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Ecologia de la anidacion de Crocodylus acutus (Reptilia: Crocodylidae) en Bahia Portete, La Guajira, Colombia.

Crocodylus acutus es una de las 23 especies de cocodrilos descritas a escala mundial (Ross, 1998). Sus poblaciones se encuentran distribuidas desde el sur de la Florida, en el litoral Atlantico y Pacifico de los paises de Centro America, las Antillas mayores y los paises de Sur America, Colombia, Venezuela, Ecuador y Peru (Rodriguez-Melo, 2000a; Thorbjarnarson, 2010). Ocupa una alta diversidad de habitats correspondientes a rios, zonas costeras, pantanos y marismas conformados por agua dulce, salobre, salina e hipersalinas (Rueda-Almonacid et al., 2007; Thorbjarnarson, 2010; De La Ossa-Lacayo, De La Ossa V, Fajardo Patino, & Morales-Betancourt, 2013).

A escala internacional esta especie se encuentra catalogada como "Vulnerable" por la Union Internacional para la Conservacion de la Naturaleza (Ponce-Campos, Thorbjarnarson, & Velasco, 2012) y en Colombia en la categoria de "Peligro Critico" en el libro rojo nacional (Rodriguez-Melo, 2002). El ultimo censo sobre la situacion de la especie en Colombia, desarrollado entre 1994 y 1997, encontro una poblacion fragmentada y con la presencia de seis subgrupos poblacionales prioritarias para el desarrollo de programas de conservacion, por estar conformadas con representantes de todas las edades. Estos subgrupos estan localizados en: rio Man (Antioquia), cienaga la Caimanera (Sucre), cano Grande (Cordoba), cienagas de Puerto Badel (Bolivar), cuenca del rio Dibulla (Guajira) y Bahia Portete (La Guajira) (Rodriguez-Melo, 2000b). Luego, a estos grupos se les sumo la poblacion del rio Catatumbo (Ulloa-Delgado, 2011). Para Bahia Portete, la poblacion se considero como una Unidad de Conservacion de Crocodilidos (Thorbjarnarson et al., 2006), debido a los altos valores de abundancia y al estado de conservacion de sus habitats.

La poblacion de cocodrilos de esta bahia ha sido objeto de estudios esporadicos. Abadia (1995; 1996) evaluo previamente la reproduccion y amenazas de la poblacion. Determino una densidad relativa entre 0.09 y 0.5 ind./ km en 22 km de distancia; solo observo dos ejemplares de mas de 182 cm de longitud total; y estimo una poblacion de 140 individuos. Con relacion a la reproduccion, concluyo que la anidacion inicia entre abril y mayo, con un tamano de la nidada entre 19 y 4l huevos, y construidas en las playas rocosas de la bahia. Ademas, identifico como principal amenaza, su consumo por parte de los indigenas Wayuu y la comercializacion de las pieles hacia Venezuela. Debido a estos antecedentes, la empresa Carbones del Cerrejon Limited desarrollo entre 2007 y 2011 el Programa de Recuperacion Poblacional de C. acutus en Bahia Portete con el objetivo de determinar aspectos demograficos y describir su proceso de anidacion (De la Hoz, Patino, Gomez, Mejia, & Baez, 2007). Por lo tanto, en este manuscrito se analizaron los datos generados en el monitoreo para: i) determinar las areas de anidacion; ii) identificar los factores que influyen en la anidacion; iii) determinar las caracteristicas de la ecologia de la anidacion; y iv) de la biologia reproductiva, para definir el periodo de anidacion en este sector de Colombia y ayudar con un plan de conservacion para esta poblacion.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: Bahia Portete es la mas grande de una serie de bahias ubicadas en el sector mas septentrional de la peninsula de La Guajira en Colombia (Fig. 1). Esta comunicada con el mar Caribe por una boca de aproximadamente dos kilometros hacia la parte noroccidental (Solano, 1994). Se localiza a los 12[grados]16'48" N y 72[grados]02'21" W; y limita al occidente con Puerto Bolivar, el cual opera para el transporte directo de carbon para la empresa Carbones del Cerrejon Limited (CORPOGUAJIRA, 2006).

Desde el punto de vista biotico, el area esta incluida en la unidad biogeografica del cinturon arido pericaribeno en la provincia Alta Guajira, que presenta condiciones especiales que la clasifican como un desierto con vegetacion de matorral desertico subtropical (Hernandez-Camacho, Hurtado-Guerra, OrtizQuijano, & Walschburger, 1992). La costa esta bordeada en su mayor parte por formaciones densas del mangle rojo (Rhizophora mangle) y mangle negro (Avicennia germinans), de importancia a nivel nacional por considerarse especies en estado de amenaza (Sanchez-Paez et al., 2000; Gil-Torres et al., 2009). El promedio mensual de temperatura fluctua entre 29.8 [grados]C (octubre) y 25.4 [grados]C (enero), y el de la salinidad superficial entre 36.5 % (agosto) y 34.4 % (diciembre) (Solano, 1994). La oferta pluviometrica a lo largo de cada ano es irregular, se presentan dos temporadas, la primera alrededor de abril o mayo, correspondiente con el periodo de menor pluviosidad, y la segunda en septiembre, octubre y noviembre, siendo este el de mayor intensidad y a veces el unico periodo lluvioso perceptible en el ano (Instituto Geografico Agustin Codazzi, 2014; Gil-Torres et al., 2009). El complejo de ecosistemas de manglares, herbazales, arbustales, las praderas de fanerogamas, corales y fondos lodosos, son de importancia de conservacion (Gutierrez-Moreno, Alonso, & Segura-Quintero, 2008; Galindo, Marcelo, Bernal, Vergara, & Betancourth, 2009). Razon por la cual actualmente Bahia Portete es un area protegida de tipo marino costera, que se encuentra dentro de sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia (Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible, 2014).

Ecologia de la anidacion: Se realizo una busqueda intensiva de nidos en la bahia durante julio 2007, agosto 2008, junio a agosto 2009, y de marzo a agosto 2010 y 2011. Para ello, se efectuaron transectos diurnos entre las 7:00 y las 15:00 h. Los desplazamientos se realizaron en bote o caminando de acuerdo con la accesibilidad del terreno para el registro de los rastros de arribo de hembras gravidas, y los indicios de tapado de las posturas, para definir la ubicacion de las nidadas.

Con la ubicacion del nido, se registro su georreferenciacion con el uso de un GPS (Garmin 60CSx); seguidamente se busco la abertura del nido y se determino su orientacion cardinal empleando una brujula. En la parte externa del nido, se midio la distancia a la orilla del espejo de agua empleando una cinta metrica de 50 m, y la distancia del nido a la especie vegetal mas cercana. Se realizo la medicion de las variables morfometricas del nido tales como: ancho de la boca, profundidad al primer huevo y profundidad total de la camara. Se tomaron muestras de suelo de los lugares donde se hallaron los nidos para determinar las caracteristicas del suelo de las nidadas, las cuales fueron analizadas en el laboratorio del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) para el analisis granulometrico con la prueba del higrometro de Bouyoucos (Medina Garcia & Nunez, 2007). Se determino ademas el numero de huevos en la camara, y se evito alterar el polo de desarrollo embrionario marcandolos en la parte superior (Ferguson, 1985; Hutton & Webb, 1992; Bolton, 1994), y se anoto el orden de recolecta. La viabilidad de los huevos se determino evaluando la banda de desarrollo embrionario, clasificandolos de la siguiente manera: Fertilizados (F), si presentaban la banda opaca sin alteraciones; Muerte Embrionaria (M), cuando la banda opaca mostraba alteraciones en sus limites o lagunas en su interior o el huevo se encontraba en estado de descomposicion; Huevos no fertilizados (I), cuando no mostraban la banda opaca o la formacion del embrion, o a la luz se observan traslucidos o amarillentos (Ferguson, 1985). En cada uno de los huevos se registro el diametro mayor y menor empleando un calibrador digital tipo vernier (Electronic Digital Cliper [+ o -] 0.1 mm) y el peso con una balanza digital (Camry [+ o -] 0.1 g). Posteriormente, los huevos fueron reubicados en el nido en el orden descendente de recolecta. Desde 2008, los nidos fueron objeto de seguimiento para relacionar el tamano de las crias al momento de nacer con el tamano del huevo, para ello, se estimo el tiempo de nacimiento de acuerdo a la banda de desarrollo embrionario para posteriores revisiones a los 70, 75 y 80 dias. Se empleo como indicador de acercamiento a la fecha de eclosion, la emision de sonidos agudos dentro del huevo y la aparicion de la marca de rotura de la cascara realizada por el embrion que usa su "diente de huevo". Al instante del nacimiento, en los animales se anoto el correspondiente numero del huevo y se registro la longitud total, la longitud rostro cloaca empleando una cinta metrica y el peso con una balanza digital (Camry [+ o -] 0.1 g); de los analisis, se excluyo la informacion de los huevos que incluyeron nacimientos de individuos mal formados (n = 126; Ferguson, 1985; Huchzermeyer, 2003).

Cronologia de anidamiento: Adicionalmente a los transectos realizados para la busqueda de nidos y el seguimiento del desarrollo de las nidadas, se hizo el registro mensual de la frecuencia de los rastros de llegada de las hembras gravidas a las areas de anidacion; tambien se registro la fecha de elaboracion del nido, la eclosion y la aparicion de crias en el manglar para plantear la cronologia de eventos de anidacion en Bahia Portete. Para identificar cual variable ambiental se relaciono con el comportamiento reproductivo de C. acutus en el area, se instalo en 2010 una estacion meteorologica portatil (PCE-FWS 20) a 1 km del area de anidacion de mayor presencia de nidos.

Analisis de informacion: Con la frecuencia del numero de nidos por area, para cada ano se determino las areas de importancia para la anidacion. Esta informacion tambien se empleo para estimar la densidad de nidadas en estas mismas areas, empleando el programa de informacion geografica QGIS 2.10.

Por otro lado, se realizo un analisis de varianza para determinar diferencias entre los anos con las variables evaluadas en los nidos, la orientacion de la excavacion y el registro de la biometria de los huevos. Asi mismo, se evaluo la variacion temporal de la viabilidad de los huevos categorizandolos en fertiles y no fertiles. Para determinar estas diferencias entre anos, previamente se evaluaron en cada variable los supuestos de homogeneidad de las varianzas y la normalidad de los residuos de cada variable. Las variables que cumplieron con los dos supuestos se sometieron a estadistica parametrica (Fisher, F) y las que no, a la estadistica no parametrica de Kruskal Walis (KW). Para esto, se empleo el paquete estadistico R (R Development Core Team, 2011), con la ayuda de la interfaz Rcomander (Fox, 2005) y el paquete grafico ggplot2 (Wickham, 2009).

Para determinar si el tamano del huevo (diametro mayor) esta relacionado con la longitud total de la cria al instante de nacer, se realizo una regresion lineal entre ambas variables. Igualmente se empleo este analisis para determinar si la longitud total del animal influye como variable predictora del peso del animal al instante del nacimiento, con previa transformacion de los datos a logaritmo base 10.

Con la informacion registrada en la cronologia de anidamiento y de la estacion climatica, se propuso un modelo del comportamiento reproductivo de C. acutus en Bahia Portete. Los registros de los datos ambientales fueron asociados con la frecuencia de los eventos reproductivos para determinar cual podria ser la variable que desencadena el comportamiento reproductivo en el area.

RESULTADOS

Ecologia de la anidacion: La busqueda de nidos se realizo en todo el litoral, correspondiente a 55.12 km de longitud, con un total de 241 horas de esfuerzo en la bahia y el interior del manglar en Bahia Portete. Se determinaron cuatro areas importantes para la anidacion: las islas de Juyui (12[grados]13'35.22" N 71[grados]52'0.33" W), de Epirol 1 (12[grados]13'24.24" N 71[grados]51'48.78" W), de Epirol 2 (12[grados]13'24.18" N - 71[grados]51'48.28" W), y las dunas de arena cercanas al R. mangle en la costa del sector de Puerto Portete (12[grados]9'4.47" N - 71[grados]56'47.48" W, Fig. 1). Estas islas se encuentran a 1 km de la costa y estan rodeadas de manglar, con elevaciones mayores a un metro sobre el nivel del mar; al interior estan colonizadas por vegetacion xerofitica y presentan poca intervencion humana.

Entre 2007 y 2011 se localizaron 84 nidos, de los cuales 71 fueron caracterizados. En 2011 se observo el mayor numero de nidos, seguido por 2009 y 2010 con 31, 17 y 14 nidos, respectivamente (Cuadro 1). La Isla de Juyui presento el mayor numero de nidos durante todos los anos de estudio (53 nidos), seguida por el sitio Epirol 2 (17 nidos). Ambos sitios coincidieron en presentar la mayor cobertura de manglar de Bahia Portete (Fig. 1). En total se localizaron siete sitios de anidacion colonial, tres en la isla Juyui y dos tanto en Epirol 1, como en Epirol 2 (Fig. 2A). Cada colonia estuvo constituida de 2 a 6 nidos y la distancia promedio entre nidadas en estas zonas fueron de 42.97 [+ o -] 10.66 cm (n = 6). De acuerdo a la informacion del cuadro 1, la mayor densidad de nidos se presento en el 2011, siendo mayor en Epirol 1 (0.0588 ha, 34.013 Nidos/ha, n = 2), seguida de Juyui (1.0689 ha, 17.77 Nidos/ha, n = 19) y por ultimo Epirol 2 (0.2819 ha, 17.73 Nidos/ha, n = 5). Durante todo el estudio, el numero de huevos promedio por nido fue de 28.4 [+ o -] 6.63, y en 2007 se obtuvo el mayor promedio (Cuadro 1). La comparacion entre anos del numero de huevos por nido no presento diferencias (ANOVA F343 = 0.715638, p > 0.05).

Durante la inspeccion de los nidos en 2008, se observaron posturas yuxtapuestas en Puerto Portete con la presencia de cuatro nidos con huevos sin exito de eclosion (n = 41, 41, 45, 15 huevos; Fig. 2B) que probablemente correspondieron a puestas de anos anteriores. Estos huevos se caracterizaron por presentar al interior materia organica embrionaria en descomposicion. Es probable que esas posturas fueran de la misma hembra, debido a que la cantidad de huevos en buen estado (n = 40) fue similar al numero de huevos infructuosos.

Con respecto a la orientacion de los nidos, el 37 % de los nidos estuvieron orientados hacia el norte y un 20 % hacia el occidente (Cuadro 2). Sin embargo, no se registro diferencias significativas en las orientaciones de la oquedad (ANOVA de KW: H = 7.81, p > 0.05). La distancia entre los nidos y la orilla del espejo de agua marina fue muy variable entre nidos, con un promedio de 31 [+ o -] 15.35 m (Intervalo 3-30, n = 31, Cuadro 3). A pesar de eso, no vario de un ano y otro (ANOVA de KW: H = 1.03, p > 0.05). Los nidos fueron elaborados a una distancia promedio de 50.9 [+ o -] 39.60 cm de la vegetacion mas cercana. En un total de 43 nidos, el 48% se construyeron en cercania de Stenocereus griseus (Cactaceae) (2008 = 8, 2009 = 7, 2010 = 6), seguidos de un 32 % cercano a Bauhinia purpurea (Caesalpiniaceae) (2008 = 3, 2009 = 7, 2010 = 4). La profundidad hasta el primer huevo promedio de 26.43 [+ o -] 9.05 cm y una profundidad total de la camara promedio de 42.85 [+ o -] 10.01 cm.

Las caracteristicas granulometricas del suelo observadas en los nidos en cada una de las areas de anidacion mostraron a la isla Juyui con el mayor porcentaje de arena. En el area de nidos individuales fue del 71.9 % y en los nidos coloniales fue del 71.44 % (Fig. 3). Para el caso de Puerto Portete, fue el area con el mayor porcentaje de limo (37.27 %) y con los menores porcentajes de arena y arcilla, presentando el 51.69 y 11.04 % de la composicion, respectivamente.

Con respecto a la evaluacion de la fertilidad de los huevos, se observaron en total 2085 huevos y solo el 95 % se encontraron fertilizados (Cuadro 3). Los huevos de C. acutus presentaron un diametro mayor promedio de 71.84 [+ o -] 3.54 mm (Intervalo 52.83-97.15, Cuadro 3), siendo variable en cada ano (ANOVA de KW = 44.8, p<0.05). El peso promedio de los huevos fue de 81.54 [+ o -] 9.99 g (Intervalo 43-104.1, Cuadro 3) y vario significativamente entre los anos (ANOVA de KW: H = 44.9, p<0.05), con 2011 el de mayor peso promedio registrado y la mayor biomasa total (53 737.2 g).

Se realizo la biometria de un total de 956 crias al instante del nacimiento, las cuales presentaron un promedio de longitud total de 25.47 [+ o -] 1.16 cm (Intervalo = 20.10-27.8, Cuadro 3). La comparacion de la longitud total de la crias entre un ano y otro vario significativamente (ANOVA de KW: H = 91.03; p < 0.05). Las crias presentaron un peso promedio de 57.40 [+ o -] 6.30 g (Intervalo = 40.7-72.5), pero difirieron entre anos (ANOVA de KW: H = 14.8568, p < 0.05). El analisis de regresion lineal entre el tamano del huevo y el tamano de la cria al instante del nacimiento fue positiva y significativa, pero con un baja dependencia ([R.sup.2] = 0.12, F = 129.1, p < 0.05, Fig. 4A). Para el caso de la relacion entre la longitud de la cria al instante del nacimiento y el peso, fue positiva y significativa, tambien con una menor dependencia ([R.sup.2] = 0.31, F = 392.3, p < 0.05, Fig. 4B).

Cronologia del anidamiento: Se determino que C. acutus realiza los arribos para anidamiento a finales de mayo; entre mayo y la primera semana de julio se realiza la anidacion; y para mediados de agosto las eclosiones (Fig. 5). El seguimiento del tiempo de incubacion durante los cuatro anos, presento un promedio de duracion de 76.1 [+ o -] 7.2 dias (Intervalo 62-89). En general, el periodo reproductivo para Bahia Portete inicia en marzo con el cortejo y la copula, evento que coincide con el primer periodo lluvioso que se presenta en el ano, y las eclosiones a mediados de agosto, epoca correspondiente al segundo periodo lluvioso del ano y el cual tiene la mayor probabilidad de ocurrencia en el ano (Instituto Geografico Agustin Codazzi, 2014) (Fig. 6).

DISCUSION

Luego de mas de una decada, se describe la ecologia y cronologia del proceso de anidacion de C. acutus en Bahia Portete. Ubicada al extremo norte de Colombia, se identificaron cuatro areas de anidacion. Esto despierta un interes para desarrollar acciones de conservacion, debido a que son areas poco visitadas por los indigenas Wayuu que se dedican a la pesca, estan protegidas por una barrera de manglar alrededor de ellas y estan ubicadas a una altura mayor a un metro sobre el nivel del mar. Estas areas fueron similares a las descripciones de Mazzotti (1989) para la poblacion de la Florida y de Rodriguez-Soberon, Tabet, y Berovides (2002) para Cuba.

En las tres islas se observo la anidacion colonial, la cual ha sido documentada en otros paises con presencia de C. acutus (Thorbjarnarson, 1989; Rodriguez-Soberon, Tabet, & Berovides, 2002; Balaguera-Reina, VenegasAnaya, Sanjur, Lessios, & Densmore III, 2015). Este tipo de comportamiento genera posturas yuxtapuestas y se convierte en un factor desfavorable para el exito de la poblacion de C. acutus en Bahia Portete. La distancia promedio entre nidadas coloniales observada fue menor (<0.5 m) a las observadas en otros paises. Por ejemplo, en Florida es de 1 m (Kushlan & Mazzotti, 1989), en Mexico de 2 a 15 m (Sigler, 2010), en Cuba de 10 m (Rodriguez-Soberon, 2000) y en Panama de 6.2 m (Balaguera-Reina et al., 2015). Sin duda, la anidacion colonial puede ser una de las causas de la perdida de cuatro nidadas observadas en 2008, y sugiere que la disponibilidad y calidad de sitios para anidacion en Bahia Portete son escasos.

A lo anterior se le suman otros factores que no permiten el exito de eclosion de C. acutus en Bahia Portete. Entre estos se detecto la influencia de los cambios drasticos de temperatura que puede producir la desecacion y desnaturalizacion de la proteina del albumen, con la consecuente mortalidad de huevos. Otro factor, fue la alta humedad proporcionada por las lluvias durante el segundo periodo lluvioso del ano, que puede generar un proceso de hinchamiento de los huevos por afectar el intercambio gaseoso, un fenomeno que tambien afecta la anidacion de otras especies de crocodilidos (Lutz & Dunbar-Cooper, 1984; Grigg, 1987; Hutton & Webb, 1992). El analisis de suelo tambien permitio identificar otro posible factor que influyo en el exito de eclosion de los huevos. El alto porcentaje de limo en el suelo de los nidos observados en Puerto Portete, junto con la accion climatica, pudo afectar la respiracion de los huevos (Casas-Andreu, 2003) y por lo tanto, convertirse en otra causa del fracaso de eclosion de los cuatro nidos observados. Finalmente, se tiene la posible depredacion por Procyon cancrivorus o Conepatus semistriatus, las cuales fueron observadas en el area, y de las que se tienen antecedentes de depredacion de nidadas de C. acutus (Medem, 1981; Mazzotti, 1999). Lo anterior sugiere la necesidad de plantear una estrategia de manejo de las nidadas en riesgo para lograr mantener el tamano de la poblacion a una condicion favorable en Bahia Portete.

La comparacion del tamano de la nidada de C. acutus en Bahia Portete con otras localidades, resulto ser mayor que en areas pantanosas de Mexico (26.0 [+ o -] 7.48 huevos, Intervalo = 16-34, n = 4; Cupul-Magana, De Niz-Villasenor, Reyes-Juarez, & Rubio-Delgado, 2004), en Cuba (24.8, Intervalo = 8-51, n = 720; Rodriguez-Soberon et al., 2002), en Jamaica (22.5 [+ o -] 2.7, n = 14; Thorbjarnarson, 1988), Republica Dominicana (21.6 [+ o -] 6.4, Intervalo = 9-6, n = 62; Schurbert, 2002), Belize (22.3 [+ o -] 6, Intervalo = 12-32, n = 14; Platt & Thorbjarnarson, 2000) y en Peru (25 [+ o -] 2, n = 3; Perez & Escobedo-Galvan, 2005b). No obstante, resulto similar a las presentadas en otras localidades de Colombia: Dibulla (de 23 a 48 huevos; Gomez & Patino, 2010) y Bahia de Cispata (promedio 25.02 a 30.46; Sanchez-Paez, Ulloa-Delgado, & Arsenio-Tavera, 2004; Ulloa-Delgado & Sierra-Diaz, 2006; CVS, 2012), y menor a otra localidad en Mexico (33.07 [+ o -] 13.95, Intervalo = 1-54, n =14; Casas-Andreu, 2003), y de Colombia, principalmente en Isla Fuerte donde se observaron de 18 a 20 huevos (Medem, 1981).

Los nidos de C. acutus en Bahia Portete son oquedades y por lo tanto las hembras no realizan monticulos que sobrepasen el nivel del suelo como ocurre en otras localidades (Mazzotti, 1989; Charruau, 2012). El hecho de establecerse en cercanias a la vegetacion xerofitica favorece la disminucion de la incidencia directa de la radiacion solar y a su vez facilita en parte la persistencia de la humedad durante el periodo de sequia. Observaciones de campo permitieron identificar que la niebla se condensa en las estructuras de Stenocereus griseus y desciende hasta las raices, proporcionando parte de la humedad a los nidos. Esta apreciacion merece un estudio para cuantificar el aporte de humedad por medio de las plantas xerofiticas. Este comportamiento es contrastante al observado en otro tipo de habitat, donde los nidos son construidos distantes a la vegetacion arborea (CasasAndreu, 2003). Sin embargo, las caracteristicas de los nidos de C. acutus en Bahia Portete se encuentran dentro de los parametros registrados en otros lugares (Thorbjarnarson, 1989; Casas-Andreu, 2003; Cupul-Magana et al., 2004; Hernandez-Hurtado, Romero-Villaruel, & Hernandez-Hurtado, 2011).

Los nidos hallados tuvieron una tasa de fertilidad de huevos de mas del 95 %, mayor a la reportada para Mexico (promedio 80.7 [+ o -] 21.0 %; Casas-Andreu, 2003) y la Florida (82.4 %; Mazzotti, 1989). Esta tasa se puede considerar apropiada para el desarrollo de un programa de manejo de nidos al emplear una incubacion de poca tecnologia que propenda por una recuperacion y estabilizacion de la poblacion. Esto tambien puede propiciar un aprovechamiento con un enfoque precautorio de C. acutus en Bahia Portete, debido a que en 2011 se observaron 31 nidos, lo que sugiere una poblacion de 31 hembras en estado reproductivo. La estrategia de recolecta e incubacion de huevos de crocodilidos ha sido una herramienta empleada para el aumento de la poblacion en otros lugares (Barros, Jimenez-Oraa, Heredia, & Seijas, 2010; Espinosa-Blanco, Seijas, & Hernandez, 2013; Hernandez-Hurtado, Vega-Villasante, Hernandez-Hurtado, Cupul-Magana, & Garcia de Quevedo-Machain, 2013).

El diametro de los huevos de la poblacion de C. acutus en Bahia Portete fue menor en comparacion a las observadas en otras poblaciones, incluso a las mas cercanas, como las del plano inundable de los rios Jerez y Tapia. Estan ubicada a 185 km hacia el sur de Bahia Portete y asociadas a zonas de manglar de pantanos de agua dulce, con influencia del mar durante la apertura de las desembocaduras de los rios (Gomez & Patino, 2010). En esas poblaciones, Gomez y Patino (2010) observaron huevos con un diametro promedio de 79.86 [+ o -] 2.94 mm, que superan a los de Bahia Portete (ANOVA de KW: H = 474.484; p<0.05). Lo mismo ocurrio con el peso de los huevos, que tuvieron un valor promedio de 106.18 [+ o -] 7.97 g (ANOVA de KW: H = 472.338; p<0.05). Esta diferencia en diametro y peso de los huevos, esta poniendo en evidencia la diferencia en el tipo y calidad del habitat que pueden estar experimentando las hembras de ambas areas. Por ejemplo, las hembras de los rios Jerez y Tapia alcanzan mayores tallas y en consecuencia, una mayor relacion con el tamano de la nidada y de los huevos (Gomez & Patino, 2010), que es tipico de los cocodrilos (Greer, 1975; Thorbjarnarson, 1996). En contraste, tenemos las de Bahia Portete que interactuan con el ambiente marino y en consecuencia, puede estar influyendo en el tamano y peso de los huevos. Esto puede ser concordante con lo documentado, puesto que C. acutus presenta menores tasas de crecimiento y alta tasa de mortalidad en las crias cuando habita ambientes salinos (Dunson, 1982; Dunson & Mazzotii, 1989; Kushlan & Mazzotti, 1989; Thorbjarnarson, 1989; Richards, Mooij, & De Angelis, 2004; Hernandez-Hurtado et al., 2006; Seijas, 2011). A pesar de lo anterior, no afecta la poblacion adulta (Richards et al., 2004).

Por otro lado, en la poblacion de C. acutus de Bahia Portete se observo una baja relacion entre la longitud de la cria y el peso al nacimiento. Es probable que esto se deba a la deshidratacion de los huevos durante la incubacion producto a las elevadas temperaturas en el area. Durante la incubacion, la cascara del huevo se debilita y en algunos casos se quiebra, quedando expuesta la membrana a la influencia directa de las elevadas temperaturas en el desarrollo, con una perdida de humedad y desecacion del huevo. En consecuencia, la deshidratacion influye en el tamano de las crias al instante de nacer, o en el caso extremo ocasiona falta de absorcion del vitelo y una muerte embrionaria (Mazzotii, 1983).

Con respecto a los tamanos de las crias al nacer, en la poblacion de Bahia Portete presentaron una longitud total dentro de los valores documentados para C. acutus en otros paises (Florida: 26.5 [+ o -] 1.9 cm; Brandt et al., 1995; rio Tumbes, Peru: 24.54 [+ o -] 0.98 cm; Perez & Escobedo-Galvan, 2005a; Mexico: 24.0-27.0 cm; Alvarez del Toro, 2001; Jalisco, Mexico: 26.32 [+ o -] 0.50 cm; Cupul-Magana et al., 2004; Chiapas, Mexico: 28.2 [+ o -] 0.97 cm; Sigler, 2010). Igualmente se observo para el peso (Florida, USA: 59.4 [+ o -] 9.9 g; Brandt et al., 1995; rio Tumbes, Peru: 46.13 [+ o -] 4.28 g; Perez & Escobedo-Galvan, 2005a; Jalisco, Mexico: 60.44 [+ o -] 2.37 g; Cupul-Magana et al., 2004; Chiapas, Mexico: 69 [+ o -] 9.7 g; Sigler, 2010). Solo supero a los documentados para Haiti (Thorbjarnarson, 1996) y se debe al habitat hipersalino que influye en el tamano y tasa de crecimiento de los animales.

Para el caso del tiempo de incubacion, en Bahia Portete C. acutus presento menores valores a los observados en otros lugares (Florida: 85 dias, Brandt et al., 1995; Mexico: 80-83 dias, Alvarez del Toro, 2001, Casas-Andreu, 2003; Jamaica: 84 dias, Thorbjarnarson, 1989; Panama: 80-90 dias, Balaguera-Reina et al., 2015). El menor tiempo de incubacion es evidencia de la influencia de las altas temperaturas y poca humedad que se presenta en el ecosistema subxerofitico de Bahia Portete, que consecuentemente afecta el microclima de los nidos.

En lo que respecta al periodo reproductivo de C. acutus en Bahia Portete, se observo que estuvo sincronizado con el desarrollo del periodo de lluvias, cuando esta inicio desde el primer semestre del ano (a partir de marzo). Sin embargo, en los anos en que no llovio durante el primer semestre, el posible factor desencadenante del inicio del comportamiento reproductivo pudo ser la percepcion de la especie al cambio de la presion atmosferica o de la luminosidad, los cuales son imperceptibles para el humano. Seria importante que en estudios futuros se evalue esta apreciacion. Con respecto a las otras etapas del ciclo reproductivo, se observo que la ovoposicion inicia de mayo a junio; la incubacion entre junio e inicios de agosto; y las eclosiones a mediados y finales de agosto, que coincidio con el inicio del segundo y mayor periodo de lluvias en Bahia Portete. Esto ultimo garantiza menores niveles de salinidad para favorecer un mejor desarrollo y supervivencia de las crias (Mazzotti, 1983; Mazzotti, Bohnsack, McMahon, & Roos, 1986). Con lo anterior, estas etapas solo coinciden con dos poblaciones: una ubicada en otra zona arida del Estado de Falcon en Venezuela y probablemente se deba a la similitud en la latitud y a las condiciones climaticas (Medem, 1983; Thorbjarnarson, 1989; Seijas,

Urdaneta, & Barros, 2008); la segunda esta en la Reserva de la Biosfera Banco Chinchorro Quintana Roo en Mexico (Charruau, Thorbjarnarson, & Henaut, 2010). A diferencia de lo anterior, hay poblaciones de Colombia que se diferencian cronologicamente en el ciclo. Por ejemplo, en los rios Jerez y Tapia, C. acutus inicia los anidamientos con un mes de anterioridad a lo ocurrido en Bahia Portete (Gomez & Patino, 2010). En el caso del departamento del Choco, el periodo reproductivo inicia entre enero y febrero y en los departamentos del Atlantico y Cordoba de febrero a marzo (Medem, 1981; Ulloa-Delgado, Sierra-Diaz, & Cavanzo, 2005).

Al analizar toda la informacion de la ecologia de anidacion de C. acutus en Bahia Portete, es evidente que se necesita ejecutar un programa de manejo y conservacion para aumentar el tamano de la poblacion y asi evitar su extincion. Este programa debe tener un enfasis en la vinculacion participativa de la comunidad de indigena Wayuu para concertar cada estrategia, entre las cuales tenemos: i) manejo de nidadas en riesgo. Tener en cuenta la alta fertilidad de la poblacion y el efecto adverso del suelo y el clima que disminuyen el exito de eclosion, se puede implementar el manejo de la incubacion protegida como uno de los ejes del programa de conservacion. Esto maximizaria las probabilidades de natalidad y el aumento en el aporte del potencial reproductivo de la poblacion. Este proceso deberia incluir el traslado de nidos en riesgos hacia areas donde se generen similares condiciones de suelo al de la isla Juyui. En caso de no contar con esas areas, lograr con la ayuda de los indigenas Wayuu una estrategia de incubacion artesanal que no requiera de energia externa distinta a la oferta ambiental, y que disminuya los efectos drasticos de las variables climaticas, principalmente la incidencia directa de la radiacion solar (Webb, Manolis, & Whitehead, 1987; Barros et al., 2010; Charruau, 2012). ii) Aumentar el area de anidacion. Esto lograra minimizar las nidadas coloniales. Se debe llegar a un proceso de concertacion con las comunidad indigena Wayuu para identificar y proponer nuevas areas de anidacion para C. acutus. Estas areas deben tener caracteristicas ambientales similares a las identificadas en este estudio, utilizando como referencia la de la isla Juyui. iii) Delimitar las areas de pesca en Bahia Portete. Concertar con las comunidades de pescadores areas intangibles a la pesca donde se distribuyen los ejemplares adultos y jovenes para no causar las muertes incidentales que ocasionan los aparejos de pesca. iv) Educar a la comunidad Wayuu. Es la poblacion humana que tiene el mayor contacto con C. acutus y es necesario que siempre se mantengan educados sobre los aspectos biologicos y ecologicos de la especie; y de su importancia de conservarla para evitar la extincion de la poblacion de Bahia Portete (Towsend, 2003). v) Conservacion del habitat. Por ser las areas de mayor cobertura de manglar donde se observaron la mayor cantidad de nidos, se sugiere evitar la tala de esta vegetacion para lograr mayores garantias de proteccion de los nidos, de oferta de alimento y de la supervivencia de las crias.

Estrategias planteadas como las anteriores han sido eficientes y exitosas en el manejo de cocodrilidos (Thorbjarnarson, 2001), principalmente en Colombia (Ulloa-Delgado & Sierra-Diaz 2012), Argentina (Larriera & Imhof, 2004) y Venezuela (Espinosa-Blanco, Seijas, & Hernandez, 2010). Estas deben ser desarrolladas bajo la direccion de las entidades administradoras de los recursos naturales de Colombia, con la ayuda de los academicos y cientificos y la participacion del sector privado. Por ultimo, es importante seguir realizando investigaciones permanentes sobre aspectos de la biologia reproductiva, ecologia trofica, genetica de poblaciones, dinamica poblacional, reclutamiento y dispersion de C acutus en Bahia Portete que permitan fortalecer los futuros programas de conservacion y manejo.

Recibido 31-VIII-2015. Corregido 14-VIII-2016. Aceptado 14-IX-2016.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan sus mas sinceros agradecimientos a la comunidad Wayuu de Granvia, Iian, Uraichiquiru y Puerto Portete que participaron durante la ejecucion del trabajo de campo, especialmente a los clanes Uriana y Epinayu. El equipo de trabajo de la seccion ambiental del Carbones de Cerrejon Limited, coordinado por Gabriel Bustos que otorgaron el permiso de uso de los datos de cuatro anos de desarrollo del programa Conservacion de Especies Amenazadas de Cerrejon, de la misma manera la colaboracion en la lectura del manuscrito a Paola Escobar Ramos y Pablo Lagares y los valiosos aportes de los pares de la revista. Esta publicacion forma parte del trabajo de grado de John Jairo Gomez para optar por al titulo de MSc. Ciencias Ambientales (Universidad del Atlantico).

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Ulloa-Delgado, G. A., & Sierra-Diaz. C. L. (2012). Proyecto de conservacion del Crocodylus acutus de la Bahia de Cispata con la participacion de las comunidades locales. Documento de apoyo tecnico para la solitud de la Enmienda del Apendice 1 al 2 de la CITES. Municipio de San Altero-Departamento de Cordoba. Caribe de Colombia: Corporacion Autonoma Regional de los valles del Sinu y del San Jorge CVS-Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible MADS-Instituto de investigaciones Biologicas Alexander Von Humboldt IAVH y Asociacion comunitaria para la conservacion del caiman de la Bahia de Cispata-ASOCAIMAN.

Webb. G., Manolis. C., & Whitehead. J. (1987). Wildlife management: Crocodiles and alligators. Surrey Sydney, Australia: Surrey Beatty and Sons Pty Limited.

Wickliam, H. (2009). ggplot2: elegant graphics for data analysis. New York, LTSA: Springer.

John Jairo Gomez-Gonzalez (1,2) *, Juan Carlos Narvaez-Barandica (3), Lina Baez (4), Edgar Patino-Florez (1)

(1.) Fundacion Hidrobiologica George Dahl, Carrera 43 No. 47-32 Local 2, Barranquilla, Colombia; potosflavus@gmail.com, avinicio1989@gmail.com

(2.) Fundacion Ornitologica del Atlantico--ORNIAT, Transversal 1D Sur No. 71D-46, Soledad, Atlantico, Colombia.

(3.) Laboratorio de Genetica Molecular, Universidad del Magdalena, Carrera 32 No 22-08, Santa Marta, Colombia; jcnarvaezb@yahoo.es

(4.) Carbones del Cerrejon Limited, Albania, La Guajira, Colombia; linabaez@yahoo.com * Correspondencia

Leyenda: Fig. 1. Bahia Portete. En la ampliacion las areas de importancia para la anidacion, n: corresponde al numero de nidos hallados para 2008 en los lugares de anidacion colonial.

Fig. 1. Bahia Portete. In expanding areas of importance for nesting, n: correspond to the number of nests found in 2008 in colonial nesting sites.

Leyenda: Fig. 2. A. Dos nidadas en la isla Epirol 2 en el sector donde se presenta anidacion colonial. En la primera postura se danaron seis huevos por la ruptura de la cascara durante la elaboracion del segundo nido. B. Localizacion de nidadas adyacentes a la nidada de Puerto Portete en 2008. Estas nidadas eran de anos anteriores y los huevos presentaban al interior materia organica producto de la descomposicion del embrion. Por un similar numero de huevos puede tratarse de la misma hembra. El infructuoso exito de eclosion pudo ser debido a los componentes del suelo.

Fig. 2. A. Two nests on the island Epirol 2 in the area where colonial nesting occurs. In the first position six eggs were damaged by the rupture of the shell during the elaboration of second nest. B. Location nests adjacent to nest of Puerto Portete in 2008. These nests were from previous years and had eggs into organic matter product of the embryo descomposition. By a similar number of eggs can it be treated is the same female. The unsuccessful hatching could be due to soil components.

Leyenda: Fig. 3. Caracterizacion de los componentes del suelo en las areas de anidacion de Crocodylus acutus en Bahia Portete.

Fig. 3. Characterization of soil components in nesting areas of Crocodylus acutus in Bahia Portete.

Leyenda: Fig. 4. A. Correlacion entre el diametro mayor del huevo y la longitud total de las crias al instante de nacer (modelo Longitud Total de la Cria = 15.97765 + 0.13105 x Diametro Mayor), B. Correlacion entre la longitud total de las crias y el peso de la cria al instante de nacer (modelo Log10(Peso) = -0.37999 + 1.36610*log10 (Longitud Total de la Cria).

Fig. 4. A. Correlation between the larger diameter of the egg and the total length of the hatchlings birth instantly (model Length Total Hatchling = 15.97765 + 0.13105 * Larger Diameter), B. Correlation between total length and weight of hatchlings birth instantly (log10 model (Weigh) = -0.37999 + 1.36610 x log10 (Total Length of the Hatchling).

Leyenda: Fig. 5. Registros de actividades de anidamiento de Crocodylus acutus en Bahia Portete para cada una de variables ambientales registradas durante el 2010 con una estacion meteorologica ubicada a una distancia de 1 km del area de anidacion Juyui, A. Pluviosidad mensual, B. Temperatura y C. Presion atmosferica.

Fig. 5. Records of activities Crocodylus acutus nesting in Bahia Portete for each of environmental variables registered during 2010 with a weather station located at a distance of 1km from nesting area Juyui, A. Monthly Rainfall, B. Temperature and C. Atmospheric pressure.

Leyenda: Fig. 6. Desarrollo del comportamiento reproductivo de Crocodylus acutus en Bahia Portete.

Fig. 6. Development of reproductive behavior of Crocodylus acutus in Bahia Portete.
CUADRO 1

Nidos localizados de Crocodylus acutus en Bahia Portete

TABLE 1

Crocodylus acutus nests located in Bahia Portete

Ano     Total nidos   Numero de nidos     Numero
        localizados   por localidad       de
                                          nidos
                                          medidos

2007    10            8J, 1E2, 1P         8
2008    12            9J, 2E2, 1P         8
2009    17            10J, 1E1, 5E2, 1P   17
2010    14            7J, 2E1, 4E2, 1P    14
2011    31            19J, 2E1, 5E2, 5P   24
Total   84                                71

Ano     Promedio de         Intervalo
        huevos              de huevos

2007    31 [+ o -] 7.4      20-42
2008    26.1 [+ o -] 11.5   16-41
2009    29.4 [+ o -] 6.5    18-44
2010    27.8 [+ o -] 6.0    17-36
2011    28.7 [+ o -] 6.2    20-46
Total   28.4 [+ o -] 6.6    16-46

J: Juyui, E1: Epirol 1, E2: Epirol 2 y P: Puerto Portete.

CUADRO 2

Orientacion de la abertura del nido de Crocodylus acutus

TABLE 2

Orientation of the nest opening of Crocodylus acutus

Ano     Noroccidente   Norte   Occidente   Oriente   Sur

2008    --             2       3           2         1
2009    --             7       2           3         5
2010    1              6       3           1         1
Total   1              15      8           6         7

Ano     Nororiente   Suroccidente   Suroriente   Total

2008    2            --             --           10
2009                 --             --           17
2010                 1              1            14
Total   2            1              1            41

CUADRO 3

Caracteristicas ecologicas de la anidacion de Crocodylus acutus en
Bahia Portete

TABLE 3

Ecological characteristics of Crocodylus acutus nesting in Bahia
Portete

Parametros                  2007

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       --
Distancia al vegetal        --
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        --
primer huevo (cm)
Profundidad total de        --
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   12
No huevos fertilizados      255
Total                       267
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 12 862.5
Diametro mayor (mm)         71.63 [+ o -] 3.63; 63.03 - 85.09; n= 244
Diametro menor (mm)         44.01 [+ o -] 2.55; 35.38 - 64.66
Peso(g)                     78.91 [+ o -] 8.65; 54.8 - 95
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         --
Peso(g)                     --

Parametros                  2008

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       --
Distancia al vegetal        54.5 [+ o -] 32.97; 4 - 113; n = 12
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        36.45 [+ o -] 9.03; 20 - 50; n = 11
primer huevo (cm)
Profundidad total de        53.63 [+ o -] 11.36; 35 - 75; n = 11
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   --
No huevos fertilizados      239
Total                       239
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 --
Diametro mayor (mm)         71.28 [+ o -] 2.93; 52.83 - 79.97; n = 208
Diametro menor (mm)         43.88 [+ o -] 1.88; 38.6 - 47.74
Peso(g)                     --
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         24.49 [+ o -] 1.25; 20.5 - 26.5; n = 50
Peso(g)                     --

Parametros                  2009

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       15.17 [+ o -] 10.29; 3 - 30; n = 17
Distancia al vegetal        43.43 [+ o -] 22.17; 3 - 90; n = 16
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        22.53 [+ o -] 4.58; 16 - 34; n = 17
primer huevo (cm)
Profundidad total de        38.2 [+ o -] 5.53; 30 - 48; n = 15
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   13
No huevos fertilizados      486
Total                       499
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 39 631.6
Diametro mayor (mm)         71.67 [+ o -] 3.39; 61.89 - 83.71; n = 490
Diametro menor (mm)         44.29 [+ o -] 2.11; 37.18 -47.87
Peso(g)                     80.88 [+ o -] 9.30; 54.2- 100.3
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         25.37 [+ o -] 1.14; 20.5 - 27.2; n = 246
Peso(g)                     57.06 [+ o -] 6.85; 41.6 - 71.9; n = 248

Parametros                  2010

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       15.57 [+ o -] 11.37; 4 - 30; n = 14
Distancia al vegetal        53.92 [+ o -] 39.60; 23 - 180; n = 14
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        23.28 [+ o -] 7.37; 11 - 37; n = 14
primer huevo (cm)
Profundidad total de        39.35 [+ o -] 5.69; 27 - 50; n = 14
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   2
No huevos fertilizados      391
Total                       393
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 31 815.3
Diametro mayor (mm)         72.74 [+ o -] 2.97; 64.49 - 81.71; n = 390
Diametro menor (mm)         44.29 [+ o -] 1.69; 39.72 - 49.97
Peso(g)                     82.42 [+ o -] 7.49; 62.1 - 100
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         25.92 [+ o -] 0.96; 20.9 - 27.8; n = 275
Peso(g)                     56.60 [+ o -] 5.48; 40.9 - 72.3; n = 288

Parametros                  2011

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       --
Distancia al vegetal        --
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        --
primer huevo (cm)
Profundidad total de        --
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   22
No huevos fertilizados      665
Total                       687
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 53 737.2
Diametro mayor (mm)         71.64 [+ o -] 3.88; 53.95 - 82.66; n = 667
Diametro menor (mm)         44.97 [+ o -] 2.65; 30.36 - 69.8
Peso(g)                     79.61 [+ o -] 11.72; 43 - 104.1
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         25.34 [+ o -] 1.17; 20.1 - 27.8; n = 385
Peso(g)                     58.20 [+ o -] 6.41; 40.5 - 72.5; n = 384

Parametros                  Total

Caracteristica de
los nidos
Distancia al agua (m)       15.35 [+ o -] 10.60; 3 - 30; n = 31
Distancia al vegetal        50.09 [+ o -] 39.60; 23 - 180; n = 42
mas cercano (cm)
Profundidad hasta el        26.43 [+ o -] 9.05; 11 - 50; n = 42
primer huevo (cm)
Profundidad total de        42.85 [+ o -] 10.01; 27 - 50; n = 40
la camara (cm)
Viabilidad de huevos
No huevos no fertilizados   49
No huevos fertilizados      2 036
Total                       2 085
Biometria de huevos
Biomasa (g)                 138 047
Diametro mayor (mm)         71.82 [+ o -] 3.50; 52.83 - 85.09;
                              n = 1999
Diametro menor (mm)         44.10 [+ o -] 2.28; 30.36 - 69.8
Peso(g)                     80.54 [+ o -] 9.99; 43 - 104.1
Biometria de las crias
Longitud total (cm)         25.47 [+ o -] 1.16; 20.10 - 27.8; n = 956
Peso(g)                     57.40 [+ o -] 6.30; 40.5 - 72.5; n = 920
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Author:Gomez-Gonzalez, John Jairo; Narvaez-Barandica, Juan Carlos; Baez, Lina; Patino-Florez, Edgar
Publication:Revista de Biologia Tropical
Article Type:Report
Date:Mar 1, 2017
Words:10799
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