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Ectoparasitos en aves del genero Agapornis en cautiverio en La Habana, Cuba.

ECTOPARASITES IN BIRDS OF THE GENUS AGAPORNIS IN CAPTIVITY IN HAVANA, CUBA

INTRODUCCION

Las psitacidas son aves que se comercializan por todo el mundo debido a la belleza de sus plumas y su don de articular palabras; sin embargo, al encontrarse en cautividad, con perdida de su habitat natural, pueden presentar diversos tipos de enfermedades. En Cuba, en particular, son frecuentemente afectadas por ectoparasitos, sobre todo, si conviven varias especies en un espacio reducido (Soto, 2010). Los artropodos que afectan a las aves comprenden una gran diversidad de especies, entre ellos insectos y acaros parasitiformes. Algunos juegan un papel importante como causantes de enfermedades al hombre, animales domesticos y silvestres, actuando como vectores biologicos y mecanicos de agentes patogenos, ademas de los danos directos que ocasionan por sus habitos alimenticios y de fijacion en diferentes partes del cuerpo (Parra-Henao et al., 2011).

Las aves del genero Agapornis criadas en cautiverio pueden verse aquejadas por un numero considerable de ectoparasitos. Es asi que todo aquel que disponga de varios ejemplares de estas aves debe reducir el riesgo de parasitosis que se cierne sobre ellos y tener plena conciencia de situaciones que faciliten su propagacion (Laufer et al., 2015).

Aunque ciertos criterios de manejo pueden ser extrapolados de otras especies, generalmente las parasitosis especificas resultan poco conocidas y pueden provocar problemas en los aviarios (Larramendy et al., 2014). Algunos parasitos externos como los artropodos no necesariamente se asocian con mermas en su desarrollo ni con la transmision de enfermedades, pero pueden causar perdidas economicas por danos en las plumas, aspecto esencial en la comercializacion de estas aves (Laufer et al., 2015). Debido a los danos que pueden causar estos artropodos, el presente estudio tuvo como objetivo determinar la proporcion de aves Agapornis criadas en aviarios que son afectadas por ectoparasitos, asi como el grado e intensidad del ectoparasitismo.

MATERIALES Y METODOS

El experimento se realizo entre octubre y diciembre de 2016, con 50 aves ornamentales del genero Agapornis criadas en cautiverio. Las aves, de ambos sexos, fueron seleccionadas al azar y con edades entre 8 y 9 meses. De ellas, 20 aves pertenecian al Parque Ecologico Medioambiental "Quinta de los Molinos", Oficina del Historiador, en el municipio Plaza de la Revolucion, 10 procedian de un aviario asociado a la Clinica "Tocororo" de la Filial La Habana de la Asociacion Nacional Ornitologica de Cuba (ANOC), municipio Centro Habana (privado A) y las otras 20 aves eran parte de un aviario privado en el municipio Playa, La Habana, Cuba (privado B). En el aviario de la Quinta de los Molinos se contaba con un total de 60 Agapornis y una masa de 300 aves, en el del privado A con 30 Agapornis y una masa de 100 aves y en el del privado B con 50 Agapornis y 250 aves en total. Las otras especies presentes correspondieron mayormente a canarios (Serinus canaria) y pericos australianos (Melopsittacus undulatus).

Se analizaron las condiciones higienico-sanitarias de los aviarios, tomando en consideracion los aspectos indicados en el Cuadro 1. Para el muestreo, las aves fueron sujetadas, extendiendo sus alas con cautela y cortando con tijeras esteriles de tres a cinco plumas remeras de las alas (derecha e izquierda) a un centimetro por encima de la base de la pluma. Las muestras se colectaron en frascos esteriles y se remitieron al Laboratorio de Investigaciones y Diagnostico Aviar (LIDA) "Jesus Menendez" del Instituto de Investigaciones Avicolas (IIA), en el municipio Boyeros, provincia La Habana. Las muestras fueron conservadas a 8[grados]C para evitar la fuga de los artropodos y obtener falsos diagnosticos.

Los parasitos obtenidos fueron inmersos en solucion de Hoyer y se montaron en laminas portaobjetos y se cubrieron con laminas cubreobjetos. Las muestras fueron incubadas a 28[grados]C durante siete dias para la clarificacion. Posteriormente, las muestras fueron observadas en el estereoscopio y microscopio optico para su identificacion, teniendo en cuenta las estructuras basicas de los parasitos, segun claves descritas por Gaud y Atyeo (1996) y Kranntz y Walter (2009).

Se determino la extensidad de invasion (E.I.) de los ectoparasitos, mediante la formula propuesta por Roque (2015): E.I. = (Cantidad de animales positivos)/(total de animales) x 100. Asimismo, la intensidad de invasion (I.I.) o nivel de infestacion se determino contando la cantidad de ectoparasitos encontrados en cada pluma. Los criterios de valoracion de la I.I. se efectuaron segun la metodologia senalada por Rodriguez et al. (2015) (Cuadro 2).

RESULTADOS Y DISCUSION

Se hizo un analisis de comparacion de proporciones a los valores de la extensidadde invasion, intensidad de invasion y a las asociaciones de ectoparasitos, asi como la frecuencia de aves positivas a ectoparasitos.

Se diagnosticaron cuatro tipos de ectoparasitos en aves del genero Agapornis en cautiverio, siendo los acaros plumicolas Pterophagus spp, Dubininia melopsittaci, un acaro de la superfamilia Pterolichoidea y un piojo malofago de la familia Philopteridae (Figura 1).

Los acaros plumicolas hallados coinciden con los reportes de San Martin et al. (2005) y Ortiz et al. (2014), quienes los consideran de pequeno tamano y se localizan en la superficie de las plumas, alimentandose de fragmentos de las plumas, grasas, detritus epiteliales y esporas de hongos.

El acaro Dubininia melopsittaci, pese a que fue notificado por primera vez en Cuba en 2006 (Larramendy et al., 2007), es poco conocido por los parasitologos. Este ectoparasito es especifico de Melopsittacus undulatus, pero se le ha encontrado afectando a otras psitacidas en cautiverio como las aves del genero Agapornis, cuando cohabitan j untos en un espacio reducido (Larramendy et al., 2014; Ortiz et al., 2014).

Las caracteristicas morfologicas del piojo malofago de la familia Philopteridae concuerdan con las senaladas por Gonzalez (2011). Es un piojo de gran tamano, visible, tiene la cabeza mas ancha que el torax y posee un potente aparato masticador para la trituracion de plumas y detritus celulares de la piel.

En el Cuadro 3 se aprecia que Pterophagus spp y los acaros de la superfa-milia Pterolichoidea se diagnosticaron en una elevada proporcion respecto a Dubininia melopsittaci y al piojo de la familia Philopteridae (p<0.001). Este comportamiento coincide con los hallazgos de Larramendy et al. (2014).

La alta extensidad de los ectoparasitos constituye una situacion alarmante, debido al estres que causan en las aves (Sanchez, 2004; Hernandez et al., 2007), ocasionando intranquilidad, reduccion del consumo de alimentos y de hasta 15% de la produccion de huevos; ademas se presenta un aumento en la produccion de corticoesteroides y mayor susceptibilidad a las infecciones (Sanchez, 2004).

La baja E.I. del acaro Dubininia melopsittaci pudo estar dada por las condiciones adversas en los aviarios que afectaron su supervivencia, tales como la escasa humedad, limpieza y desinfeccion periodica, asi como la falta de adaptacion a este hospedero. San Martin et al. (2005) y Valdebenito et al. (2015) consideran que los acaros presentan una mayor prevalencia en otono e invierno, debido a factores predisponentes, como la muda de las plumas, mayores temperaturas ambientales y humedad. Por otro lado, la presencia del piojo de la familia Philopteridae en una sola ave no coincide con los hallazgos de Saavedra et al. (2014), quienes plantean que estos parasitos tienen un mayor desarrollo durante los meses mas frios.

Es importante destacar la zona de toma de las muestras de plumas. Wall y Shearer (2001) senalan que la mayoria de las especies de piojos tienen una alta especificidad de hospederos y muchos se especializan en parasitar solo una parte del cuerpo del ave. Asi mismo, Saavedra et al. (2014) plantean que las variaciones de microclima entre las plumas y de temperatura en distintas partes del cuerpo podrian reducir la sobrevivencia de los piojos, delimitando los mismos a determinadas zonas de su hospedero. Lo anterior ratifica la necesidad de tomar plumas de diferentes porciones del cuerpo para lograr llegar a un diagnostico certero.

En el resultado de las asociaciones de ectoparasitos en las aves, se observa que Pterophagus spp y el acaro de la superfamilia Pterolichoidea se encontraron en mayor proporcion, con diferencias altamente significativas, respecto al resto de las combinaciones parasitarias que mostraron menores proporciones (Figura 2). Las asociaciones de ectoparasitos con presencia de Pterophagus spp se observo en 22 aves, indicando su gran adaptacion a la convivencia con otras especies.

No se pudo llegar a diagnosticar la especie del acaro Pterophagus sp, superfamilia Pterolichoidea y piojo de la familia Philopteridae, dado que no es alguna de las descritas en el pais y todavia no se dispone de las claves taxonomicas para su identificacion; sin embargo, Galloway et al. (2014) explican que la superfamilia Pterolichoidea comprende nueve familias de acaros, siendo la familia Pterolichidae la mas diversa con cerca de 100 generos, donde mas de 20 generos afectan a Psittaciformes.

La intensidad de invasion de los ectoparasitos no fue estadisticamente diferente entre ellos (Cuadro 4), lo que indica que las invasiones se encontraron a cualquier nivel, aunque solo se interpretan como problema cuando la intensidad es de media a muy grave, donde los danos en las plumas suelen ser muy marcados.

Los resultados coinciden con lo planteado por Romero (2001) y San Martin et al. (2005), quienes consideran que algunos acaros no causan efectos evidentes a menos que su poblacion sea grande, lo cual podria ser detectado al observar el plumaje sucio, quebrado y aspero. Las invasiones clinicas de ectoparasitos llevan a la caida de las plumas, ademas de producir intranquilidad, arreglo excesivo y frenetico (Sanchez, 2004; Hernandez et al., 2007). Sin embargo, a pesar de que no se apreciaron diferencias significativas, es necesario tener un control de las poblaciones parasitarias para evitar una alta intensidad de invasion. Soto y Bert (2012) refieren que la posibilidad de que un ave ornamental pueda tener ectoparasitos siempre puede estar latente. Por otro lado, Saavedra et al. (2014) resaltan la importancia de tener un registro del tipo de ectoparasito involucrado en caso de haber infestaciones severas.

En la Figura 3 se aprecian que el acaro Pterophagus spp se encontro en una mayor y significativa proporcion en el aviario del privado B respecto al aviario de Quinta de los Molinos (p<0.05), no existiendo diferencias significativas para los demas parasitos entre los tres aviarios en estudio.

* Los ectoparasitos de mayor extensidad de invasion fueron Pterophagus spp y acaros de la superfamilia Pterolichoidea.

* La intensidad de invasion fue muy leve para el piojo de la familia Philopteridae, con respecto a Pterophagus spp y acaros de la superfamilia Pterolichoidea y Dubininia melopsittaci que se encontraron con niveles desde muy leve hasta muy grave.

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v29i3.14767

LITERATURA CITADA

(1.) Galloway T, Proctor H, Mironov S. 2014. Chewing lice (Insecta: Phthiraptera: Amblycera, Ischnocera) and feather mites (Acari: Astigmatina: Analgoidea, Pterolichoidea): Ectosymbionts of grassland birds in Canada. In: Arthropods of Canadian grasslands: biodiversity and systematics. Manitoba, Canada: Biological Survey of Canada. p 139-188.

(2.) Gaud J, Atyeo W. 1996. Feather mites of the world (Acarina: Astigmata): the supraspecific taxa. Belgium: Koninklijk Museum voor Midden-Afrika. 436 p.

(3.) Gonzalez S. 2011. Parasitologia na medicina veterinaria. Brasil: Roca. 370 p.

(4.) Hernandez M, Szczypel B, Larramendy R, Temprana M, Ramos M, Miranda I. 2007. Dinamica de la poblacion parasitaria: Megninia ginglymura (Acari: Analgidae): criterios de modelacion. Rev Cubana Cienc Avic 31(2): 127-134.

(5.) Kranntz G, Walter D. 2009. A manual of acarology. 3rd ed. Texas. 598 p.

(6.) Larramendy R, Hernandez B, Szczypel M, Temprana I, Morales Y, Ramos M, Cuervo N. 2007. Parasitos internos y externos diagnosticados en pequenas psitacidas de compania. Informe de Dubininia melopsittaci (Acari: Xolalgidae) en Cuba. Rev Cubana Cienc Avic 34: 89-96.

(7.) Larramendy R, Rodriguez D, Garcia, M, Cuervo N, Lopez J, Reinaldo O, Xuarez M, Morales Y, Rebollar R 2014. Acaros plumicolas en aves ornamentales: primer informe de Nymphi-cilichus perezae (Acari: Pterolichidae) para Cuba. Rev Cubana Cienc Avic 38: 65-67.

(8.) Laufer G, Grosso E, Smith S. 2015. Piojos masticadores de plumas, ectopara-sitos del nandu (Rhea americana). VI Congreso Internacional sobre Manejo de Fauna Silvestre en Amazonia y Latinoamerica. Iquitos, Peru.

(9.) Ortiz R, Munoz C, Rendon E, Acosta R, Montiel G 2014. Artropodos asociados a las aves de la familia Anatidae del estado de Tlaxcala, Mexico. Entomol Mexicana 1: 458-463.

(10.) Parra-Henao G, Alarcon E, Lopez G Ramirez D, Jaramillo G 2011. Deteccion de ectoparasitos en aves silvestres evaluadas en Medellin (Colombia). Rev Colomb Cienc Pecu 24(1): 29-37.

(11.) Rodriguez D, Larramendy R, Varona E, Colas M, Reinaldo O, Villa J, Morales Y, Cobas I, Rebollar R. 2015. Comportamiento de los parasitos externos en aves (Gallus gallus) de diferentes lineas puras. Rev Cubana Cienc Avic 39(2): 5-12.

(12.) Romero E. 2001. Enfermedades mas comunes de las codornices. Mexico. [Internet]. Disponible en: http:// www.agrobit.com.ar/Microemprendimiento s/cria_animales/avicultura/ MI000003av.htm

(13.) Roque E. 2015. Parasitologia y enfermedades parasitarias en los animales domesticos. La Habana: Felix Varela. 322 p.

(14.) Saavedra A, Arevalo S, Soler D. 2014. Ectoparasitos del orden Phthiraptera en aves silvestres. Mem Conf Interna Aprovech Fauna Silv Exot Conv 10(2): 5-24.

(15.) San Martin J, Brevis C, Rubilar L, Schmaschke R, Daugschies A, Gonzalez-acuna D. 2005. Ectoparasitismo en tiuque comun Milvago chimango chimango (Vieillot, 1816) (Aves, Falconidae) en la zona de Nuble, Chile. Lundiana 6(1):49-55

(16.) Sanchez A. 2004. Principales enfermedades que afectan a las aves. En: Sanchez A, Lopez A, Sarda R, Perez M, et al. (eds). Salud y produccion de las aves. La Habana: UNAH. p 185-465.

(17.) Soto C, Bert E. 2012. Valoracion sanitaria de los criaderos de aves ornamentales. REDVET 13(7). [Internet]. Disponible en: http://www.veterinaria.org/ revistas/redvet/n070712/071221.pdf

(18.) Soto C. 2010. Las psitacidas cubanas y su preservacion. REDVET 11(11B). [Internet]. Disponible en: http:// www.veterinaria.org/revistas/redvet/ n111110B/111006B.pdf

(19.) Valdebenito J, Moreno L, Landaeta-Aqueveque C, Mike J, Mironov S, Cicchino A, et al. 2015. Gastrointestinal and external parasites of Enicognathus ferrugineus and Enicognathus leptorhynchus (aves, Psittacidae) in Chile. Rev Bras Parasitol Vet 24: 422-31. doi: 10.1590/S1984-29612015074

(20.) Wall R, Shearer D. 2001. Veterinary ectoparasites: biology, pathology and control. Canada: Blackwell Science. 420 p.

Yenisey Garcia Ferrer [1,3], Daisy Rodriguez Garcia [1], Yanaisy Pino Quintana [2]

[1] 1 Laboratorio de Investigaciones y Diagnostico Aviar (LIDA) "Jesus Menendez", Santiago de las Vegas, La Habana, Cuba

[2] Clinica "Tocororo" de la Filial La Habana de la Asociacion Nacional Ornitologica de Cuba (ANOC), entre San Rafael e Infanta, Centro Habana, La Habana, Cuba

[3] E-mail: raul.montesino@informed.sld.cu

Recibido: 9 de noviembre de 2017

Aceptado para publicacion: 27 de abril de 2018

Leyenda: Figura 1. Ectoparasitos hallados en aves del genero Agapornis criadas en cautiverio en La Habana, Cuba. a) Pterophagus spp; b) Superfamilia Pterolichoidea; c) Dubininia melopsittaci; d) Familia Philopteridae
Cuadro 1. Condiciones de tenencia, manejo y alimentacion de las aves

Tenencia, manejo y      Quinta de los Molinos   Privado A
alimentacion

Ubicacion del           Orientacion al norte    Orientacion al norte
criadero

Area de cuarentena      No presenta             No presenta

Higiene de las j        Limpieza de los         Limpieza con agua una
aulas                   comederos, bebederos,   sola vez a la semana
                        pisos y rejillas a      o cada dos semanas.
                        diario o en dias        Cambia los nidos
                        alternos y una
                        limpieza mecanica y
                        humeda mas profunda
                        una vez a la semana.
                        No recicla los nidos

Desinfecciones          Desinfeccion con        Desinfeccion cada
                        compuestos solubles     tres meses y con el
                        en agua una vez a la    producto que
                        semana y un tiempo de   dispongan. Periodo de
                        reposo de una semana    reposo de tres dias

Presencia de malla      Malla milimetrica o
anti-paj aros           malla mas gruesa y
                        metalica en buen
                        estado

Control del personal    Restringe el ingreso    Libre transito del
ajeno                   de personas ajenas al   personal ajeno. No
                        criadero. No cumple     cumple las medidas de
                        las medidas de          seguridad
                        seguridad

Presencia de aves       No cria aves
silvestres              silvestres dentro del
                        mismo aviario

Control de              Desparasitacion 2-3
ectoparasitos           veces en el ano.
                        Ultima hace 4 meses

Examen externo de las   Examina 10-20 aves      Examina <10 aves a
plumas                  cada mes para           simple vista cada dos
                        detectar acaros y       meses para detectar
                        piojos                  acaros y piojos

Alimentacion            Variedad de semillas,
                        aporte de suplementos
                        proteicos (blando) y
                        suministro variado de
                        vegetales semanal

Tenencia, manejo y      Quinta de los Molinos   Privado B
alimentacion

Ubicacion del           Orientacion al norte    Orientacion al norte
criadero

Area de cuarentena      No presenta             No presenta

Higiene de las j        Limpieza de los
aulas                   comederos, bebederos,
                        pisos y rejillas a
                        diario o en dias
                        alternos y una
                        limpieza mecanica y
                        humeda mas profunda
                        una vez a la semana.
                        No recicla los nidos

Desinfecciones          Desinfeccion con
                        compuestos solubles
                        en agua una vez a la
                        semana y un tiempo de
                        reposo de una semana

Presencia de malla      Malla milimetrica o
anti-paj aros           malla mas gruesa y
                        metalica en buen
                        estado

Control del personal    Restringe el ingreso    Libre transito del
ajeno                   de personas ajenas al   personal ajeno. No
                        criadero. No cumple     cumple las medidas de
                        las medidas de          seguridad
                        seguridad

Presencia de aves       No cria aves            Aves silvestres
silvestres              silvestres dentro del   dentro del mismo
                        mismo aviario           aviario, pero
                                                separadas de los
                                                Agapornis

Control de              Desparasitacion 2-3     Desparasita una vez
ectoparasitos           veces en el ano.        al ano. Ultima hace 6
                        Ultima hace 4 meses     meses

Examen externo de las   Examina 10-20 aves      Examina <10 aves a
plumas                  cada mes para           simple vista cada dos
                        detectar acaros y       meses para detectar
                        piojos                  acaros y piojos

Alimentacion            Variedad de semillas,   Empleo de 2-3
                        aporte de suplementos   semillas, blando y
                        proteicos (blando) y    suministro de pocos
                        suministro variado de   vegetales mensual
                        vegetales semanal

Cuadro 2. Clasificacion de la intensidad de invasion segun el numero
de piojos y acaros de aves en plumas

Intensidad    Numero de    Numero de
de invasion   piojos por   acaros por
                pluma        pluma

Negativo          0            0
Muy leve         1-3          1-5
Leve             4-10         6-25
Media           11-25        26-50
Grave           26-50        51-100
Muy grave        + 50        + 100

Cuadro 3. Comparacion de proporciones de la extensidad (E.L) de
invasion de ectoparasitos en 50 aves del genero Agapornis criadas en
cautiverio en La Habana, Cuba

Ectoparasitos                                 Aves        Proporcion
                                         afectadas (n)

Acaros          Pterophagus spp                36            0.72
                Superfamilia                   27            0.54
                  Pterolichoidea
                Dubininia melopsittaci         5             0.10
Piojo           Familia Philopteridae          1             0.02

Ectoparasitos                            E.I. (%)

Acaros          Pterophagus spp          72 (a)
                Superfamilia             54 (a)
                  Pterolichoidea
                Dubininia melopsittaci   10 (b)
Piojo           Familia Philopteridae      2b

Comparacion de proporciones: Prueba F = 25.39 *** (ES = 0.07)

(a,b) Valores con letras diferentes dentro de columnas son
significativamente diferentes (p<0.001)

Cuadro 4. Comparacion de proporciones (prop.) de la intensidad de
invasion (I.I.) de ectoparasitos en 50 aves del genero Agapornis
criadas en cautiverio en La Habana, Cuba

Intensidad de                       Acaros
invasion

                    Pterophagus spp            Superfamilia
                                               Pterolichoidea

                 Aves (n)        Prop.       Aves (n)        Prop.

Muy leve             6           0.17            5           0.19
Leve                 9           0.25            7           0.26
Media               12           0.33            4           0.15
Grave                9           0.25            8           0.30
Muy grave           --            --             3           0.11
Total (n)           36                                        27

Intensidad de              Acaros                      Piojo
invasion
                  Dubininia melopsittaci      Familia Philopteridae

                 Aves (n)        Prop.        Aves (n)        Prop.

Muy leve             1           0.20            1           1.00
Leve                 3           0.60           --            --
Media                1           0.20           --            --
Grave               --            --            --            --
Muy grave           --            --            --            --
Total (n)                          5             1

No significativo (p>0.05)

Figura 2. Proporciones de las asociaciones
de ectoparasitos en aves del genero
Agapornis criadas en cautiverio en La Habana,
Cuba. Comparacion de proporciones:
Prueba F = 17.66 *** (ES = 0.10). Valores
con letras diferentes son significativamente
diferentes (p<0.001)

Pterophagys spp + Superfamilia Pterolichoidea   0.82 (a)
Pterophagys spp + Dubininia melopsittaci        0.14 (c)
Pterophagys spp + Familia Philopteridae         0.05 (b)

Nota: Tabla derivada grafico de segmentado.

Figura 3. Comparacion de proporciones de las aves positivas a
ectoparasitos del genero Agapornis criadas en cautiverio en tres
aviarios de La Habana, Cuba. Valores con letras diferentes dentro
de grupos de parasitos son estadisticamente diferentes (p<0.05)

                                Quinta de      Privado A   Privado B
                               los Molinos

Pterophagus spp                  ab 0.33        b 0.19      a 0.47
Superfamilia Pterolichoidea        0.44          0.19        0.39
Dubininia melopsittaci             0.2            0.2         0.6

Nota: Tabla derivada grafico de barra.
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Title Annotation:COMUNICACION
Author:Garcia Ferrer, Yenisey; Rodriguez Garcia, Daisy; Pino Quintana, Yanaisy
Publication:Revista de Investigaciones Veterinarias del Peru (RIVEP)
Date:Jul 1, 2018
Words:3635
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