro 5. Porcentaje de inhibicion del
crecimiento (PIC) y severidad de los sintomas
de la enfermedad causada por F. oxysporum en
funcion de los aislamientos del patogeno

Aislamiento         PIC            Severidad

SE04              32,6 a             2,05 b
El Pao            30,6 ab            2,30 a
HLA05             30,5 ab            2,38 a
FPT05             27,4 bc            2,12 ab
VT05              25,6 c             1,45 c

Pruebas            Tukey         Kruskal-Wallis
               (P[menor que      (P[menor que
              o igual a]0,05)   o igual a]0,001)
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Author:Salazar, Luis; Sanabria, Nelly; Aponte, Glenda; Alcano, Maria; Herrera, Rafael; Colmenares, Diana; E
Publication:BIOAGRO
Article Type:Report
Date:Jul 1, 2011
Words:3857
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