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Diversidad e interacciones biologicas en el ecosistema de manglar/Diversity and Biological Interactions in Mangrove Forests Ecosystem.

1 Introduccion

El termino "manglar" hace referencia a un conjunto de especies vegetales pertenecientes a familias como Aviceniaceae, Combretaceae y Rhizophoraceae, que dominan las zonas costeras tropicales y subtropicales del planeta (1). Existen alrededor de 13'776,000 ha de manglar alrededor del mundo, siendo Indonesia el pais que posee las mayores extensiones de este tipo de bosque con el 22.6% seguido de Australia con el 7.1%. Para el caso de Colombia, estos bosques ocupan una extension aproximada de 289,122.25 ha (2) lo que representa un 2.09% de los manglares del planeta y debido a su ubicacion sobre la linea costera, estan sujetos a la influencia de diferentes factores de perturbacion tanto de origen natural como antropico (3,4).

Estos arboles representan el limite entre la tierra y el mar, protegiendo la zona continental de mareas, huracanes, particulas de sal que afecten las plantas en tierra, entre otros (5). Ademas, sobreviven, recibiendo aportes tanto de agua salada como de agua dulce, en sustratos humedos, inestables, con altas cargas de salinidad y sedimentos (6). Los manglares son importantes debido al papel que juegan como estabilizadores del suelo para asi, generar un gran ecosistema en donde muchos otros organismos se desarrollan, como por ejemplo las especies tanto de agua dulce como salada que pasan sus primeras etapas de vida alli. Gran cantidad de organismos como insectos, crustaceos, moluscos, peces, reptiles, aves y mamiferos tambien desarrollan sus ciclos de vida en estos ecosistemas (7), ocupando una variedad de habitats como el lodo, el dosel, las raices y en donde los insectos son los que ejercen las mayores presiones debido a su abundancia. Respecto a estos artropodos, pueden encontrarse barrenadores, defoliadores, detritivoros e inclusive depredadores (1), siendo las hormigas, el grupo que genera mayor impacto ecologico dentro de estos ecosistemas (7).

A pesar de su importancia, factores antropicos como la deforestacion de las cuencas altas, la modificacion hidraulica de los cursos de planicie costera, la ampliacion de la frontera urbana, la produccion de carbon, la contaminacion, la deforestacion y conversion de estas zonas para lugares de cultivo y vivienda han generado que actividades como, la produccion de camarones, la exposicion a metales pesados, los pesticidas y demas particulados y el aumento de la temperatura del agua debido al cambio climatico, puedan causar alteraciones en el metabolismo y crecimiento de algunos adultos y de casi el 100% de los propagulos (semillas), entre otros, generando grandes presiones sobre los manglares y afectando el equilibrio de estos ecosistemas (1,8).

Sumado a ello, algunas investigaciones demuestran que como consecuencia de las presiones antes mencionadas, los arboles son mas susceptibles a descompensarse y a verse afectados por las especies que viven dentro del manglar y que ejercen algun tipo de presion sobre ellos, como la defoliacion debido al consumo de las hojas por parte de insectos, cangrejos y algunos vertebrados, el debilitamiento de las raices por parte de moluscos como Neoteredo reynei (Bartsch, 1920) que las perfora para poder ascender al fuste del arbol, lo que genera raices huecas, y un posterior volcamiento de los arboles o el dano de la madera debido a perforaciones realizadas por insectos como termitas y coleopteros de la subfamilia Scolytinae (7,9).

Otra afectacion reportada en diversos trabajos son las agallas y canceres. Las primeras se definen como malformaciones de la madera que pueden deberse a intentos por parte del arbol de encapsular un organismo extrano o como consecuencia de un microorganismo oportunista que entra en contacto con una lesion previa. Los canceres, por el contrario, se asemejan mas a un agujero causado por la necrosis del tejido vegetal, generalmente en ramas y raices y sus efectos a veces son mas drasticos que los de cualquier herbivoro (10). Este tipo de estructuras, especialmente las agallas han sido observadas en estudios realizados en India, Nueva Guinea, Nueva Zelanda y Sudafrica (7,10-12).

En Colombia, los bosques de mangle no son ajenos a las presiones antes mencionadas, especialmente la zona de manglar ubicada en el golfo de Uraba. La principal afectacion que se ha detectado es la presencia de agallas en los arboles de Rhizophora mangle L., como lo describen (13,) (14). Llama la atencion que dichas estructuras solo se presentan en esta especie y de acuerdo con los trabajos realizados en parcelas permanentes que son monitoreadas, la enfermedad se ha ido expandiendo, al punto de encontrar que en la totalidad de dichas parcelas los arboles de R. mangle estan afectados.

Se han desarrollado algunas investigaciones intentando detectar el agente patogeno y forma de dispersion. Por ejemplo (13), proponen un escenario para explicar las posibles causas que generan las agallas y describe como las lesiones generadas por N. reynei en las raices de los arboles podrian permitir a las bacterias del genero Agrobacterium ser el agente causal de la enfermedad, sin embargo, en su trabajo no aporta evidencias que corroboren la presencia de la bacteria en las zonas afectadas. Igualmente, en trabajos como el de Osorio, Wing y Roux (12), mencionan el aislamiento de Cylindrocarpon mas especificamente C. didymum en agallas en mangle rojo en el estado de Florida, EEUU. Especies de este genero de hongos han sido ampliamente reportadas como agentes de pudricion de raices de distintas especies de mangle alrededor del mundo, sin embargo, en el caso de la Florida, no se ha logrado establecer que sea Cylindrocarpon el causante de la enfermedad, ni mucho menos el origen del patogeno, considerando que, en el ecosistema de mangle habitan de forma natural un sin numero de hongos, que presentan alta especificidad, como es el caso de Mycosphaerella pneumatophorae y Leptosphaeria avicennia, asociados a A. germinans. La afectacion por canceres tambien ha sido estudiada, en reportes como el de Tattar y Wier (15) en bosques de mangle de Puerto Rico, encontrando como principal agente patogeno el hongo Cytospora rhizophorae que es diseminado por termitas (Isoptera: Termitidae), habitantes regulares de dicho ecosistema.

El papel de otros insectos, por ejemplo, las diferentes especies de hormigas que habitan los manglares no ha sido estudiada, no obstante, la literatura reporta que, en otros escenarios, estos insectos pueden ser portadores de cepas de bacterias patogenas en el area agricola como lo reporta De Jesus et al. (16). Los autores encontraron que Cryptococcus neoformans, agente causal de la criptococosis en el mundo, es transmitido de un arbol enfermo a uno sano por estos insectos, quienes al transitar por las heridas que deja esta enfermedad a los arboles, lo adquieren involuntariamente en su cuticula. Igualmente, se ha detectado que las hormigas pueden transmitir involuntariamente cepas patogenas en centros hospitalarios. Diferentes estudios en Colombia y Brasil, demuestran que cuando las hormigas transitan entre zonas del hospital, cargan involuntariamente en su cuticula patogenos nosocomiales como Pseudomona aeruginosa, Klebsiella spp., Staphylococcus aureus, entre otros, llegando a areas donde los pacientes son mas susceptibles a las infecciones, como las salas de pediatria (17-20).

En Colombia no se tiene conocimiento de los agentes causales del deterioro de los manglares del golfo de Uraba, como tampoco de los mecanismos de dispersion en R. mangle, por lo que es dificil orientar la busqueda hacia un punto especifico.

2 Ecosistema de manglar

El manglar es un ecosistema ubicado en los tropicos y subtropicos del planeta, el cual esta compuesto por aproximadamente 70 especies agrupadas en 16 familias alrededor del mundo (2, 21, 22). En Colombia se encuentran especies como el mangle rojo Rhizophora mangle, mangle negro Avicennia germinans (L.) L., mangle pinuelo Pelliciera rhizophoreae Triana y Planch., mangle bobo o blanco Laguncularia racemosa (L.) Gaertn, F. y el mangle zaragocilla Conocarpus erectus L. (23, 24). De acuerdo con Gomez-Cubillos, et al. (25), los manglares en Colombia ocupan una extension aproximada de 289,122.25 ha, distribuidos en los litorales Caribe con 79,719.41 ha en zonas como el golfo de Uraba, la bahia de Cispata, canal del Dique, Tierrabomba y Cartagena y en el Pacifico con 209,402.84 ha en las bahias de Buenaventura, Malaga, la ensenada de Utria, Nuqui, en las desembocaduras de los rios Dagua, Anchicaya, Timbiqui, Guapi, Iscuande y el rio Mataje en la frontera con el Ecuador (23).

Las especies de mangle cuentan con adaptaciones tanto morfologicas, como fisiologicas y reproductivas que les permiten sobrevivir en el ambiente costero que reune condiciones extremas como, sustratos inestables, alto contenido de materia organica, diferentes temperaturas y humedades; salinidad variable y bajas concentraciones de oxigeno (26). Son considerados la "guarderia" de la naturaleza, pues dos tercios de las especies de peces pasan sus estados juveniles o nacen entre el laberinto protegido de sus raices (27-29).

Este ecosistema es de vital importancia por ser el limite entre las comunidades terrestres y las praderas de pastos marinos y los arrecifes coralinos (5). Entre sus funciones se encuentra reducir el impacto de las mareas, evitar la erosion de la linea costera y ser una barrera natural contra eventos naturales extremos como huracanes. Tambien previene las inundaciones y detiene las particulas salinas que puedan alcanzar cultivos tierra adentro (27-29), ademas de ser "los principales reservorios de biomasa aerea y carbono aereo en las zonas marino-costeras tropicales y subtropicales" (30).

El manglar, a pesar de sus condiciones adversas, aloja una gran diversidad y abundancia de organismos (31), desde aves y mamiferos hasta insectos, aracnidos, nematodos, moluscos, crustaceos e incluso hongos, bacterias y virus, que hacen de el su hogar o lo ocupan temporalmente (21). Especies de cangrejos como Aratus pisonii H. Milne Edwards, 1837 y Goniopsis cruentata Latreille, 1803 quienes consumen cerca del 30% de las hojas de un arbol adulto (7,9) y el molusco N. reynei, que en ocasiones se encuentra en las raices (13) y gasteropodos como Terebralia palustris (Linnaeus, 1767) (7) pueden encontrarse en estos bosques.

Los insectos son en casi todos los ecosistemas los organismos mas abundantes y diversos y el manglar no es la excepcion, pues se pueden encontrar lepidopteros, coleopteros, dipteros e himenopteros, que han logrado adaptarse muy bien, haciendo de estas areas su hogar y fuente de alimento (7). Los insectos que habitan el manglar y que en cierto modo, ejercen una presion de depredacion sobre el, se pueden incluir en dos grupos, los consumidores de hojas y aquellos que son barrenadores de la madera. En el primer grupo se encuentran mariposas como Cleora injectaria Walker, I860 y Aucha velans Walker, 1857. En el segundo se pueden encontrar termitas como Microcerotermes sp. y coleopteros como Coccotrypes ssp. quienes son los principales escarabajos encontrados en este ecosistema (10).

Las hormigas ejercen dominancia dentro de este ecosistema (32). Alli pueden encontrarse generos como Crematogaster, Odontomachus, Dolichoderus y Azteca, (10,29,33). En Colombia, se han elaborado algunos estudios con el fin de conocer que especies habitan el manglar, como el realizado en la bahia de Nenguanje, en donde se encontro que individuos de generos como Camponotus y Pseudomyrmex pueden estar asociadas a R. mangle, A. germinans y a L. racemosa (34).

Las extensas zonas de manglar ubicadas en el golfo de Uraba tienen caracteristicas unicas en comparacion con el resto del Caribe colombiano, debido a que por su dinamica costera se generan llanuras cenagosas compuestas, esencialmente por lodo que facilita el crecimiento y establecimiento de los manglares. Ademas, esta zona tiene una relacion mas estrecha con el Pacifico biogeografico que con el Caribe, pues el clima predominante en el golfo esta influenciado por las dinamicas de la selva humeda y el rio Atrato, presentando precipitaciones tipicas del Pacifico, con temperaturas y humedades altas que favorecen el crecimiento de los mangles, siendo R. mangle la especie dominante (2, 34, 36). A pesar de sus condiciones particulares, este ecosistema no ha estado exento de sufrir cambios drasticos en las ultimas decadas a causa de presiones antropicas como la deforestacion, el exceso de particulas contaminantes en el agua y la ampliacion de la frontera agricola y urbana, que ha afectado a los manglares de manera significativa (37).

2.1 Enfermedades del manglar

Alrededor del mundo, los bosques de manglar estan bajo la confluencia de diversos factores que estan afectando su desarrollo normal. Elementos ambientales tipicos del ecosistema pueden tornarse desequilibrantes cuando, por ejemplo, el bosque se ve afectado por el aumento de particulas contaminantes, pues los arboles comienzan un deterioro que va encadenado a la disminucion de las especies presentes en el ecosistema. Una menor retencion de carbono inorganico por parte de los arboles, genera que el suelo se torne mas arenoso, y por tanto, haya menor produccion de hojas, lo que a su vez causa un aumento en la luminosidad que penetra al manglar, ocasionando mayor evaporacion de agua y aumento de la salinidad, lo cual si se torna excesivo, puede llegar a ser mortal para los arboles (38).

Junto a los factores ambientales y fisicoquimicos, estan los de tipo biologico que se presentan de forma oportunista, cuando el ecosistema ya se ha desequilibrado. La presencia de hongos (se conocen alrededor de 4000 especies asociadas al manglar) es normal en este ambiente, sin embargo, cuando hay un desequilibrio, algunas de estas especies pueden llegar a ser nocivas para los arboles. En la literatura se reportan enfermedades como canceres, perdida de hojas, manchas en las hojas, pudricion del tallo (12) y agallas, estas ultimas descritas recientemente como un afloramiento de la madera de consistencia fuerte y sin ningun tipo de secrecion (35). Las agallas son atribuidas a diversos organismos como hongos del genero Cytospora, hipotesis que soportan mediante la "sintomatologia observada" y a Agrobacterium tumefasciens, basados en "reportes previos del ataque de este patogeno a otras especies forestales" (13). De igual forma, se menciona a N. reynei como un posible dispersor de Agrobacterium (39), e incluso Aviz, Ferreira De Mello y Fernandes da Silva (40) plantean que las agallas pueden ser una respuesta a la presencia del teredo dentro del arbol o ser producto de la macrofauna asociada a las galerias de este molusco.

Sin embargo, en comparacion con el numero de estudios realizados sobre otros ecosistemas, llama la atencion la falta de informacion acerca de la tematica de las enfermedades en el manglar, especialmente aquellas causadas por hongos y bacterias, en donde la cantidad de investigaciones encontrada es minima, o no existe, como en el caso de las investigaciones orientadas hacia la afectacion que pueden causar los hongos a la fase de reclutamiento de las plantulas (41).

Algunas investigaciones sobre enfermedades en ramas y raices reportan las agallas como parte de la sintomatologia. El hongo Cylindrocarpon didymum ha sido aislado de agallas en mangle rojo en el estado de la Florida, EEUU, en donde estas agallas han sido asociadas como una posible causa de mortalidad en especies de Rhizophora en Africa (12). Para Colombia, las investigaciones que vinculan las agallas con sintomas de enfermedad en manglares son escasas y por tanto no se conocen sus causas, como se desarrollan e incluso si pueden llegar a ser mortales para los arboles.

Los insectos tambien pueden afectar este ecosistema y, a diferencia de los hongos, existen innumerables estudios sobre la relacion de estos artropodos y los arboles, en donde se demuestra que barrenadores y folivoros pertenecientes a los ordenes coleoptera y lepidoptera pueden causar danos sobre los manglares. Especies como Coccotrypes rhizophorae Wood y Bright, 1992 y Cleora injectaria Walker, 1860 se han encontrado ejerciendo presiones de herbivoria en propagulos (para el caso de coleopteros) y en hojas (para el caso de lepidopteros) (7).

2.2 Entomofauna del manglar

Gran parte de los organismos que habitan el ecosistema de manglar son artropodos, siendo los insectos el grupo preponderante (7). Las hormigas sobresalen como los organismos dominantes en el manglar por su abundancia (31, 42). Estos insectos estan presentes en todos los estratos del bosque y a pesar de que su diversidad ha sido relativamente poco estudiada, se conoce que las comunidades de hormigas de dosel pueden llegar a ser completamente diferentes de aquellas que habitan en las bromelias o en las raices de los arboles (31). En Colombia se han realizado algunos estudios para conocer su diversidad en los manglares, por ejemplo, en la bahia de Nenguanje se encontraron hormigas asociadas a R. mangle, L. racemosa y a A. germinans. Las hormigas colectadas pertenecen a ocho generos y nueve especies: Cephalotes basalis, Camponotus planatus, Camponotus sp2, Dorimyrmex bicolor, Paratrechina longicornis, Pseudomyrmex boopis, Solenopsis sp., Dolichoderinae sp., y Crematogaster sp. (siendo las tres primeras las especies consideradas como dominantes debido al numero de individuos colectados). Cabe resaltar que ocho especies estan asociadas a R. mangle, evidenciando asi su afinidad con estos arboles, seguido por A. germinans con siete especies asociadas. Igualmente, es importante agregar que la abundancia de Crematogaster sp., supero la de especies como Camponotus planatus y Cephalotes basalis a pesar de no haber sido encontrada asociada a R. mangle (34) lo que puede indicar su capacidad para sobrevivir en este ecosistema (35).

Algunas especies de hormigas como Camponotus anderseni (McArthur y Shattuck, 2001) pueden establecer sus nidos en las raices de los arboles como lo describen Nielsen, et al. (43), pues son habitantes regulares de los manglares en Australia. Esta especie puede sobrevivir a los periodos de ascenso de la marea en el manglar mediante varias estrategias: a) bloqueo de la entrada del nido con la cabeza de un soldado para prevenir la inundacion, b) regulacion de sus tasas respiratorias para no acabar con el oxigeno disponible para ellas y sus insectos escama asociados cuando la inundacion ya ha sucedido y c) el establecimiento de nidos polidomos por encima del nivel de inundacion para garantizar la sobrevivencia de huevos y larvas en caso de que las demas medidas fallen, lo cual les ha permitido sobrevivir y desarrollarse de manera exitosa en este ecosistema.

En las zonas de manglar, las hormigas pueden formar distintos tipos de nidos. En orificios dejados por otros organismos, en las raices, en las epifitas, construyendo sus propios nidos con carton, barro y restos de individuos e incluso tejiendo las hojas para formar el nido como las especies del genero Oecophylla (44, 45). Se ha observado que especies de hormigas que tipicamente anidan en el suelo, dentro del manglar, se ubican habitando las ramas, generando nidos polidomos e inclusive, compitiendo con las especies arboreas por espacio (44), ya que los procesos de inundacion dentro del manglar son complejos y deben buscar alternativas a la imposibilidad de crear sus nidos en tierra, en donde estarian vulnerables durante las horas de inundacion (43).

Las interacciones con otros organismos son una de las estrategias mejor utilizadas por la familia Formicidae. Existen numerosas publicaciones que evidencian como establecen relaciones mutualisticas con otros insectos de ordenes como Lepidoptera, Blattaria, Collembola y, en especial, con aquellos pertenecientes al orden Heteroptera (33, 46, 47). Algunas de estas interacciones son ampliamente conocidas, sin embargo, la relacion con los homopteros es la que ha alcanzado mayores grados de especializacion. Hormigas de las subfamilias Dolichoderinae, Formicinae, Myrmicinae e inclusive Pseudomyrmicinae, establecen asociaciones con homopteros de la superfamilia Coccoidea, sobre todo con aquellos pertenecientes a las familias Coccidae y Pseudoccocidae (45, 48, 49).

En el caso de las hormigas que habitan manglares, la relacion con los cocoideos es muy estrecha, pues las hormigas encuentran en estos insectos una fuente complementaria a su dieta en un ecosistema con condiciones adversas. Generos como Crematogaster se especializan en cuidar y proteger a los insectos escama, ubicandolos en los nidos y los tuneles que construyen (32). Las hormigas obtienen de los insectos escama sus exudados azucarados a cambio de proteccion contra depredadores. Esta relacion es conocida como "trofobiosis" (48) y, en algunos casos, hace parte de una asociacion mas amplia en la que la planta tambien juega un papel fundamental dentro de la simbiosis, proporcionando refugio a las hormigas a cambio de proteccion contra otros herbivoros (33,) (49). La trofobiosis hace parte de una estrategia evolutiva en la que los insectos escama son simbiontes obligados, ya que debido a su fisiologia y forma de alimentacion, son presa facil de los depredadores y parasitoides (33) y algunos generos como Myzolecanium han llegado a depender tanto de las hormigas que su area anal esta modificada y han perdido la capacidad de eyectar la miel de rocio, de tal manera que necesitan a las hormigas para que estas la remuevan completamente (48), mientras que las hormigas desarrollan un papel facultativo dentro de esta relacion, estableciendo o no dichas asociaciones (50).

Debido a las relaciones mutualisticas en si, los insectos escama que son trofobiontes obligados poseen comportamientos "mas complejos y sesiles" que aquellas especies cuidadas en algun o en ningun grado por las hormigas (50) y en muchos casos, la relacion con estas genera desequilibrio en las poblaciones, afectando las plantas, pues los insectos escama son portadores de numerosos virus y toxinas que pueden afectar los vegetales, como sucede en muchos cultivos de importancia economica alrededor del mundo (51). Su control se dificulta con la presencia de las hormigas que en ocasiones se convierten en una defensa, al no permitir que depredadores y parasitoides lleguen a los insectos escama ya sea mediante el cuidado directo por parte de las obreras o porque ubican a los individuos en zonas protegidas del nido. Se ha documentado que las hormigas pueden depredar los insectos escama para equilibrar las poblaciones o para obtener nutrientes extra en momentos cuando asi lo requiera el nido, sin embargo, la mayor parte del tiempo, estas cuidan a los coccoideos y por ello es necesario evaluar detalladamente las estrategias a la hora de intentar controlar insectos escama, pues si no se tiene en cuenta la presencia de las hormigas, los esfuerzos pueden ser infructuosos (52).

2.3 Microbiota asociada al manglar y sus beneficios

El ecosistema de manglar reune caracteristicas unicas de humedad, temperatura, salinidad y nivel de inundacion variable, que propician el crecimiento de microorganismos, especialmente bacterias diversas y muy particulares (53).

Debido a su importancia ecologica, economica y social se han realizado estudios sobre aspectos del manglar para conocer a profundidad su funcionamiento y, a medida que se ha avanzado en las investigaciones, las bacterias se han posicionado como algunos de los habitantes mas importantes del ecosistema, debido no solo, a las relaciones mutualisticas que entablan con los arboles y demas organismos sino tambien debido a su potencial biotecnologico (53). Estos microorganismos juegan un papel fundamental en el funcionamiento y desarrollo de los mangles, ya que muchos de ellos influyen en el ambiente quimico del medio, generando beneficios en su productividad, sobrevivencia y resistencia a las condiciones adversas del ecosistema. Es asi que algunos estudios se han orientado hacia conocer el tipo de bacterias que habitan el manglar, como funcionan en asociacion con los arboles y otros organismos, asi como los beneficios que puedan obtenerse de ellos (53, 54).

En el ecosistema de manglar, la oferta de nitrogeno y fosforo es limitada y a la vez, esencial para el crecimiento de los arboles. Generos de bacterias como Marinobacterium, Microcoleus, Azospirillum, Azotobacter, Rhizobium, Clostridium y Klebsiella que estan involucradas en reacciones de transformacion que ocurren en los ciclos de estos elementos, teniendo capacidad para fijar este tipo de minerales, se han aislado de distintos sustratos dentro del ecosistema, como los sedimentos, raices y corteza (55). No son muchos los estudios existentes, relacionados con la diversidad en el manglar, sin embargo, existen reportes de busqueda de sustancias activas a partir de microorganismos asociados a este ambiente y que han mostrado gran potencial por el hallazgo de nuevos componentes activos para medicamentos. Bacterias del filo Actinomycetes encabezan la lista y cuentan con numerosos reportes como productoras de metabolitos secundarios que han funcionado en pruebas antimicrobiales, antineoplasicas, asi, como tambien en la produccion de celulasas, amilasas, entre otras. Asi mismo, el genero Streptomyces aparte de conocida capacidad para producir compuestos antibioticos (56), tambien ha sido reportado como generador secundario de alcaloides, fenoles y flavonas (57).

Estudios encaminados a determinar la biodiversidad microbiologica en varios ambientes estan siendo conducidos a gran escala, la percepcion antigua de que las bacterias eran nocivas para las plantas y demas organismos, ha cambiado, ahora es claro que los microorganismos juegan un papel importante en el desarrollo de los seres vivos (56) y el ecosistema del manglar, no es la excepcion. Ademas de del rol fundamental y el beneficio proporcionado a plantas y otros organismos para mantener el equilibrio, pueden ser la solucion para los nuevos retos que se presentan en la era moderna, en campos como la medicina, la agricultura y la industria.

2.4 Hormigas e insectos escama como agentes mecanicos de patogenos

Las relaciones que pueden establecer las hormigas con los microorganismos ha sido un tema altamente estudiado desde hace unas decadas (59, 60), especialmente con aquellos que les generan algun tipo de beneficio, ya que por su habito social requieren de mayores medidas de proteccion ante patogenos para no permitir un colapso de la colonia (61, 63). Sin embargo, no siempre la presencia de microorganismos en la cuticula de las hormigas hace referencia a una asociacion benefica para las especies que interactuan. Investigaciones realizadas por diferentes autores han detectado que en muchas ocasiones las hormigas se pueden comportar como agentes transportadores de patogenos de humanos y plantas (64).

La mayoria de los estudios se han enfocado en encontrar cuales bacterias patogenas son transportadas por estos insectos en ambientes como los hospitales, donde representan un riesgo para la salud humana. Las investigaciones se han llevado a cabo en paises como Brasil, Chile y Colombia. En estudios conducidos en hospitales de Brasil, se encontro que especies como Solenopsis sp. Monomorium sp., y Tapinoma melanocephalum (Fabricius, 1793), pueden albergar en su integumento bacterias como Bacillus spp., Streptococcus spp., Staphylococcus aureus, Escherichia coli y Pseudomonas aeruginosa, estas ultimas reportadas como patogenos nosocomiales (18,65). De igual forma, estudios realizados en Colombia, en centros hospitalarios del Valle del Cauca, reportan que especies como T. melanocephalum y Paratrechina longicornis (Latreille, 1802) son vectores de bacterias patogenas como Streptococcus sp., Micrococcus sp., S. aureus, y E. coli (20).

Asi mismo, entre los microorganismos patogenos que pueden ser transportados por las hormigas se cuentan algunos que afectan las plantas, como Cryptococcus neoformans, principal causante de la criptococosis en el mundo, el cual es transportado por hormigas del genero Odontomachus al transitar desde las lesiones que este hongo genera en el arbol hacia arboles sanos (16).

En manglares no existen estudios que refieran el papel de las hormigas como agentes mecanicos de bacterias fitopatogenas, sin embargo, Tattar y Wier (15), relacionan la presencia de las termitas dentro de lesiones en mangle rojo y su posible papel como agentes mecanicos de Cytospora rhizophorae. Estos insectos habitan las lesiones causadas por el hongo y luego entran en contacto con partes sanas del arbol. La investigacion sugiere que la relacion termita-hongo puede ser de tipo mutualista, pues el hongo podria estar ayudando a las termitas a descomponer la corteza del mangle para facilitar su colonizacion por parte de los insectos a cambio de un medio seguro de propagacion (15).

La microbiota que esta implicada en estos procesos de mutualismo usualmente se encuentra en la cuticula para ayudar a la proteccion contra patogenos y tambien puede estar ligada a su aparato digestivo y reproductivo, en donde desempena funciones complementarias a la nutricion, reproduccion, sistema inmune del insecto (61-66, 68) o simplemente encontrarse en la cuticula para ser transportada en los casos en que las hormigas lo hacen involuntariamente. La exploracion de las interacciones insecto-microorganismo ha dilucidado muchos aspectos importantes de la ecologia y evolucion de las relaciones simbioticas y este conocimiento se ha usado para entender el papel que pudiera estar ejerciendo el microbiota asociado a los insectos (60).

En el caso de otros insectos especialmente con los de la superfamilia Cocoidea, los estudios se han concentrado en especies como Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1983) y Cataenococcus ingrandi (Balachowsky), sobresalientes por su importancia como plagas de cultivos que pueden debilitar o matar a la planta, debido a que les quitan la savia, inyectando sustancias toxicas o virus e inclusive, mediante la secrecion de la miel de rocio que se convierte en un medio de cultivo para hongos fitopatogenos (51, 69, 71). Algunos reportes en otros paises, muestran que en mangle se pueden encontrar Pseudoccidos como Aspidiotus destructor Cockerell in Fernald, 1903, el cual afecta las hojas de arboles de Rhizophora mucronata Poir., causando decoloracion y su posterior necrosis e inclusive pueden llegar a afectar los propagulos (72). De igual forma, en una investigacion realizada en Indonesia se encontro que Aulacaspis marina Takagi y Williams, puede afectar a los arboles de R. mucronata hasta causarles la muerte especialmente por la perdida de hojas y de semillas (73). En Colombia el panorama respecto a los cocoideos en mangle es limitado, pues se conoce muy poco acerca de los insectos escama en especies forestales que no representen mayor importancia economica como mangle, ya que la mayor parte de los estudios se enfocan a estudiar las especies que afectan cultivos de importancia agricola (70).

3 Recomendaciones

Los manglares se caracterizan por ser parte de los ecosistemas mas variados, integrados y productivos del planeta, de gran funcion ecologica, ademas de servir como protectores de costas y constituir recursos para la alimentacion, energia y turismo, constituyendose en ecosistemas irremplazables y unicos. Su composicion y equilibrio dependen de un juego de variables ambientales y fisicas que permiten el establecimiento o no de las especies vegetales segun sus adaptaciones (36). Actualmente, estos ecosistemas estan desapareciendo aceleradamente por diversas causas como la tala indiscriminada de arboles, contaminacion del agua, incremento de enfermedades y cambio climatico. Este escenario pone en evidencia la urgente necesidad de generar estudios orientados a abordar estos problemas que mitiguen el dano y preservar estos ecosistemas.

Referencias bibliograficas

(1.) Hogarth P. The Biology of Mangroves and Seagrasses (First edition). Oxford, RU: Oxford University Press. 2007.

(2.) Navarrete-Ramirez, SM, Rodriguez-Rincon AM. Protocolo indicador condicion tendencia bosques de manglar (ICTbm). Indicadores de monitoreo biologico del subsistema de areas marinas protegidas (SAMP). Santa Marta: Invemar, GEF y PNUD. Serie de Publicaciones Generales del Invemar. 2014; 67:40.

(3.) Chandra G, Ochieng E, Tieszen L, Zhu Z, Singh A, Loveland T, et al. Status and distribution of mangrove forests of the world using earth observation satellite data. Global Ecology and Biogeography. 2011; 20: 154-159. DOI: 101111/j.l466-8238.2010.00584.x.

(4.) Perillo G, Wolanski E, Cahoon D, Brinson M. Efectos de las Perturbaciones Naturales y Antropogenas en la Estructura del Manglar de la Mancha; Veracruz. 2009.

(5.) Lema L, Polania J, Urrego L. Dispersion y establecimiento de las especies de mangle del rio Rancheria en el periodo de maxima fructificacion. Revista Academica Colombiana de Ciencias. 2003; 27(102): 93-103.

(6.) Beleno R, Puello S, Aristizabal V.. Analisis Integral del Ecosistema Estrategico de Manglar Ubicado en la Isla de Manzanillo, Cartagena de Indias. Saberes- La investigacion y la innovacion herramienta para la competitividad. 2012.

(7.) Cannicci S, Burrows D, Fratini S, Smith TJ, Offenberg J, Dahdouh-Guebas F. Faunal impact on vegetation structure and ecosystem function in mangrove forests: A review. Aquatic Botany. 2008; 89(2): 186-200.

(8.) Lasso CA, Blanco-Libreros J, Sanchez-Duarte P. (Eds.). XII. Cuencas Pericontinentales de Colombia, Ecuador y Venezuela: Tipologia, biodiversidad, servicios ecosistemicos y sostenibilidad de los rios quebradas y arroyos costeros. Serie Recursos Hidrobiologicos y Pesqueros Continentales de Colombia. Bogota, Colombia. Instituto de Investigacion de Recursos Biologicos Alexander Von Humboltd (IAvH). 2015.

(9.) Farnsworth EJ, Ellison AM. Global Patterns of Pre-Dispersal Propagule Predation in Mangrove Forests, Biotropica. 1997; 29(3): 318-330.

(10.) Nagelkerken I, Blaber SJM, Bouillon S, Green P, Haywood M, Kirton LG, et al. The habitat function of mangroves for terrestrial and marine fauna: A review. Aquatic Botany. 2008;89(2):155-185. DOI: 10.1016/j.aquabot.2007.12.007.

(11.) Clunie N. Death of Mangroves: Upper Whangarei Harbour. Conservation Advisory Science Notes Wellington. 1993;32:1-9.

(12.) Osorio JA., Wingfield MJ, Roux J. A Review of factors associated with decline and death of mangroves, with particular reference to fungal pathogens. South African Journal of Botany. 2014;103: 295-301. DOI: 10.1016/j.sajb.2014.08.010.

(13.) Sanchez-Alferez A, Alvarez-Leon R, Carvalho Lopes S, Pinzon-Florian O. Aspectos fitosanitarios de los manglares del Uraba Antioqueno, Caribe Colombiano. Pan-American Journal of Aquiatic Sciences. 2009;4(3):339-346.

(14.) Blanco JF, Londono MH, Correa ID, Osorio AF, Bernal GR, Polania JH, Urrego LE. Exploracion del Golfo de Uraba 2007-2013, Cronicas de la Expedicion Antioquia. Medellin. Universidad de Antioquia. 2013;5-59

(15.) Tattar TA, Wier AM. Proposed Etiology of Cytospora rhizophorae Canker of Rhizophora mangle in Southwestern Puerto Rico. Caribbean Journal of Science. 2002;38(1/2):156-158.

(16.) De Jesus MS, Rodriguez WC, Barbosa GG, Trilles L, Wanke B, Lazera MSD, et al. Cryptococcus neoformans carried by Odontomachus bauri ants. Memorias Do Instituto Oswaldo Cruz. 2012;107(4):466-469. DOI: 10.1590/S0074-02762012000400004.

(17.) Da Costa SB, Pelli A, De Carvalho GP, Oliveira AG, Da Silva P, Teixeira MM, et al. Formigas como vetores mecanicos de microorganismos no Hospital Escola da Universidade Federal do Triangulo Mineiro. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 2006;39(6): 527-529.

(18.) Maximo HJ, Felizatti HL, Ceccato M, Cintra-Socolowski P, Beretta ALRZ. Ants as vectors of pathogenic microorganisms in a hospital in Sao Paulo county, Brazil. BMC Research Notes. 2014;7(1):554. doi.org/10.1186/1756-0500-7-554.

(19.) Moreira DDO, De Morais V, Vieira-da-Motta O, Campos-Farinha AEdeC, Tonhasca A Jr. Ants as Carriers of Antibiotic-Resistant Bacteria in Hospitals. Neotropical Entomology. 2005;34(6):999-1006. doi: 10.1590/S1519-566X2005000600017.

(20.) Olaya LA, Chacon P. Hormigas asociadas a centros hospitalarios del Valle del Cauca. XXXVI Congreso Nacional de Ciencias Biologicas, Cartagena 10-13 de Octubre, 2001. 2001;223.

(21.) Alongi DM. Paradigm Shifts in Mangrove Biology. In Perillo: GME, Wolanski E, Cahoon DR, Brinson MM. (Eds.). Coastal Wetlands: An Integrated Ecosystem Approach. Elsevier, Amsterdam. 2009; 615-640.

(22.) Feller IC, Sitnik M. Mangrove Ecology: A Manual for a Field Course. Smithsonian Institution, Washington. DC. 1996;1-135.

(23.) Villalba JC. Los Manglares en el Mundo y en Colombia-Estudio Descriptivo Basico. Boletin de La Sociedad Geografica de Colombia. Academia de Ciencias Geograficas. 2002;1-22.

(24.) Restrepo J, Espinosa S, Pino JC, Zamora A, Copete M, Rodriguez-Ramirez A et al. Informe del estado de los ambientes marinos y costeros en Colombia: Ano 2006. Capitulo III Estado del Conocimiento de Los Ecosistemas Marinos y Costeros, Estado del conocimiento de los manglares Invemar. 2007; 8: 115-137.

(25.) Gomez-Cubillos C, Licero LV, Rodriguez JA, Vasquez KY, et al. (2014). Asistir tecnicamente en la implementacion de los productos de restauracion y monitoreo de ecosistemas marinos costeros: Identificacion de las areas potenciales de restauracion ecologica. 286 En: INVEMAR. Elementos tecnicos que permitan establecer medidas de manejo, control, uso sostenible y restauracion de los ecosistemas costeros y marinos del pais. Codigo ACT-BEM-001-014. Informe tecnico final. Convenio MADS-INVEMAR No 190; 2004. http://sigma.invemar.org.co/restauracion.

(26.) Tomlinson PB. The botany of mangroves. Cambridge University Press, New York, NY. 1986; 413.

(27.) Ministerio de ambiente y desarrollo sostenible. Resolucion 1602 del 21 de diciembre de 1995 en: https://www.minambiente.gov.co/index.php/component/content/article?id=412:plantilla-bosques-biodiversidad-y-servicios-ecosistematicos-14, enero 19, 2016.

(28.) Ministerio de ambiente y desarrollo sostenible. Resolucion 020 del 9 de enero de 1996. en: http://www.minambiente.gov.co/images/BosquesBiodiversidadyServiciosEcosistemicos/pdf/Manglares/res_0020_090196.pdf. enero 19, 2016.

(29.) Ministerio de ambiente y desarrollo sostenible. Resolucion 0924 del 16 de octubre de 1997. en: http://www.minambiente.gov.co/images/BosquesBiodiversidadyServiciosEcosistemicos/pdf/Manglares/08081l_res_924_1997.pdf. enero 19, 2016.

(30.) Blanco-Libreros JF, Ortiz-Acevedo LF, Urrego LE. Reservorios de biomasa aerea y de carbono en los manglares del golfo de Uraba (Caribe colombiano). Actualidades Biologica 2015;37(103):131-141. DOI: 10.17533/udea.acbi.v37nl03a02.

(31.) Castano-Meneses G. Primeros registros de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en suelos de mangle blanco (Laguncularia racemosa) en Xcalak, Quintana Roo, Mexico. Dugesiana. 2012; 19(2):113-116.

(32.) Longino JT. The Crematogaster (Hymenoptera: Formicidae, Myrmicinae) of Costa Rica. Zootaxa. 2003;151:1-150.

(33.) Fernandez F. (ed). Introduccion a las hormigas de la region Neotropical. Instituto de Investigacion de Recursos Biologicos Alexander Von Humboldt. Bogota-Colombia. 2003; 29-398.

(34.) Pinto-Mendez M, Larios-Padilla L, Echeverry-Alcendra A, Garcia-Uruena R. Descripcion preliminar de la diversidad de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en epoca de lluvias en formaciones de manglar en la bahia de Neguanje, Parque Nacional Natural Tayrona. Santa Marta-Colombia. Intropica. 2011; 6: 63-69.

(35.) Blanco JF, Londono-Mesa M, Quan-Young L, Urrego-Giraldo L, Polania JH, Osorio A, et al. The Uraba Gulf Mangrove Expedition of Colombia. ISME/GLOMIS Electronic Journal. 2011;9 (3):8-10.

(36.) Urrego LE, Molina EC, Suarez JA. Environmental and anthropogenic influences on the distribution structure, and floristic composition of mangrove forests of the Gulf of Uraba (Colombian Caribbean). Aquatic Botany. 2014;114:42-49.

(37.) Blanco-Libreros JF. Cambios globales en los manglares del Golfo de Uraba (Colombia): entre la cambiante linea costera y la frontera agropecuaria en expansion. Actualidades Biologicas. 2016;38(104):53-70. DOI: doi.org/10.17533/udea.acbi.v38nl04a06.

(38.) Kathiresan K. Why are mangroves degrading? Current Science. 2002;S3(10): 1246-1249.

(39.) Filho CS, Tagliaro CH, Beasley CR. Seasonal abundance of the shipworm Neoteredo reynei (Bivalvia, Teredinidae) in mangrove driftwood from a northern Brazilian beach. Iheringia. Serie Zoologia. 2008;98(1):17-23. doi.org/10.1590/s0073-47212008000100002.

(40.) Aviz D, Ferreira De Mello C, Fernandes Da Silva P. Macrofauna associada as galerias de Neoteredo reynei (Bartsch, 1920) (Mollusca: Bivalvia) em troncos de Rhizophora mangle Linnaeus durante o periodo menos chuvoso, em manguezal de Sao Caetano de Odivelas, Para (costa norte do Brasil). Boletin Do Museo Paraense Emilio Goeldi. 2009;4(1):47-55.

(41.) Padilla C, Fortes MD, Duarte CM, Terrados J, Kamp-Nielsen L. Recruitment, mortality and growth of mangrove (Rhizophora sp.) seedlings in Ulugan Bay, Palawan, Philippines. Trees. 2004;18(5):589-595. DOI: 10.1007/s00468-004-0351-x.

(42.) Cole BJ. Assembly of Mangrove Ant Communities: Patterns of Geographical Distribution. Journal of Animal Ecology. 1983;52(2):339-347.

(43.) Nielsen MG, Christian K, Henriksen PG, Birkmose D. Respiration by mangrove ants Camponotus anderseni during nest submersion associated with tidal inundation in Northern Australia. Physiological Entomology. 2006;31(2):120-126. DOI: 1O.1111/j.1365-3032.2005.00492.x.

(44.) Dejean A, Durou S, Olmsted I, Snelling RR, Orivel J. Nest Site Selection by Ants in a Flooded Mexican Mangrove, with Special Reference to the Epiphytic Orchid Myrmecophilachristinae. Journal of Tropical Ecology. 2003;19(3):325-331. DOI:10.1017/S0266467403003353.

(45.) Offenberg J, Havanon S, Aksornkoae S, Macintosh DJ, Nielsen MG. Observations on the Ecology of Weaver Ants (Oecophylla smaragdina Fabricius) in a Thai Mangrove Ecosystem and Their Effect on Herbivory of Rhizophora mucronata Lam. Biotropica. 2004;36(3):344-351. DOI: 10.1646/03158.

(46.) Rodriguez J, Montoya-Lerma J, Calle Z. Primer registro de Attaphila fungicola (Blattaria: Polyphagidae) en nidos de Atta cephalotes (Hymenoptera: Myrmicinae) en Colombia. Boletin Cientifico. Centro de Museos. Museo de Historia Natural. 2013;17(1): 219-225.

(47.) Rojas P. Entomofauna asociada a los detritos de Atta mexicana (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae) en una zona arida del centro de Mexico. Acta Zoologica Mexicana. 1989;33:1-50.

(48.) Gullan PJ, Buckley RC, Ward PS. Ant-tended scale insects (Hemiptera: Coccidae: Myzolecanium) within lowland rain forest trees in Papua New Guinea. Journal of Tropical Ecology. 1993;9(1):81-91. DOI: doi.org/10.1017/S0266467400006994.

(49.) Ueda S, Quek S-P, Itioka T, Inamori K, Sato Y, Murase K, Itino, T. An ancient tripartite symbiosis of plants, ants and scale insects. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 2008;275(1649):2319-2326. Doi: 10.1098/rspb.2008.0573

(50.) Larsen KJ, Heady SE, Nault LR. Influence of ants (Hymenoptera: Formicidae) on honeydew excretion and escape behaviors in a myrmecophile, Dalbulus quinquenotatus (Homoptera: Cicadellidae), and its congeners. Journal of Insect Behavior. 1992; 5(1): 109-122.

(51.) Ouvrard D, Kondo T, Gullan PJ. Scale Insects: Major Pests and Management. Encyclopedia of Pest Management. ed: Taylor And Francis, In: Estados Unidos. 2013;l-4. DOI: 10.1081/E-EPM-120046899.

(52.) Mera YA, Gallego MC, Armbrecht I. Interacciones entre hormigas e insectos en follaje de cafetales de sol y sombra, Cauca-Colombia. Revista Colombiana de Entomologia. 2010;36(1):116-126.

53. Gomes NC, Cleary DF, Calado R, Costa R. Mangrove bacterial richness. Communicative 6 Integrative Biology. 2011;4(4):419-423. DOI: doi.org/10.4161/cib.15253.

(54.) Alfaro-Espinoza G, Ullrich MS. Bacterial N2-fixation in mangrove ecosystems: insights from a diazotroph-mangrove interaction. Frontiers in Microbiology. 2015;6:445. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00445.

(55.) Holguin G, Vazquez P, Bashan Y. The role of sediment microorganisms in the productivity, conservation, and rehabilitation of mangrove ecosystems: an overview. Biology and Fertility of Soils. 2001;33(4):265-278.

(56.) Azman A-S, Otham I, Velu SS, Chan, KG, Lee L-H. Mangrove rare actinobacteria: taxonomy, natural compound, and discovery of bioactivity. Frontiers in Microbiology. 2015;6:856. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00856.

(57.) Xu D-B, Ye W-W, Han Y, Denh Z-X, Hong K. Natural Products from Mangrove Actinomycetes. Marine Drugs. 2014; 12(5): 2590-2613. DOI: 10.3390/mdl2052590.

(58.) Trujillo ME, Riesco R, Benito P, Carro L. Endophytic Actinobacteria and the Interaction of Micromonospora and Nitrogen Fixing Plants. Frontiers in Microbiology. 2015;6. Article 1341:1-15. DOI: 10.3389/fmicb.2015.01341

(59.) Florez LV, Biedermann PH, Engl T, Kaltenpoth M. Defensive symbioses of animals with prokaryotic and eukaryotic microorganisms. Natural Product Reports. 2015;32(7); 904-936. DOI: 10.1039/c5np00010f.

(60.) Sreerag RS, Jayaprakas CA, Ragesh L, Kumar S N. Endosymbiotic Bacteria Associated with the Mealy Bug, Rhizoecus amorphophalli (Hemiptera: Pseudococcidae). International Scholarly ResearchNotices. 2014; Article ID 268491:1-8. DOI: 10.1155/2014/268491.

(61.) Douglas AE. Microbial brokers of insect-plant interactions revisited. Journal of Chemical Ecology. 2013;39(7): 952-961. DOI: 10.1007/sl0886-013-0308-x.

(62.) Li H, Medina F, Vinson SB, Coates CJ. Isolation, characterization, and molecular identification of bacteria from the red imported fire ant (Solenopsis invicta) midgut. Journal of Invertebrate Pathology. 2005;89(3):203-209. DOI: 10.1016/j.jip.2005.05.008.

(63.) Stow A, Beattie A. Chemical and genetic defenses against disease in insect societies. Brain, Behavior, and Immunity. (2008); 22(7): 1009-1013. DOI: 10.1016/j.bbi.2008.03.008.

(64.) Monteiro De Castro M, Santos Prezoto HH, Furtado Fernandes E, Correa Bueno O, Prezoto F. The ant fauna of hospitals: advancements in public health and research priorities in Brazil. Medical and Veterinary Entomology. 2015;59(l):77-83. DOI: 10.1016/j.rbe.2015.02.011

(65.) Santos Paula Fernandes dos, Fonseca Alysson Rodrigo, Sanches Newton Moreno. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como vetores de bacterias em dois hospitais do municipio de Divinopolis, Estado de Minas Gerais. Revista Da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 2009;42(5):565-569. DOI: 10.1590/S0037-86822009000500016.

(66.) Doublas AE. Multiorganismal Insects: Diversity and Function of Resident Microorganisms. Annual Review of Entomology. 2015;60:17-34. DOI: 10.1146/annurev-ento-010814-020822.

(67.) Feldhaar H, Gross R. Insects as hosts for mutualistic bacteria. International Journal of Medical Microbiology: IJMM. 2009;299(l):l-8. DOI: 10.1016/j.ijmm.2008.05.010.

(68.) Ishikawa H. Insect Symbiosis: An Introduction. En: Bourtzis, K y Miller T. (Eds.) Insect Symbiosis. United States of America; 2003. 1-22.

(69.) Carabali-Banguero DJ, Wyckhuys KAG, Montoya-Lerma J, Kondo T, Lundgren JG. Do additional sugar sources affect the degree of attendance of Dysmicoccus brevipes by the fire ant Solenopsis geminate? Entomologia Experimentalis et Applicata. 2013. 148(1): 65-73.DOI: 10.1111/eea.l2076.

(70.) Kondo T. Las Cochinillas de Colombia (Hemiptera: Coccoidea). Biota Colombiana. 2001;2(l):31-48. DOI: 10.21068/bc.v2il.88.

(71.) Miller D, Rung A, Parikh G. Scale Insects, edition 2: a tool for the identification of potential pest scales at U.S.A. ports-of-entry (Hemiptera, Sternorrhyncha, Coccoidea). Zookeys. 2014;431:61-78. DOI: 10.3897/zookeys.431.7474.

(72.) Kathiresan K. Insect foliovory in mangroves. Indian Journal of Marine Sciences. 2003;32(3):237-239.

(73.) Ozaki K, Kitamura S, Subiandoro E, Taketani A. Life history of Aulacaspis marina Takagi and Williams (Hom: Coccoidea), a new pest of mangrove plantations in Indonesia, and its damage to mangrove seedlings. Journal of Applied Entomology.1999;123(5). 281-284. DOI: 10.1046/j.l439-0418.1999.00372.x.

Direccion de los autores

Adriana Ortiz Reyes

Profesora asociada

Escuela de Biociencias, Universidad Nacional de Colombia - sede Medellin, Medellin, Colombia

adortizr@unal.edu.co

Karen Robles Lopez

Escuela de Biociencias, Universidad Nacional de Colombia -sede Medellin, Medellin, Colombia

krobles09@gmail.com

Ligia Estela Urrego Giraldo

Escuela de Biociencias, Universidad Nacional de Colombia -sede Medellin, Medellin, Colombia

leurrego@unal.edu.co

Magally Romero Tabarez

Escuela de Biociencias, Universidad Nacional de Colombia -sede Medellin, Medellin, Colombia

mromerota@unal.edu.co

Adriana Ortiz Reyes

Universidad Nacional de Colombia

Ligia Estela Urrego Giraldo

Universidad Nacional de Colombia

Karen Robles Lopez

Universidad Nacional de Colombia

Magally Romero Tabarez

Universidad Nacional de Colombia

Recibido: 22 de agosto de 2018

Aceptado: 24 de septiembre de 2018

doi: 10.25100/rc.v22i2.7925
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Author:Reyes, Adriana Ortiz; Giraldo, Ligia Estela Urrego; Lopez, Karen Robles; Tabarez, Magally Romero
Publication:Revista de Ciencias
Date:Dec 1, 2018
Words:7887
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