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Diversity and characterization of annonaceae from Brazil/ Diversidade e caracterizacao das annonaceae do Brasil.

Annonaceae possui cerca de 2.500 especies e 135 generos (CHATROU et al. 2004) e estao classificadas em quatro subfamilias: Ambavioideae, Anaxagoreoideae, Annonoideae e Malmeoideae (CHATROU et al. 2012). Estas subfamilias correspondem aos principais grupos revelados em filogenias recentes da familia. Anaxagorea aparece como o grupo-irmao de todas as Annonaceae e, por isso, forma uma subfamilia a parte (DOYLE; LE THOMAS 1996; DOYLE et al., 2000; RICHARDSON et al., 2004). As Ambavioideae emergem em sequencia, como grupo-irmao das demais Annonaceae, exceto Anaxagorea (DOYLE; LE THOMAS, 1996; RICHARDSON et al., 2004). Os generos restantes aparecem incluidos em dois grandes grupos. Um destes, correspondente ao grupo Inaperturado (DOYLE; LE THOMAS, 1996; DOYLE et al., 2000) ou Long Branch Clade (RICHARDSON et al., 2004), inclui a maioria das especies que possuem polen inaperturado e constitui a subfamilia Annonoideae. O outro grupo, das Malmeoides, Piptostigmoides e Miliusoides (MPM, DOYLE et al., 2000) ou Short Branch Clade (RICHARDSON et al., 2004), inclui os grupos com polen sulcado, e o grupo Miliusoide, com polen inaperturado (DOYLE;LE THOMAS, 2012) e constitui a subfamilia Malmeoideae. Todas as subfamilias da atual classificacao estao representadas no Brasil, onde ocorrem 386 especies, distribuidas em 29 generos (MAAS et al., 2013). Na regiao neotropical, sao 34 generos (COUVREUR et al., 2012). A Amazonia abriga tres quartos da diversidade de Annonaceae, com 27 generos e 280 especies, e a Mata Atlantica, a maior parte restante: 15 generos e 91 especies (MAAS et al., 2013). Na Mata Atlantica, tambem sao encontrados dois generos e cerca de 40 especies endemicos. No Cerrado, sao encontrados 10 generos, nenhum dos quais endemico deste dominio, e 47 especies de Annonaceae (MAAS et al., 2013), algumas de ampla distribuicao e bastante comuns, como Annona crassiflora Mart., Duguetia furfuracea (A.St.-Hil.) Saff. eXylopia aromatica (Lam.) Mart.

Chaves de identificacao para os generos de Annonaceae estao disponiveis nos trabalhos de Kessler (1993) e Couvreur et al. (2012). Nos dois trabalhos, os generos neotropicais compoem uma chave separada, facilitando a identificacao dos generos brasileiros. Os representantes de cada subfamilia no Brasil, com seus principais generos e especies, e suas carateristicas morfologicas e de distribuicao, sao apresentados a seguir.

Subfamilia Anaxagoreoideae

Anaxagorea possui 23 especies, das quais 14 ocorrem no Brasil (MAAS et al., 2013; MAAS; WESTRA,1984). Este genero e distinto dos demais pelos frutos com carpidios livres e deiscentes. Frutos deiscentes sao raros na familia, ocorrendo ainda em Xylopia. Alem disso, os carpidios possuem forma de tacos de golfe, muito peculiar, e as sementes geralmente estao dispostas aos pares em cada carpidio (MAAS;WESTRA, 1984, 1985). Doze das quatorze Anaxagorea do Brasil ocorrem somente na Amazonia, uma ocorre somente na Mata Atlantica e Anaxagorea dolichocarpa Sprague & Sandw. possui ampla distribuicao (MAAS et al., 2013).

Subfamilia Annonoideae

Os generos mais representativos de Annonaceae na flora brasileira, Annona, Duguetia, Guatteria e Xylopia, pertencem a subfamilia Annonoideae. Annona, da tribo Annoneae, possui cerca de 200 especies dos tropicos das Americas e da Africa (MAAS, 2009). Annona inclui agora as 44 especies antes classificadas no genero Rollinia (RAINER, 2007), aquelas com petalas externas unidas, formando uma estrutura como pas do helice. Porem, Rollinia esta filogeneticamente incluido em Annona (RAINER, 2007), os generos compartilham os frutos com carpidios concrescidos em um sincarpo carnoso, exceto por algumas especies com carpidios livres (MAAS et al., 1992). No Brasil, ocorrem 83 especies encontradas na Caatinga, Cerrado, Mata Amazonica, Mata Atlantica e Pantanal. As Annonaceae no Pantanal estao representadas somente pelas especies de Annona, 11 no total (MAAS et al., 2013). No Cerrado, destacam-se pelo porte, Annona crassiflora Mart. e Annona coriacea Mart., Arvores tortuosas, com frutos grandes e comestiveis. Sao tambem notaveis A. monticola Mart. e A. warmingiana Mello-Silva & Pirani, a primeira pelas grandes folhas glabras na face adaxial e densamente tomentosas na abaxial, de grande beleza; e a segunda, pelo tamanho diminuto de suas partes aereas e grandes soboles subterraneos (RIZZINI; HERINGER, 1962, MELLO-SILVA et al., 2012). Ja na Mata Atlantica, e notavel Annona cacans Warm., arvore com ate 25 metros de altura, com casca fissurada em longas placas longitudinais (LOPES, 2012; MELLO-SILVA et al., 2012). E conhecida como araticum-cagao por conta dos efeitos disentericos de seus frutos.

Outro membro da tribo Annoneae, Diclinanona, ocorre somente na Amazonia brasileira e possui apenas tres especies (MAAS et al., 2013). Pode ser reconhecido pelas folhas com nervuras indistintas, petalas geralmente brancas, as internas, ou maiores ou do mesmo tamanho que as externas, e frutos com um a dois carpidios livres, com varias sementes (COUVREUR et al., 2012).

Duguetia, da tribo Duguetieae, conta com 90 especies. A grande maioria ocorre da Nicaragua ao sudeste do Brasil e norte do Paraguai, e apenas quatro ocorrem na costa oeste da Africa. No Brasil, ocorrem 66 especies, sendo 29 endemicas (MAAS et al., 2003). A maior diversidade de Duguetia concentra-se na Amazonia, e a Mata Atlantica constitui um segundo centro de diversidade, com nove de suas 16 especies de distribuicao restrita a apenas um estado, muitas de apenas uma area (MAAS et al., 2003). Assim, Duguetia magnolioidea Maas, D. restingae Maas, D. reticulata Maas e D. scottmori Maas sao endemicas da Bahia; D. sooretamae Maas e endemica do Espirito Santo; D. microphylla (R.E.Fr.) R.E.Fr., D. pohliana Mart. e D. riedeliana R.E.Fr. sao endemicas do Rio de Janeiro, e D. salicifolia R.E.Fr. e endemica de Sao Paulo. As Duguetia podem ser arvores ou arbustos e sao reconhecidas pelos tricomas, estrelados ou escamiformes, que diferem dos tricomas simples geralmente encontrados nos outros generos de Annonaceae brasileiras. Os frutos tem carpidios agregados, como os de Annona, que podem ser lenhosos ou carnosos (MELLO-SILVA et al., 2012). Duguetia furfuracea (A.St.-Hil.) Saff. e a especie mais comum no Brasil e e encontrada no Cerrado e na Caatinga, desde o Ceara ate o Parana e em todo o centro-oeste (MAAS et al., 2013). Possui diversos nomes populares, como araticum, araticum-barato-do-campo, araticum-vermelho, araticumzinho, ata, ata-brava, marolo, orelha-de-burro e pinha-brava (MAAS et al., 2003). E um arbusto em geral cespitoso, com xilopodio, possui flores solitarias vermelhas e frutos lenhosos pardos (PONTES; MELLO-SILVA, 2005). Outros membros da tribo Duguetieae no Brasil sao Duckeanthus, com uma especie, e Fusaea, com duas especies (MAAS et al., 2013). Estes generos compartilham com Duguetia os frutos com carpidios agregados (CHATROU, 1998). Fusea possui folhas com nervura primaria impressa a plana na face adaxial, enquanto ela e proeminente em Duckeanthus. Alem disso, Fusea possui estaminodios externos aos estames (CHATROU, 1998; COUVREUR et al., 2012).

Guatteria e o maior genero das Annonaceae com cerca de 300 especies, e e o unico membro da tribo Guatterieae. E exclusivamente neotropical (ERKENS et al., 2007), e 88 especies ocorrem no Brasil (MAAS et al., 2013). As especies de Guatteria sao, em sua maioria, arvores, com apenas duas especies com habito lianescente, caracteristica pouco comum nas Annonaceae (KESSLER, 1993; LOBAO, 2009). As flores de Guatteria sao facilmente reconheciveis, pois, quando imaturas, as petalas sao patentes, e os estames e carpelos ficam expostos. Quando maduras, as petalas externas permanecem patentes, mas as internas tornam-se eretas, recobrindo estames e carpelos (LOPES ; MELLO-SILVA, 2012). Seus frutos possuem numerosos carpidios livres, estipitados e indeiscentes, cada um com uma unica semente. Guatteria australis A.St.-Hil. e a especie mais comum na Mata Atlantica, desde a Bahia ate o Rio Grande do Sul e Goias (LOBAO et al., 2012). Guatteria australis possui ampla variacao morfologica e, por isso, alem de varios nomes populares, como araticum-amarelo, bacupari, imbira-acu, guaracipo, pau-zinga, pindaiba, pindaiba-preta e varejao, engloba diversos sinonimos taxonomicos, cerca de 40, sendo o mais conhecido Guatteria nigrescens Mart. (LOBAO et al., 2011). Outras especies tem distribuicao mais restrita como G. emarginata Lobao, Maas & Mello-Silva, endemica da regiao serrana do Espirito Santo (LOBAO et al., 2010). Ja no Cerrado, Guatteria notabilis Mello-Silva & Pirani e G. rupestris Mello-Silva e Pirani, ambas de Minas Gerais, e Guatteria rigida R.E.Fr, do Mato Grosso, estao entre os raros exemplos de Guatteria de ambientes secos e abertos (MELLO-SILVA ; PIRANI, 1988, 1994; MAAS et al., 2013).

Xylopia, da tribo Xylopieae, com 100 a 160 especies, possui distribuicao pantropical, a mais ampla dentre as Annonaceae (DIAS, 1988; KESSLER, 1993). Ha 70 especies na Africa, 40 na Asia e Oceania e 50 nas Americas, das quais 32 no Brasil (DIAS, 1988; MAAS et al., 2013). Sao arvores ou arbustos, seus frutos possuem carpidios livres como os de Guatteria, mas tem geralmente mais de uma semente, e os carpidios sao deiscentes. Xylopia aromatica (Lam.) Mart. e a Xylopia mais comum do Brasil. Ocorre do Amazonas ao Parana, no Cerrado e, nas matas, geralmente em ambientes arenosos, como capoeiras, campinas, igarapes e orla de matas ciliares (DIAS, 1988). Possui diversos nomes populares, entre os quais acoita-cavalo, bananinha, begerecum, cedro-do-campo, envireira, imbiriba, pimenta-de-macaco, pimenteira, pindaiba, pindaiba-de-macaco e pindaiba-do-campo (DIAS, 1988). E arvore facilmente reconhecida pela copa piramidal com ramos e folhas pendentes e flores, quando vistas de cima, lembrando uma estrela de seis pontas. Na Mata Atlantica, a especie mais comum e Xylopia brasiliensis Mart., do interior da mata, e notavel por seus ramos jovens com cortex descamante castanho-avermelhado. Ocorre do Rio de Janeiro e Minas Gerais a Santa Catarina (MAAS et al., 2013). Algumas especies possuem distribuicao bastante restrita, como Xylopia decorticans D.M.Johnson & Lobao da regiao serrana do Espirito Santo e Xylopia involucrata M.C.Dias e L.S.Kinosh. da zona de tabuleiros da Bahia (DIAS; KINOSHITA, 1998; LOBAO; JOHNSON, 2007).

A tribo Bocageeae da subfamilia Annonoideae inclui oito generos, dos quais sete ocorrem no Brasil. Este grupo e caracterizado pela inflorescencia posicionada entre os nos dos ramos, pedicelo com articulacao basal e sem bracteas, e graos de polen agrupados em poliades de oito ou mais graos (JOHNSON; MURRAY, 1995). Cardiopetalum, com tres especies no Brasil, e Froesiodendron, com apenas uma especie, possuem os botoes florais com as sepalas unidas no apice antes da antese (JOHNSON; MURRAY, 1995). Caridiopetalum possui carpidios falcados, alaranjados a amarelados, e deiscentes, enquanto que em Froesiodendron os carpidios sao cilindricos, esverdeados e indeiscentes (COUVREUR et al., 2012). Os dois generos ocorrem na Amazonia, mas Cardiopetalum calophyllum Schltdl. e de ampla distribuicao, ocorrendo tambem nas matas ciliares no dominio do Cerrado. E de facil reconhecimento por suas folhas com nervuras secundarias paralelas e muito proximas umas das outras. Bocagea, Hornschuchia e Trigynaea sao quase que exclusivos da Mata Atlantica e somente T duckei (R.E.Fr.) R.E.Fr. ocorre na Amazonia. Possuem flores pequenas com poucos estames e carpelos. Hornschuchia, com 10 especies, ocorre da Bahia ao Rio de Janeiro, em florestas geralmente proximas a faixa costeira (JOHNSON; MURRAY, 1995; MELLO-SILVA et al., 2012). Por suas caracteristicas florais pouco usuais entre as Annonaceae, com poucos estames e carpelos, ja esteve classificada em diversas familias, como Ebenaceae, Lardizabalaceae, Sapindaceae, Sapotaceae, e ate uma familia a parte (AGARDH, 1858). Sao arbustos, arvoretas ou pequenas arvores, com ate 8 metros de altura. Tambem possuem sepalas completamente unidas, petalas lineares, revolutas na flor madura, e flores geralmente brancas (JOHNSON; MURRAY, 1995). Algumas especies arbustivas, como Hornschuchia bryotrophe Nees, a especie de mais ampla distribuicao do genero, tem inflorescencia caracteristica, nascidas da base do tronco e projetando-se pelo solo, com as flores brancas emergindo entre o folhedo. A maioria das especies e endemica de poucas localidades, como Hornsnchuchia cauliflora Maas e Setten, H. leptandra D.M.Johnson, H. obliqua D.M.Johnson, H. polyantha Maas e H. santosii D.M.Johnson, restritas a Bahia, e H. alba (A.St.-Hil.) R.E.Fr., endemica do Rio de Janeiro, na localidade-tipo (JOHNSON; MURRAY, 1995; MAAS et al., 2013). Trigynea, com oito especies, e muito parecido morfologicamente com Hornchuchia, mas diferencia-se pelo formato do botao e das petalas, alem de possuir geralmente folhas com tres nervuras partindo da base (JOHNSON; MURRAY, 1995; COUVREUR et al., 2012). Bocagea conta com apenas tres especies, todas pouco conhecidas, uma das quais ainda nao descrita (MORAWETZ et al., 1993; JOHNSON ; MURRAY, 1995). Assim como Hornschuchia, possui poucos estames e carpelos, e difere dos demais generos de Annonaceae pelos estames com conectivo bastante expandido (JOHNSON ; MURRAY, 1995). Bocagea viridis A.St.-Hil., procedente do Rio de Janeiro, e B. longepedunculata Mart., de Minas Gerais e Espirito Santo, contam com poucas colecoes de localidades pouco precisas. A especie ainda nao descrita habita as florestas da Serra do Mar em Cubatao, onde foi encontrada apenas uma vez. Cymbopetalum, com 27 especies, das quais cinco ocorrem no Brasil, e caracterizado pelas flores pendentes em longos pedicelos, petalas internas em formato de bote e frutos livres e deiscentes (MURRAY, 1993). Cymbopelum brasiliensis (Vell.) Benth. ex Baill. e de ampla distribuicao, ocorrendo da Amazonia a Minas Gerais e Espirito Santo (MAAS et al., 2013). Porcelia tem sete especies, mas apenas duas ocorrem no Brasil. E um genero de arvores deciduas, folhas assimetricas e com frutos de carpidios livres e indeiscentes, com a casca grossa e a polpa fibrosa (MURRAY, 1993; COUVREUR et al., 2012).

Subfamilia Ambavioideae

O unico genero representante da subfamilia Ambavioideae, Tetrameranthus, contem sete especies, das quais tres ocorrem na regiao amazonica do Brasil (WESTRA ; MAAS 2012; MAAS et al., 2013). Tetrameranthus e o unico genero de Annonaceae bra sileiro com folhas dispostas no ramo, alternadamente em espiral, enquanto todos os demais apresentam as folhas alternadas em um unico plano. Outro atributo diferencial de Tetrameranthus, a que faz referencia seu nome, e que, em geral, a flor tem quatro petalas em cada ciclo do perianto, enquanto as dos demais generos em geral tem tres (WESTRA; MAAS, 2012).

Subfamilia Malmeoideae

A subfamilia Malmeoideae, representada no Brasil pela tribo Malmeeae, e caracterizada pelas flores com sepalas imbricadas, frutos com carpidios livres e um ovulo por carpelo (PIRIE et al., 2006). Inclui os generos Bocageopsis, com quatro especies; Cremastosperma, com 29; Ephedranthus, com seis; Klarobelia, com 12; Malmea, com seis; Mosannona, com 15; Onychopetalum, com duas; Oxandra, com 30; Pseudephedranthus, uma especie; Pseudomalmea, quatro especies; Pseudoxandra, 24 especies; Ruizodendron, com uma, e Unonopsis, com 48. Oxandra, com 15 especies no Brasil, e reconhecido pelo pedicelo articulado com numerosas bracteas, estames com conectivo prolongado e nao disciforme, e um ovulo basal (FRIES, 1931, 1959; MAAS;WESTRA, 2003). A maioria das especies concentram- se na Amazonia, porem ha algumas endemicas da Mata Atlantica, como Oxandra unibracteata J.C.Lopes, Junikka e Mello-Silva, endemica de Linhares-ES (MAAS et al., 2013; LOPES et al., 2013). Bocageopsis, Onychopetalum e Unonopsis sao caracterizados pela inflorescencia axilar, presenca de bracteas, pedicelos articulados, prefloracao valvar, petalas externas afiladas na base, deixando a parte das petalas internas, proeminente, a mostra, placentacao marginal e frutos com carpidios livres (MAAS et al., 2007). Todas as especies de Bocageopsis e Onychopetalum ocorrem no Brasil, no entanto apenas 16 especies de Unonopsis ocorrem no pais. Destas, a maioria ocorre na Amazonia, mas seis sao endemicas da Mata Atlantica. Unonopsis sanctae-teresae Maas & Westra ocorre apenas na floresta montana da regiao serrana do Espirito Santo. Ja Unonopsis aurantiaca Maas e Westra e U. renatoi Maas & Westra ocorrem na floresta alta de terra firme e na mucununga, nos tabuleiros. Unonopsis riedeliana R.E.Fr. e endemica de Petropolis-RJ, sendo conhecida apenas de tres colecoes (LOBAO et al., 2006; MAAS et al., 2007). Unonopsis bauxitae Maas, Westra & Mello-Silva e endemica de Descoberto-MG, onde vegeta exclusivamente em mata semicaducifolia sobre afloramentos de bauxita (LOBAO et al., 2006). Unonopsis bahiensis Maas e Westra ocorre em todo o litoral da Bahia, em floresta ombrofila e na restinga (MAAS et al., 2007). Mosannona, Pseudomalmea e Klarobelia sao grupos amazonicos desmembrados de Malmea (CHATROU, 1998). Klarobelia, com quatro especies no Brasil, e Pseudomalmea, com apenas uma, sao androdioicos, e o pedicelo tem duas bracteas em Pseudomalmea e apenas uma em Klarobelia (CHATROU ,1998). Ja Mosannona, com duas especies no Brasil, e Malmea, com tres, sao hermafroditas, e o pedicelo possui duas bracteas (CHATROU, 1998). Ephedranthus, com quatro especies no Brasil, e Pseudephedranthus, com uma especie, sao tambem androdioicos, mas possuem numerosas bracteas no pedicelo. Os dois generos sao diferenciados por caracteristicas do receptaculo e do conectivo. Em Ephedranthus, o receptaculo e globoso a subgloboso, e o conectivo e discoide. Em Pseudephedranthus, o receptaculo e conico nas flores estaminadas e cilindrico-achatado nas bissexuais, e o conectivo pode variar de laminar-ligulado a cilindrico-achatado (OLIVEIRA; SALES, 1999). Cremastosperma possui quatro especies na Amazonia brasileira. Pode ser distinto dos demais generos neotropicais pelos carpidios livres e estipitados e pela nervura primaria proeminente e margeada por sulco bem evidente na face abaxial das folhas (PIRIE, 2005). Pseudoxandra possui 14 especies no Brasil, a maioria Amazonica. Ha apenas duas especies na Mata Atlantica capixaba e baiana, P. spiritus-sancti Maas e P bahiensis Maas, respectivamente (MAAS; WESTRA, 2003). As Pseudoxandra sao arvores caracterizadas pelas folhas com nervura primaria proeminente na face superior, pedicelo curto e articulado, com duas a varias bracteas abaixo da articulacao e nenhuma acima, botoes globosos, petalas imbricadas, arredondadas e concavas, carpelos pontudos com um ovulo marginal e carpidios livres e globosos com uma semente achatada, com sulco equatorial (MAAS; WESTRA, 2003).

REFERENCIAS

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JENIFER DE CARVALHO LOPES (2) & RENATO MELLO-SILVA (2)

(1) Palestra Anonaceas--V Congresso Internacional & Encontro Brasileiro sobre Annonaceae: do gene a exportacao (19 a 23 de Agosto de 2013). Botucatu-SP

(2) Universidade de Sao Paulo, Instituto de Biociencias, Departamento de Botanica. Rua do Matao, 277. 05508-090 Sao Paulo-SP, Brasil.

E-mails: jenifer.clopes@gmail.com; mellosil@usp.br
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Title Annotation:texto en portugues
Author:Lopes, Jenifer De Carvalho; Mello-Silva, Renato
Publication:Revista Brasileira de Fruticultura
Date:Feb 1, 2014
Words:4266
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