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Diversidad de parasitoides (hymenoptera) de moscas frugivoras (diptera: tephritoidea) en dos areas cafeteras del departamento del Tolima, Colombia.

Diversity parasitoids (hymenoptera) frugivorous flies (diptera: tephritidae) in two areas of coffee tolima region of colombia.

1. Introduccion

La fruticultura es uno de los renglones mas importantes de la apuesta exportadora colombiana, siendo las moscas de las frutas uno de sus principales problemas (Miranda 2011). Las verdaderas moscas de las frutas pertenecen a la familia Tephritidae y sus especies estan incluidas en cinco generos (Castaneda et al. 2010, Aluja 1994, Nicancio et al. 2011); las especies de moscas del genero Anastrepha conforman el principal grupo de estas plagas en Colombia, de las cuales se han registrado 47 especies en el pais (Canal 2010). En el Departamento del Tolima se han referido 24 especies de Anastrepha, siendo la zona mas diversa el area de altitud media (Castaneda et al. 2010), que en el Tolima y Colombia corresponde a la zona cafetera. Larvas y pupas de moscas de las frutas son hospederos de una variedad de parasitoides nativos y las zonas de mayor diversidad de moscas pueden ser tambien areas de gran diversidad de parasitoides (Aluja et al. 2009). Las larvas de moscas de la familia Lonchaeidae (moscas negras), tambien son frugivoras, pero su importancia no ha sido estudiada plenamente (Nicacio et al. 2011, Galeano-Olaya & Canal 2012). En Colombia apenas recientemente se han realizado estudios respecto a la diversidad del grupo en Colombia (Galeano-Olaya & Canal 2012, Whyckhuys et al. 2012).

El control biologico de moscas de las frutas ha cobrado importancia por las ventajas respecto al menor impacto ambiental, la salud humana y por la necesidad de incorporar diferentes herramientas en el manejo de estas plagas (Montoya & Cancino 2004, Montoya 2007, Montoya & Toledo 2010). Los mayores programas latinoamericanos de control biologico de moscas de las frutas hasta el momento han usado especies de parasitoides exoticos, sin embargo, los avances recientes en produccion artificial permiten pensar en el uso de especies nativas, lo cual a su vez permitiria la utilizacion del control biologico en nuevas areas (Aluja et al. 2009). Es posible pensar en el control biologico de moscas de las frutas utilizando especies de parasitoides nativos gracias a una serie de estudios que se han realizado recientemente, empezando por el reconocimiento de la diversidad de estos enemigos naturales, lo cual ha permitido reconocer las especies con mayor potencial para ser utilizadas (Aluja 1999, Aluja et al. 1999).

Ovruski et al. (2000) recopilaron la informacion sobre diversidad y distribucion de los parasitoides de moscas del genero Anastrepha en Latinoamerica; estos autores referenciaron 46 especies distribuidas en 5 familias: Braconidae (27 especies), Diapriidae (5), Figitidae (9), Eulophidae (1) y Pteromalidae (4). Para Colombia han sido registradas 22 especies en cinco familias: Braconidae (13), Diapriidae (1), Figitidae (6), Eulophidae (1) y Pteromailidae (1) (Canal 2001). En Colombia apenas existe informacion en los departamentos de Antioquia (Yepes & Velez, 1989) y Valle (Carrejo & Gonzalez, 1999) e informacion de algunas areas en Santander (Nunez et al., 2004), Narino (Portilla et al., 1994) y Cundinamarca (Sarmiento et al., 2012). Teniendo en cuenta la escasa informacion que existe en Colombia sobre la diversidad de enemigos naturales de las moscas de las frutas, se planteo en este trabajo identificar los parasitoides de moscas de las frutas, asi como informacion ecologica de las relaciones tritroficas frutal-moscas-parasitoides en dos areas cafeteras del departamento del Tolima.

2. Materiales y metodos

El estudio se realizo en el primer semestre de 1999, en los municipios de Rovira y Libano, en el Departamento del Tolima. En el municipio de Rovira el levantamiento se llevo a cabo en la cuenca del Rio Luisa, ubicada a 5 km del casco urbano de ese municipio. Las areas de muestreo estaban localizadas entre las latitudes 4[grados]15' y 4[grados]19' Norte y las longitudes 75[grados]11' y 75[grados]21' Oeste, entre las veredas La Luisa y el Diviso, cuyo rango de altitud esta entre los 1.300 y los 2.200 m, temperatura media de 19 [grados]C y precipitacion de 2.140 mm anuales (Municipio de Rovira 2007). El area de muestreo se dividio en cuatro sectores para realizar los recorridos de muestreo.

Igualmente en el municipio del Libano se muestrearon cuatro areas representativas dirigidas hacia los puntos cardinales a partir del casco urbano, con un rango altitudinal de 1.480 a 2.100 m y localizadas entre las latitudes 4[grados]48' y 5[grados]00' Norte y las longitudes 75[grados]00' y 75[grados]10' Oeste; en esta area la humedad relativa media es del 79% y la temperatura media de 20[grados]C (Municipio de El Libano 2000).

Cada dos semanas se recorria una o dos de las cuatro areas seleccionadas en cada uno de los municipios. Se colectaban del suelo o la planta, frutos posibles hospederos de moscas de las frutas, de especies silvestres y cultivadas. Tradicionalmente los levantamientos de hospederos de moscas de las frutas se han dirigido hacia frutos con pulpas carnosas, sin embargo, esa puede ser la razon por la cual apenas se conoce el hospedero para la tercera parte de especies del genero Anastrepha y es por esto que los levantamientos deberian explorar otras posibilidades como semillas o frutos secos entre otras (Aluja 1999); por esta razon en este trabajo cualquier tipo de fruto existente en campo fue considerado posible hospedero.

Los frutos se colectaron en bolsas plasticas para ser transportados al laboratorio de entomologia de la Universidad del Tolima, donde fueron pesados y contados para calcular los indices de infestacion. Posteriormente los frutos se colocaron en bandejas con vermiculita humeda como sustrato de pupacion para las larvas. Una o dos semanas despues los frutos fueron disectados y las larvas/pupas de moscas fueron transferidas a frascos de emergencia para obtener los adultos, tanto de moscas de las frutas como de parasitoides.

Las especies de Tephritidae se identificaron segun la morfologia alar y el apice del aculeus, empleando las claves taxonomicas de Korytkowsky (2004) y Steyskal (1977). Las moscas de la familia Lonchaeidae se clasificaron a nivel de genero segun las claves de McAlpine & Steyskal (1982) y las especies de Neosilba segun Galeano-Olaya & Canal (2012). Los parasitoides braconidos se identificaron segun la morfologia bucal, alar y del propodeo utilizando las claves taxonomicas de Wharton & Marsh (1977) y Canal & Zucchi (2000) y los figitidos usando la clave taxonomica de Guimaraes et al. (2000). La asociacion mosca de las frutas parasitoide se considero solamente cuando en un frasco de emergencia aparecio una especie de mosca y los parasitoides. Las plantas hospederas fueron identificadas en el Herbario Tole de la Universidad del Tolima. Los especimenes voucher estan depositados en el Museo del Laboratorio de Entomologia de la Universidad del Tolima [MEN-UT].

Para analizar los datos se determino el porcentaje de parasitismo y el indice de infestacion. Para determinar el porcentaje de parasitismo se uso la formula % P = (NP/ (NP+NM))*100, donde %P = porcentaje de parasitismo, NP = Numero de adultos de los parasitoides emergidos, NM = Numero de adultos de los Tefritoideos emergidos. El indice de infestacion fue calculado como el numero de larvas/kg de fruto para cada uno de las muestras donde se obtuvieron larvas.

3. Resultados

Se realizaron 18 muestreos en el municipio de Rovira y 17 en el municipio del Libano. En los dos municipios se colectaron en total 498 muestras de frutos, pertenecientes a 25 familias y 63 especies botanicas. En Rovira se coleccionaron 25 familias y 53 especies y en el Libano 18 familias y 35 especies. Se obtuvieron moscas en 207 muestras (41,57% del total colectado), de las cuales 51 muestras de 10 familias de plantas fueron en Rovira y 156 muestras de 7 familias en el Libano. Los parasitoides emergieron de 45 (9,03%) de las muestras colectadas (11 en Rovira y 34 en Libano), en seis especies y cinco familias botanicas en Rovira y seis especies de plantas pertenecientes a cuatro familias en el Libano (Tabla 1). En Rovira se obtuvieron moscas en 22,46% de las muestras colectadas y se obtuvieron parasitoides de 21,57% de las muestras que tenian moscas; en Libano se colectaron tefritoideos del 57,56% de las muestras de frutos y en 21,79% de las muestras de frutos que tenian moscas se encontraron parasitoides.

Los frutos hospederos pertenecen a las familias: Annonaceae, Bombacaceae, Caesalpinaceae, Caricaceae, Fabaceae, Juglandaceae, Lauraceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Rosaceae, Rubiaceae, Rutaceae y Solanaceae (Tabla 1). El porcentaje de parasitismo medio vario entre 6,59% (en anon, Annona squamosa) y 100% (en guama, Inga sp.) en el municipio de Rovira y entre 9,61% (en guayaba acida, Psidium guianense) y 100% (en yervamora, Solanum nigrum) en el Libano.

3.1 Hospederos y especies de moscas frugivoras

Las moscas emergidas de los frutos coleccionados en los dos municipios pertenecian a dos familias y cuatro generos. A la familia Tephritidae pertenecian seis especies del genero Anastrepha y la especie Toxotrypana curvicauda Gerstaecker. A la familia Lonchaeidae pertenecian nueve especies del genero Neosilba, (algunas de ellas recientemente descritas por Galeano-Olaya & Canal (2012) y dos de ellas posibles nuevas especies en fase de descripcion) y algunos ejemplares de Lonchaea sin identificar (Tabla 2). En cuanto a los resultados por municipio, en Rovira se encontraron cinco especies del genero Anastrepha, ocho especies del genero Neosilba y Lonchaea sp.; en Libano cuatro especies del genero Anastrepha, T curvicauda, cinco especies del genero Neosilba y Lonchaea sp. Se encontro una mayor diversidad de moscas de las frutas en el municipio de Rovira (14 especies vs 10 en Libano), a pesar de que se colectaron mas muestras de frutos en el Libano (271 vs 227) y que emergieron moscas de una mayor cantidad de muestras de frutos en el Libano que en Rovira (156 vs 51).

Anastrepha fraterculus (Wiedemann) fue la especie que se encontro en un mayor numero de hospederos (siete), convirtiendola en la mas polifaga de las colectadas, se encontro asociada a dos hospederos en Rovira y seis en Libano, siendo que el cafe es un hospedero comun en ambas localidades (Tabla 2). La mayor parte de los hospederos usados por A. fraterculus no son de importancia economica. De otra parte Anastrepha striata Schiner fue la especie de mosca que se colecto en mayor cantidad, aunque asociada exclusivamente a dos especies de guayabas (guayaba aciada y guayaba comun P. guajaba) (Tabla 2). Apenas en Libano y en las dos especies de guayaba A. fraterculus y A. striata compartieron una misma especie de hospedero.

Tres especies de moscas fueron comunes a los dos municipios: A. fraterculus, A. striata y Anastrepha mucronota Stone. En Rovira se encontraron las especies Anastrepha carreroi Canal y Anastrepha manizalensis Norrbom & Korytkowski, las cuales no se hallaron en el Libano; en este ultimo municipio se colecciono T. curvicauda. En el Libano se colecciono un especimen macho de Anastrepha, perteneciente al grupo pallidipennis, en una pasifloracea silvestre (, por el abultamiento poco marcado de la frente se identifico como Anastrepha velezi Norrbom y corresponde al primer registro de esta especie para el departamento del Tolima, ademas de ser un nuevo registro de hospedero de Anastrepha.

Los lonqueideos colectados representaron 30,3% de las moscas emergidas en Rovira y 8,09% en el Libano (Tabla 2) y en algunos casos fueron las unicas especies emergidas. En Rovira se colecto el mayor numero de ejemplares de lonqueideos y se encontro la mayor diversidad; en los dos municipios se encontraron ejemplares de Lonchaea.

La mayor diversidad de lonqueideos fue encontrada en cafe (Coffea arabica), a pesar que los mayores indices de infestacion se encontraron en anon. Cinco especies de Neosilba en Rovira y tres en el Libano compartieron el cafe como hospedero, ademas de A. fraterculus. Tres especies de lonqueideos infestaron anon en Rovira y las demas especies usaron un hospedero individual. Siete especies de frutos en Rovira y cinco en el Libano fueron utilizados exclusivamente por lonqueideos, apenas dos hospederos en Rovira y tres en el Libano lo fueron solo por Anastrepha. En terminos generales, a mayor numero de ejemplares de Anastrepha emergidos menor numero de lonqueideos y viceversa.

En el municipio de Rovira los indices de infestacion en los hospederos variaron de 11 a 65 larvas/kg de fruto (tabla 2), siendo el cedro (Juglans neotropica) el de menor infestacion y el zapote (Matisia cordata) el de mayor. En el Libano los indices de infestacion variaron de 0,9 a 49 larvas/kg de fruto, siendo guayaba comun la de menor infestacion y la mora (Rubus glaucus) la de mayor.

3.2 Especies de parasitoides de moscas de las frutas colectados.

Se obtuvieron 157 especimenes de parasitoides himenopteros de las muestras colectadas, la mayor parte de ellos (126) fueron obtenidos en el municipio del Libano coincidiendo no con la mayor diversidad de frutos y moscas coleccionadas, sino con el mayor numero de larvas de mosca colectadas (Tabla 3). La subfamilia Opiinae de la familia Braconidae fue la mas representativa (60,35% en Rovira y 55,55% en el Libano). El Libano presento la mayor diversidad de parasitoides (siete especies en tres familias) a pesar de tener la menor diversidad de moscas; ya en Rovira se identificaron dos familias de parasitoides con cinco especies. Microcrasis sp., Doryctobracon crawfordi (Viereck), Utetes anastrephae (Viereck) (todas Braconidae) y Aganaspis pellaranoi (Brethes) (Figitidae) fueron comunes en los dos municipios, entretanto Lopheucoila anastrephae (Rohwer) (Figitidae) se colecto apenas en Rovira. Una nueva especie del genero Doryctobracon (Braconidae), Aganaspis nordlanderi (Wharton) (Figitidae) y un Pteromalidae fueron colectados apenas en el Libano. Utetes anastrephae fue el parasitoide mas colectado en el Libano. En Rovira D. crawfordi fue el parasitoide mas comun. A. pellaranoi fue la segunda especie en cuanto a abundancia.

3.3 Relacion entre parasitoides, moscas de las frutas y plantas hospederas.

El conocimiento de las interacciones tritroficas en las relaciones de los insectos plaga, sus hospederos y sus enemigos naturales son esenciales para la seleccion de los agentes y el diseno de programas aplicados de control biologico. Las nueva especies de Doryctobracon, L. anastrephae y Pachycrepoideus vindemmiae (Rondani) fueron las especies que se encontraron asociadas a una sola especie de mosca y de planta hospedera; las demas especies de parasitoides colectadas estuvieron asociadas a mas de una especie de mosca en mas de una planta hospedera (Tabla 4).

Entretanto ningun opiineo emergio de muestras de frutos donde apenas fueron obtenidos lonqueideos; de estas muestras emergieron casi siempre figitidos y en algunas ocasiones Microcrasis sp. Por el contrario, no se obtuvieron figitidos de muestras donde apenas emergieron tefritidos (datos no presentados). Apenas se obtuvieron parasitoides en el 21,73% de las muestras que tenian moscas (Tabla 1), es decir, que la mayor parte de las muestras con moscas no fueron atacadas por parasitoides, inclusive de una misma especie de fruto hospedero, infestada con la misma mosca y en el mismo local, no siempre fueron obtenidos parasitoides.

El cafe sirvio de fruto hospedero para siete de las ocho especies de parasitoides colectadas. La guayaba, infestada con dos especies de Anastrepha y lonqueideos, sirvio de hospedero para cuatro especies de parasitoides. Los frutos de mayor tamano y de los cuales fueron obtenidos parasitoides, apenas hospedaron D. crawfordi y la nueva especie de Doryctobracon (Tabla 4), las dos caracterizadas por su ovipositor largo.

4. Discusion

En Colombia se han encontrado moscas de las frutas pertenecientes a tres generos, de los cuales las especies de Anastrepha son consideradas las de mayor importancia economica por su diversidad, distribucion y dano (Carrejo & Gonzalez 1994, Arevalo et al. 1997, Canal 2010, Castaneda et al. 2010). En el departamento del Tolima se conocen 25 especies de moscas de las frutas del genero Anstrepha (Castaneda et al. 2010 y el registro incluido en el presente trabajo) y de ellas 10 se han asociado con 17 hospederos (Castaneda et al. 2010 y los registros indicados en este trabajo), es decir, apenas se conoce el hospedero para el 40% de las moscas de las frutas registradas para el departamento. En el Tolima 19 especies de moscas de las frutas del genero Anastrepha se encuentran en el rango altitudinal muestreado en el presente trabajo (1.400 - 2.100 m) (Castaneda et al. 2010 y este trabajo).

En el levantamiento de hospederos de moscas de las frutas en Libano y Rovira se colectaron apenas 30% de las especies conocidas en el rango altitudinal. Esto ocurre con la mayor parte de las especies de Anastrepha conocidas, a pesar de los grandes esfuerzos de muestreo que se han realizado en diversas partes del continente. (Ovruski et al. 2009, Ovruski et al. 2000). El hallazgo de hospederos de moscas de las frutas puede significar tambien el encuentro de nuevas especies de enemigos naturales, como ocurre con la especie de Doryctobracon encontrada en este levantamiento, y como ha sucedido en otros levantamientos de parasitoides en areas poco intervenidas donde se han registrado especies aun no descritas (Canal & Zucchi 2000, Silva et al. 2011).

Los porcentajes de parasitismo encontrados en este trabajo concuerdan con aquellos encontrados en la literatura nacional e internacional; igualmente siempre se encuentran mayores valores de parasitismo y diversidad en frutos de menor tamano, ya que en este tipo de frutos las larvas son mas expuestas a las hembras de los parasitoides y a un mayor numero de especies que incluyen especies de ovipositor largo (de genero Doryctobracon por ejemplo) o especies de ovipositor corto (como las del genero Utetes). (Sarmiento et al. 2012, Marinho et al. 2009, Ovruski et al. 2004, Sivinsky 1991).

La diversidad de especies de moscas de las frutas en zonas cafeteras colombianas apenas se encuentran referidas para Antioquia donde Yepes & Velez (1989) identificaron 17 frutos hospederos y Arevalo et al. (1997) reportaron 19 especies de moscas de las frutas. En otros Departamentos Portilla et al. (1994) en Narino y Nunez et al. (2004) en Santander hicieron levantamientos de parasitoides de moscas de las frutas en areas cefeteras, pero sus colectas fueron dirigidas apenas a cafe en el primer caso y a cafe y guayaba en el segundo caso, por lo cual la diversidad de moscas es menor a la referida en este trabajo. Sarmiento et al. (2012) realizaron levantamientos en tres muncipios de Cundinamarca, donde al parecer en uno de ellos se incluyo un area cafetera, sin embargo las colectas fueron dirigidas apenas a tres hospedereos y se registraron tres especies de Anastrepha. En otros levantamientos de moscas de las frutas en Colombia (Carrejo & Gonzalez 1994; Martinez & Serna 2005 y Martinez 2007), no se hizo referencia sobre la colecta en areas cafeteras.

Se identificaron 10 hospederos de Anastrepha en la zona cafetera del Tolima, a pesar de haber realizado un muestreo de todos los frutos disponibles en campo al momento de la colecta (Tabla 1). Referente a las especies de Anastrepha en Libano y Rovira, el cafe fue parasitado solamente por A. fraterculus, como en Santander (Nunez et al. 2004) y fue tambien la unica especie de Anastrepha obtenida de cafe en Antioquia y Narino, donde compartio hospedero con C. capitata (Portilla et al. 1994, Yepes y Velez 1989), pero a diferencia de los resultados de Sarmiento et al. (2012) donde el cafe fue parasitado tambien por A. obliqua. Probablemente la altitud a la cual se colecto y la presencia de hospederos regulares de A. obliqua (hobo, Spondias mombin), explican la existencia de la relacion poco comun en Colombia entre A. obliqua y el cafe en las areas de Cundinamarca estudiadas por Sarmiento et al. (2012). La distribucion altitudinal de esta especie parece estar asociada a la presencia de hospederos (Castaneda et al. 2010) y el uso del cafe puede ser alternativo segun la disponibilidad de su hospedero primario.

Son comunes a todos los levantamientos en zona cafetera la predominancia de las especies A. fraterculus y A. striata. La primera especie se asocia principalmente al cafe y ocasionalmente a guayaba y otros hospederos (Yepes y Velez 1989, Portilla et al. 1994, Nunez et al. 2004, Castaneda et al. 2010), los resultados diferentes fueron los obtenidos por Sarmiento et al. (2012), donde A. obliqua fue la especie predominante, sin embargo, por la alta presencia de hobo, una planta de clima mas calido, es probable que la zona muestreada corresponda en realidad a zona marginal baja para la produccion de cafe. Para las zonas cafeteras la segunda especie, A. striata, siempre se asocia con los diferentes tipos de guayaba existentes, donde ocasionalmente comparte hospedero con A. fraterculus; solamente en el Tolima existen algunos reportes de uso ocasional del cafe por A. striata (Castaneda et al. 2010). Las anteriores especies de Anastrepha (A. fraterculus, A. obliqua y A. striata) son conocidas por su polifagia (Aluja et al. 2003) y es la razon por la cual siempre son coleccionadas en cada uno de los trabajos realizados; las demas especies encontradas son especies al parecer monofagas u oligofagas y su presencia esta relacionada con la presencia del hospedero natural, tal como ocurre con otras especies colectadas en los otros trabajos de areas cafeteras (Yepes & Velez 1989, Castaneda et al. 2010).

Se encontraron 19 especies botanicas hospederas de moscas negras (Lonchaeidae) y de 11 de estas especies emergieron solo moscas de esta familia, indicando que estos insectos son fitofagos primarios de plantas (frutos en este caso). Este grupo de insectos ha sido ampliamente ignorado en los levantamientos colombianos de moscas asociados a frutos, apenas Yepes & Velez (1989) presentaron la diversidad de lonqueideos en un levantamiento de moscas asociadas a frutos en Antioquia y presentan datos sobre sus parasitoides. Recientemente se han realizado trabajos de diversidad de lonqueideos asociados a flores y frutos de pasifloraceas (Delgado et al. 2010, Castro et al. 2012, Wyckhuys et al. 2012). En otros paises, particularmente en Brasil, ya son amplios los estudios de biodiversidad y relaciones troficas sobre este grupo de insectos que al parecer tienen la capacidad de ser fitofagos primarios en frutos (revision en Uchoa 2012).

En lo referente a la dinamica de uso de hospederos, en el presente trabajo las especies de lonqueideos estuvieron asociados a frutos individualmente (una especie asociada a un hospedero), mas de una especie de lonqueideos por hospedero o compartiendo el recurso con cualquiera de las especies de Anastrepha. Sin embargo, a pesar que la diversidad de lonqueideos fue mayor que la diversidad de tefritideos, los lonqueideos representaron apenas el 30,30 y 8,09% de las moscas emergidas en Rovira y Libano respectivamente, indicando que a pesar de su diversidad y capacidad de ser parasito primario, sus poblaciones en frutos son mucho menores que las de Anastrepha, en realidad no se conoce como es la dinamica de uso del fruto hospedero compartido por moscas de los dos generos. La verdadera importancia economica de los lonqueideos debe ser estudiada en referencia a su capacidad de ser plagas primarias y en lo referente al tamano y dinamica de sus poblaciones, sin embargo aspectos de su biologia y ecologia son casi desconocidos. Fueron mas los casos de hospederos compartidos entre especies de lonqueideos, o entre lonqueideos y especies de Anastrepha que entre especies de Tephritidae, es decir, al parecer las especies de Anastrepha aceptan menos la competencia de especies relacionadas que los lonqueideos.

Son pocos los levantamientos en Colombia de parasitoides de moscas de las frutas, apenas existen referencias de Antioquia (Yepez & Velez 1989), Valle del Cauca (Carrejo & Gonzalez 1999) y Cundinamarca (Sarmiento et al. 2012), ademas de algunas referencias individuales en Narino (Portilla et al. 1994) y Santander (Nunez et al. 2004). La diversidad de parasitoides de moscas de las frutas colectadas en Colombia fue resumido en una publicacion informal (Canal 2001); esta informacion esta actualizada en el presente trabajo (Tabla 5). En Colombia se conocen cinco familias, 16 generos y 24 especies de controladores biologicos de tefrftidos.

En el presente trabajo se coleccionaron parasitoides pertenecientes a tres familias de Hymenoptera ya registradas anteriormente (Ovruski et al. 2000). La mayor parte de los parasitoides colectados pertenecen a la subfamilia Opiinae; en todos los levantamientos realizados en Colombia o en otros paises, la mayor parte de los ejemplares coleccionados siempre pertenecen a esta subfamilia. El grupo de especies encontrados en este trabajo junto con los referidos por Ovruski et al. (2000) son conocidos como parasitoides de Tephritidae (Canal y Zucchi 2000). El segundo grupo en importancia fueron las especies de Figitidae, las cuales tambien representan el segundo grupo en todos los trabajos de coleccion de parasitoides de moscas de las frutas, entretanto, Uchoa-Fernandez et al. (2003) separaron las larvas colectadas en varios frutos y encontraron que de las larvas de Tephritidae apenas emergieron parasitoides de la subfamilia Opiinae y de las larvas de Lonchaeidae apenas emergieron parasitoides de la famillia Figitidae; esta informacion fue corroborada tambien en los trabajos de Nicacio et al. (2011), donde se separaron las larvas de Tephritidae y Lonchaeidae. Por otro lado, Ovruski et al. (2004) separando pupas de A. fraterculus y C. capitata encontraron parasitismo de estos tefritidos por figitidos. En este trabajo, cuando apenas emergieron lonqueideos solo se obtuvieron figitidos y apenas opiineos emergieron de muestras de donde apenas emergieron tefritidos, sin embargo, aqui no se separaron larvas como en los trabajos de Uchoa-Fernandez et al. (2003) o Nicacio et al. (2011). Aunque trabajos en laboratorio muestran la capacidad de los figitidos para parasitar tefritidos (Aluja et al. 2009), es posible que en condiciones naturales del neotropico estas especies tengan preferencia por lonqueideos.

El parasitoide mas comun en este levantamiento fue U. anastrephae (Braconidae), el cual emergio de tres frutos hospederos, donde se encontraron dos especies de Anastrepha y lonqueideos. Esta especie se distribuye desde Mexico hasta Argentina y es una especie comun en los levantamientos de este grupo de insectos, particularmente cuando se colectan frutos pequenos o medianos. En Colombia se colecto en Antioquia, Santander y Cundinamarca (Yepes & Velez 1989, Nunez et al. 2004, Sarmiento et al. 2012), pero no se encontro en el Valle (Carrejo & Gonzalez 1999) ni en Narino (Portilla et al. 1994). La segunda especie mas comun fue Doryctobracon crawfordi, el cual emergio de tres especies de frutos hospederos que fueron parasitados por tres especies de Anastrepha, ademas de lonqueideos; esta especie tambien es un parasitoide de amplia distribucion en Latinoamerica, desde USA hasta Argentina, pero con preferencia hacia areas no tan calidas (Aluja et al. 2009); en Colombia se ha reportado en las areas cafeteras de Antioquia, Santander y Narino (Yepes & Velez 1989, Nunez et al. 2004, Portilla et al. 1994) y Sarmiento et al. (2012) colectaron apenas un ejemplar en Cundinamarca. No se encontro en los levantamientos del Valle del Cauca. Entre los figitidos, Aganaspis pelleranoi es un parasitoide comun en los levantamientos de moscas de las frutas en Latinoamerica (Guimaraes & Zucchi 2000). Los figitidos se caracterizan por buscar las larvas a traves de heridas en los frutos y las parasitan penetrando al interior de estas ultimas (Guimaraes & Zucchi 2000); A. pelleranoi tambien se ha encontrado en Colombia en Antioquia (Yepes & Velez 1989), Santander (Nunez et al. 2004) y Cundinamarca (Sarmiento et al. 2012).

Por primera vez se refiere Aganaspis nordlanderi y Lopheucolia anastrephae para Colombia. La primera de ellas habia sido referida apenas para Brasil y Costa Rica y la segunda ha sido referida en Panama, Mexico, Argentina, Brasil y Trinidad (Ovrusky et al. 2000).

Segun Aluja et al. (2009) los parasitoides nativos podrian llegar a ser utilizados con exito en el manejo de moscas de las frutas. En el caso de la zona cafetera colombiana el parasitoide con mayor potencial seria D. crawfordi dada su adaptacion a la zona, su asociacion con varias especies de moscas y su caracteristica morfologica de poseer ovipositor largo. Especies de frutales de la familia Passifloracea son importantes economicamente en la zona de altitud media colombiana y sus principales plagas son moscas de la familila Lonchaeidae (Whyckhyus et al. 2012); para estos cultivos deberian ser explorados parasitoides figitidos como A. pelleranoi.

5. Conclusiones

En las zonas cafeteras del departamento del Tolima los niveles naturales de parasitismo de moscas frugivoras son bajos, pero similares a los encontrados en otras regiones del mundo.

Es bajo el porcentaje de especies botanicas que hospedaron moscas frugivoras y la mayor parte de los frutos hospederos pueden albergar a mas de una especie de mosca, sin embargo, las especies de Anastrepha tienden a ser mas solitarias en el uso del fruto hospedero.

La mayor diversidad de moscas frugivoras son de la familia Lonchaeidae y estas pueden ser parasitas primarias de frutos, sin embargo, la mayor cantidad de individuos y los mayores indices de infestacion de frutos son causados por especies de Anastrepha.

Se identificaron ocho especies de parasitoides de moscas frugivoras, pertenecientes a tres familias de Hymenoptera. La abundancia de parasitoides esta relacionada con la abundancia de larvas de moscas frugivoras.

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento al Comite Departamental de Cafeteros del Tolima y al Fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima por la financiacion del trabajo. Igualmente, a dos revisores anonimos por su esfuerzo en mejorar el manuscrito.

Referencias bibliograficas

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Fecha de recepcion

Dia/mes/ano

03/06/2013

Fecha de aprobacion

Dia/mes/ano

15/08/2013

Freddy Mauricio Ruiz-Hurtado (1,2), Jose Hember Ramirez-Quimbayo (1,2), Bladismir Rojas-Plazas (1), Pedro Edgar Galeano-Olaya (1), Nelson Augusto Canal (1) *.

(1) Universidad del Tolima, Grupo de Investigacion en Moscas de las Frutas, Barrio Santa Elena, CP. 73000-6299, Ibague. Tolima. Colombia.

(2) Grupo de Investigacion Ecodesarrollo-IDEAD. Instituto de Educacion a Distancia, Universidad del Tolima, Barrio Santa Elena, CP. 73000-6299, Ibague. Tolima. Colombia.

* nacanal@ut.edu.co
Tabla 1. Muestras de frutos colectados en los municipios de
Libano y Rovira, departamento del Tolima, posibles hospederos
de moscas frugivoras (TepMtoidea) y sus parasitoides. Ano 1999

No    Familia           Nombre Cientifico         Nombre Vulgar

1     Anacardiaceae     Toxicodendron sp.         Pedro Hernandez
2                       Manguifera indica L.      Mango
3     Annonaceae        Annona cherifolia         Chirimoya
4                       Annona muricata           Guanabana
5                       Annona squamosa           Anon
6     Bombacaceae       Matisia cordata           Zapote
7     Caesalpinaceae    Senna spectabilis         Vainillo
8     Caricaceae        Carica sp.                Papayuela
9                       Carica papaya             Papaya
10    Cucurbitaceae     Melithria sp.             Meloncillo
11                      Momordica sp              Amargoso
12                      Sechium edule             Cidra
13                      Cucumis sp.               Pepinillo
                                                  silvestre
14                      Sevillea pendula          Pepinillo
15    Euphorbiaceae     Mannihot dulcis           Yuca
16                      Acalypha sp.              Borlas
17                      Ricinus comunis           Higuerilla
18    Fabaceae          Mucuma sp.                Corderitos
19                      Erythrina edulis          Chachafruto
20                      Cajanus cajan             Guandus
21    Graminea          Canna glauca              Bandera de Uribe
22    Juglandaceae      Juglans neotropica        Cedro
23    Lauraceae         Persea americana          Aguacate
24                      Persea coerulea           Laurel
25    Melastomataceae   Clidemia hirta            Bolas de gato
26    Mimosaceae        Inga sp.                  Guama
27    Moraceae          Ficus dendrocida          Caucho
28    Myrsinaceae       Rapanea guyanensis        Cucharo
29    Myrtaceae         Psidium guianense         Guayaba acida
30                      Psidium guajaba           Guayaba
31    Palmaceae         sin identificar           Bolinillo, palma
32    Passifloraceae    Passiflora maliformis     Gulupa
33                      Pass iflora sp.           Batata aerea
34                      Passiflora                Badea
                        quadrangular is L.
35                      Passiflora edulis         Maracuya
36                      Passiflora tripartita     Curuba
                        var. mollissima Kunth.
37    Portulacaceae     portulacca oleracea       Verdolaga
38    Rosaceae          Rosa sp.                  Rosa
39                      Rubus urticaefolius       Mora pajarito
40                      Rubus glaucus             Mora de castilla
41    Rubiaceae         Caflea arabiga            Cafe
42                      Coccocypselum hirsutum    Fruto azul
43    Rutaceae          Citrus cinensis           Naranja
44                      Citrus nobilis            Mandarina
45                      Citrus sp.                Limon tahiti
46                      Citrus limon.             Limon pajarito
47                      Citrus aurantium          Naranja agria
48                      Citrus sp.                Limon mandarina
49                      Citrus limita             Lima
50    Solanaceae        Solanum sp.               Tomate de arbol
                                                  silvestre
51                      Lycopersicum sculentum    Tomate chonto
52                      Solanum nudum             Cucubo
53                      Capsicun frutescens       Aji pajarito
54                      Ciphomandra betacea       Tomate de arbol
55                      Solanum quitoense         Lulo chicheperro
56                      Capsicum sp.              Solanacea vanega
57                      Solanum nigrum            Yervamora
58                      Solanum americanum        Yervamora
59                      Brunfencia grandiflora    Monaca
60                      Solanum quitoense         Lulo de castilla
61    Sterculiaceae     Theobroma cacao           Cacao
62    Verbenaceae       Lantana trifolio          Uva silvestre
63                      Lantana camara            Venturosa

TOTAL

                                        Muestras      Muestras
                            No.           con           con
                          Muestras       Moscas     Parasitoides

No    Familia            R      L      R      L      R      L

1     Anacardiaceae      1      0      0      0      0      0
2                        1      1      0      0      0      0
3     Annonaceae         1      1      0      0      0      0
4                        2      1      0      0      0      0
5                        4      0      4      0      3      0
6     Bombacaceae        1      16     1      15     0      5
7     Caesalpinaceae     6      0      2      0      0      0
8     Caricaceae         0      6      0      4      0      0
9                        2      4      0      1      0      0
10    Cucurbitaceae      2      0      0      0      0      0
11                       5      0      0      0      0      0
12                       8      3      0      0      0      0
13                       0      2      0      0      0      0
14                       3      0      0      0      0      0
15    Euphorbiaceae      0      1      0      0      0      0
16                       1      0      0      0      0      0
17                       3      0      0      0      0      0
18    Fabaceae           2      0      0      0      0      0
19                       5      1      0      0      0      0
20                       2      0      1      0      0      0
21    Graminea           1      0      0      0      0      0
22    Juglandaceae       5      0      3      0      0      0
23    Lauraceae          7      7      1      0      0      0
24                       1      0      0      0      0      0
25    Melastomataceae    2      4      0      0      0      0
26    Mimosaceae         9      2      0      0      1      0
27    Moraceae           4      0      0      0      0      0
28    Myrsinaceae        1      0      0      0      0      0
29    Myrtaceae          0      14     0      14     0      2
30                       24     53     18     52     2      2
31    Palmaceae          3      0      0      0      0      0
32    Passifloraceae     2      2      0      0      0      0
33                       0      2      0      0      0      0
34                       2      0      0      0      0      0
35                       4      1      1      0      0      0
36                       1      0      0      0      0      0
37    Portulacaceae      2      0      0      0      0      0
38    Rosaceae           3      0      0      0      0      0
39                       5      2      0      0      0      0
40                       2      13     0      8      0      0
41    Rubiaceae          17     44     10     43     3      24
42                       0      3      0      0      0      0
43    Rutaceae           8      24     0      0      0      0
44                       3      8      0      1      0      0
45                       8      0      0      0      0      0
46                       3      0      0      0      0      0
47                       3      2      0      0      0      0
48                       0      6      0      0      0      0
49                       6      5      0      0      0      0
50    Solanaceae         2      0      0      0      0      0
51                       0      2      0      0      0      0
52                       2      0      1      0      0      0
53                       7      2      2      1      1      1
54                       7      17     3      11     1      0
55                       9      0      2      0      0      0
56                       4      0      0      0      0      0
57                       0      8      0      4      0      0
58                       6      0      1      0      0      0
59                       0      5      0      2      0      0
60                       3      5      1      0      0      0
61    Sterculiaceae      3      1      0      0      0      0
62    Verbenaceae        1      0      0      0      0      0
63                       8      3      0      0      0      0

TOTAL                   227    271     51    156     11     34

                            No.            No.
                          Moscas       Parasitoides

No    Familia            R       L      R       L

1     Anacardiaceae
2
3     Annonaceae
4
5                       156             6
6     Bombacaceae        11     220            23
7     Caesalpinaceae     9
8     Caricaceae                16              0
9                                8              0
10    Cucurbitaceae
11
12
13
14
15    Euphorbiaceae
16
17
18    Fabaceae
19
20                       1
21    Graminea
22    Juglandaceae      172
23    Lauraceae          4       3
24
25    Melastomataceae
26    Mimosaceae                        2
27    Moraceae
28    Myrsinaceae
29    Myrtaceae                 122             3
30                      235     934     8       6
31    Palmaceae
32    Passifloraceae
33                               1              0
34
35                       18
36
37    Portulacaceae
38    Rosaceae
39
40                              56              0
41    Rubiaceae          52     732     13     89
42
43    Rutaceae                   4
44                               4
45
46
47
48
49
50    Solanaceae
51
52                       4
53                       6       7      1       4
54                       16     44      1
55                       7
56
57                               2              1
58                       2
59                               9
60
61    Sterculiaceae
62    Verbenaceae
63

TOTAL                   693    2162     31     126

                                                 %
                         % Parasitismo       parasitismo
                              medio            maximo

No    Familia             R         L        R        L

1     Anacardiaceae
2
3     Annonaceae
4
5                        6,59              10,71
6     Bombacaceae                 37,67             83,33
7     Caesalpinaceae
8     Caricaceae
9
10    Cucurbitaceae
11
12
13
14
15    Euphorbiaceae
16
17
18    Fabaceae
19
20
21    Graminea
22    Juglandaceae
23    Lauraceae
24
25    Melastomataceae
26    Mimosaceae         100                100
27    Moraceae
28    Myrsinaceae
29    Myrtaceae                   9.605             13,33
30                       15,8    16.405    16,22    21,05
31    Palmaceae
32    Passifloraceae
33
34
35
36
37    Portulacaceae
38    Rosaceae
39
40
41    Rubiaceae         29,21     23,58    47,62     100
42
43    Rutaceae
44
45
46
47
48
49
50    Solanaceae
51
52
53                        50      36,36      50     36,36
54                      33,33              33,33
55
56
57                                 100               100
58
59
60
61    Sterculiaceae
62    Verbenaceae
63

TOTAL

Tabla 2. Hospederos y especies de moscas frugivoras (Tephritoidea)
en los municipios de Rovira y el Libano Tolima. Ano 1999

                            ROVIRA

Hospedero         Peso g      No          Especies         No
                            Frutos      Tephritidae      Moscas

Coffea arabica    2243      1731      A.fraterculus      39

Solanum           355       0         A.fraterculus      4
nudum

Psidium           7031      84        A. striata         233
guajaba

Juglans           2590      28        A.                 170
neotropica                            manizalensis

Matisia           650       2         A. mucronota       11
cordata

Annona            1374      26        A. carreroi        26
squamosa

Persea            392       1
americana

Capsicun          430       0
frutescens

Cajanus cajan     128       108

Solanum           185       10
quitoense

Passiflora        198       6
edulis

Cyphomandra       1032      15
betacea

Senna             510       28
spectabilis

Solanum           107       1
americanum

TOTAL             17330     2045                         483

                  * Solo se obtuvieron hembras
                  que no pueden ser identificadas

                  ROVIRA

Hospedero         # Larvas        No             Especies
                    / Kg      Lonchaeidae      Lonchaeidae
                    Fruto

Coffea arabica    17.387      13            Neosilba bifida,
                                            N. certa, N.
                                            pseudopendula,
                                            N. plana, N.
                                            batesi, Neosilba
                                            sp. *

Solanum           11.268
nudum

Psidium           33.139      2
guajaba

Juglans           65.637      2             Neosilba n sp. 2
neotropica

Matisia           16.923
cordata

Annona            18.923      130           N. plana, N.
squamosa                                    certa, N. orbata,
                                            Neosilba sp. *

Persea                        4
americana

Capsicun                      6             Lonchaea sp.,
frutescens                                  Neosilba sp. *

Cajanus cajan                 1

Solanum                       7
quitoense

Passiflora                    18            Neosilba sp. Pos
edulis                                      parva

Cyphomandra                   16            Neosilba n sp. 1
betacea

Senna                         9
spectabilis

Solanum                       2
americanum

TOTAL                         210

                  * Solo se obtuvieron hembras
                  que no pueden ser identificadas

                            LIBANO

Hospedero         Peso g      No          Especies         No
                            Frutos      Tephritidae      Moscas

Persea            3,584     14
americana

Capsicum          176       269       A.fraterculus      7
frutescens

Coffea arabica    18,261    10,573    A.fraterculus      668

Psidium           8,064     80        A. striata y A.    122
guianense                             fraterculus

Psidium           18,609    397       A. striata y A.    924
guajaba                               fraterculus

Citrus nobilis    2,209     23        A.fraterculus      2

Brunfencia        1,233     900
grandiflora

Rubus glaucus     2,845     617       A.fraterculus      34

Citrus cinensis   6,032     52

Carica papaya     8,11      33        Toxotrypana        8
                                      curvicauda

Carica sp.

Cyphomandra       4,106     77                           7
betacea

Solanum           826       2,302                        0
americanum

Matisia           17,625    51        A. mucronota       214
cordata

Passiflora sp.    85        6         A. velezi          1

TOTAL             88,866    19,432                       1,986

                  LIBANO

Hospedero         # Larvas        No             Especies
                    / Kg      Lonchaeidae      Lonchaeidae
                    Fruto

Persea                        3
americana

Capsicum          39.773
frutescens

Coffea arabica    36.581      64            N. certa, N.
                                            seudopendula,
                                            Neosilba sp. *

Psidium           15.129                    N. bifida
guianense

Psidium           49.653      10
guajaba

Citrus nobilis    0,905       2             N. batesi

Brunfencia        0,000       9
grandiflora

Rubus glaucus     11.951      22

Citrus cinensis   0,000       4             N. parva

Carica papaya     0,986

Carica sp.                    16            Lonchaea s.p.

Cyphomandra       1.705       37            Neosilba s.p.
betacea

Solanum           0,000       2             Neosilba s.p.
americanum

Matisia           12.142      6             N. batesi
cordata

Passiflora sp.    0,01

TOTAL                         175

Tabla 3. Especies de parasitoides de moscas frugivoras
(Tepliritoidea) obtenidos en dos municipio cafeteros
del departamento del Tolima

                                  ROVIRA
                                                   No.
Familia         Subfamilia    Especie           Ejemplares     %

Braconidae       Alysiinae    Microcrasis sp.       3         9,68
(70,97)
                  Opiinae     Doryctobracon         13       41,94
                              crawfordii

                              Utetes                6        19,35
                              anastrephae

Figitidae       Eucoilinae    Aganaspis             8        25,81
(29,03)                       pellaranoi

                              Lopheucoila           1         3,22
                              anastrephae

TOTAL                                               31         100

                                  LIBANO

                                                   No.
Familia         Subfamilia    Especie           Ejemplares     %

Braconidae       Alysiinae    Microcasis sp.        24       19,05
(75,60)          (19,048)

                              Utetes                31       24,60
                              anastrephae
                              (Viereck 1913)

                  Opiinae     Doryctobracom         15       11,90
                  (55,55)     crawfordii

                              Doryctobracom         24       19,05
                              n sp.

Figitidae       Eucoilinae    Aganaspis             16       12,70
(21,43)          (21,428)     nordlanderi
                              (wharton 1998)

                              Aganaspis             11        8,73
                              pelleranoi
                              (Brethes 1924)

Pteromalidae                  Pachvcrepoideus       5         3,97
(3,97)                        vindaemiae

TOTAL                                              126         100

Tabla 4. Relaciones troficas de especies de parasitoides,
moscas de las frutas y plantas hospederas en dos areas
cafeteras del departamento del Tolima

                           ROVIRA

Parasitoide                Mosca            Frutal Hospedero

Microcasis sp.     Lonchaea sp.             Capsicun frutescens,
                                            Inga sp.

Dorvctobracon      A. striata               Annona squamosa,
crcrwfordi                                  Psidium guajaba
                   A. carreroi

                   N. plana, N. bifida,
                   N. pseudopendula, N.
                   certa, N. batesi

Utetes             A. fraterculus           Coffea arabica y
anastrephae                                 Cyphomandra betacea
                   A. striata

                   N. bifida

Aganaspis          A. striata               Annona squamosa,
pelleranoi                                  Psidium guajaba y
                   A. fraterculus           Coffea arabica

                   Lonchaeidos

Lopheucoila        Lonchaeidos              Coffea arabica
anastrephae

                           LIBANO

Parasitoide                Mosca            Frutal Hospedero

Microcasis sp.     A. fraterculus
                                            Coffea arabica
                   Neo silba sp., A.
                   pseudopendula

Dorictobracon      A. fraterculus           Coffea arabica y
crawfordi                                   Psidium guajaba
                   A. striata

                   Neo silba sp.

Utetes             A. fraterculus           Coffea arabica y
anastrephae                                 Psidium guajaba
                   A. striata

                   N. certa

Aganaspis          A. fraterculus           Coffea arabica,
pelleranoi                                  Psidium guajaba y
                   A. striata               Capsicun frutescens

                   N. certa, N. bifida

Aganaspis          A. fraterculus           Coffea arabica,
nordlanderi                                 Psidium guajaba y
                   A. striata               Capsicun frutescens

                   Neo silba sp.

Dorictobracon      A. mucronota             Matisia cordata
n sp.

Pachycrepoideus    A. fraterculus           Coffea arabica
vindaemiae

Tabla 5. Especies de parasitoides de moscas de las frutas
en Colombia y especies de Anastrepha hospederas

Familia        Especie              Mosca hospedera

               Doryctobracon        Anastrepha obliqua, A.
               areolatus            leptozona, A. coronilli, A.
                                    pickeli, A. velezi.

               Doryctobracon        Anastrepha sp., A.
               brasiliensis         distincta.

               Doryctobracon        Anastrepha fraterculus,
               crawfordii           A. striata, A. ornata, A.
                                    manizalensis, Ceratitis
                                    capitata.

               Doryctobracon        A. striata, A. serpentina,
               zeteki               A. leptozona, A. mucronota
                                    (como A. nunezae).

Braconidae.    Doryctobracon        Anastrepha mucronota.
               n. sp.

               Doryctobracon        Anastrepha sp., A.
               sp.                  fraterculus.

               Alysia sp.           Anastrepha sp.

               Opius sp.            A. fraterculus, A.
                                    leptozona.

               Opius bellus         A. obliqua.

               Utetes               Anastrepha sp., A.
               anastrephae          fraterculus, A. striata,
                                    Ceratitis capitata.

               Phaenocarpa          A. distincta.
               pericarpa

               Asobara              A. velezi
               anastrephae

               Microcrasis sp.      A. fraterculus, Ceratitis
                                    capitata.

               Idiastra sp.         A. fraterculus.

               Lopheucoila sp.      Anastrepha sp.

               Lopheucoila          A. fraterculus
               anastrephae

               Pseudocoila sp.      A. striata.

Figitidae.     Aganaspis            A. obliqua, A. striata, A.
               pelleranoi           fraterculus.

               A. nordlanderi       A. fraterculus

               Aganaspis sp.        A. leptozona.

               Odontosema           A. fraterculus; A. striata
               anastrephae

               Trybliographa sp.    A. striata, A. fraterculus.

Eulophidae     Aceratoneuromya      A. striata, A. fraterculus.
               indica

Diapriidae     Trichopria sp.       A. striata, A. fraterculus.

Pteromalidae   Pachycrepoideus      A. fraterculus.
               vindemmiae

Familia        Especie              Fuente

               Doryctobracon        Posada & Garcia, 1976;
               areolatus            Carrejo & Gonzalez, 1999;
                                    Yepes & Velez, 1989

               Doryctobracon        Posada & Garcia, 1976.
               brasiliensis

               Doryctobracon        Posada & Garcia, 1976;
               crawfordii           Yepes & Velez, 1989;
                                    Portilla et al. 1994; Este
                                    trabajo.

               Doryctobracon        Posada & Garcia, 1976;
               zeteki
                                    Carrejo & Gonzalez, 1999.

Braconidae.    Doryctobracon        Este trabajo.
               n. sp.

               Doryctobracon        Posada & Garcia, 1976.
               sp.

               Alysia sp.           Posada & Garcia, 1976.

               Opius sp.            Posada & Garcia, 1976.

               Opius bellus         Sarmiento et al. 2012

               Utetes               Yepes & Velez, 1989;
               anastrephae          Portilla et al. 1994; Este
                                    trabajo-

               Phaenocarpa          Carrejo & Gonzalez, 1999.
               pericarpa

               Asobara              Yepes & Velez, 1989.
               anastrephae

               Microcrasis sp.      Yepes & Velez, 1989,
                                    Portilla et al. 1994.

               Idiastra sp.         Posada & Garcia, 1976.

               Lopheucoila sp.      Posada & Garcia, 1976.

               Lopheucoila          Este trabajo.
               anastrephae

               Pseudocoila sp.      Posada & Garcia, 1976.

Figitidae.     Aganaspis            Yepes & Velez, 1989; Este
               pelleranoi           trabajo.

               A. nordlanderi       Este trabajo.

               Aganaspis sp.        Carrejo & Gonzalez, 1999.

               Odontosema           Nunez et al. 2004
               anastrephae

               Trybliographa sp.    Olarte, 1988.

Eulophidae     Aceratoneuromya      Olarte, 1988; Yepes &
               indica               Velez, 1989.

Diapriidae     Trichopria sp.       Olarte, 1988.

Pteromalidae   Pachycrepoideus      Este trabajo.
               vindemmiae
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Title Annotation:Ciencias-Biologicas
Author:Ruiz-Hurtado, Freddy Mauricio; Ramirez-Quimbayo, Jose Hember; Rojas-Plazas, Bladismir; Galeano-Olaya
Publication:Revista Tumbaga
Date:Dec 1, 2013
Words:9060
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