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Ecologia de murcielagos en el bosque seco tropical de Narino (Colombia) y algunos comentarios sobre su conservacion.

Bats ecology in the Dry Tropical Forest of Narino (Colombia) and some commentaries about their conservation

Introduccion

Los bosques secos tropicales (Bs-T) son una formacion intermedia entre la sabana tropical y el bosque humedo tropical (Sanchez et al. 2007), que presenta uno o dos periodos largos de deficiencia de agua (IAvH 1998). En el departamento de Narino, suroccidente de Colombia, el Bs-T se encuentra entre montanas del Macizo Colombiano sobre las cuencas de los rios Patia, Mayo y Juanambu, en limites con el departamento del Cauca (Delgado et al. 2007). El Bs-T en Narino es un area prioritaria de investigacion y posible conservacion por su vulnerabilidad, las especies restringidas que lo habitan y el numero de poblaciones humanas que dependen de sus recursos (Delgado et al. 2007). Ademas su ubicacion interandina lo caracteriza como una de las formaciones secas de importancia para Colombia, por su aparente aislamiento historico de otras zonas secas del pais (Sanchez et al. 2007).

Los Bs-T han sufrido grandes transformaciones por practicas como la agricultura, ganaderia y deforestacion, que han causado su reduccion hasta remanentes de vegetacion (IAvH 1998, Miles et al. 2006). Cuando el deterioro es avanzado, en los suelos del Bs-T se produce la desertificacion, es decir aumento en la salinizacion de los suelos y el incremento de la erosion por el viento (Garcia et al. 2014). En Colombia el 27% de las areas que presentan desertificacion se encuentran en el Bs-T (Garcia et al. 2014). Por lo tanto la degradacion de los suelos es uno de los principales problemas que enfrentan las poblaciones humanas y los animales silvestres que habitan el Bs-T.

Los murcielagos son de especial interes en el analisis de los cambios ambientales de los Bs-T. Se ha sugerido que los cambios en la diversidad y composicion de las poblaciones de murcielagos estan relacionados con la disponibilidad de fuentes de alimento y/o la conservacion de sus ambientes (Chavez & Ceballos 2001, Jimenez-Ortega & Mantilla-Meluk 2008, Medellin et al. 2010). Esto se debe a la estrecha relacion de los murcielagos con grupos particulares de plantas, por ejemplo en los bosques secos tropicales los nectarivoros intervienen en la polinizacion de algunas cactaceas (Ruiz et al. 1997) y otros con la dispersion de semillas (Sanchez et al. 2007).

Pese a reconocerse la persistente degradacion de los Bs-T en Narino (Delgado et al. 2007) y la importancia de los murcielagos para diagnosticar el estado de los ecosistemas (Garcia-Morales et al. 2012), se sabe poco sobre la ecologia de los murcielagos en la zona. Entre los estudios realizados en el Bs-T de Narino se cuenta con un listado de 12 especies presentado por Alberico & Negret (1992), la descripcion de una nueva especie de murcielago (Anuora carishina, Mantilla-Meluk & Baker 2010) con localidad tipo en Taminango (localidad ubicada en el Bs-T narinense) y una lista de chequeo con nueve especies (Ramirez-Chaves & Noguera-Urbano 2010). Tan solo el estudio de Sanchez et al. (2007) se describen atributos ecologicos de las poblaciones de murcielagos en los Bs-T de Narino y se menciona la disminucion de la abundancia y riqueza de los murcielagos por la presencia de actividades humanas.

El objetivo de este estudio fue analizar la riqueza, diversidad, composicion y similitud del ensamblaje de murcielagos en tres tipos de vegetacion con diferente grado de intervencion en el Bs-T de Narino. Considerando las especies registradas en este estudio se hacen comentarios sobre la conservacion de los murcielagos y su entorno en el BS-T de Narino. Se espera que los resultados de este estudio puedan ser empleados como linea base en el desarrollo de programas de conservacion de la zona.

Material y metodos

Zona de estudio.--En el Bs-T de Narino predominan pastizales que son resultado de la ganaderia intensiva, sin embargo se observan parches de bosques a lo largo de quebradas y rios. En la zona predominan fragmentos de formaciones vegetales de familias como Cactaceae, Capparidaceae y Zygophyllaceae. Los tres tipos de vegetacion en donde se realizaron los muestreos son los siguientes (Fig. 1):

Matorral espinoso seco intervenido (Mesi).--La localidad se encuentra en el Municipio de El Penol, Vereda La Toma (N 1[grados]31'46"-W 77[grados]25'14", 655 m). Se caracteriza por vegetacion semidensa, fragmentada, xerofitica, espinosa, achaparrada con presencia de cactus (Opuntia sp. y Pilocereus sp.) y plantas de latex (Croton sp. & Euphorbia sp.) (Jurado y& Herrera, 2014). Son frecuentes los cultivos de maracuya. La vegetacion natural se encuentra sobre las riberas de la quebrada Pindiguara, a pocos kilometros del rio Juanambu. En el sitio las actividades de ganaderia provocan el pisoteo de plantas, fragmentacion de la vegetacion y contaminacion de las escasas fuentes hidricas.

Bosque semideciduo intervenido (Bsi).--Localidad en el Municipio de Taminango, Vereda Algodonal (N 1[grados]40'21-"W 77[grados]17'44", 580 m). El lugar de muestro se encontraba a 300 m del rio Mayo. Este tipo de bosque se caracteriza por la presencia mayoritaria de especies arboreas y sotobosque con especies caducas durante la epoca seca del ano, como es el caso de Handroanthus chrysanthus, Acacia pennatula y Cytharexyllum kunthianum. El sotobosque esta formado por arbustos de Zanthoxylum fagara, Croton ferrugineus y Jatropha gossypiifolia (Jurado & Herrera, 2014). En algunos sitios se encuentran cultivos de papaya, mango, mani, sandia y limon. En el lugar se encuentran saraconchos o quebradas secas donde la vegetacion tiene estratos arboreo y arbustivo.

Matorral espinoso seco conservado (Mesc).--Se encuentra en el Municipio de Taminango, Vereda Las Juntas (1[grados]38'38"N-77[grados]19'29"W, 640 m). Presenta mayor presencia de individuos de los estratos subarboreo y arbustivo que los otros dos lugares y en particular que en la vereda La Toma (El Penol) (Jurado y Herrera, 2014). Los bosques se mezclan con cultivos de mandarina, mani y limon. La vegetacion riberena es escasa y ha sido transformada a cultivos. Se encuentra ganado bovino, caprino y porcino. En la zona se encuentra un area de conservacion privada de aproximadamente 200 Ha (Obs. pers. CC-O, CF).

Captura de murcielagos.--Durante 24 dias entre los meses de octubre y noviembre del 2014 (inicio epoca de lluvia), se realizaron muestreos en las tres localidades caracterizadas como Bosques Secos Tropicales de Narino. En cada localidad se utilizaron 10 redes de neblina (2.5 m x 10 m, ojo de malla 16 mm) separadas en dos puntos de muestreo cubriendo vegetacion natural, cultivos o cerca a fuentes de agua. Se ubicaron cinco redes en cada punto de muestreo, a distancia aproximadas entre puntos de 500 y 2000 m. La apertura de redes en cada localidad fue de ocho noches consecutivas, con tecnicas en transectos en subdosel (Tirira 1998), con una intensidad de muestreo de 5 horas y periodos de revision de 30 minutos. Las redes se cambiaron de lugar cada tres dias tratando de abarcar los distintos tipos de uso del suelo. Ademas, se visitaron cuevas y sitios de refugio donde se hizo captura manual de algunos ejemplares.

Para cada ejemplar capturado se registro la fecha y hora de captura, especie, sexo, condicion reproductiva y morfometria basica. Aquellos especimenes de dificil determinacion taxonomica fueron fijados en piel seca-craneo extraido, esqueleto o en fluidos (Simmons & Voss 2007). La identificacion de los ejemplares colectados fue realizada en el Museo de la Universidad de Narino (MUN-CZ), con literatura especializada (Gardner 2007) y algunas revisiones de generos.

Analisis de informacion.--Se estimo la riqueza por cobertura de muestreo, que es la proporcion del numero total de individuos en una comunidad que pertenecen a la especie presente en la muestra (Chao & Jost 2012). Ademas se describio la abundancia relativa y composicion del ensamblaje de murcielagos. Se comparo la riqueza entre sitios obteniendo la cobertura de muestreo (Chao & Jost 2012), en el programa iNEXT (http:// chao.stat.nthu.edu.tw/blog/software-download/) (Hsieh et al. 2015). La cobertura de muestreo es una medida de la completitud de la muestra con respecto al tamano de la comunidad, asi una comunidad bien muestreada deberia tener una cobertura de 100% (completamente muestreada; Chao & Jost 2012). La riqueza total por localidades fue estimada calculando curvas de acumulacion de especies (dias como unidades de muestreo y 100 aleatorizaciones) a partir de tres estimadores: uno no parametrico (Chao 1), otro basado en abundancia (ACE) y un estimador parametrico (Michaelis-Menten) (Gotelli & Colwell 2011) en el programa EstimateS v.9.0 (Colwell 2013).

La diversidad fue medida en terminos del numero efectivo de especies, que expresa la diversidad que tendria un ensamblaje con un numero de especies igualmente abundantes (Jost 2006, Moreno 2011). Se estimaron dos tipos de diversidad, la diversidad alfa y la beta. Para describir la composicion de especies de murcielagos en las tres localidades se graficaron curvas de rango-abundancia de Whittaker ([Log.sub.10] de la abundancia sobre eje Y; Magurran 2004).

La diversidad alfa en cada localidad se midio teniendo en cuenta la propuesta de Jost (2006), que se basa en los numeros de Hill, donde la diversidad se expresa como [sup.q]D y q puede tomar los valores de "0" (diversidad expresada como riqueza observada), "1" (especies abundantes y raras tienen igual importancia, equivale al exponencial del indice clasico de Shannon) o "2" (mayor importancia de las especies abundantes, equivale al inverso del indice de Simpson). Este metodo tiene mas sentido biologico que los indices clasicos de diversidad porque el indice se expresa en numero efectivo de especies, y no en unidades de informacion que son complejas de interpretar (Jost 2006).

La diversidad alfa entre los sitios se grafico junto a los intervalos de confianza al 95%. Los analisis estadisticos se llevaron a cabo en el programa PAST v. 2.17 (Hammer 2001). La diversidad beta se calculo entre pares de sitios a traves del indice de Sorensen (Baselga 2010).

Resultados

Entre los tres tipos de vegetacion se capturo un total de 60 murcielagos de nueve especies (Tabla 1), pertenecientes a la familia Phyllostomidae. La subfamilia Phyllostominae presento tres especies, mientras que Stenodermatinae y Glossophaginae presentaron dos especies cada una. Las subfamilias Carollinae y Desmodontinae solo presentaron una especie. La riqueza entre localidades fue heterogenea, seis especies caracterizaron al Mesc como el sitio de mayor riqueza, los otros dos tipos de vegetacion tuvieron cinco y cuatro especies (Tabla 1). El sitio con la mayor cobertura de muestreo fue Mesi (95.8%), mientras que el Bsi (75%) y el Mesc (92%) tuvieron una menor cobertura (Tabla 2). Los valores representan el porcentaje de especies considerando el estimador bajo el esfuerzo de muestreo alcanzado.

El numero de especies de los tres sitios difiere tan solo por una o dos especies entre si (Tabla 1), sin embargo se obtuvieron marcadas diferencias en la abundancia (Tabla 2). El numero de murcielagos capturados en el Mesi y el Mese duplican la abundancia de Bsi (Tabla 2). La riqueza de especies presentan una completitud de muestreo entre el 36.2% y el 100% para el Mesi y su riqueza observada se ajusto a la prediccion del estimador Chao 1 (Fig. 2a). En el Bsi se obtuvo una completitud entre el 43% y el 64.5% (Fig. 2b), mientras que para el Mese tuvo un intervalo entre el 22.7% y el 92.6% (Fig. 2c).

Con respecto a la diversidad en base a q= 1 no se observan diferencias significativas entre los tres tipos de vegetacion (Tabla 3, Fig. 3b). El Bsi fue el sitio mas diverso con 3.7 especies efectivas. El Mesi presento una diversidad expresada como 2.9 especies efectivas, los intervalos de confianza son bastante amplios debido a las bajas abundancias. La diversidad total de murcielagos presenta valores de 5.27 y 3.95 especies efectivas para q=1 y q= 2 respectivamente (Tabla 3).

La estructura del ensamblaje de murcielagos basada en las curvas de rango-abundancia (Fig. 4) indico que hay diferencias en la dominancia de especies en los tres sitios. Entre el Mesi y el Mese hubo un recambio de especies dominantes, en el primero la especie dominante fue Artibeus lituratus (Fig. 5a), seguida por Carollia perspicillata. Mientras que en el Mese C. perspicillata fue la especie dominante, seguida por A lituratus y Phyllostomus discolor (Fig. 4). En el Bsi la especie dominante fue A. planirostris, seguida por Desmodus rotundus. Otras especies como Micronycteris minuta, Vampyrum spectrum (Fig. 5b) y Glossophaga soricina presentaron tan solo un individuo capturado sin ser registrados en los tres sitios de muestreo. La diversidad beta estimada a partir del indice de disimilaridad de Sorensen vario entre 0.33-0.38 indicando que posiblemente las tres poblaciones podrian representar una mismo ensamblaje (Fig. 6). Se resalta la presencia de V. spectrum en los Bs-T de Narino. Una especie endemica del neotropico y considerada casi amenazada (NT) por presentar poblaciones aisladas y pequenas y la disminucion de su habitat natural (Aguirre et al. 2008).

Discusion

Los Bs-T de Narino se encuentran ubicados dentro de la cuenca del rio Patia, de acuerdo a algunos autores (Alberico & Negret 1992, Sanchez et al. 2007, Ramirez-Chaves et al. 2010, Ramirez-Chaves & Noguera-Urbano 2010) la cuenca del Patia podria tener una riqueza de 16 especies de murcielagos. Sin embargo durante el muestreo se registraron nueve especies. Como dato notable se reporta por primera vez la presencia de G. soricina, M. minuta y V. spectrum. Con los resultados de este estudio el nuevo numero de especies para los Bs-T de Narino y por lo tanto la cuenca del Patia en el sector Narinense seria de 19 especies.

Por otra parte se ha mencionado que el Bs-T presente en Narino tiene muchas mas afinidades historicas con ecosistemas similares del Peru y Ecuador y se encuentra separado de las zonas secas del Caribe por una barrera humeda en Caldas y Risaralda (Colombia; Hernandez-Camacho et al. 1992, Sanchez et al. 2007). Se ha propuesto que la desconexion historica con el Caribe podria ser corroborada por la ausencia de G. longirostris y Rhogeessa io en la cuenca del Patia (Sanchez et al. 2007). Durante los muestreos realizados ninguna de las dos especies mencionadas por Sanchez et al. (2007) fueron registradas. Probablemente un mayor tiempo de muestreo y mayor cobertura espacial podria asegurar que las dos especies realmente no tienen sus distribuciones en Narino, y con ello soportar la idea de la pertenencia de los Bs-T de Narino al bloque del Ecuador.

La riqueza de especies de murcielagos entre los tres tipos de vegetacion no tuvo diferencias, ni tampoco alcanzo el numero previamente reportado por Sanchez et al. (12 especies; 2007), que hasta el momento habia sido el referente sobre los murcielagos en Bs-T en Narino. Las diferencias entre la riqueza encontrada y la reportada posiblemente se deben a que los Bs-T son ecosistemas con marcados cambios estacionales. Estos cambios influyen en la disponibilidad de recursos y por lo tanto afectan la riqueza de murcielagos entre periodos de lluvias y secas (Avila-Cabadilla et al. 2009). Los muestreos realizados en este estudio cubrieron el inicio de la epoca de lluvias, por lo tanto se podria esperar que la riqueza en el Bs-T de Narino incremente al avanzar dicha epoca. Mayor esfuerzo de muestreo es necesario para corroborar la anterior idea. La ausencia de una o dos especies entre localidades se debe analizar con cuidado en las tres localidades considerando la baja riqueza encontrada, sin embargo las variaciones en la riqueza generalmente son asociadas con deterioro del habitat (Jimenez-Ortega & Mantilla-Meluk 2008).

Al considerar la riqueza de especies por familia, se ha propuesto que Phyllostomidae puede presentar mayor numero de especies en los zonas con vegetacion cerrada y baj a perturbacion (Medellin et al. 2000; Avila-Cabadilla et al. 2009, Garcia-Morales et al. 2013). Por lo tanto, el Mese con la mayor riqueza (6 especies) posiblemente seria la zona menos perturbada de las tres analizadas. Dentro de Phyllostomidae se considera que la subfamilia Phyllostominae podria ser un indicador de buen estado de conservacion, diferencias en numero de especies estaria relacionado con variacion en los niveles de perturbacion (Medellin et al. 2000). Por lo tanto, considerando la menor riqueza de Phyllostomidae y Phyllostominae, el tipo de vegetacion Mesi seria el tipo de vegetacion con mayor grado de perturbacion. Como se menciono en las descripcion de la zona de estudio, este tipo de vegetacion es del tipo matorral y se encuentra intervenido por la presencia de cultivos (Obs. pers.). Se debe considerar que las redes de niebla permiten buena representatividad de Phyllostomidae, por lo tanto aumentar el tiempo de muestreo y hacer uso de tecnicas como el monitoreo acustico o las trampas de harpa, podrian ayudar a completar el inventario y detectar mayores diferencias en la riqueza de murcielagos.

Por otra parte en el Bsi se encontraron dos especies de Phyllostominae y en el Mese tan solo una especie de esa subfamilia. La riqueza total indica que la menor intervencion la tendria el Mese, mientras que considerando la riqueza de especies de Phyllostominae el bosque menos intervenido podria ser el Bsi. A partir de ello se podria considerar que el bajo numero de especies en los dos sitios indica que los niveles de perturbacion podrian ser similares.

La abundancia relativa de los murcielagos en los tres tipos de vegetacion en el Bs-T de Narino fue baja en comparacion a lo encontrado en otras zonas secas del pais como el canon de Chicamocha (Obs. pers. CC-O). Esta situacion ya habia sido reportada con anterioridad por Sanchez et al. (2007), quienes compararon los ensamblajes de murcielagos del Patia y el Chicamocha. Los autores atribuyen las bajas abundancias a que la zona ha sufrido procesos de fragmentacion y perdida del habitat, o al control de poblaciones realizado por personas de la zona.

Para una localidad cercana al Bsi y el Mesi denominada Remolino con vegetacion de los dos tipos, se ha propuesto que es necesario un total de 42 noches de muestreo para reportar la mayoria de las especies esperadas (Sanchez et al. 2007). Lo anterior concuerda con los estimadores de riqueza analizados, que sugieren la necesidad de un mayor esfuerzo de muestreo. Por ejemplo para el Bsi el esfuerzo de muestreo permitio registrar el 75% de la riqueza esperada de murcielagos, asi que se esperarian otras dos especies con el mismo esfuerzo de muestreo. En el caso del Mese se esperaria al menos otra especie, es decir con un mayor esfuerzo de muestreo en los dos tipos de vegetacion probablemente se podria alcanzar una riqueza similar. Esto brinda limitadas evidencias que hacen suponer que los dos tipos de tipo de vegetacion tienen similar estado de intervencion y que las pocas diferencias en las riquezas no se deben a diferencias en el tipo de vegetacion.

La dominancia de C. perspicillata y especies de Artibeus se ha relacionado con bosques en estado de regeneracion y con presencia de disturbios (Medellin et al. 2000, Rivas-Rojas 2005, Delgado-Jaramillo 2011). En el Mesc hay una mayor abundancia de la sedentaria C. perspicillata, que podria estar relacionado con la presencia de habitat secundarios. En esa localidad se encuentra vegetacion secundaria como plantas del genero Piper que se recupero de las heces de C. perspicillata y se detecto que frutales como Limon (Citrus sp.) y Mango (Manguifera indica) son refugio de C. perspicillata (Obs. pers.). Se ha propuesto que C. perspicillata es tolerante a la perturbacion y puede aprovechar frutos producidos por plantas de bosques en regeneracion (Rivas-Rojas 2005).

En el Mesi y el Bsi los ensamblajes de murcielagos estan dominados por especies de los murcielagos nomadas de Artibeus. Estos son murcielagos generalistas que recorren grandes distancias en busca de alimento. Su presencia en bosques de baja productividad se debe a la disponibilidad de frutos de cultivos y segun Tirira (2007) a que utilizan el dosel bajo para moverse entre parches de alimentacion probablemente ubicados en zonas mas humedas. En sitios con cultivos de mango, almendro, limon y mandarina se detectaron refugios de A. lituratus y P. discolor, esto puede ser un indicio de la capacidad de las tres especies para soportar el deterioro y remplazamiento de su habitat natural.

Para la especie de vampiro comun (D. rotundus) se ha reportado que incrementa su abundancia en zonas altamente intervenidas (Medellin et al. 2000). En todos los sitios se registro a D. rotundus, sin encontrarse entre las especies mas abundantes registradas durante el estudio. Sin embargo, los habitantes de la zona mencionan que los ataques a ganado son frecuentes.

Los murcielagos nectarivoros A. peruana y G. soricina presentaron abundancias bajas, lo que se puede explicar por una baja oferta de recurso floral observada en los tres sitios. En otras localidades con ecosistemas secos como el Canon del Chicamocha y los enclaves aridos de Venezuela, se ha reportado una fuerte asociacion entre cactaceas columnares y nectarivoros como vectores de polinizacion (Soriano & Ruiz 2006), en este estudio no fue posible encontrar evidencia de este fenomeno.

En cuanto a diversidad beta, aunque los tres sitios presentaron especies exclusivas, el recambio no es lo suficientemente alto para considerar que son ensamblajes diferentes. Un mayor esfuerzo de muestreo es necesario para corroborar la estructura del ensamblaje de murcielagos y determinar si realmente integran uno solo.

Finalmente consideramos que los murcielagos fueron un buen indicador de la perturbacion que ocurre en las tres localidades de los Bs-T de Narino. La diferencia en la riqueza de especies, la ausencia de la subfamilia Phyllostominae en una localidad, la dominancia de especies como C. perspicillata y otras de Artibeus, y la presencia de D. rotundus indicaron que el Mesi (La Toma) y Bsi (El Algodonal) son las zonas con mayor grado de intervencion, mientras que el Mesc (Juntas) presenta vegetacion en regeneracion, cultivos y es menor el grado de intervencion. En la localidad de las Juntas la existencia de un area de conservacion privada, podria ayudar a mantener la composicion y estructura del Bs-T y servir de refugio para especies de gran movilidad como los murcielagos. Por lo tanto, el desarrollo de iniciativas como las areas de conservacion privadas cumple un importante papel en la conservacion de la biodiversidad de El Algodonal y el Bs-T en Narino.

Una de las principales causas de deterioro del Bs-T son las actividades humanas (Miles et al. 2006), por lo tanto es necesario desarrollar programas de reforestacion y restauracion o el fomento de sistemas agroforestales que proporcionen refugio y alimentacion para las diferentes especies que habitan ese tipo de bosque. En especial los esfuerzos se deben dirigir a areas de mayor intervencion. La mayor disminucion de cobertura del Bs-T ocurre en Suramerica (Miles et al. 2006). Asociar areas de uso productivo y conservar vegetacion nativa en las riveras de rios y quebradas permitirian crear areas de conservacion de murcielagos en la zona y tambien de los bosques secos tropicales interandinos. En este sentido la presencia del murcielago espectral V. spectrum es importante, debido a que esta calificado a nivel internacional como una especie casi amenazada (NT) con poblaciones aisladas y pequenas(Aguirre et al. 2008), esta especie puede ser un objeto de conservacion para la zona.

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v23i1.11830

Presentado: 05/03/2015

Aceptado: 08/03/2016

Publicado online: 28/05/2016

Agradecimientos

A la Asociacion GAICA por las fotografias, los equipos y logistica en campo. Al Museo de la Universidad de Narino (MUN-CZ) por el ingreso para revision de ejemplares. A The Nature Conservancy (TNC), al fondo Conserva Colombia por el apoyo economico para el desarrollo del proyecto "Planificacion para la conservacion de areas en el Bs-T de Narino". A Fernando Burbano y Corponarino por la gestion. A Ivan Gil de The Nature Conservancy (TNC) por el apoyo en la coordinacion y desarrollo del Proyecto. EAN-U agradece al posgrado en Ciencias Biologicas de la Universidad Nacional Autonoma de Mexico (UNAM) y al programa de becas de posgrado de CONACyT por el soporte dado durante las adecuaciones finales de este documento. A los revisores anonimos que aportaron con comentarios y sugerencias para el mejoramiento del documento.

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Christian Cabrera-Ojeda (1,2), Elkin A. Noguera-Urbano * (1,2,3), Jhon Jairo Calderon-Leyton (1,2) y Cristian Florez Pai (1,2)

(1) Grupo de Ecologia Evolutiva. Programa de Biologia, Universidad de Narino. Ciudadela Universitaria Torobajo.

(2) Asociacion GAICA. Pasto, Narino, Colombia.

(3) Grupo de Investigacion de Biogeografia de la Conservacion. Programa de Doctorado en Ciencias Biologicas. Departamento de Biologia Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Apdo. 70-399. Mexico, D. F.

* Autor para correspondencia:

Email Christian Cabrera-Ojeda: ccabrera516@gmail.com

Email Elkin A. Noguera-Urbano: elkalexno@gmail.com

Email Jhon Jairo Calderon-Leyton: jjcalderl@gmail.com

Email Cristian Florez Pai: cristianfpai@gmail.com

Informacion sobre los autores:

CC-O diseno el estudio, obtuvo los datos de campo, realizo los analisis y la interpretacion de datos. EAN-U diseno el estudio, realizo los analisis y la interpretacion de datos, se encargo de la redaccion del articulo. JC-L y CF lideraron el proyecto, realizaron revisiones criticas del manuscrito. Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Fuentes de financiamiento: El presente trabajo se realizo gracias al financiamiento de: The Nature Conservancy (TNC), el Fondo Conserva Colombia y la Asociacion GAICA, Pasto Narino.

Leyenda: Figura 1. Ubicacion de los sitios de muestreo en los ecosistemas secos del Departamento de Narino.

Leyenda: Figura 2. Curvas de acumulacion de especies para los tres tipos de bosque analizados, a. Matorral espinoso seco intervenido (Mesi), b. Bosque semideciduo intervenido (Bsi) y c. Matorral espinoso seco conservado (Mese).

Leyenda: Figura 3. Valores de riqueza de especies, a. Comparada a un 79% de cobertura de muestreo y b. Diversidad base q= 1 de los tres sitios. Los puntos (*) indican las medias y las lineas horizontales en cada intervalo representan los valores maximos y minimos con una significancia del 95%.

Leyenda: Figura 4. Curvas de rango-abundancia del ensamblaje de murcielagos en los tres sitios muestreados. Ali: A. lituratus; Ape: A. peruana; Apl: A. planirostris; Cpe: C. perspicillata; Dro: D. rotundus; Gso: G. soricina; Mmi: M. minuta; Pdi: P. discolor, Vsp: V. spectrum.

Leyenda: Figura 5. Murcielagos capturados durante el muestreo en el Bs-Tde Narino. a. Murcielago cara listada (/A. lituratus) y b. Murcielago espectral (Y spectrum) registrado en el Bosque semideciduo intervenido.
Figura 6. Diversidad beta estimada con la presencia de
murcielagos entre pares de sitios. El numero sobre las barras
indican el valor del indice de Sorensen para cada par de sitios
comparados.

             Disimilaridad
Mesi_Bsi          0.38
                   85
Mesi-Mesc         0.33
                   33
Mesc_Bsi          0.38
                   85
Nota: Tabla derivada de grafico de barra.

Tabla 1. Murcielagos registrados durante el muestreo en el
Matorral espinoso seco intervenido (Mesi), el Bosque
semideciduo intervenido (Bsi) y el Matorral espinoso seco
conservado (Mesc).

Familia          Subfamilia         Especie                   Mesi

Phylostomidae    Carollinae         Carollia perspicillata      x
                 Desmodontinae      Desmodus rotundus           x
                 Glossophaginae     Glossophaga soricina
                                    Anoura peruana              x
                 Phyllostominae     Phyllostomus discolor
                                    Vampyrum spectrum
                                    Micronycteris minuta
                 Stenodermatinae    Artibeus lituratus          x
                                    Artibeus planirostris
Total de especies por sitio                                     4

Familia          Subfamilia          Bis    Mesc

Phylostomidae    Carollinae                   x
                 Desmodontinae        x       x
                 Glossophaginae       x       x

                 Phyllostominae               x
                                      x
                                      x
                 Stenodermatinae              x
                                      x       x
Total de especies por sitio           5       6

Tabla 2. Cobertura de muestreo para el Matorral espinoso
seco intervenido (Mesi), el Bosque semideciduo intervenido
(Bsi) y el Matorral espinoso seco conservado (Mese). Se
indica el numero de individuos (N), la riqueza observada (S
obs), el resultado del estimador Chao 1 y el porcentaje de
cobertura de muestreo (C. Muestreo) para cada sitio.

Sitio     N    S obs    Chao 1    C. Muestreo

Mesi     22      4       4.48        95.85%
Besi     12      5       7.75         75%
Mese     26      6       7.92        92.6%

Tabla 3. Valores de diversidad en orden de q para el conjunto
de los tres tipos de vegetacion.

Valor de q    Diversidad    Desviacion
                              estandar

0               9.0000         3.0000
1               5.2748         1.4977
2               3.9560         1.1303
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Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Cabrera-Ojeda, Christian; Noguera-Urbano, Elkin A.; Calderon-Leyton, Jhon Jairo; Pai, Cristian Flore
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Apr 1, 2016
Words:6025
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