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Ecologia trofica y rasgos ecomorfologicos del pez Triportheus magdalenae (Characiformes: Triportheidae) en el embalse El Guajaro, rio Magdalena, Colombia.

Trophic ecology and ecomorphological traits of the fish Triportheus magdalenae (Characiformes: Triportheidae) in the El Guajaro reservoir, Magdalena River, Colombia.

Los estudios ecologicos permiten conocer ademas de la diversidad de especies de un ecosistema, las interacciones bioticas interespecificas e intraespecificas. Ademas, el conocimiento de la dieta de las especies permite describir tales interacciones y la forma en la que se encuentran organizadas las especies al interior de un nicho ecologico en su eje trofico, con base en el alimento que consumen. Asimismo, permiten explorar la amplitud del nicho trofico mediante la cuantificacion de la variacion en la utilizacion de los recursos (Valverde, Cano-Santana, Meave, & Carabias, 2005). Para estudios de ecologia alimentaria de los peces, es necesario abordar interrogantes como: ?que consumen?, ?donde?, ?como lo hacen? y ?cual es la magnitud de la variacion de la dieta con relacion al tamano? Considerar tambien las variaciones entre sexos y el momento hidrologico, dado que la dinamica entre la disponibilidad de alimento y la amplitud del nicho trofico de las especies tropicales estan sujetas a los pulsos de inundacion (Abelha, Agostinho, & Goulart, 2001).

En investigaciones ecologicas donde se estudia la estructura trofica relacionada con rasgos ecomorfologicos en peces, se usan diversos metodos de analisis que permiten conocer las relaciones que se establecen entre el ambiente y los organismos. Entre ellos, estudios cuantitativos y cualitativos del contenido estomacal (Hyslop, 1980), y estudios de diversos rasgos morfologicos que se encuentran estrechamente correlacionadas y permiten explicar la explotacion de los recursos y lo cual depende en gran medida de la morfologia interna (Pianka, 2000; Chen, 2002; Pouilly, Lino, Bretenoux, & Rosales, 2003; Sanchez, Galvis, & Victoriano, 2003; Zarate-Hernandez, Aguirre-Leon, Ortiz-Burgos & Castillo-Rivera, 2007). Este campo de estudio brinda conocimiento no solo de cuales son los recursos consumidos sino tambien de como intervienen las adaptaciones morfologicas (Ebert & Bizarro, 2007). Asimismo, la existencia de variabilidad en los rasgos morfologicos a nivel intraespecifico impulsa a la especializacion trofica de las especies. Sin embargo, a pesar de tales variaciones, la mayoria de los trabajos se han centrado principalmente en las diferencias en los rasgos funcionales entre las especies, sin tener en cuenta los efectos potenciales de variaciones intraespecificas (Zhao, Villeger, Lek, & Cucherousset, 2014).

Triportheus magdalenae (Steindachner, 1878) es un pez endemico de la cuenca Magdalena con un alto valor como recurso pesquero en la region, ademas de su papel ecologico en los ecosistemas, ya que es un consumidor secundario (Rodriguez & Rodriguez, 1976; Malabarba, 2004; Caraballo, 2009; JimenezSegura, Carvajal-Quintero, & Aguirre, 2010; Mariguela, Roxo, Foresti, & Oliveira, 2016). El objetivo de este estudio fue analizar las variaciones troficas intraespecificas de esta especie en el embalse El Guajaro-Atlantico Colombia, en donde estudiamos las relaciones entre la dieta y rasgos ecomorfologicos asociados a la explotacion del alimento, principalmente a las caracteristicas del branquio-craneo.

MATERIAL Y METODOS

Area de estudio: El area hidrografica del Magdalena-Cauca (5 701 101 ha) alberga los embalses mas grandes del pais, y representan el 18% del total de humedales continentales a nivel nacional. El embalse El Guajaro, fue construido entre 1964 y 1965 por INCORA con el fin de captar agua y para los distritos de riego del sur del departamento del Atlantico (CRA, 2002). Se Ubica entre los 10[grados]25'-10[grados]38' N & 75[grados]00'-75[grados]08' W, y de 3 a 13 m.s.n.m., a la ribera izquierda del Rio Magdalena, al suroccidente del departamento de Atlantico, costa Caribe Colombiana. Actualmente el embalse ocupa una extension de 16 000 ha, donde se desarrollan principalmente actividades pesqueras, agricolas, consumo humano, recreacion y turismo, ubicandolo como el cuerpo de agua mas importante de la region (CRA, 2002; Caraballo, 2009; Garcia-Alzate, Moreno, & De la Parra, 2016).

El embalse corresponde a areas bajas del rio Magdalena y se conecta con sus aguas en el extremo sur, por medio del Canal del Dique, se caracteriza por poseer gradientes limnologicos horizontales con concentraciones de mayor a menor en sentido Norte-Sur de la conductividad electrica, alcalinidad, dureza y pH, especialmente en periodos de sequia (Villalon & Vega, 2016; Garcia-Alzate et al. 2016). Considerando la morfologia del embalse, el aporte de agua y el comportamiento de las caracteristicas limnologicas, se establecieron nueve estaciones de muestreo (E1 a E3 en la zona Norte, E4 a E6 en el Centro, y en el Sur de E7 a E9) (Fig. 1).

Diseno muestral: Se realizaron cinco salidas de campo (M1 a M5) entre septiembre 2014 y febrero 2016 con el proposito abordar cada momento del pulso de inundacion: subida de aguas (M1 septiembre de 2014, 3.27 m de nivel), en aguas altas (M2 diciembre de 2014, 4.37 m), retirada de aguas (M3 y M4 abril y junio 2015, 3.56 m y 3.18 m de nivel respectivamente), y aguas bajas fuertemente influenciado por el fenomeno El Nino 2015-II a 2016-I (M5 en febrero 2016, 2.46 m) (Fig. 2).

Las capturas de los peces se llevaron a cabo mediante el uso de atarrayas (ojos de malla de 1 cm y 2.5 cm, con 3 y 5 m de diametro, respectivamente) y redes de arrastre (ojos de malla de 0.5 cm y 1 cm, 3 x 4 y 3 x 5 m, respectivamente). Los ejemplares capturados fueron registrados y depositados en neveras de polietileno con hielo para su posterior analisis.

Trabajo de laboratorio: Los ejemplares recolectados, fueron medidos (con un calibrador digital; Longitud Estandar [LE mm]) y pesados (con una balanza digital de 0.01 mm de precision [g]). Seguidamente con base en la longitud estandar se clasificaron en intervalos de tallas, al utilizar la ecuacion: A = N/R; R = Vn; N = Max-Min; donde, A = amplitud de los intervalos, R = numero de intervalos, n = numero de observaciones, Max = valor maximo, Min = valor minimo (Se sigue a Garcia-Alzate, Roman-Valencia & Barrero, 2012; Morales & Garcia-Alzate, 2016; Ibarra-Trujillo & Garcia-Alzate, 2017).

Posteriormente, mediante incision longitudinal en la zona uroventral se extrajo el tracto digestivo de todos los ejemplares el cual fue pesado, medido, rotulado y conservado en alcohol al 70% para el posterior analisis. Los ejemplares fueron fijados en formol al 10% y depositados en la coleccion de referencia cientifica de la Universidad del Atlantico reconocida por el IAvH con numero de registro UARC-132 (Morales & Garcia-Alzate, 2016).

Se realizo una caracterizacion del tracto digestivo como longitud; ancho y forma del estomago, y longitud del intestino con la ayuda de un calibrador digital (0.01 mm de precision). Asimismo, estructuras bucofaringeas como el numero y longitud de branquiespinas, y el numero y forma de los dientes. Los cuales fueron contados y medidos por cada intervalo de talla, con la ayuda del metodo de clareado y tenido (Taylor, 1969), bajo un microscopio estereoscopico.

Se midieron 11 rasgos ecomorfologicos relacionados con las funciones vitales tales como la posicion de la especie en la columna de agua, explotacion del recurso trofico, habito trofico y tamano de las presas (Zhao et al., 2014) (Cuadro 1), basados las publicaciones de Gatz (1979), Watson & Balon (1984), Balon, Crawford & Lelek (1986), Pouilly et al. (2003); Teixeira & Bennemann (2007), Fernandez, Ferriz, Bentos & Lopez (2012) y Ramirez, Lee & Mojica (2015). Los datos de los rasgos ecomorfologicos se analizaron con relacion a la Longitud Estandar (LE) con el fin de reducir el efecto alometrico y disminuir el efecto de las diferencias en tamano corporal (Winemiller, 1991).

Analisis de datos: Para la determinacion de los items alimentarios el contenido estomacal fue depositado en cajas Petri y examinado bajo el microscopio estereoscopio. La identificacion se realizo con la ayuda de claves especificas hasta la categoria taxonomica mas baja posible (Roldan, 1996; Ramirez, 2000; Fernando, 2002 y Dominguez & Fernandez, 2009).

Posteriormente, se siguio a Morales & Garcia-Alzate (2016), con el uso del Coeficiente de Vacuidad (CV%), el cual expresa en porcentaje el numero de individuos capturados que no tenian contenido en sus estomagos. Seguidamente, para evaluar la suficiencia del tamano de la muestra de los estomagos con alimento, se realizo una curva de acumulacion de presas o items con el uso del indice no parametrico Chao2 para estimar la riqueza especifica de la dieta consumida, basados en datos de presencia/ausencia.

Para establecer el habito trofico de la especie y evaluar la variacion intraespecifica de la dieta se aplico el Indice Alimentario (IAi %) (Kawakami & Vazzoler, 1980). Los datos fueron sometidos a pruebas de normalidad y homocedasticidad, posteriormente se aplico una prueba de Kruskal-Wallis con el fin de determinar diferencias en la dieta a nivel temporal e intraespecificas, es decir, entre sexos, y ontogenico de la poblacion.

Se determino la amplitud de nicho trofico con el indice de Levins estandarizado (Hurlbert 1978) (Ba) con base en Krebs (2014), la escala de valores resultantes son entre 0 (minima amplitud), y 1 (maxima amplitud), cuando son menores a 0.6 indica estrecha amplitud. Asimismo, en el analisis de similitud trofico, se aplico el indice de Morisita simplificado (Krebs, 2014), cuyos valores varian entre 0 y 1, donde 0 (ausencia de similitud) y 1 (maxima similitud) trofica. Se calculo la amplitud y similitud trofica entre intervalos de tallas, sexos y momentos del pulso de inundacion, basados en los valores del indice alimentario (IAi).

Se realizaron analisis de posicion central y de dispersion para observar la tendencia de los rasgos ecomorfologicos, pruebas de normalidad (Shapiro-Wilk, n = 11) y un ANDEVA con el fin de determinar las diferencias intraespecificas de los rasgos ecomorfologicos. Las relaciones entre la dieta y de los rasgos ecomorfologicos se estudiaron mediante el analisis de correspondencia canonica (ACC), contrastando los rasgos ecomorfologicos en cada intervalo de talla y las categorias alimenticias registradas (IAi%), donde los rasgos ecomorfologicos se constituyen como variables explicativas de la alimentacion (Ter-Braak, 1986). La significacion estadistica se estimo con 1 000 permutaciones. Todas las pruebas fueron realizadas con la ayuda de los programas Microsoft Excel 2008 y Software PAST (version 3.1.4) (Hammer, 2016).

RESULTADOS

Se recolectaron 89 individuos con un peso medio de 44 g (0.5 y 105 g), y tamano medio de 147 mm ([+ o -] 27 SD) LE (34 y 190 mm), los mas frecuentes fueron de 150 mm, 170 mm y 180 mm de LE. Se establecieron seis intervalos de talla: I correspondio a individuos entre 34 mm a 64 mm LE, II entre 64.1 a 94 mm LE, III de 94.1 a 124 mm LE, IV entre 124.1 a 154 mm LE, V de 154.1 a 184 mm LE, y VI de 184.1 a 214 mm LE. La especie no fue capturada en zona Norte (E1, E2 y E3) del embalse, mientras que en la zona Centro se llevo a cabo el 37% de las capturas y en el Sur el 63% (Cuadro 2).

En la dieta de T. magdalenae se registraron 22 items alimentarios, de los cuales 11 fueron de origen animal especialmente zooplancton e insectos, y 10 de origen vegetal principalmente fitoplancton (Cuadro 3). El coeficiente de vacuidad fue de 54% equivalente a 48 estomagos vacios. El estimador de acumulacion de items alimentarios, indico que la dieta equivale al 80% de los items estimados (Chao2: 28 items alimentarios vs 22 items observados). La especie mostro habitos troficos especialistas (Ba = 0.12) zooplanctofago, puesto que los microcrustaceos fueron los mas importante en la dieta (12.37% IAi), principalmente Copepoda (Notodiaptomus sp.: 37.7% IAi; Thermocyclops sp.: 13.2% IAi) y Cladocera (Ceriodaphnia sp.: 32.97% IAi), seguido de Insectos (3.37% IAi) especialmente aloctonos. Mientras que otros componentes como microalgas, ictioplancton (0.07% IAi), escamas (0.13 % IAi), material vegetal (0.51% IAi; semillas y fibra vegetal) y detritus (0.02% IAi) fueron considerados como alimentos accidentales.

Variacion de la dieta entre juveniles y adultos: se detectaron diferencias significativas de la dieta entre tallas (K-W, p = 0.037), dado que los juveniles [I = 0 [B.sub.A]; II = 0.07 [B.sub.A]; III = 0.11 [B.sub.A]] tuvieron habitos zooplanctofagos seguido por el consumo de insectos; a excepcion de los individuos de la talla I que consumieron exclusivamente insectos (aloctonos), y la talla III incluyo ademas de insectos (5.3% IAi), Copepoda (5.7% IAi), mientras que los adultos [IV = 0.12 [B.sub.A]; V = 0.11 [B.sub.A]; VI = 0.10 Ba] solo tuvieron habitos zooplanctofagos, las tallas IV y V incluyeron larvas de insectos en bajos valores de indice alimentario 1.4% IAi y 7x[10.sup.-2]% IAi, respectivamente (Fig. 3). La similitud trofica entre los intervalos de tallas mostro dos grupos: el grupo A con las tallas I y III (similitud 0.62) por el consumo de insectos, y el grupo B con las tallas II, IV, V y VI (similitud 0.64) por el consumo de microcrustaceos.

Variacion de la dieta entre sexos: se identifico 18 y 11 items en hembras y machos, respectivamente, sin diferencias significativas, dado que se observo una similitud trofica de 0.78, esto debido a que los adultos muestran una especializacion trofica sobre el consumo de Microcrustaceos que constituyo el componente alimenticio mas importante en la dieta, tanto en hembras (97.2% IAi Copepoda y Cladocera) como en machos (80.04% IAi: Rotifera, Copepoda y Cladocera), seguidos por el consumo de insectos [hembras (1.43% IAi) vs machos (17.4% IAi)].

Variacion temporal de la dieta: la similitud trofica fue del 0.63, donde los momentos de aguas altas y bajas fueron las mas similares con el 0.81, y no se observaron diferencias estadisticamente significativas (K-W, p = 0.07), dado el alto porcentaje de microcrustaceos en la dieta. En aguas altas los microcrustaceos representaron el 99% IAi, le sigue insectos aloctonos (0.27% IAi), escamas (0.32% IAi) y detritus (0.11% IAi), mientras que en aguas bajas los microcrustaceos correspondieron el 100% IAi. La dieta durante la retirada de las aguas incluyo microcrustaceos (77.8% IAi), ictioplancton (43% IAi), insectos (18.3% IAi), material vegetal (3.67% IAi) y escamas (0.08 % IAi) (Fig. 4).

Estructuras bucofaringeas y tracto digestivo: Triportheus magdalenae posee dos hileras de dientes en el premaxillar, en la fila externa un promedio de 5 dientes ([+ o -] 0.5 SD), minimo 5 y maximo 6 tricuspides; y en la fila interna 9 ([+ o -] 0.6 SD), minimo 8 y maximo 10 dientes tricuspides-multicuspides, el maxillar es adentado, y el dentario posee 7 ([+ o -] 1.9 SD) dientes multicuspides, con minimo 6 (adultos) y maximo 8 (juveniles) (Fig. 5). Los arcos branquiales no poseen lobulos o protuberancias, y las branquiespinas son mas largas en el epibranquial, luego se acortan progresivamente hacia el hipobranquial, el numero y la longitud de las branquiespinas varian significativamente (ANOVA; p < 0.001), dado que aumentan en numero y longitud conforme los individuos pasan de juveniles a adultos (Cuadro 4).

El estomago es de forma sacular mas largo (19.5 mm) que ancho (9.1 mm) con 8 a 16 ciegos piloneos, siendo 14 el numero mas frecuente. El peso y la longitud del estomago estuvieron significativamente asociados con la longitud estandar (Sperman; r = 0.79; p = 2.72 x [10.sup.-20], y r = 0.72; p = 1.54 x [10.sup.-15], respectivamente). La longitud del intestino mostro una media de 86. 3 mm ([+ o -] 33.3) la cual equivale al 58.7% la longitud estandar.

Rasgos ecomorfologicos: entre los valores de los rasgos ecomorfologicos para cada intervalo de talla (I a VI) existieron diferencias significativas (K-W; p < 0.001), esto debido a el numero y longitud de las branquiespinas (se excluyen las formas larvales las cuales no fueron consideradas), mientras que entre sexos no existieron diferencias significativas (ANDEVA; p = 0.91) (Cuadro 5).

Los dos primeros ejes del ACC explicaron el 96.4% de la variacion (1 000 permutaciones; p = 0.8), en el eje X = 90.8% los rasgos que se correlacionaron directa y positivamente con el consumo de microcrustaceos (Cladocera y Copepoda) fueron la altura relativa de la boca (ARB), configuracion de la aleta pectoral (CAP), numero de branquiespinas (NBE) y longitud relativa de las branquiespinas (LRBE). Por otro lado, la explotacion del consumo de otros componentes como las algas fitoplanctonicas explicadas en el eje Y= 5.6 estuvo correlacionada con la longitud relativa del intestino (LRI) y la posicion relativa de los ojos (PRO) (Fig. 6).

DISCUSION

El habito zooplanctofago de la especie concuerda con lo encontrado en otros trabajos como Rodriguez & Rodriguez (1976) los cuales concluyeron que en ecosistemas lenticos de la region alta del Canal del Dique sigue un regimen zooplanctofago, ayudada por sus numerosas y largas branquiespinas que constituyen el principal indicio del tipo de alimentacion. Moreno (2006) en la cienaga de Ayapel tambien la reporta con habito trofico zooplanctofago, igual que otros trabajos no publicados como Benavides (2007) en el embalse El Guajaro donde los analisis correspondieron a ejemplares entre 140 y 260 mm LT, por lo tanto, solo comparables con los adultos del presente estudio. Sin embargo, Herrera-Molina (2010) indico que aunque la especie tiene habitos zooplanctofagos, tambien tiene la capacidad de cambiar la dieta dependiendo de la oferta del recurso, ya que puede consumir insectos y restos de material vegetal aloctonos en ambientes loticos, igual a lo observado en este estudio.

Generalmente las especies del genero Triportheus tienen habitos troficos omnivoros con tendencia a la insectivoria (T. albus, T. elongatus, T. paranensis, T. nematurus, T. signatus y T angulatus), donde pueden presentar diferencias en la composicion de sus dietas dependiendo de la oferta alimentaria en el tipo de ecosistema habitado (Galina & Hahn, 2003). Por otro lado, T. culter especie hermana de T magdalenae (Mariguela et al. 2016) es exclusivamente zooplanctofaga independientemente del tipo de ecosistema en el que se encuentre (Galina & Hahn, 2003; Alvan-Aguilar, Alencar, Hardy, & Chu-Koo, 2009).

Triportheus magdalenae posee dientes tricuspides y multicuspides que estan asociado a morder o desgarrar (Gatz, 1979). En el estudio de Rodriguez & Rodriguez (1976) describieron en el premaxilar dos filas de dientes (10 en la fila externa, y 14 en la interna), el maxilar adentado, y en el dentario 14 dientes. En comparacion con otras especies del mismo genero, posee un menor numero de dientes, por ejemplo, Almeida (1984) reporto en T. culter dos filas de dientes en el premaxilar (12 tricuspides en la fila externa y 19 multicuspides en la fila interna), con 16 dientes multicuspides en el dentario, y el maxilar adentado como T. magdalenae.

Las branquiespinas y el tipo de dientes son consideradas como las estructuras que estan mas intimamente relacionadas con el tipo de alimento ingerido para las especies del genero Triportheus (Almeida, 1984; Galina & Hahn, 2003). Por ejemplo, T culter poseen 109 branquiespinas, y mayor longitud de las branquiespinas en comparacion con T. angulatus y T. elongatus con valores medios de 51 y 28, respectivamente. Para T paranensis la explotacion del zooplancton se debe a una especializacion de los arcos branquiales, que son mas delgados, largos y unidos que las de sus congeneres, dichas modificaciones en el aparato branquial, les permiten aumentar la eficiencia de la captura del zooplancton (Almeida, 1984; Galina & Hahn, 2003). Los resultados de este trabajo mostraron que las variables relacionadas positivamente con la actividad de filtracion y el tipo de habito trofico zooplanctofago de T. magdalenae fueron el numero y longitud de las branquiespinas, donde se evidencio variacion en el numero entre los juveniles y los adultos, con valores que oscilaron entre 58 y 108 branquiespinas, respectivamente, indicando entonces que conforme los individuos crecen aumentan el numero y longitud relativa de las branquiespinas, lo cual esta relacionado con cambios en la dieta, con un consumo de zooplancton e insectos en juveniles a un consumo predominate de zooplancton en adultos.

AGRADECIMIENTOS

Al programa de Maestria en Biologia y Grupo de Investigacion Biodiversidad del Caribe Colombiano de la Universidad del Atlantico, a la Vicerrectoria de investigaciones y la Facultad de Ciencias Basicas por el apoyo logistico y financiero con el proyecto de "Impacto Caribe", y la beca del Consejo Profesional de Biologia (convocatoria CPBiol.2015). A la gobernacion del Atlantico por parte de la financiacion en marco del proyecto regalias: "Estado actual de los recursos hidrobiologicos de las cienagas del Sur del Atlantico y subregion canal del Dique" codigo 0103*2013*000009. A Donald C Taphorn por sus aportes en el abstract.

REFERENCIAS

Abelha, F., Agostinho, A., & Goulart, E. (2001). Plasticidade trofica em peixes de agua doce. Acta Scientiarum, 23(2), 425-434.

Alvan-Aguilar, M. A., Alencar, Y. B., Hardy, E. R., & Chu-Koo, F. (2009). Alimentado de juvenis da sardinha papuda Triportheus flavus (Osteichthyes, Characidae) no periodo de cheia, no lago Camaleao (Amazonas, Brasil). Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana. Folia Amazonica, 18(1-2), 67-73.

Almeida, G., R., (1984). Biologia alimentar de tres especies de Triportheus (pisces: characoideil; characidae) do lago do Castanho, Amazonas. Acta amazonica, 17(1-2), 48-76.

Balon, E. K., Crawford, S. S., & Lelek, A. (1986). Fish communities of the upper Danube river (Germany, Austria) prior to the new Rhein-Main-Donau connection. Environmental Biology of Fishes, 15(4), 243-271.

Benavides, L. R. (2007). Evaluacion del contenido estomacal de la arenca Triportheus magdalenae Steindachner, 1878, (Pisces: Characidae) en el embalse de El Guajaro (Departamento del Atlantico) (Trabajo de grado). Universidad del Atlantico, Colombia.

Caraballo, P (2009). Efecto de tilapia Oreochromis niloticus sobre la produccion pesquera del embalse El Guajaro Atlantico-Colombia. Revista MVZ Cordoba, 14(3), 1796-1802.

Chen, L. (2002). Post-settlement diet shift of Chlorurus sordidus and Scarus schlegeli (Pisces: Scaridae). Zoological Studies, 41(1), 47-58.

CRA, Ministerio del Medio Ambiente, Banco Interamericano de Desarrollo, & CARDIQUE. (2002). Plan de Manejo Ambiental del complejo de cienagas El Totumo, El Guajaro, y El Jobo en la ecorregion estrategica del Canal del Dique (Convenio No. 201680), Recuperado de: http://www.crautonoma.gov.co/ documentos/recursohidrico/6_Diagnostico%20 Ordenamiento%20

Dominguez, E., & Fernandez, H. (Eds.). (2009). Macroinvertebrados bentonicos sudamericanos: sistematica y biologia. Tucuman, Argentina: Fundacion Miguel Lillo.

Ebert, D., & Bizarro, J. (2007). Standardized diet compositions and trophic levels of skates (Chondrichthyes: Rajiformes: Rajoidei). Environmental Biology of Fishes, 80(2), 221-237. doi: 10.1007/sl0641-007-9227-4

Fernandez, E. M., Ferriz, R. A., Bentos, C. A., & Lopez, G. R. (2012). Dieta y ecomorfologia de la ictiofauna del arroyo Manantiales, provincia de Buenos Aires, Argentina. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales nueva serie, 14(1), 1-13.

Fernando, C. H. (2002). A Guide to Tropical freshwater Zooplankton: Identification, Ecology and Impact on Fisheries. Netherlands: Backhuys Publisher, Leiden.

Galina, A. B., & Hahn S. N. (2003). Comparado da dieta de duas especies de Triportheus (Characidae, Triportheinae), em trechos do reservatorio de Manso e lagoas do rio Cuiaba, Estado do Mato Grosso. Acta Scientiarum Biological Sciences, 25(2), 345-352.

Garcia-Alzate, C. A., Roman-Valencia, C., & Ana M. Barrero. (2012). Biologia alimentaria y reproductiva de Farlowella vittata (Siluriformes: Loricariidae) en la cuenca del rio Guejar, Orinoquia, Colombia. Revista de Biologia Tropical, 60(4), 1873-1888.

Garcia-Alzate, C. A., Gutierrez L. C., & De la Parra, A. (2016). Embalse de El Guajaro: Diagnostico ambiental y estrategias de rehabilitacion. En M. Alvarado (Ed.), Sur del Atlantico (pp. 148-181). Barranquilla, Colombia: Fundacion Promigas. ISBN: 978-958-876

Gatz, A. J. (1979). Ecological morphology of freshwater stream fishes. Tulane Studies in Zoology and Botany, 21(2), 91-124.

Hammer, 0. (2016). Paleontological Statistics (PAST Version 3.14). Natural History Museum, University of Oslo. Retrieved from http://folk.uio.no/ohammer/past

Herrera-Molina, C. A. (2010). Ecologia trofica y reproductiva de la arenca Triportheus magdalenae y la sardina Astyanax magdalenae en el sistema del rio Sogamoso, Colombia. (Trabajo de grado). Universidad de Nacional de Colombia.

Hyslop, E. J. (1980). Stomach contents analysis, a review of methods and their application. Journal of Fish Biology, 17, 411-429.

Hugueny, B., & Pouilly, M. (1999). Morphological correlates of diet in an assemblage of West African freshwater fishes. Journal of Fish Biology, 54, 1310-1325.

Ibarra-Trujillo, E. J., & Garcia-Alzate, C. A. (2017). Ecologia trofica y reproductiva de Hemibrycon sierraensis (Characiformes: Characidae), pez endemico del rio Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Revista de Biologia Tropical, 65(3), 1033-1045.

Jimenez-Segura, L. F., Carvajal-Quintero, J., & Aguirre, N. (2010). Las cienagas como habitat para los peces: estudio de caso de la cienaga de Ayapel (Cordoba), Colombia. Actualidades Biologicas, 32(92), 53-64.

Kawakami, E., & Vazzoler, G. (1980). Metodo grafico e estimativa de indice alimentar aplicado no estudo de alimentcao de peixes. Boletin del Instituto Oceanografico de Venezuela, 29(2), 205-207.

Krebs, C. J. (2014). Ecological Methodology Menlo Park California: Addison-Welsey Educational Publisher, Inc.

Malabarba, M. (2004). Revision of the Neotropical genus Triportheus Cope, 1872 (Characiformes: Characidae). Neotropical Ichtyology, 2(4), 167-204.

Mariguela, T. C., Roxo, F. F., Foresti, F., & Oliveira, C. (2016). Phylogeny and biogeography of Triportheidae (Teleostei: Characiformes) based on molecular data. Molecular Phylogenetics and Evolution, 96, 130-139.

Merigoux, S., & Ponton, D. (1998). Body shape, diet and ontogenetic diet shifts in young fish of the Sinnamary River, French Guiana, South America. Journal of Fish Biology, 52, 556-569.

Morales, J., & Garcia-Alzate, C. A. (2016). Estructura trofica de los peces en arroyos del Corral de San Luis, cuenca del Bajo Magdalena, Caribe, Colombia. Revista de Biologia Tropical, 64(2), 715-732.

Moreno, G. (2006). Ecologia basica de Triportheus magdalenae y Pimelodus clarias en la cienaga de Ayapel, (cuenca media del rio San Jorge) durante el ciclo hidrologico 2004-2005 (Trabajo de grado). Universidad de Antioquia, Medellin.

Pianka, E. R. (2000). Evolutionary Ecology (6th Ed.). San Francisco: Addison Wesley Longman.

Pouilly, M., Lino, F., Bretenoux, J. G., & Rosales, C. (2003). Dietary-morphological relationships in a fish assemblage of the Bolivian Amazonian floodplain. Journal of Fish Biology, 62, 1137-1158.

Ramirez, J. (2000). Fitoplancton de agua dulce: aspectos ecologicos, taxonomicos y sanitarios. Colombia: Editorial Universidad de Antioquia.

Ramirez, F., Lee, T., & Mojica, I. (2015). Dietary-morphological relationships of nineteen fish species from an Amazonian terra firme blackwater stream in Colombia. Limnologica, 52, 89-102.

Rodriguez, G., & Rodriguez, B. (1976). Contribucion al estudio bioecologico de la "Arenca" Triportheus magdalenae Steindachner 1878. Instituto de desarrollo de los Recursos Naturales Renovables.

Roldan, G. (1996). Guia para el estudio de los macroinvertebrados acuaticos del Departamento de Antioquia. Bogota Colombia: Impreades Presencia S.A.

Sanchez, R., Galvis, G., & Victoriano, P. F. (2003). Relaciones entre caracteristicas del tracto digestivo y los habitos alimenticios de peces del rio Yucao, sistema del rio Meta (Colombia). Gayana, 67(1), 75-86.

Taylor, W. R. (1969). An enzyme method of clearing and staining small vertebrales. Procedings of the United Sates Natural Museum, 122(3596) 1-17.

Teixeira, I & Bennemann, S. (2007). Ecomorfologia refletindo a dieta dos peixes em um reservatorio no sul do Brasil. Biota Neotropica, 7(2), 67-76.

Ter-Braak, C. (1986). Canonical correspondence analysis: a new eigenvector technique for 540 multivariate direct gradient analysis. Ecology, 67, 1167-1179.

Valverde, T., Meave, J. A., Carabias, J., & Cano-Santana, Z. (2005). Ecologia y medio ambiente. Mexico: Pearson Educacion.

Villalon, J., & Vega, A. (2016). Aspectos historicos, Sur del Atlantico: cuatro mil anos de historia. En M. Alvarado (Ed.), Sur del Atlantico (pp. 29-49). Barranquilla, Colombia: Fundacion Promigas. ISBN: 978-958-8767-43-7

Watson, D., & Balon, E. (1984). Ecomorphological analysis of fish taxocenoses in rainforest stream of northern Borneo. Journal of Fish Biology, 145(1), 303-320.

Winemiller, K. O. (1991). Ecomorphological diversification in low-land fresh water fish assemblages from five biotic regions. Ecological Monographs, 61, 343-365.

Zarate-Hernandez, R., Aguirre-Leon, A., Ortiz-Burgos, S., & Castillo-Rivera, M. (2007). Ecomorfologia de peces estuarinos del Golfo de Mexico. ContactoS, 66, 12-20.

Zhao, T., Villeger, S., Lek, S., & Cucherousset, J. (2014). High intraspecific variability in the functional niche of a predator is associated with ontogenetic shift and individual specialization. Ecology and Evolution, 4(24), 4649-4657.

Jenny J. Morales (1) & Carlos A. Garcia-Alzate (2) *

(1.) Pos-Graduacao em Ecologia e Conservacao da Biodiversidade, Instituto de Biociencias, Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT), Cuiaba-MT, Brasil; jennymoralesp@gmail.com

(2.) Programa de Biologia, Colecciones Cientificas Museo de Biologia, Facultad de Ciencias Basicas, Universidad del Atlantico; Barranquilla, Colombia; carlosgarciaa@mail.uniatlantico.edu.co

* Correspondencia

Recibido 26-III-2018.

Corregido 18-V-2018.

Aceptado 19-VI-2018.

Leyenda: Fig. 1. Embalse El Guajaro (9 estaciones de muestreo: E1, E2, E3 en la zona Norte, E4, E5, E6 en el Central, y E7, E8, E9 en el Sur).

Fig. 1. El Guajaro Reservoir (9 sampling stations: E1, E2, E3 in the North, E4, E5, E6 in the Center, and E7, E8, E9 in the south).

Leyenda: Fig. 2. Pulso de inundacion del embalse El Guajaro entre 2014 y 2016, modificado de Garcia-Alzate et al. (2016) y estacion AcuaCultivos El Guajaro en La Pena. * = compuertas abiertas; * = compuertas cerradas; * = muestreos 1, 2, 3, 4 y 5 de izquierda a derecha; A = inicio de bombeo desde el canal del Dique; ? = apertura y cierre de las compuertas.

Fig. 2. Flood pulse The Guajaro reservoir between 2014 and 2016, modified Garcia-Alzate et al. (2016) and AcuaCultivos The Guajaro station in La Pena. * = open gates; * = closed gates; * = samples 1, 2, 3, 4 and 5 from left to right; * = start of pumping from the channel of the dam; * = opening and closing of the gates.

Leyenda: Fig. 4. Indice alimentario (IAi%) momentos de muestreo: aguas maximas (M2); aguas en transicion o en retirada (M3 y M4); aguas minimas (M5); n = numero de estomagos con alimento; [B.sub.A] = Indice estandarizado de Levin (Krebs, 2014).

Fig. 4. Food index (IAi%) sampling moments: maximum waters (M2); waters in transition (M3 and M4); minimum water (M5); n = number of stomachs with food; [B.sub.A] = Levin's standardized index (Krebs, 2014).

Leyenda: Fig. 5. Mandibulas de T. magdalenae, Talla I izquierda y V derecha: A) pre-maxillar con dos hileras de dientes tricuspides y multicuspides; B) maxillar sin dientes; C) dentario con dientes multicuspides. Escala de 1 cm;

Fig. 5. Jaws of T. magdalenae, size I left and V right: A) pre-maxillar with two rows of tricuspid and multicuspid teeth; B) maxillar without teeth; C) tooth with multicuspid teeth. Scale of 1 cm.

Leyenda: Fig. 6. Analisis de Correlacion Canonica (ACC) entre la dieta y rasgos ecomorfologicos. Los ejes X y el eje Y explican el 96.4% de la variacion; las abreviaciones siguen cuadro 1. El circulo punteado indica los rasgos asociados con el consumo de microcrustaceos.

Fig. 6. Canonical Correlation Analysis (CCA) between diet and morphological traits. The X and Y axes explain 96.4% of the variation; the abbreviations follow table 1. The dotted circle indicates the traits associated with the consumption of microcrustaceans.
CUADRO 1

Rasgos ecomorfologicos, codigo y descripcion asociados con tamano de
presa, posicion del pez en la columna de agua, explotacion del recurso trofico y habito trofico

TABLE 1

Ecomorphological traits, code and description associated with the size
of the dams, position of the fish in the water column, exploitation of
the trophic resource and trophic habit

ASOCIADOS A:             RASGO        CODIGO

Tamano de              Longitud          LE
las presas             estandar

                       Longitud          LRC
                       relativa de la
                       cabeza

Posicion del           Altura relativa   ARB
pez en la columna de   de la boca
agua (vertical)
                       Posicion de la    PB
                       boca

                       Diametro          DRO
                       relativo del
                       ojo

                       Posicion          PRO
                       relativa de los
                       ojos

                       Configuracion     CAP
                       de la aleta
                       pectoral
                       izquierda

Explotacion del        Dientes           D
recurso trofico

                       Numero de         NBE
                       branquiespinas
                       en el primer
                       arco branquial
                       izquierdo

                       Longitud          LRBE
                       relativa de
                       branquiespinas
                       en el primer
                       arco branquial
                       izquierdo

Habito trofico         Longitud          LRI
                       relativa del
                       intestino

ASOCIADOS A:                             DESCRIPCION

Tamano de              Distancia de la punta del hocico hasta la
las presas             ultima vertebra.

                       Relaciona la distancia de la punta del hocico
                       hasta el margen posterior del operculo y es
                       estandarizada al dividirla por la longitud
                       estandar (LE).

Posicion del           Es la relacion entre la altura maxima de la
pez en la columna de   boca sobre la longitud estandar.
agua (vertical)
                       Es la orientacion de la boca: Posicion dorsal =
                       1; Terminal = 2; Ventral =3. Basados en la
                       clasificacion de Watson & Balon (1984) y
                       Hugueny & Pouilly (1999): indica la posicion de
                       los alimentos con respecto al pez.

                       Es la relacion del diametro horizontal del ojo
                       estandarizado al dividirlo entre la LE.

                       Es la relacion entre la distancia vertical
                       desde el centro del ojo hasta el limite
                       inferior de la cabeza dividida entre la altura
                       total de la cabeza medida a nivel de los ojos.

                       Es el producto de relacion entre la longitud y
                       ancho maximo de la aleta pectoral estandariza
                       con la LE.

Explotacion del        se combinaron en un codigo basados en el numero
recurso trofico        y la forma en el pre-maxilares, maxilar y
                       dentario para describir el modo de la ingesta:
                       0 = ausencia de dientes (asociado con la
                       funcion de succion o aprovechando las presas
                       pasivas). 1 = pocos dientes < 50 de forma
                       conica o multicuspidal (asociados al morder o
                       desgarrar). 2 = numerosos dientes > 50
                       filiformes (asociados con la actividad de
                       raspado). 3 = banda de numerosos dientes
                       (asociado con succion aprovechando las presas
                       activas).

                       Es la suma de las branquiespinas en la parte
                       superior e inferior del primer arco branquial.

                       Es la relacion de la longitud media de la
                       profundidad de corte de las branquiespinas del
                       primer arco branquial sobre la LE.

Habito trofico         Es la relacion entre la longitud total del
                       intestino sobre la LE.

CUADRO 2 Morfometria de T magdalenae entre tallas, sexo y pulso
de inundacion

TABLE 2 Morphometry of T magdalenae between sizes, sex and flood
pulse

Tallas, sexo y   No.             LE Min-Max
pulso de                      ([??] [+ o -] SD)
inundacion

I                 2        34-64 (38.24 [+ o -] 6.36)
II                2      64.1-94 (91.49 [+ o -] 2.12)
III               8     94.1-124 (109.9 [+ o -] 10.79)
IV               33    124.1-154 (146.3 [+ o -] 6.31)
V                40    154.1-184 (167.9 [+ o -] 8.64)
VI                4    184.1-190 (187.5 [+ o -] 2.88)
Hembras          32      130-190 (167.4 [+ o -] 3.4)
Machos           30      136-170 (150.7 [+ o -] 7.97)
Aguas subiendo    4      114-152 (132.9 [+ o -] 19.8)
Aguas altas      18      145-190 (159.6 [+ o -] 11.8)
Aguas bajando    37       34-190 (136.4 [+ o -] 38.4)
Aguas bajas      30      136-185 (156.4 [+ o -] 14.8)

Tallas, sexo y            LT                    WT [??]
pulso de           ([??] [+ o -] SD)          ([+ o -] SD)
inundacion

I                 47.05 ([+ o -] 9.19)       0.7 ([+ o -] 0.35)
II               115.49 ([+ o -] 2.12)      8.22 ([+ o -] 0.02)
III              134.21 ([+ o -] 11.17)    14.48 ([+ o -] 4.49)
IV                176.2 ([+ o -] 8.03)     40.13 ([+ o -] 11.03)
V                 204.3 ([+ o -] 11.06)    72.68 ([+ o -] 15.31)
VI                214.2 ([+ o -] 6.99)      83.4 ([+ o -] 14.5)
Hembras           203.2 ([+ o -] 15.26)     71.6 ([+ o -] 20.7)
Machos            181.2 ([+ o -] 10.58)     45.2 ([+ o -] 13.2)
Aguas subiendo    158.5 ([+ o -] 22.5)      27.3 ([+ o -] 10.8)
Aguas altas       191.5 ([+ o -] 11.8)      64.7 ([+ o -] 14.3)
Aguas bajando     166.9 ([+ o -] 46.2)      33.8 ([+ o -] 35.2)
Aguas bajas       188.2 ([+ o -] 17.6)        50 ([+ o -] 16.5)

Tallas, sexo y       No.           No.         Zona de
pulso de          estomagos     estomagos      Captura
inundacion       con alimento     Vacios

I                     2             0            Sur
II                    2             0            Sur
III                   7             1            Sur
IV                    9             24       Centro y Sur
V                     20            20       Centro y Sur
VI                    3             1        Centro y Sur
Hembras               19            13       Centro y Sur
Machos                10            20       Centro y Sur
Aguas subiendo        0             4            Sur
Aguas altas           10            8        Centro y Sur
Aguas bajando         26            11       Centro y Sur
Aguas bajas           5             25       Centro y Sur

No = numero de ejemplares recolectados; LE = longitud estandar
(mm); minima-maxima; [??] = promedio; SD = desviacion estandar; LT =
longitud total (mm); WT = peso total (gr);
Incluye numero de estomagos con alimento y vacios.

No = number of specimens collected; SL = standard length (mm);
minimum-maximum; [??] = average; SD = standard deviation; LT = total
length (mm); WT = total weight (gr);
Includes number of stomachs with food and gaps.

CUADRO 3

Dieta de T. magdalenae (n = 89) en el embalse El Guajaro

TABLE 3

Diet of T. magdalenae (n = 89) in the reservoir El Guajaro

                      Division / Phylum          Orden

Fitoplancton          Cyanobacteria            Nostocales
                                               Oscillatoriales
                      Cyanophyta
                      Chlorophyta              Chlorellales
                      Bacillariophyta          Fragilariales
                                               Aulacoseirales
                      Heterokontophyta         Naviculales

Zooplancton           Rotifera                 Ploima

                      Arthropoda-Crustaceos    Cladocera
                                               Calanoida
                                               Cyclopoida
                                               Rest. microcrustaceos

Macroinvertebrados    Arthropoda-Insecta       Diptera
                                               Rest. insectos

Pisces-Osteichthyes   Chordata-Vertebrata      Ictioplancton
                                               Escamas

Embryophyta           Spermatophyta            Mat. Vegetal
                                               Semillas

Otros                 Materia Organica         Detritus

                              Items           IAi%

Fitoplancton          Dolichospermum sp.        0
                      Oscillatoria sp.          0
                      Phormidium sp.            0
                      Planctonema sp.           0
                      Synedra goulardii         0
                      Aulacoseira granulata     0
                      Navicula sp.              0
                      Pinnularia sp.            0

Zooplancton           Keratella sp.             0
                      Trichocerca sp.         0.02
                      Brachionus sp.          0.17
                      Ceriodaphnia sp.        32.97
                      Notodiaptomus sp.       37.67
                      Thermocyclops sp.       13.24
                      Rest. microcrustaceos   11.82

Macroinvertebrados    Diptera (L)             0.06
                      Rest. insectos          3.31

Pisces-Osteichthyes   Ictioplancton (L)       0.07
                      Escamas                 0.13

Embryophyta           Mat. Vegetal            0.22
                      Semillas                0.29

Otros                 Detritus                0.02

L: larvas; IAi% = Indice alimentario.

L: larvae; IAi% = Food index.

CUADRO 4

Numero promedio de branquiespinas en el primer arco
branquial izquierdo (#BE1[grados]) por cada intervalo de tallas

TABLE 4

Average number of gillrakers in the first left gill arch
(# BE1 [degrees]) for each size range

Tallas        LE (rango mm)       #BE1[grados] (SD)

I (n = 2)       38.2 (34-64)      58 ([+ o -] 10.9)
II (n = 2)     91. 5 (64.1-94)    81 ([+ o -] 13.9)
III (n = 3)   109.9 (94.1-124)    101 ([+ o -] 5.0)
IV (n = 3)    146.1 (124.1-154)   107 ([+ o -] 8.08)
V (n = 3)     167.9 (154.1-184)   113 ([+ o -] 3.46)
VI (n = 3)    179.7 (184.1-214)   108 ([+ o -] 12.2)

n = numero de ejemplares; SD = desviacion estandar.

n = number of examples; SD = standard deviation.

CUADRO 5

Valores en intervalos de tallas y sexo de los rasgos
ecomorfologicos considerados

TABLE 5

Values in size and sex ranges of ecomorphological traits

Tallas                      LE mm(min-max)      LRC     ARB     DRO

I (n = 2)                   38.2(34-64)        0.28    0.103   0.066
II (n = 2)                 91.5(64.1-94)       0.26    0.093   0.066
III (n = 8)               109. 9(94.1-124)     0.26    0.089   0.066
IV (n = 32)               146.1(124.1-154)     0.24    0.079   0.059
V (n = 40)                167.9(154.1-184)     0.24    0.084   0.055
VI (n = 5)                179.7(184.1-214)     0.23    0.074   0.053
[masculinidad] (n = 29)   146.9 (114-170)      0.235   0.078     *
[feminidad] (n = 32)      166.9 (130-190)      0.243   0.085     *

Tallas                     PRO    NBE   LRBE     LRI     CAP    PB   D

I (n = 2)                 0.607   58     8.4    0.398   0.143   2    1
II (n = 2)                0.599   81    15.4    0.354   0.071   2    1
III (n = 8)               0.628   98    20.3    0.534   0.057   2    1
IV (n = 32)               0.636   107   24.8    0.556   0.042   2    1
V (n = 40)                0.638   113   29.3    0.652   0.035   2    1
VI (n = 5)                0.657   108   31.2    0.657   0.033   2    1
[masculinidad] (n = 29)   0.634    *      *     0.581   0.007   2    *
[feminidad] (n = 32)      0.631    *      *     0.645   0.036   2    *

n = numero de individuos medidos; min = minimo; max = maximo: LRC =
longitud relativa de la cabeza, ARB = altura
relativa de la boca; PB = posicion de la boca [2= terminal]; DRO =
diametro relativa del ojo; PRO = posicion relativa de los
ojos; D = dientes [1 = pocos dientes (<50) de forma conica o forma
multicuspidal]; NBE = numero de branquiespinas en el
primer arco branquial izquierdo; LRBE = longitud relativa de
branquiespinas en el primer arco branquial izquierdo; LRI =
longitud relativo del intestino; CAP = configuracion de la aleta
pectoral izquierda; * = sin calculo.

n = # of individuals measured. LRC = relative head length, ARB =
relative height of the mouth; PB = position of the mouth
[2 = terminal]; DRO = relative eye diameter; PRO = relative position
of the eyes; D = teeth [1 = few teeth (<50) of conical or
multicuspidal shape]; NBE = number of gillrakers in the first left
branchial arch; LRBE = relative length of gillrakers in the
first left branchial arch; LRI = relative length of the intestine; CAP
= configuration of the left pectoral-fin; * = no calculation.

Fig. 3. Indice alimentario (IAi%) en juveniles (34-124 mm
LE) y adultos (124.1-190 mm LE). n = numero de estomagos con
alimento.

Fig. 3. Food index (IAi%) in juveniles (34-124 mm LS) and adults
(124.1-190 mm LS). n = number of stomachs with food.

                   Juveniles (n = 11)   Adultos (n = 30)

Microcrustaceos           60.3                97.7
Insectos                  35.03               1.6
Mat. vegetal              4.7                 0.2
Ictioplancton                                 0.8
Escamas                                       0.2
Detritus                                      0.03

Nota: Tabla derivada grafico de barra.
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Author:Morales, Jenny J.; Garcia-Alzate, Carlos A.
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Sep 1, 2018
Words:7161
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