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EL ENDEMISMO: DIFERENCIACION DEL TERMINO, METODOS Y APLICACIONES.

ENDEMISM: DIFFERENTIATION OF THE CONCEPT, METHODS AND APPLICATIONS

?QUE ES EL ENDEMISMO?

La importancia del endemismo radica en la necesidad de conocer y proteger los atributos biologicos e historia evolutiva que representan los taxones endemicos y sus patrones biogeograficos. El endemismo toma un valor ecologico e historico, si se considera que define zonas geograficas donde hay taxones integrados espacio-temporalmente (Nelson & Platnick 1981; Stattersfield et al. 1998; Morrone 2009).

La palabra "endemico" proviene del griego "endemios = nativo". Fue transferido por Candolle (1820) desde la medicina a la botanica para indicar taxones nativos que se distribuyen en un lugar y no en otro (Anderson 1994; Hobohm & Tucker 2014). Aunque los variados usos y aplicaciones del endemismo han ocasionado confusiones en su interpretacion (Anderson 1994), las definiciones coinciden en que el "endemismo" es una implicacion de restriccion geografica.

Es evidente que para aplicar el termino "endemismo" se necesita relacionar un area geografica de restriccion, ya que el endemismo es dependiente de la escala geografica del area en la que se distribuya el taxon (Cracraft 1985). Por ejemplo, el area de distribucion del jaguar (Panthera onca [Linnaeus 1758]) se extiende desde Mexico hasta el norte de Argentina (Caso et al. 2008), por lo tanto esta especie se puede considerar endemica del Neotropico (Fig. 1). En otro caso el mapache pigmeo (Procyon pygmaeus Merriam 1901), restringido a la Isla de Cozumel en Mexico, es endemico para esa isla (Cuaron et al. 2008) (Fig. 1). En comparacion con el jaguar, el mapache pigmeo presenta una distribucion reducida a solo una parte del Neotropico. Por lo tanto, cada una de las especies es endemica dentro del area geografica con la que se relaciona su distribucion, Neotropico e Isla de Cozumel, respectivamente.

ENFOQUES EN LA APLICACION DEL CONCEPTO

Los multiples usos y aplicaciones del "endemismo" tienen como base la definicion de Candolle (1820), al tomar a la unicidad geografica para cualificar a un taxon como endemico. Las variantes del concepto son propuestas para la formalizacion de la relacion entre la evolucion de un taxon y su area de distribucion, o la necesidad de un criterio practico para definir objetos y/o areas prioritarias de conservacion. Por lo tanto, mantener el sentido que le dio Candolle (1820) al endemismo deberia primar en las aplicaciones biogeograficas para todo tipo de organismos. Y cuando sea posible, se deberian emplear unidades geograficas naturales (ecosistemas, cuencas, provincias biogeograficas, regiones biogeograficas, etc.) en los analisis relacionados con el endemismo. Con ello se lograria usar un mismo contexto teorico del endemismo y se aclararia la combinacion del "endemismo" con otros terminos.

En algunos casos el endemismo ha sido interpretado con base en la rareza de poblaciones o comunidades (Major 1988), esto debido al conocimiento incompleto de las areas de distribucion (Kruckeberg & Rabinowitz 1985). La aplicacion del concepto ha cambiado para ser aplicado a taxones (especies, generos, familias, etc.), debido al progresivo aumento de los sitios de colecta y el desarrollo de hipotesis sobre areas de distribucion. Desde hace unos anos el endemismo se relaciona con taxones restringidos a una sola area geografica o que presentan area de distribucion reducida (Polunin 1960; Anderson 1994; Peterson & Watson 1998). Pese a ello, una de las criticas en los procedimientos para la definicion de los taxones endemicos fue la ausencia de un criterio practico (Stattersfield et al. 1998; Bruchmann & Hobohm 2014). En este contexto, se han propuesto multiples enfoques para determinar el criterio de restriccion y/o relacionar el endemismo con la evolucion de los taxones.

El endemismo en ecologia y conservacion ha sido usado como distribucion restringida (restricted-range) y para definir a las especies endemicas se ha empleado un tamano de area geografica como limite practico (Stattersfield et al. 1998). Por ejemplo, una especie con un area de distribucion menor a 100,584 [km.sup.2] (250 millas en cualquier direccion) (Hall & Moreau 1962); 50,000 [km.sup.2] (area de distribucion sin aumentos desde el ano 1,800) (Terborgh & Winter 1983; Stattersfield et al. 1998) o 10,000 [km.sup.2] (Kier & Barthlott 2001; Bruchmann & Hobohm 2014) tendra una distribucion restringida (Terborgh & Winter 1983; Stattersfield et al. 1998) (Fig. 2). De la aplicacion del endemismo bajo el criterio de distribucion restringida resultan, por ejemplo, lugares de conservacion conocidos como Areas de Aves Endemicas (Endemic Birds Areas; EBA). Las Areas de Aves Endemicas son zonas en las cuales dos o mas especies cohabitan y presentan areas de distribucion menores a 50,000 [km.sup.2] (Stattersfield et al. 1998). Por otra parte la flexibilidad del criterio de restriccion ha llevado a que los limites administrativos de un pais u otras areas puedan ser usados para definir taxones endemicos (Ceballos et al. 1998; Gonzalez-Garcia & Gomez de Silva 2003). En el caso de plantas mexicanas, se ha propuesto que especies con areas de distribucion menores, similares o levemente mayores a los limites geopoliticos de Mexico, sean consideradas endemicas (Rzedowski 1991). El endemismo basado en restriccion a un pais toma un gran valor para los analisis de riqueza de especies y su conservacion. De ello resultan otras interpretaciones para definir especies endemicas. Por ejemplo, en Mexico se consideran 157 especies de mamiferos como endemicas (28%, total: 564 especies) (Sanchez-Cordero et al. 2014) y en Colombia 42 especies (8.6%, total: 500 especies) (Solari et al. 2013). Ambos casos representan especies endemicas usando el criterio de restriccion dentro del pais. No obstante, en Mexico se considero una clasificacion de los mamiferos endemicos restringidos y ampliamente distribuidos. Los mamiferos endemicos restringidos presentaban areas menores a 50,000 [km.sup.2] y los confinados dentro de Mexico fueron considerados endemicos ampliamente distribuidos (Ceballos et al. 1998).

VARIANTES DEL ENDEMISMO

Una interpretacion adicional del endemismo fue propuesta por Gonzalez-Garcia & Gomez de Silva Garza (2003), quienes consideran que las especies endemicas pueden ser categorizadas en cuasiendemicas y semiendemicas. Las especies cuasiendemicas "son aquellas que penetran ligeramente a algun pais vecino debido a la continuidad de los habitat o sistemas orograficos". Por otra parte, las especies semiendemicas se definen como "las especies que son endemicas a un pais o a una region durante una epoca del ano" (Gonzalez-Garcia & Gomez de Silva 2003). Las anteriores variaciones del "endemismo" coinciden con la propuesta de la Union Internacional para la Conservacion de la Naturaleza, con base en la restriccion y nativo de una isla pequena, de un pais o de un continente (UICN 2012).

Por otra parte se ha intentado relacionar el endemismo con la historia de los taxones y su distribucion. Se ha propuesto el paleoendemismo para definir a los taxones antiguos y restringidos a un area geografica (Prentice 1976; Major 1988), los cuales inicialmente tuvieron amplias areas de distribucion (Malik 2015). Son taxones sistematicamente aislados, tales como generos representados por una unica especie. Sus areas de distribucion representan remanentes de areas de distribucion amplias, pero que se han reducido por ejemplo a causa de variaciones climaticas. Desde la perspectiva filogenetica los taxones paleoendemicos son taxones que divergieron muy temprano y tienen distribuciones que se superponen con formaciones geologicas antiguas (Ferreira & Boldrini 2011).

En otro lugar esta el neoendemismo para los taxones recientes y restringidos (Prentice 1976). Son taxones extremadamente divergentes, con sus distribuciones que se traslapan con formaciones geologicas recientes (Ferreira & Boldrini 2011). Se considera que este tipo de taxones podrian estar listos para expandir sus areas de distribucion y tambien sus genes (Kruckeberg & Rabinowitz 1985), debido a que en plantas resultan de procesos de hibridacion con la consecuente poliploidia. Lo cual les confiere adaptacion divergente a diferentes condiciones ambientales (Malik 2015).

La desventaja en la aplicacion de los terminos paleoendemismo y neoendemismo es que estos son relativos a las edades de los taxones dentro del grupo de comparacion. Por ejemplo, segun Noguera-Urbano & Escalante (2015) en los Andes del Norte hay cinco especies de mamiferos endemicos (Thomasomys aureus [Tomes 1860], Cuniculus taczanowskii [Stolzmann 1865], Didelphis pernigra J.A. Allen 1900, Marmosops impavidus Tschudi 1845 y Monodelphis adusta [Thomas 1897]). Los cuales estan estrechamente relacionados a la evolucion de los Andes. Al comparar las edades de las cinco especies, la zarigueya M. impavidus (2.5 Ma) (Jansa et al. 2013) con la menor edad seria neoendemica, mientras que la zarigueya de cola corta M. adusta (20.5 Ma.) (Vilela et al. 2015) con la mayor edad podria ser considerada paleoendemica (Fig. 3). Sin embargo, al hacer la comparacion entre dos de las cinco especies, el raton T. aureus (3.1 Ma) (Parada et al. 2015) seria neoendemica y la paca C. taczanowskii (3.8 Ma) (Upham & Patterson 2012) seria paleoendemica.

En botanica se propuso una clasificacion que relaciona el endemismo con la edad de los taxones, inferida a partir del conjunto de cromosomas (Contandriopoulos 1962; Major 1988). En dicha clasificacion se asume que las plantas endemicas con baja ploidia (conjunto de cromosomas), posiblemente divergieron mas tempranamente que los que presentan alta ploidia (Favarger & Contandriopoulos 1961; Bruchmann & Hobohm 2014). Favarger y Contandriopoulos (1961) propusieron que los paleoendemicos y patroendemismos son los grupos antiguos, mientras que los apoendemicos y esquizoendemicos son los jovenes o recientes. La poliploidia puede provocar la formacion de nuevas especies, asi el patroendemismo define a las plantas diploides cuyos progenitores son poliploides que presentan distribucion amplia (Fig. 4). El apoendemismo define a plantas poliploides derivadas de diplodes ampliamente distribuidos (Fig. 4) y esquizoendemismo para las plantas cuyo numero de cromosomas se ha conservado (ploidia) (Fig. 4) (Contandriopoulos 1962; Major 1988).

Aunque la evolucion cromosomica es una estrategia evolutiva muy importante en plantas y otros grupos, se poco claro como la ploidia aporta en la definicion de endemismo (Bruchmann & Hobohm 2014). Por ejemplo las especies de plantas Allium dirphianum Brullo & al., A. calamarophilon Phitos & Tzanoukadis, Asperula euboea, Campanula constantini Beauverd & Topali, C. cymaea Phitos, Chaerophyllum euboeum Halacsy e Hypericum fragile Heldr. & Sart son consideradas endemicas de la las Islas del oeste del Egeo (Trigas & Iatrou 2006). A la vez A. calamarophilon, Asperula euboea, Campanula constantini y C. cymaea estan clasificadas como esquizoendemicas (Trigas & Iatrou 2006).

Al momento la clasificacion del endemismo con base en los cromosomas ha sido superada por clasificaciones basadas en el tiempo y el lugar de divergencia. De ello resulta que se haya relacionado el concepto de endemismo con el sitio de evolucion de las especies (van Steenis 1964; Merckx et al. 2015). Se considera el "endemismo centrico" para definir a las especies endemicas que han tenido una evolucion in situ (Fig. 5) (Merckx et al. 2015) y el "endemismo excentrico" es usado para las especies que han migrado de sus sitios de divergencia (Merckx et al. 2015) (Fig. 5). En un sentido practico de los anteriores conceptos, Merck et al. (2015) definieron como endemicas a aquellas especies con poblaciones restringidas a su area de muestreo (Parques Kinabalu y Crocker Range en Malasia) y relacionaron el sitio de dispersion tomando como base de comparacion el piso altitudinal que ocupan la especie endemica y su congenere cercana (Merckx et al. 2015). Los autores concluyeron que las especies endemicas en estudio, pueden evolucionar en el sitio actual de desarrollo o a partir de areas vecinas (Merckx et al. 2015).

Una propuesta que ha sido levemente discutida es la de aplicar el endemismo segun el concepto de especie de referencia (Gonzalez-Garcia & Gomez de Silva 2003); por ejemplo el "endemismo biologico" toma en cuenta el concepto biologico de especie (Dobzhansky 1935; Mayr 1942), en el cual es posible reconocer subespecies endemicas; y el "endemismo filogenetico" se basa en el concepto filogenetico (Cracraft 1989). Con la aplicacion del concepto filogenetico de especie muchas subpoblaciones consideradas como subespecies con el concepto biologico de especies, pasan a ser especies. Por lo tanto, con el endemismo filogenetico, solo se reconocen especies endemicas (Gonzalez-Garcia & Gomez de Silva 2003). Considero que la definicion de los taxones con base en linajes, grupos monofileticos, etc. contribuyen a la cuantificacion del endemismo, no obstante, la diferenciacion de los dos tipos de endemismo aporta poco a la base conceptual del endemismo, la cual sigue siendo la restriccion geografica a un area. Por otra parte, para las especies extintas la informacion filogenetica puede ser incompleta o ausente. Asi el endemismo filogenetico de Gonzalez-Garcia y Gomez de Silva (2003) se vuelve impractico. Si se toma el endemismo para considerar subespecies, como es el caso de taxones fosiles, el unico criterio empleado es la restriccion a un area geografica determinada. Por ejemplo el ciervo siciliano Cervus elaphus siciliae es una subespecie endemica de Sicilia, registrada a partir de depositos del Pleistoceno medio en Sicilia (Mangano 2005).

La necesidad de integrar multiples dimensiones de la diversidad biologica en la interpretacion del endemismo, ha llevado a que se interprete el termino dentro de un contexto filogenetico. En este sentido Faith et al. (2004) propusieron el endemismo filogenetico (EF) con base en la diversidad filogenetica (DF), para representar la historia evolutiva singularmente representada por un conjunto de taxones en un area geografica (Faith et al. 2004). Aunque Faith et al. (2004) fueron ambiguos en su definicion, Rosauer et al. (2009) incluyen a la restriccion geografica como determinante del endemismo filogenetico, una medida filogenetica de endemismo absoluto. Una ventaja del endemismo filogenetico es que permite incluir directamente datos filogeneticos para la interpretacion de patrones espaciales del endemismo.

AREA ENDEMICA, AREA DE ENDEMISMO Y CENTRO DE ENDEMISMO

La aplicacion del endemismo ha llevado a crear otros terminos relacionados: el area endemica, el centro de endemismo y el area de endemismo. Inicialmente la presencia de un taxon endemico permitio caracterizar a una zona geografica como area endemica (Polunin 1960; Nelson & Platnick 1981; Rosen 1988; Axelius 1991; Parenti & Ebach 2009). Polunin (1960) (p. 205) afirma que "un area endemica es el area de una especie u otro taxon que, en su distribucion, se limita a cierta region natural o habitat unicos por causas historicas y/o ecologicas". En este contexto un taxon endemico presentaba un area endemica, asi que cualquier taxon nativo y restringido podia ser endemico a alguna area (Anderson 1994). El endemismo es relativo al area geografica que se tome para la comparacion (Cracraft 1985), asi que un "area endemica" podia ser un concepto equivalente al area de distribucion (Polunin 1960).

La puesta en practica del endemismo en estudios ecologicos y conservacion, ha requerido generalizar el area endemica para describir zonas habitadas por varias especies endemicas restringidas. De modo que la superposicion, recurrencia o concentracion de areas de distribucion de especies endemicas definen a un patron de endemismo. Por ejemplo un area de aves endemicas sera aquella area ocupada por varias especies con distribuciones restringidas (menores a 50,000 [km.sup.2]) (Stattersfield et al. 1998). Desde esta perspectiva el area endemica revisada por Polunin (1960) toma otro sentido en conservacion, al representar un patron de endemismo conformado por varias especies restringidas y que se codistribuyen solo en esa area.

Por otra parte, un area de endemismo es una zona geografica definida por la congruencia espacial de las areas de distribucion geografica de dos o mas especies (Platnick 1991; Espinosa et al. 2001; Noguera-Urbano 2016). La congruencia espacial es explicada por procesos diferentes al azar (Morrone 1994) y representa la integracion de los taxones en el espacio y tiempo en estratos temporales (Fig. 6) (Noguera-Urbano 2016). Tanto las areas endemicas de Stattersfield et al. (1998) como las areas de endemismo representan patrones de endemismo definidos por limites geograficos, sin embargo las areas de endemismo pueden presentar cualquier tamano en su area. De acuerdo a lo anterior se podrian tomar algunos conceptos como equivalentes. Es decir, si el endemismo de Candolle (1820) en el contexto historico define el "area endemica" como aquella area donde se encuentra un taxon endemico, el "area endemica" (Polunin 1960) estaria representando una unidad geografica similar a la de Candolle. Para generalizar el uso de los terminos y evitar malas interpretaciones sobre el endemismo, considero que se deberia homologar los conceptos de Candolle (1820) y Polunin (1960) para area endemica, mientras que se podria generalizar el uso de "areas de endemismo" para definir los patrones de endemismo.

Otra manera de representar el endemismo son los centros de endemismo (Crisp et al. 2001; Linder 2001a). Los centros de endemismo son sitios con alta concentracion de especies que presentan areas de distribucion restringida (Williams et al. 1996; Crisp et al. 2001; Linder 2001b). El supuesto de los centros de endemismo es que las areas de distribucion de los taxones restringidos se superponen unas sobre otras y que los patrones de endemismo que conforman se traslapan unos sobre otros en la naturaleza (Crisp et al. 2001). Sin embargo, se ha propuesto que es dificil comprobar que los taxones sean endemicos a los centros de endemismo, o que las distribuciones de las especies tengan congruencia espacial (Linder 2001a).

Desde mi punto de vista, los tres terminos relacionados con endemismo: area endemica (segun Stattersfield et al. 1998), centro de endemismo y area de endemismo, toman en cuenta que las areas de distribucion de los organismos proveen informacion sobre la relacion compleja entre los ambientes fisicos y los atributos biologicos de los organismos. Sin embargo, emplean criterios diferentes para delimitar el endemismo. Las areas endemicas y los centros de endemismo se basan en la restriccion a un area de tamano y limites arbitrarios, mientras que las areas de endemismo se basan en la superposicion de las areas de distribucion geografica.

Con respecto a la integracion evolutiva de los taxones, Linder (2001a) ha mencionado que en los centros de endemismo los taxones presentan historias multiples y que las areas de endemismo contienen biota con historia unica. En mi opinion, en las areas endemicas segun Stattersfield et al. (1998), los centros de endemismo y las areas de endemismo, los taxones se encuentran integrados en el espacio, pero tienen multiples historias. Pero en algunos casos los taxones pueden conformar subgrupos y tener historias compartidas en el tiempo. Por ejemplo en el area de endemismo Andina la integracion de los taxones endemicos ha ocurrido en diferentes tiempos en la evolucion de America del Sur, pero todos han sido afectados por el levantamiento de los andes y la orogenia de la zona (Fig. 6) (Noguera-Urbano 2016).

Se considera que las areas de endemismo y los centros de endemismo pueden ser representados valorando tanto la concentracion de las areas de distribucion de las especies endemicas (continuidad del patron de endemismo) como sus limites geograficos (Cracraft 1985; Anderson 1994; Crisp et al. 2001; Noguera-Urbano 2016). En una perspectiva integradora de los dos conceptos "centros y areas de endemismo", se podria considerar que las areas de endemismo al tener un centro de congruencia con valores maximos de endemismo (Fig. 6) (Noguera-Urbano 2016), podrian contener centros de endemismo. En un area de endemismo los centros de endemismo estarian conformados por la alta congruencia de las especies endemicas. Ademas, las areas de endemismo pueden estar superpuestas conformando diferentes estratos de integracion temporal, estratos temporales (Fig. 6), y estarian representando historias multiples como los centros de endemismo.

METODOS DE CUANTIFICACION DEL ENDEMISMO Y PATRONES BASADOS EN RESTRICCION

Una vez definidas las especies distribuidas en algun area geografica, es posible aplicar diferentes tipos de descriptores para cuantificar el endemismo (Apendice I) e identificar areas de endemismo (Apendice II). La cuantificacion del endemismo se relaciona con la estimacion de la riqueza de taxones endemicos por unidad de area (pais, provincias, celdas) con el objetivo de hacer comparaciones, conocer la distribucion del endemismo en un area geografica, evaluar la correlacion del numero de especies endemicas con la riqueza de especies o dirigir esfuerzos de conservacion. Por otra parte, la identificacion de areas de endemismo se dirige a conocer y describir patrones evolutivos con base en las distribuciones de las especies, en ellas se toma como argumento teorico que la tierra y la biota evolucionaron juntos. Con los metodos de identificacion de areas de endemismo se busca proponer hipotesis biogeograficas que puedan ser interpretadas para explicar la integracion espacio-temporal de las especies endemicas.

En los metodos usados para cuantificar el endemismo se aplica el endemismo como "distribucion restringida" (Apendice I). Estos metodos son sencillos en su aplicacion, pero pueden ser poco utiles en la comparacion entre regiones de diferente tamano (Major 1988). Por ejemplo la estimacion de la Riqueza de endemismo y Proporcion de endemismo son medidas directas del numero de especies endemicas dentro de un area o con relacion a un area respectivamente (Apendice I). Ambas metricas brindan poca informacion sobre el area de distribucion de las especies y no toman en cuenta el tamano de las unidades de comparacion (Kier & Barthlott 2001).

Otros metodos como el Indice de Bykow (Major 1988; Hobohm & Tucker 2014), la densidad de endemismo (Hobohm & Tucker 2014) y la relacion area-endemismo (Major 1988; Harte & Kinzig 1997; Hobohm & Tucker 2014) son empleados para evaluar la concentracion de endemismos entre unidades geograficas (continentes, paises, celdas, etc.). Los tres indices incluyen en sus ecuaciones el tamano de las areas de distribucion y el area geografica analizada (Apendice I), no obstante, su interpretacion se debe realizar con cuidado, ya que el supuesto basico es que las especies estan bien muestreadas en el area de estudio (Kier & Barthlott 2001). En el caso de la densidad de endemismo y la relacion area-endemismo su aplicacion se vuelve poco practica, cuando las areas en comparacion tienen tamanos diferentes (Hobohm & Tucker 2014).

La seleccion de taxones endemicos con criterios arbitrarios y basados en un valor absoluto del endemismo, son factores condicionantes al momento de estudiar y comparar sitios de interes. Asi que se desarrollaron indices para la evaluacion de la distribucion espacial del endemismo y la identificacion de sitios de alta concentracion de endemismos (Apendice I), los cuales son representados en mapas de endemismo. Los patrones de concentracion de especies endemicas fueron denominados como areas de rareza (Williams et al. 1996) o centros de endemismo (Crisp et al. 2001; Linder 2001a), los cuales son conceptos equivalentes, si se toma en cuenta que representan concentraciones de sitios con los mayores valores de endemismo (Williams et al. 1996; Crisp et al. 2001; Linder 2001b).

Para la identificacion de centros de endemismo fueron desarrollados los indices de Endemismo Ponderado (WE) y Endemismo Ponderado Corregido (CWE), que toman como unidad de comparacion celdas de una gradilla (Apendice I). El CWE es una modificacion del WE, con el cual se busca disminuir la correlacion entre la riqueza de especies y el endemismo (Crisp et al. 2001; Linder 2001b). El CWE facilita la identificacion de centros de endemismo pobres en especies (Crisp et al. 2001), pero en sitios con bajo muestreo de especies ampliamente distribuidas el indice puede resultar inflado (Slatyer et al. 2007).

Otra modificacion al WE, denominada Riqueza de endemismo (Cs), fue propuesta por Kier & Barthlott (2001) con el objetivo de generalizar el indice para cualquier tipo de UGO (gradillas, corotipos, biomas, ecoregiones, etc.). En este indice se considera que cada especie contribuye al inventario general del area, se incluye el tamano del area de distribucion y su valor complementario dentro del area estudiada como factores de la formula (Apendice I). Los tres metodos coinciden en descartar el uso de un criterio a priori para identificar a las especies endemicas (Williams et al. 1996; Lovett et al. 2000).

En busqueda de aumentar el peso de las especies endemicas en los indices, se ha propuesto el uso de ventanas (v.g. 3x3 celdas) para estimar el endemismo. Sobre las ventanas de analisis se calcula el indice WE y su valor se relativiza con la riqueza de especies por ventana (Slatyer et al. 2007). Laffan, Lubarsky & Rosauer (2010) propusieron otros cambios a los indices WE y CWE. Algunos indices del endemismo se encuentran disponibles en el programa Biodiverse (Laffan et al. 2010), incluyendo los WE y CWE normalizados con el numero de celdas que componen el area de estudio (Apendice I). Otras aplicaciones incluyen la identificacion de endemismo con el uso de ventanas para diferentes niveles taxonomicos (orden, familia, genero) en el llamado Endemismo Completo con Particion Jerarquica (Laffan et al. 2013) (Apendice I), bajo el supuesto que cada nivel taxonomico contribuye al endemismo de un taxon.

A partir del concepto de endemismo filogenetico de Rosauer et al. (2009), se han propuesto indices que integran la diversidad filogenetica y los indices WE y CWE, por ejemplo el Indice de Endemismo Filogenetico (EF) (Apendice I). El EF representa la cantidad de diversidad filogenetica de un taxon o clado restringido a un area geografica con base en dos criterios (Rosauer et al. 2009): a) mide la variacion del endemismo a traves de cada unidad (celdas) dentro del area de estudio; y b) integra todos los niveles filogeneticos representados en la filogenia usados en el analisis. Los dos criterios hacen que el EF pueda ser medido para cualquier area de interes, a diferentes escalas y ademas que dependa poco de los niveles taxonomicos de los taxones analizados. Cerca de otras 12 modificaciones se han desarrollado al EF para incorporar las correcciones realizadas a los indices WE y CWE (Laffan et al. 2010). Dos ejemplos de indices usados para describir el EF son los Rareza Filogenetica Corregida-Ponderada y el Endemismo Filogenetico Ponderado Corregido (variante central). El primer indice incluye la abundancia de los taxones, buscando dar mayor peso a las especies raras. Mientras que el segundo considera grupos de celdas (ventanas) para estimar la restriccion de la DP. Otras modificaciones al EF ingresan como factor la simulacion de perdida de clados en la filogenia, con la intension de evaluar el efecto de la disminucion de taxones superiores sobre la PD y por lo tanto el endemismo. Las anteriores variantes de la DP se encuentran tambien implementadas en el programa Biodiverse (Laffan et al. 2010).

METODOS DE IDENTIFICACION DE AREAS DE ENDEMISMO

En biogeografia evolutiva se toma al endemismo como restriccion a un area sin importar el tamano. Las areas de endemismo se identifican a partir de la evaluacion de la congruencia espacial de las areas de distribucion de las especies, para retener a aquellas areas soportadas por las especies con alta congruencia espacial. Sin embargo, la descripcion de patrones de endemismo ha sido controversial por la ausencia de un valor cuantificable de la congruencia espacial (Henderson 1991). Esto ha llevado a pensar que el uso de la congruencia espacial como criterio para la identificacion de las areas de endemismo, puede ser poco util cuando se trata de especies endemicas sin congruencia espacial que habitan islas (Harold & Mooi 1994).

En biogeografia evolutiva de acuerdo con la interpretacion de la congruencia espacial y la puesta a prueba de su validez, se han desarrollado aproximadamente 11 metodos para la identificacion de patrones de endemismo "areas de endemismo" (Apendice II): (a) los que generalizan las presencias a unidades geografica operativas (celdas, ecosistemas o tipos de vegetacion, etc.) y luego las comparan para identificar grupos, medidos a partir de la alta congruencia espacial de los taxones; (b) los que toman como distribuciones a las localidades de presencia y por lo tanto la congruencia se mide a ese nivel; y (c) aquellos metodos que buscan probar la significancia matematica de la congruencia espacial, a partir de la evaluacion de la no aleatoriedad de las areas de endemismo.

En el primer grupo se encuentran el Analisis de Parsimonia de Endemismos (PAE) (Rosen & Smith 1988), el Analisis de Parsimonia de Endemismos para celdas (PAE) (Morrone 1994) y el Analisis de Endemicidad o Criterio de Optimizacion (AE) (Szumik et al. 2002; Szumik & Goloboff 2004). La identificacion de areas de endemismo en el PAE puede incluir localidades, provincias, celdas y otros UGOs, mientras que en el AE las distribuciones son representadas solo por localidades o el uso de matrices de taxones por celdas.

Se ha mencionado que los metodos que jerarquizan UGOs desestiman la representacion de los sistemas naturales (Szumik et al. 2002; Casagranda et al. 2009), asi que la diferencia entre el PAE y el AE, se fundamenta en esa filosofia. Con el PAE se identifican sistemas jerarquizados de areas de endemismo, mientras que con el AE se obtienen areas de endemismo superpuestas. En cuanto a la aplicacion metodologica, el PAE ha sido criticado por la inclusion indirecta del componente espacial. Por esta razon en el AE se comparan celdas y se obtiene un indice de endemismo para cada especie y area de endemismo, esto involucra el componente espacial dentro de la evaluacion del endemismo (Szumik et al. 2002; Casagranda et al. 2009).

El segundo grupo esta integrado por el Metodo de Analisis de Redes (NAM) (Dos Santos et al. 2008) y la Interpolacion Geografica del Endemismo (GIE) (Oliveira et al. 2015). En el NAM se evalua la congruencia a nivel de localidades (Dos Santos et al. 2008), haciendo implicito el componente espacial para identificar areas de endemismo. Sin embargo, los patrones con poca congruencia detectadas en el NAM han sido criticados por considerar que cumplen vagamente con el criterio de area de endemismo (alta congruencia espacial) (Casagranda et al. 2009). La comparacion de las distribuciones en el NAM, se realiza considerando la conexion entre localidades y la posterior identificacion de patrones con analisis de redes. El analisis de redes permite incluir a las especies y sus relaciones espaciales (Dos Santos et al. 2008), esto lo diferencia del PAE y el AE que son dependientes de celdas de grillas.

El GIE es una adaptacion de la interpolacion espacial Kernel para la representacion del endemismo (Oliveira et al. 2015). Este metodo define areas circulares de influencia alrededor de los puntos de presencia, las cuales son usadas para evaluar su traslape con una funcion de densidad Kernel y representar el endemismo como un continuo en el espacio geografico. Las selecciones de los radios para comparar las distribuciones son definidos por el usuario (Oliveira et al. 2015), por lo tanto, la distribucion de los valores de endemismo podria depender del radio que se tome.

En cuanto a la implementacion de los metodos, el PAE puede ser ejecutado en programas que tengan parsimonia como metodo filogenetico, el AE ha sido desarrollado en el programa NDM/VNDM (Goloboff 2014) y NAM se encuentra en el paquete SyNet del programa R (Dos Santos et al. 2008; Dos Santos 2011). Mientras que el GIE se encuentra como extension de un programa comercial de Sistemas de informacion geografica (Oliveira et al. 2015).

En el tercer grupo se encuentran el reconocimiento de areas de endemismo de Harold & Mooi (1994), el criterio de optimizacion para evaluar metodos de endemismo (Linder 2001a), el Analisis de Co-presencia significante de taxones (Sigcot) (Mast & Nyffeler 2003), el Analisis de Endemismo de Areas Anidadas (NAEA) (Deo & DeSalle 2006) y Sigcot con PAE (Giokas & Sfenthourakis 2008). Harold & Mooi (1994) criticaron el uso de la congruencia espacial como unico criterio para identificar areas de endemismo y propusieron la inclusion de informacion filogenetica para la identificacion de areas de endemismo (criterio de congruencia espacial y filogenetica). El protocolo es teorico y hasta el momento se encuentra sin implementar.

El Sigcot permite filtrar los taxones antes de aplicar cualquier metodo para la identificacion de las areas de endemismo. Se fundamenta en la evaluacion de la congruencia espacial, con modelos nulos. Para ello se aleatoriza las distribuciones y se mide la congruencia entre las distribuciones generadas. Si la congruencia observada se encuentra con frecuencia alta en las comparaciones de las distribuciones generadas, entonces la congruencia podria ser explicada por el azar (Mast & Nyffeler 2003). En el criterio de Sigcot (Linder 2001a) y Sigcot con PAE se busca poner a prueba las areas de endemismo y la congruencia espacial, y se ejecutan antes o despues de identificar las areas de endemismo. En el Sigcot (Linder 2001a) se desarrollo el indice de congruencia (CON, Apendice II) el cual pondera el tamano del area de distribucion con el tamano del area de endemismo. Este indice mide el ajuste de la distribucion de las especies endemica al area de endemismo. El Sigcot con PAE, sigue los principios basicos del Sigcot pero en lugar de ejecutar los modelos nulos sobre la matriz completa, la comparacion se hace con los taxones en cada area de endemismo (Giokas & Sfenthourakis 2008).

El NAEA es una adaptacion del analisis de clados anidados (Deo & DeSalle 2006), empleado en filogeografia para el estudio de flujo de genes y poblaciones (Templeton 1998). Una de las ventajas del NAEA, es la evaluacion de la significancia de la congruencia espacial para identificar las areas de endemismo (Deo & DeSalle 2006). La desventaja general para este y otros metodos que generalizan las distribuciones a celdas, es la dependencia del resultado al tamano de celda, especies endemicas con un tamano de celda particular podrian no serlo con otro tamano de celda (Morrone & Escalante 2002). Con respecto a la implementacion del NAEA, este metodo se puede ejecutar en el programa original para el analisis filogeografico de clados anidados (Deo & DeSalle 2006).

PROBLEMAS ASOCIADOS A LA CUANTIFICACION DEL ENDEMISMO Y A LA DESCRIPCION DE PATRONES DE ENDEMISMO

Los resultados de los calculos de los indices para el analisis del endemismo pueden ser afectados por variaciones en las variables de las formulas (riqueza de especies, tamano del area de estudio, tamano de celdas, sesgos de muestreo, etc.). En el caso de los metodos de cuantificacion del endemismo, la evaluacion de la concentracion del endemismo o la identificacion de areas de endemismo que son dependientes de celdas, el efecto del tamano y divisiones de la gradilla pueden ocultar los patrones (Linder 2001a; Morrone & Escalante 2002). Para el PAE, NDM, entre otros, la modificacion del tamano de celdas altera la generalizacion de las distribuciones a las celdas, asi que un taxon que es endemico a una escala, podria no serlo en otra (Morrone & Escalante 2002).

La extension del area de estudio puede condicionar la ubicacion de los centros de endemismo o la identificacion de las areas de endemismo. Si se incluyen areas de distribucion incompletas, los indices de cuantificacion del endemismo cambian, debido al efecto que tiene el numero de celdas sobre la ponderacion del endemismo (Lovett et al. 2000). En los metodos de identificacion de areas de endemismo este punto ha sido poco explorado, no obstante, se podria esperar que se identifiquen areas de endemismo falsas al encontrar congruencia espacial alta entre un area de distribucion completa y el fragmento de otra (Fig. 7).

En los indices que consideran ventanas o radios para estimar la densidad durante la ponderacion, se ha mencionado que el movimiento y tamano de las ventanas incrementan los valores de endemismo (Laffan et al. 2013). Esto se relaciona con el uso de la riqueza para corregir el indice de endemismo, donde la riqueza alrededor de la celda objetivo puede ser variable. Por ejemplo, usar una ventana de cuatro celdas podria involucrar conteos incompletos, en comparacion con una ventana de nueve o mas celdas. En el caso del GIE, modificaciones en el tamano del radio de analisis, ocasiona cambios en la densidad del endemismo.

La dependencia de todos los metodos al conjunto de taxones analizados es alta, la adicion o sustraccion de especies afecta la evaluacion del endemismo (Linder 2001b). Los indices de riqueza de endemismo, relacion endemismo-riqueza total y densidad, se vuelven incomparables si existen vacios en informacion sobre la riqueza total y distribuciones de los taxones. Por ejemplo, si se comparan las riquezas de mamiferos endemicos en el presente y su representatividad en el Cuaternario (Cuadro 1), se observa que los valores mas altos de endemismo se encuentran en el presente. Esta es una conclusion poco acertada, considerando que el conocimiento sobre la riqueza de mamiferos endemicos del Cuaternario y otros periodos es incompleto. Por lo tanto, se considera que los patrones de endemismo son hipotesis que deben ser probadas con nuevos datos (Harold & Mooi 1994), analizadas con diferentes enfoques metodologicos y generalizadas a partir de comparaciones con otros patrones (Morrone 1994). El desarrollo de protocolos para la evaluacion del endemismo y los patrones que conforma aun es un campo en desarrollo.

PERSPECTIVAS

La mayoria de indices iniciaron con la descripcion de patrones espaciales del endemismo, pero se ha progresado en el desarrollo de indices como el endemismo filogenetico, con el objeto de darle peso a la historia evolutiva de los taxones. Sin embargo, se considera que la inclusion de las dimensiones espacio-tiempo y forma podria ser un nuevo enfoque para el analisis de los patrones de endemismo (Noguera-Urbano 2016).

En general el termino endemico se refiere a la exclusividad de un taxon a un area geografica. Por ejemplo el roedor Neotoma cinerea (Ord 1815) es considerado endemico, porque esta restringido al norte del Pacifico de America del Norte (Zabel & Anthony 2003). Sin embargo, los registros fosiles del Pleistoceno indican que la especie se encontraba en Mexico (Ferrusquia-Villafranca et al. 2010). Este caso refleja el sentido variable de la aplicacion del endemismo, al ser tomado como restriccion geografica. Las especies que en la actualidad son consideradas endemicas, pudieron tener mayores o menores distribuciones en el pasado o estar restringidas en zonas geograficas diferentes a las actuales. La identificacion de patrones de endemismo requiere un conocimiento aceptable de las distribuciones de los taxones. En el analisis de provincialismo de mamiferos pleistocenicos en Mexico (Ferrusquia-Villafranca et al. 2010), los autores integraron la informacion de mamiferos extintos y existentes para identificar patrones. A partir de ello se propusieron ocho corredores que permitieron el flujo de mamiferos a lo largo y dentro del territorio mexicano. Esto demuestra que los patrones biogeograficos pueden ser recuperados usando distribuciones multitemporales integradas. En la actualidad son pocos los analisis que incluyen fosiles para estudiar patrones de endemismo, este puede ser un nuevo camino a explorar.

Generalmente en los indices de endemismo filogenetico se estima la historia evolutiva de los taxones sobre una o mas celdas y luego se comparan entre conjuntos de celdas. En este proceso se deja un lado el analisis de la historia independiente de cada taxon endemico. La composicion de los taxones en los patrones de endemismo es un punto que empieza a ser explorado. Por ejemplo, para las areas de endemismo se sabe que su estructura puede ser asincronica con respecto a la edad de cada taxon (Noguera-Urbano, 2016). Se piensa que en las areas de endemismo pueden ocurrir multiples tiempos de integracion, dependiendo de la evolucion de los taxones endemicos en cada area de endemismo. Por lo tanto, es necesaria su evaluacion integral para dejar de percibir al endemismo como restriccion, e interpretarlo dentro del contexto evolutivo (unicidad). Ademas, hace falta explorar e incorporar en los indices la forma de los taxones representada en atributos biologicos. La inclusion de mayor informacion biologica podria mejorar la interpretacion del endemismo en las tres dimensiones (espacio-tiempo-forma).

CONCLUSIONES

En ecologia y conservacion el endemismo se interpreta con relacion a un area geografica de referencia y dentro un marco temporal determinado. Mientras que en biogeografia evolutiva se considera al endemismo como restriccion a un area natural sin importar el tamano, ademas permite identificar patrones que han perdurado a traves del tiempo.

Tradicionalmente en ecologia el endemismo bajo criterios practicos es relacionado con la restriccion de una especie a un area determinada a priori o los limites geopoliticos. Esto permite hacer comparaciones entre areas o priorizar sitios donde el endemismo toma alto valor. Mientras que en la perspectiva evolutiva generalmente se usan limites naturales para definir taxones endemicos y la congruencia espacial como criterio practico para la determinacion de taxones endemicos.

Las areas endemicas, areas de endemismo y centros de endemismo representan unidades geograficas deriva-dos de la aplicacion de diferentes criterios de endemismo. En el primero se usa como criterio "distribucion restringida", mientras que la presencia de dos o mas especies que pueden tener o no congruencia espacial soportan el area endemica. En las areas de endemismo los taxones endemicos son aquellos que habitan areas de cualquier tamano, pero que tienen alta congruencia espacial con al menos otro taxon. En los centros de endemismo los taxones endemicos son identificados con base en el criterio de distribucion restringida, y el endemismo es relativizado en el espacio geografico de acuerdo al tamano de area de distribucion de cada especie endemica.

Todo lo anterior demuestra la necesidad de un concepto unificado del endemismo, es decir, se podria generalizar la aplicacion de la definicion de Candolle (1820) para referirse a taxones nativos y de distribucion unica, aplicable a area de endemismo. Y si se toma en cuenta que las areas endemicas y los centros de endemismo se basan en areas de distribucion restringida, entonces los dos tipos de unidades geograficas se podrian llamar areas con especies restringidas y centros de distribuciones restringidas respectivamente.

La identificacion de las areas endemicas, areas de endemismo y centros de endemismo estan directamente relacionadas con la estimacion y delimitacion de las areas de distribucion o con la definicion del area de estudio. Por ejemplo, la comparacion de areas de distribucion parciales podria resultar en la identificacion de areas de endemismo falsas. Por otra parte, la escala espacial puede tener efecto sobre la caracterizacion de los patrones. Por ejemplo, en los metodos dependientes de grillas, los indices de endemismo y la forma de los patrones de endemismo puede variar con el cambio en el tamano de celda. Por ejemplo celdas grandes podrian homogenizar el endemismo dentro del area de estudio, mientras que celdas chicas podrian desagregar el patron.

Finalmente, la poca inclusion de informacion de taxones extintos en los analisis biogeograficos de areas de distribucion, puede ocasionar sesgos o perdida de los patrones de endemismo (Wagner & Marcot 2013). Aunque cuando los patrones son robustos y la calidad de las distribuciones es aceptable, las distribuciones de especies actuales permiten hacer inferencias sobre procesos evolutivos en multiples marcos temporales (Martinez-Meyer et al. 2004; Wagner & Marcot 2013). Por lo tanto, la inclusion de distribuciones de taxones extintos obtenidas de registros fosiles podria mejorar la identificacion e interpretacion de patrones biogeograficos propuestos para describir el endemismo.

AGRADECIMIENTOS. A Adolfo Navarro, David Espinosa, Fernando A. Cervantes, Joaquin Arroyo-Cabrales y Juan J. Morrone, por incentivar la escritura de este documento. A Tania Escalante por las sugerencias que permitieron mejorar el documento. Al Posgrado en Ciencias Biologicas de la Universidad Nacional Autonoma de Mexico (UNAM) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia de Mexico (CONACyT) (Beca Doctoral 262582), por el apoyo brindado para la escritura de este documento. A Alfredo N. y Maria Jesus U. por el apoyo brindado desde la distancia y que ha permitido conceptualizar esta idea. Al editor y revisores del manuscrito por las sugerencias y observaciones que mejoraron substancialmente el documento.

LITERATURA CITADA

Anderson, S. 1994. Area and Endemism. The Quarterly Review of Biology, 69, 451-471.

Arroyo-Cabrales, J., Polaco, O. J., & Johnson, E. (2002) La mastofauna del cuaternario tardio en Mexico. pp. 248. In: M. Montellano Ballesteros & J. Arroyo-Cabrales (Eds.). Avances en los estudios paleomastozoologicos de Mexico. Coleccion cientifica, Instituto Nacional de Antropologia e Historia. Mexico, D.F.

Arroyo-Cabrales, J., Polaco, O. J., Johnson, E., & Ferrusquia-Villafranca, I. 2010. A perspective on mammal biodiversity and zoogeography in the Late Pleistocene of Mexico. Quaternary International, 212, 187-197.

Axelius, B. 1991. Areas of distribution and areas of endemism. Cladistics, 7, 197-199.

Bruchmann, I., & Hobohm, C. 2014. Factors that create and increase endemism. pp. 51-68. In: C. Hobohm (Ed.). Endemism in vascular plants. Springer Dordrecht Heidelberg New York London.

Candolle, A. P., de 1820. Essai elementaire de geographie botanique. In Dictionnaire des sciences naturelles. Strasbourg Levrault.

Casagranda, M. D., Arias, J. S., Goloboff, P. A., Szumik, C. A., Taher, L. M., Escalante, T., & Morrone, J. J. 2009. Proximity, interpenetration, and Sympatry Networks: A Reply to Dos Santos et al. Systematic Biology, 58, 271-276.

Caso, A., Lopez-Gonzalez, C., Payan, E., Eizirik, E., de Oliveira, T., Leite-Pitman, R., Valderrama, C. 2008. Pantera onca. Available at: http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS. T15953A5327466.en (accessed on January 2016).

Ceballos, G. (Ed.) 2014. Mammals of Mexico. Johns Hopkins University Press, Baltimore, 984 pp.

Ceballos, G., Arroyo-Cabrales, J., & Ponce, E. (2010) Effects of Pleistocene environmental changes on the distribution and community structure of the mammalian fauna of Mexico. Quaternary Research, 73, 464-473.

Ceballos, G., Rodriguez, P., & Medellin, R. A. 1998. Assessing conservation priorities in megadiverse Mexico: mammalian diversity, endemicity, and endangerment. Ecological Applications, 8, 8-17.

Contandriopoulos, M. J. 1962. Essai de classification des endemiques corses. Bulletin de la Societe Botanique de France, 109, 449-459.

Cracraft, J. 1985. Historical biogeography and patterns of differentiation within the South American avifauna: areas of endemism. Ornithological Monographs, 36, 49-84.

Cracraft, J. 1989. Speciation and its ontology: the empirical consequences of alternative species concepts for understanding patterns and processes of differentiation. pp. 28-59. In: D. Otte & A. Endler (Eds.). Speciation and Its Consequences. Sinauer Associates, Massachussetts.

Crisp, M. D., Laffan, S., Linder, H. P., & Monro, A. 2001. Endemism in the Australian flora. Journal of Biogeography, 28, 183-198.

Cuaron, A. D., de Grammont, P. C., Vazquez-Dominguez, E., Valenzuela-Galvan, D., Garcia-Vasco, D., Reid, D., & Helge, K. 2008. Procyon pygmaeus. Available at: http://dx.doi.org/10.2305/ IUCN.UK.2008.RLTS.T18267A7939494.en (accessed on January 2016).

Deo, A. J., & DeSalle, R. 2006. Nested Areas of Endemism Analysis. Journal of Biogeography, 33, 1511-1526.

Dobzhansky, T. 1935. A critique of the species concept in Biology. Philosophy of Science, 2, 344-355.

Dos Santos, D. A. 2011. SyNet: Inference and Analysis of Sympatry Networks (Version 2.0). Available at: https://cran.r-project.org/ web/packages/SyNet/index.html (accessed on January 2016).

Dos Santos, D. A., Fernandez, H. R., Cuezzo, M. G., & Dominguez, E. 2008. Sympatry inference and network analysis in biogeography. Systematic Biology, 57, 432-448.

Espinosa Organista, D., Aguilar, C., & Escalante, T. 2001. Endemismo, areas de endemismo y regionalizacion biogeografica. In: J. Llorente-Bousquets & J. J. Morrone (Eds.). pp. 31-37. Introduccion a la biogeografia en Latinoamerica: teorias, conceptos, metodos y aplicaciones. Las Prensas de Ciencias, Mexico D.F.

Faith, D. P., Reid, C. a. M., & Hunter, J. 2004. Integrating phylogenetic diversity, complementarity, and endemism for conservation assessment. Conservation Biology, 18, 255-261.

Favarger, C., & Contandriopoulos, J. 1961. Essai sur l'endemisme. Wabern-Berne, Buchler, 1-10 pp.

Ferreira, P., & Boldrini, I. I. 2011. Potential reflection of distinct ecological units in plant endemism categories. Conservation Biology, 25, 672-679.

Ferrusquia-Villafranca, I., Arroyo-Cabrales, J., Martinez-Hernandez, E., Gama-Castro, J., Ruiz-Gonzalez, J., Polaco, O. J., & Johnson, E. 2010. Pleistocene mammals of Mexico: a critical review of regional chronofaunas, climate change response and biogeographic provinciality. Quaternary International, 217, 53-104.

Giokas, S., & Sfenthourakis, S. 2008. An improved method for the identification of areas of endemism using species co-occurrences. Journal of Biogeography, 35, 893-902.

Goloboff, P. A. 2014. NDM/VNDM: Programs for identification of areas of endemism (Version 3.0). Argentina. Available at: http:// www.lillo.org.ar/phylogeny/endemism/ (accessed on October 2015).

Gonzalez-Garcia, F., & Gomez de Silva, H. 2003. Especies endemicas: riqueza, patrones de distribucion y retos para su conservacion. pp 150-154. In: H. Gomez de Silva & A. Oliveras de Ita (Eds.). Conservacion de aves. Experiencias en Mexico. CIPAMEX, CONABIO, NFWF, Mexico D.F.

Hall, B. P., & Moreau, R. E. 1962. A study of the rare birds of Africa. Bulletin of the British Museum (Natural History) Zoology, 8, 313-378.

Harold, A. S., & Mooi, R. D. 1994. Areas of endemism: definition and recognition criteria. Systematic Biology, 43, 261-266.

Harte, J., & Kinzig, A. P. 1997. On the implications of species-area relationships for endemism, spatial turnover, and food web patterns. Oikos, 80, 417-427.

Henderson, I. 1991. Biogeography without area? Australian Systematic Botany, 4, 59-71.

Hobohm, C., & Tucker, C. M. 2014. How to quantify endemism. pp. 11-48. In: C. Hobohm (Ed.). Endemism in vascular plants. Springer Dordrecht Heidelberg New York London.

Jansa, S. A., Barker, F. K., & Voss, R. S. 2013. The early diversification history of didelphid marsupials: a window into South America's "splendid isolation". Evolution, 68, 684-695.

Kier, G., & Barthlott, W. 2001. Measuring and mapping endemism and species richness: a new methodological approach and its application on the flora of Africa. Biodiversity & Conservation, 10, 1513-1529.

Kruckeberg, A. R., & Rabinowitz, D. 1985. Biological aspects of endemism in higher plants. Annual Review of Ecology and Systematics, 16, 447-479.

Laffan, S. W., Lubarsky, E., & Rosauer, D. F. 2010. Biodiverse, a tool for the spatial analysis of biological and related diversity. Ecography, 33, 643-647.

Laffan, S. W., Ramp, D., & Roger, E. 2013. Using endemism to assess representation of protected areas - the family Myrtaceae in the Greater Blue Mountains World Heritage Area. Journal of Biogeography, 40, 570-578.

Linder, H. P. 2001a. On areas of endemism, with an example from the African Restionaceae. Systematic Biology, 50, 892-912.

Linder, H. P. 2001b. Plant diversity and endemism in sub-Saharan tropical Africa. Journal of Biogeography, 28, 169-182.

Lovett, J. C., Rudd, S., Taplin, J., & Frimodt-Moller, C. 2000. Patterns of plant diversity in Africa south of the Sahara and their implications for conservation management. Biodiversity & Conservation, 9, 37-46.

Major, J. 1988. Endemism: a botanical perspective, pp 117-146. In: A. A. Myers & P. S. Giller (Eds.). Analytical Biogeography. Springer, New York.

Malik, V. 2016. Endemism: an overview. Global Journal for Research Analysis, 4, 104-105.

Mangano, G. 2005. Cervus elaphus siciliae from Pleistocene lacustrine deposits of Acquedolci (North-Eastern Sicily, Italy) and its taphonomic significance. Geo.Alp, 2, 61-70.

Martinez-Meyer, E., Townsend Peterson, A., & Hargrove, W. W. 2004. Ecological niches as stable distributional constraints on mammal species, with implications for Pleistocene extinctions and climate change projections for biodiversity. Global Ecology and Biogeography, 13, 305-314.

Mast, A. R., & Nyffeler, R. 2003. Using a null model to recognize significant co-occurrence prior to identifying candidate areas of endemism. Systematic Biology, 52, 271-280.

Mayr, E. 1942. Systematics and the origin of species. Columbia University Press. New York, 344 pp.

Merckx, V. S. F. T., Hendriks, K. P., Beentjes, K. K., Mennes, C. B., Becking, L. E., Peijnenburg, K. T. C. A., Afendy, A., Arumugam, N., de Boer, H., Biun, A.,Buang, M., Chen, P-P., Chung, A. Y.C., Dow, R., Feijen, F. A. A., Feijen, H., Feijen-van Soest, C., Geml, J., Geurts, R., Gravendeel, B., Hovenkamp, P., Imbun, P., Ipor, I., Janssens, S. B., Jocque, M., Kappes, H., Khoo, E., Koomen, P., Lens, F., Majapun, R. J. Morgado, L. N., Neupane, S., Nieser, N., Pereira, J. T., Rahman, H., Sabran, S., Sawang, A., Schwallier, R. M. Shim, P-S., Smit, H., Sol, N., Spait, M., Stech, M., Stokvis, F., Sugau, J. B. Suleiman, M., Sumail, S., Thomas, D.C., van Tol, J., Tuh, F. Y. Y., Yahya, B. E., Nais, J., Repin, R., Lakim M., & Schilthuizen, M. 2015. Evolution of endemism on a young tropical mountain. Nature, 524, 347-350.

Morrone, J. J. 1994. On the identification of areas of endemism. Systematic Biology, 43, 438-441.

Morrone, J. J. 2001. Homology, biogeography and areas of endemism. Diversity and Distributions, 7, 297-300.

Morrone, J. J. 2009. Evolutionary biogeography: an integrative approach with case studies. Columbia University Press, New York, 304 pp.

Morrone, J. J. 2014. Parsimony Analysis of Endemicity (PAE) revisited. Journal of Biogeography, 41, 842854.

Morrone, J. J., & Escalante, T. 2002. Parsimony Analysis of Endemicity (PAE) of Mexican terrestrial mammals at different area units: when size matters. Journal of Biogeography, 29, 1095-1104.

Nelson, G., & Platnick, N. 1981. Systematics and biogeography: cladistics and vicariance. Columbia University Press, New York, 567 pp.

Noguera-Urbano, E. A. 2016. Areas of endemism: travelling through space and the unexplored dimension. Systematics and Biodiversity, 14, 131-139.

Noguera-Urbano, E. A., & Escalante, T. 2015. Areas de endemismo de los mamiferos (Mammalia) neotropicales. Acta Biologica Colombiana, 20, 47-65.

Oliveira, U., Brescovit, A. D., & Santos, A. J. 2015. Delimiting areas of endemism through kernel interpolation. PLoS ONE, 10, 2-18.

Parada, A., D'Elia, G., & Palma, R. E. 2015. The influence of ecological and geographical context in the radiation of Neotropical sigmodontine rodents. BMC Evolutionary Biology, 15, 1-17.

Parenti, L., & Ebach, M. 2009. Comparative biogeography: discovering and classifying biogeographical patterns of a dynamic earth. University of California Press, Berkeley, CA., 312 pp.

Peterson, A. T., & Watson, D. M. 1998. Problems with areal definitions of endemism: the effects of spatial scaling. Diversity and Distributions, 4, 189-194.

Platnick, N. 1991. On areas of endemism. Australian Systematic Botany, 4, xi-xii [Commentary].

Polunin, N. (1960) Introduction to plant geography and some related sciences. McGraw-Hill Book Co, New York, 659 pp.

Prentice, H. C. 1976. A study in endemism: Silene diclinis. Biological Conservation, 10, 15-30.

Rosauer, D., Laffan, S. W., Crisp, M. D., Donnellan, S. C., & Cook, L. G. (2009) Phylogenetic endemism: a new approach for identifying geographical concentrations of evolutionary history. Molecular Ecology, 18, 4061-4072.

Rosen, B. R. 1988. From fossils to earth history: applied historical biogeography. pp. 437-481. In: A. A. Myers & P. S. Giller (Eds.). Analytical Biogeography. Springer, New York.

Rosen, B. R., & Smith, A. B. 1988. Tectonics from fossils? Analysis of reef-coral and sea-urchin distributions from late Cretaceous to Recent, using a new method. Geological Society, London, Special Publications, 37, 275-306.

Rzedowski, J. 1991. Diversidad y origenes de la flora fanerogamica de Mexico. Acta Botanica Mexicana, 15, 47-64.

Sanchez-Cordero, V., Botello, F., Flores-Martinez, J. J., Gomez-Rodriguez, R. A., Guevara, L., Gutierrez-Granados, G., & Rodriguez-Moreno, A. 2014. Biodiversidad de Chordata (Mammalia) en Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 496-504.

Slatyer, C., Rosauer, D., & Lemckert, F. 2007. An assessment of endemism and species richness patterns in the Australian Anura. Journal of Biogeography, 34, 583-596.

Solari, S., Munoz-Saba, Y., Rodriguez-Mahecha, J. V., Defler, T. R., Ramirez-Chaves, H. E., & Trujillo, F. 2013. Riqueza, endemismo y conservacion de los mamiferos de Colombia. Mastozoologia Neotropical, 20, 301-365.

Stattersfield, A. J., Crosby, M. L., Long, A. J., & Wege, D. C. 1998. Endemic bird areas of the world: priorities for biodiversity conservation. Bird Life International, Cambridge, 815 pp.

Szumik, C. A., Cuezzo, F., Goloboff, P. A., & Chalup, A. E. 2002. An optimality criterion to determine areas of endemism. Systematic Biology, 51, 806-816.

Szumik, C. A., & Goloboff, P. A. 2004. Areas of endemism: an improved optimality criterion. Systematic Biology, 53, 968-977.

Templeton, A. R. 1998. Nested clade analyses of phylogeographic data: testing hypotheses about gene flow and population history. Molecular Ecology, 7, 381-397.

Terborgh, J., & Winter, B. 1983. A method for siting parks and reserves with special reference to Colombia and Ecuador. Biological Conservation, 27, 45-58.

Trigas, P., & Iatrou, G. 2006. The local endemic flora of Evvia (W. Aegean, Greece). Willdenowia, 36, 257-270.

UICN 2012. Directrices para el uso de los Criterios de la Lista Roja de la UICN a nivel regional y nacional: Version 4.0. Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido: UICN. iii + 43pp. Originalmente publicado como Guidelines for Application of IUCN Red List Criteria at Regional and National Levels: Version 4.0. IUCN, Gland, Suiza, 44 pp.

Upham, N. S., & Patterson, B. D. 2012. Diversification and biogeography of the Neotropical caviomorph lineage Octodontoidea (Rodentia: Hystricognathi). Molecular Phylogenetics and Evolution, 63, 417-429.

van Steenis, C. G. G. J. 1964. Plant geography of the mountain flora of Mt Kinabalu. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, 161, 7-38.

Vilela, J. F., Alves de Oliveira, J., & Russo, C. A. de M. 2015. The diversification of the genus Monodelphis and the chronology of Didelphidae (Didelphimorphia). Zoological Journal of the Linnean Society, 174, 414-427.

Wagner, P. J., & Marcot, J. D. 2013. Modelling distributions of fossil sampling rates over time, space and taxa: assessment and implications for macroevolutionary studies. Methods in Ecology and Evolution, 4, 703-713.

Williams, P., Gibbons, D., Margules, C., Rebelo, A., Humphries, C., & Pressey, R. 1996. A comparison of richness hotspots, rarity hotspots, and complementary areas for conserving diversity of British birds. Conservation Biology, 10, 155-174.

Zabel, C. J., & Anthony, R. G. 2003. Mammal community dynamics: management and conservation in the Coniferous Forests of Western North America. Cambridge University Press, Cambridge, 732 pp.
APENDICE I

Metodos ecologicos empleados para la evaluacion del indice de endemismo

Nombre          Siglas    Calculo

Riqueza de     ?          [suma]Endemicas
endemismo

Proporcion     E/S        # Taxones endemicos/ riqueza total
de                        de especies E/S=(E100)/S
endemismo

Indice de      i          i = [valor absoluto de (ef/en)]; donde ef:
Bykow                     porcentaje de endemismo en la region de
                          estudio con base a la riqueza total.
                          "en" se obtiene de-> log en=0.373 log a
                          - 1.043; donde a: area [km.sup.2], en: %
                          endemismo esperado

Densidad de    E/A        # Endemicos/ area
endemismo

Relacion       EAR        logE = z logA + logc; E = cAz ; E=
area-                     # especies endemicas de un area, A=
endemismo                 tamano del area, z y c= constantes
                          empiricas

Endemismo      RSR o WE   RSR o WE=[suma](1/Ci) ; donde Ci:
ponderado                 numero de UGO en las cuales se
                          encuentra el taxon i.

Endemismo      CWE        CWE=[suma](1/Ci)/S; donde Ci: numero
ponderado                 de UGO en las cuales el taxon i
corregido                 se encuentra. Se: numero total de
                          especies en cada celda

Riqueza de     Cs         Cs = ([suma]Ii/Gi)/A ; donde Cs: riqueza
endemismo                 de endemismo; n: numero de
                          especies en cada unidad de muestreo;
                          Ii: tamano de la area de distribucion
                          dentro de la unidad de muestreo (#
                          celdas); Gi: tamano de la area de
                          distribucion fuera de la unidad de
                          muestreo; A: tamano total del area

Endemismo      EF         EF= [suma] Lc/Rc ; Lc: longitud del brazo
filogenetico              con relacion a una filogenia; Rc: area
                          de distribucion para cada clado

Endemismo      EW         EW=PE/S; EF ponderado con la
completo                  riqueza total o con un grupo de
                          celdas (ventana).

Endemismo      WEP        Multiples formulas.
completo con
particion
jerarquica

Nombre         Interpretacion

Riqueza de     Criterio: Distribucion restringida.
endemismo      Valor absoluto de endemismo.

Proporcion     Criterio: Distribucion restringida.
de             Valor absoluto de endemismo.
endemismo

Indice de      Criterio: Distribucion restringida.
Bykow          Valor absoluto de endemismo.

Densidad de    Criterio: Distribucion restringida.
endemismo      Valor absoluto de endemismo.

Relacion       Criterio: Distribucion restringida.
area-          Valor absoluto de endemismo.
endemismo

Endemismo      Distribucion del endemismo en
ponderado      un espacio geografico compuesto
               por celdas u otras unidades de
               comparacion.

Endemismo      Distribucion del endemismo en
ponderado      un espacio geografico compuesto
corregido      por celdas u otras unidades de
               comparacion.

Riqueza de     Distribucion del endemismo en
endemismo      un espacio geografico compuesto
               por celdas u otras unidades de
               comparacion.

Endemismo      Diversidad filogenetica de linajes o
filogenetico   taxones endemicos.

Endemismo      Riqueza de taxones endemicos con
completo       respecto al area total en estudio.

Endemismo      Endemismo medido dentro de niveles
completo con   jerarquicos en la filogenia.
particion
jerarquica

Nombre         Resultado                       Autor

Riqueza de     Numero de especies              Sin definir
endemismo      endemicas.

Proporcion     Proporcion o porcentaje de      Sin definir
de             endemismos.
endemismo

Indice de      0<i< 1. Si el indice "i" es     Major 1988; Hobohm &
Bykow          cercano a 1, entonces el        Tucker 2014
               area tiene el endemismo
               esperado para el area.

Densidad de    Valores que indican             Sin definir
endemismo      concentracion de
               endemismos.

Relacion       Valor que indica la relacion    Major 1988; Harte &
area-          entre area y riqueza de         Kinzig 1997
endemismo      endemismos.

Endemismo      Mapas compuestos por            Williams et al. 1996;
ponderado      celdas. Valores altos del       Linder 2001b
               indice indica centros de
               endemismo; un taxon en
               una sola celda tendra valor
               de 1 para esa celda.

Endemismo      Mapas compuestos por            Linder 2001b;
ponderado      celdas. Promedio del            Crisp et al. 2001
corregido      endemismo por celda o
               porcentaje de especies
               restringidas a un grupo de
               celdas.

Riqueza de     Mapas compuestos por            Kier & Barthlott 2001
endemismo      celdas. Mayor riqueza de
               endemismo mayor valor del
               indice.

Endemismo      Mapas compuestos por            Rosauer et al. 2009
filogenetico   celdas. Valor de 1 expresa
               el valor maximo del
               endemismo filogenetico.

Endemismo      Mapas compuestos por            Laffan et al. 2010
completo       celdas. Los valores indican
               el promedio del endemismo
               por celda o porcentaje de
               especies restringidas a un
               grupo de celdas.

Endemismo      Mapas compuestos por            Laffan et al. 2013
completo con   celdas. Los valores altos
particion      indican mayor endemismo
jerarquica     de multiples taxones.

APENDICE II

Metodos biogeograficos evolutivos empleados para la evaluacion del
endemismo

Metodo               Siglas   Unidad de comparacion

Analisis de          PAE      Areas o localidades
Parsimonia de                 de distribucion
Endemicidad

Analisis de          PAE      Celdas de gradilla
Parsimonia de
Endemicidad

Criterio para el     --       Areas de distribucion
reconocimiento de             y filogenias
areas de endemismo

Criterio de          --       Celdas de gradilla
optimizacion para
evaluar metodos de
endemismo

Analisis de          AE       Celdas de gradilla
endemicidad                   o localidades de
o criterio de                 presencia
optimizacion

Co-Presencia         Sigcot   Celdas de gradilla
SIGnificante de
taxones

Combinacion de       --       Celdas de gradilla
Sigcot y PAE

Analisis de          NAEA     Cladograma de PAE,
endemismo de areas            red de arboles de
anidadas                      tendido minimo,
                              areas de distribucion,
                              celdas de una gradilla

Metodo de analisis   NAM      Localidades de
de redes                      presencia

Interpolacion        GIE      Localidades de
geografica de                 presencia
endemismo

Metodo               Criterio

Analisis de          Conteo de especies
Parsimonia de
Endemicidad

Analisis de          Conteo de especies
Parsimonia de
Endemicidad

Criterio para el     Relacion entre areas de
reconocimiento de    distribucion
areas de endemismo

Criterio de          Indice de congruencia de al
optimizacion para    menos dos especies (con) y
evaluar metodos de   congruencia de sus areas de
endemismo            distribucion (CON)

Analisis de          Indice de endemicidad
endemicidad
o criterio de
optimizacion

Co-Presencia         Evaluacion de la significancia
SIGnificante de      de la congruencia espacial
taxones              usando modelos nulos

Combinacion de       Evaluacion de la significancia
Sigcot y PAE         de la congruencia espacial
                     usando modelos nulos y
                     agrupamientos resultado de un
                     PAE

Analisis de          Valores de distancia dentro
endemismo de areas   de grupos de celdas (DC) y el
anidadas             anidamiento de grupos (DN)

Metodo de analisis   Identificacion y remocion
de redes             de especies intermedias
                     para segregar unidades de
                     copresencia, usando "medidas
                     de interconexion" y coeficientes
                     de agrupamiento

Interpolacion        Indice de Kernel para
geografica de        representar el grado de
endemismo            superposicion de las
                     distribuciones de las especies

Metodo               Resultado               Autor

Analisis de          Grupos de areas o       Rosen & Smith 1988
Parsimonia de        localidades
Endemicidad

Analisis de          Grupos de celdas        Morrone 1994, 2014
Parsimonia de
Endemicidad

Criterio para el     Grupos de areas         Harold & Mooi 1994
reconocimiento de
areas de endemismo

Criterio de          Grupos de celdas        Linder 2001a
optimizacion para    asociadas con
evaluar metodos de   parsimonia o
endemismo            similitud

Analisis de          Grupos de celdas        Szumik et al. 2002;
endemicidad          soportadas por al       Szumik & Goloboff
o criterio de        menos dos especies.     2004
optimizacion

Co-Presencia         Grupos de celdas        Mast & Nyffeler
SIGnificante de      y su significancia      2003
taxones              estadistica.

Combinacion de       Grupos de celdas        Giokas &
Sigcot y PAE         y su significancia      Sfenthourakis 2008
                     estadistica

Analisis de          Grupos de celdas        Deo & DeSalle 2006
endemismo de areas   o areas con
anidadas             significancia
                     estadistica

Metodo de analisis   Grupos de               Dos Santos et al.
de redes             localidades y           2008
                     unidades de
                     copresencia

Interpolacion        Mapas de intensidad     Oliveira et al. 2015
geografica de        del Indice de Kernel.
endemismo


Elkin A. NOGUERA-URBANO (1,2)

(1) Posgrado en Ciencias Biologicas, Departamento de Biologia Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autonoma de Mexico. Ciudad de Mexico, Mexico. <elkalexno@gmail.com>

(2) Grupo de Investigacion de Biogeografia de la Conservacion. Departamento de Biologia Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autonoma de Mexico. Ciudad de Mexico, Mexico.

Recibido: 08/04/2016; aceptado: 12/01/2017

Editor responsable: Octavio Rafael Rojas Soto

Leyenda: Figura 1. Endemismo a diferentes escalas y diferentes limites geograficos. (a) Distribucion geografica del jaguar (Panthera onca) y (b) mapache pigmeo (Procyon pygmaeus). Cada una de las especies es endemica al area geografica de referencia, el jaguar al Neotropico y el mapache pigmeo a la Isla de Cozumel. En cada area geografica que se tome como referencia hay uno o mas taxones que pueden ser considerados endemicos.

Leyenda: Figura 2. Mapas de distribucion de cuatro especies de mamiferos considerados como especies restringidas por tener un area menor a 50,000 [km.sup.2]. De acuerdo con este criterio, las cuatro especies pueden ser consideradas endemicas. El primate Callicebus lucifer Thomas, 1914 cumple con los criterios de endemismo de area restringida y restriccion dentro de los limites administrativos de un pais (Colombia); por lo tanto, es endemico de la Amazonia colombiana y endemico de Colombia.

Leyenda: Figura 3. Aplicacion del neoendemismo (n) y paleoendemismo (p) a dos especies de mamiferos andinos. (a) Mapas de distribucion de las dos especies. (b) Tiempo aproximado de divergencia de las dos especies. H = Holoceno, Modificado de Noguera-Urbano 2016.

Leyenda: Figura 4. Esquemas que representan los tipos de endemismo de acuerdo con la evolucion cromosomica de plantas. (a) Especie poliploide ampliamente distribuida. (b) Especie diploide ampliamente distribuida. Los rectangulos y cuadros representan areas de distribucion hipoteticas, los cuales cambian de tamano por un evento de vicarianza (triangulos). n= numero de cromosomas.

Leyenda: Figura 5. Representacion esquematica del endemismo centrico y excentrico. El triangulo representa un area geografica, mientras que los rectangulos indican las areas de distribucion de dos especies. En la especie endemica excentrica las flechas indican la movilidad de la distribucion desde el tiempo de divergencia (Tiempo 1) hasta el Tiempo 3, cuando la especie se acerca parcialmente a su sitio de divergencia.

Leyenda: Figura 6. Modelo simplificado de un area de endemismo. (a) Vista actual de las areas de distribucion integradas en el espacio-tiempo. (b) Como se verian las distribuciones separandolas con respecto a la edad de los taxones endemicos. Se indica el espacio geografico (EG) con el cual se referencia el area de endemismo, un centro de congruencia (CC), especies endemicas (u, v, w, x, y, z) y dos cenocrones o estratos temporales (C1, C2). Modificado a partir de Noguera-Urbano (2016).

Leyenda: Figura 7. Mapas de distribucion de tres especies de mamiferos. (a) Areas de distribucion completas de las tres especies, Allouta pigra Lawrence, 1933 y Cryptotis mayensis (Merriam 1901) pueden ser consideradas que soportan a la Peninsula de Yucatan como area de endemismo. (b) La distribucion de Carollia sowelli Baker, Solari & Hoffmann, 2002 esta incompleta en el mapa, durante un analisis de endemismo que incluya la panoramica presentada las tres especies podria soportar a la Peninsula de Yucatan como area de endemismo. En este caso C. sowelli es un falso endemismo de la Peninsula, resultado de incluir una distribucion incompleta.
Cuadro 1. Aplicacion del endemismo tomando en cuenta la restriccion de
mamiferos a un pais. Se presentan el numero de taxones endemicos de
Mexico en el presente y las cifras suponiendo que los mismos taxones
fueron endemicos en el pasado (Cuaternario tardio). Endemico es E y
riqueza es S.

                                Unidad        Orden   Familias

Actual     Riqueza total          #            13        46
           Riqueza E              #             0        0
           E/S                    %             0        0
           E/A             (SpE/[km.sup.2])     0        0
Holoceno   Riqueza total          #            12        44
tardio     Riqueza E              #             0        0
           E/S                    %             0        0
           E/A             (SpE/[km.sup.2])     0        0

                              Genero          Especie

Actual     Riqueza total        202             544
           Riqueza E            11              170
           E/S                   6              31
           E/A             6*[10.sup.-6]   9*[10.sup.-5]
Holoceno   Riqueza total        146             279
tardio     Riqueza E             4              23
           E/S             3*[10.sup.-2]         8
           E/A             4*[10.sup.-6]   1*[10.sup.-5]

                           Referencia

Actual     Riqueza total   Ceballos, 2014
           Riqueza E       Ceballos, 2014
           E/S             Este estudio
           E/A             Este estudio
Holoceno   Riqueza total   Arroyo-Cabrales et al. 2002;
tardio                     Ceballos et al. 2010;
                           Ferrusquia-Villafranca et al. 2010
           Riqueza E       Este estudio
           E/S             Este estudio
           E/A             Este estudio
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Article Details
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Title Annotation:Ensayo/Essay
Author:Noguera-Urbano, Elkin A.
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Jan 1, 2017
Words:12082
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