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Diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) asociadas a un agroecosistema cafetero de sombra (Curiti, Santander).

Diversity of diurnal butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea) associated with a shade coffee agroecosystem (Curiti, Santander)

Introduccion

En Latinoamerica se tienen cerca de cinco millones de hectareas de cultivos de cafe (FAO 2015) representando este una de las actividades agropecuarias mas importantes para paises como Mexico, Brasil y Colombia (Perfecto et al. 2005). Desde el siglo XIX, Colombia cuenta con una actividad cafetera como principal producto de exportacion y es uno de los principales cultivos esenciales en el desarrollo economico del pais (Lozano y Yoshida 2008) alcanzando entre 772.000 y 949.000 ha sembradas de cafe en 22 departamentos (Federacion Nacional de Cafeteros de Colombia 2009; FAO 2015).

Moguel y Toledo (1999) clasificaron los sistemas de produccion de cafe segun su complejidad, la estructura de la vegetacion y como se va reduciendo gradualmente la cobertura de sombra. En los cultivos rustico tradicional y policultivo tradicional se conservan los arboles nativos para generar la sombra; en los policultivos comerciales los arboles nativos se remueven y son sustituidos por arboles de interes comercial; en los monocultivos con sombrio los arboles son reemplazados por una o dos especies de arboles leguminosos para proveerle sombra al cafe; finalmente, en los monocultivos sin sombrio se remueve la totalidad del dosel exponiendo al sol las plantas de cafe. Los ultimos tres sistemas involucran el uso de agroquimicos (Moguel y Toledo 1999).

Como resultado de las caracteristicas climaticas y altitudinales de la region norte colombiana, en los departamentos de Casanare, Santander y Norte de Santander se produce unicamente cafe bajo sombra (Federacion Nacional de Cafeteros de Colombia 2010). Perfecto et al. (2005) y Koh y Gardner (2010) propusieron que los sistemas productivos como los cafetales con sombrio pueden generar beneficios a la biodi versidad y a la conservacion de especies a diferencia de otros cultivos tecnificados.

Se han realizado diversos trabajos que describen la diversidad de fauna asociada a los sistemas de cafetales con sombrio en Colombia (p.e. Rivera y Armbrecht 2005; Ortegon-Martinez y Perez-Torres 2007; Perez-Torres et al. 2009). En el caso de las mariposas, se ha estudiado la diversidad y composicion asociadas a este tipo de sistemas productivos (Muriel & Kattan 2009; Millan et al. 2009; Muriel et al. 2011), principalmente en la region cafetera del departamento de Antioquia y poco se conoce sobre la diversidad de estas en los cafetales con sombrio del departamento de Santander.

En este trabajo se emplearon mariposas adultas como modelo de estudio debido a que: son consideradas como organismos indicadores de diversidad (Brown y Freitas 2000; Van Swaay et al. 2015); por la relacion directa que presentan con sus plantas hospedantes (Wahlberg 2001; Bonebrake et al. 2010); a su respuesta ante los cambios y perturbaciones ambientales (Brown 1997); a su papel como proveedores de servicios ecosistemicos como la polinizacion (Gilbert 1972; Tobar et al. 2001); y a la facilidad de colectar, manipular e identificar en campo (Brown y Freitas 2000).

Este estudio tuvo como principal objetivo, describir la riqueza y diversidad del ensamblaje de mariposas diurnas (Lepi doptera: Papilionoidea) y su relacion con la estructura del paisaje en un agroecosistema de cafe con sombrio en el municipio de Curiti (Santander, Colombia). Dada la escasez de informacion de la biodiversidad asociada a sistemas productivos en el departamento de Santander, y teniendo en cuenta que el cafe en este departamento principalmente se siembra bajo sombra, es importante conocer que tanto los cafetales con sombrio contribuyen a la diversidad de mariposas en esta region.

Materiales y metodos

Area de estudio. El estudio se desarrollo en un cafetal de sombra con un area cercana a las 10 ha, ubicado en la vereda Macaregua-San Francisco dentro del municipio de Curiti (06[grados]39'01,8"N y 73[grados]06'07,7"0) en la region del Chicamocha del departamento de Santander (Colombia) (Fig. 1).

La region presenta una temporada seca (noviembre a marzo) y una humeda (abril a octubre), con precipitaciones que varian entre los 1.100 mm anuales en la parte nororiental sobre el rio Chicamocha y los 2.000 mm al sur de la region (Mejia 2008). Dada la variacion y la heterogeneidad del relieve la temperatura oscila entre los 12 [grados]C y los 30 [grados]C presentandose una humedad relativa del 60 al 80% a una elevacion promedio de 1.700 msnm (Castaneda 2012).

En el municipio de Curiti se encuentran Bosques secos Tropicales, Bosques secos Premontanos, Bosques humedos Premontanos y Bosques humedos Montano Bajos (Mejia 2008). Muchas de estas coberturas se han transformado en zonas destinadas a la ganaderia, los sistemas agroforestales, los cultivos perennes y semipermanentes de cafe, tabaco, frijol y maiz; ademas existen relictos de bosques riberenos y rastrojos (Mejia 2008). De acuerdo a Rodriguez et al. 2006, la zona se encuentra en el zonobioma alterno higrico y/o subxerofitico tropical (ZAST) canon del rio Chicamocha y al orobioma subandino cordillera Oriental. En la plantacion se siembra cafe organico desde hace aproximadamente 40 anos y no se emplean agroquimicos ni fertilizantes.

Muestreo. El trabajo de campo se realizo entre los meses de agosto y septiembre de 2014, correspondientes a la temporada de lluvias de la zona. Se instalaron nueve trampas tipo Van Someren-Rydon (Freitas et al. 2014) activadas del 20 al 25 de agosto y del primero al cinco de septiembre.

Se hizo una modificacion del transecto lineal propuesto por Pollard y Yates (1993) para la recoleccion de mariposas: se establecieron tres transectos paralelos a 50 m de distancia entre si. En cada transecto se instalo una trampa tipo Van Sommeren-Rydon a los 0, 25 y 50 m. No fue posible colocar las trampas a mayor distancia debido al relieve escarpado y a la dificultad del terreno y la cobertura. Las trampas fueron cebadas con fruta en descomposicion (banano fermentado, miel de cana de azucar y cerveza) para atraer mariposas (Villareal et al. 2006; Freitas et al. 2014; Marin et al. 2014) y el cebo fue remplazado cada dos dias o en caso de encontrase seco. Las trampas fueron colocadas entre uno a 1,50 m de distancia del suelo (DeVries 1988) y estuvieron activas las 24 horas.

Se obtuvo un total de 80 horas de muestreo efectivo empleando las redes entomologicas y revisando las trampas Van Someren-Rydon desde las 8:00h hasta las 16:00h durante los 10 dias de muestreo. Este muestreo lo realizo una persona.

Los ejemplares recolectados fueron sacrificados mediante presion digital del torax (Villareal et al. 2006) y guardados de manera independiente en sobres de papel milano con el registro de sus respectivos datos de campo. Las recolectas se realizaron bajo el "permiso marco de recoleccion de especimenes de especies silvestres de la Diversidad Biologica con fines de investigacion cientifica no comercial" segun la resolucion 0546 de 29 de mayo de 2014 otorgado a la Pontificia Universidad Javeriana.

Los especimenes fueron examinados y procesados en el Laboratorio de Ecologia Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana de Bogota, en donde fueron montados y, posteriormente determinados a nivel de especie y subespecie a traves de las claves ilustradas y revisiones taxonomicas de Le Crom et al. (2002; 2004). Ademas fueron comparados con la base de datos Butterflies of America (Warren et al. 2016). Los ejemplares de dificil identificacion fueron consultados con expertos en los diferentes grupos de mariposas de la region neotropical. Finalmente fueron depositados en la Coleccion de Entomologia (MPUJ-ENTO) del Museo Javeriano de Historia Natural de la Pontificia Universidad Javeriana de Bogota.

Caracterizacion vegetal. Debido a que las mariposas responden a las caracteristicas estructurales de la vegetacion (Ribeiro et al. 2012), esta se caracterizo en el cafetal con sombrio. Para cada trampa Van Someren-Rydon se demarco una parcela de 5 x 5 m y se registro la altura total, el diametro a la altura del pecho (DAP), el porcentaje de cobertura y el numero de arboles.

Analisis de datos. La composicion de la comunidad de especies de mariposas se analizo mediante el indice alfa (a) de Fisher (Moreno 2001) empleando el software PAST 2.17 (Hammer et al. 2001). Se realizo una curva de acumulacion de especies considerando el numero de especies en funcion del numero de individuos totales. Para eliminar la influencia del orden de adicion de las muestras, la muestra fue aleatorizada 1.000 veces mediante el uso del programa EstimateS 9.1.0. (Colwell 2013).

Con el objeto de calcular el numero de especies esperadas, la curva fue ajustada al modelo de Clench mediante una regresion no lineal utilizando el programa Statistica 12 (StatSoft 2013). El modelo tiene en cuenta la ganancia de experiencia en el metodo de muestreo en campo, por lo que la probabilidad de obtener un mayor numero de especies nuevas anadidas al inventario se incrementa a medida que se tiene una mayor experiencia en el metodo de muestreo (Moreno 2001; Jimenez-Valverde y Hortal 2003). La ecuacion de Clench es: E (S)= (ax)l(1+bx). Donde: a = la ordenada del origen, la intercepcion en Y representa la tasa de incremento de la lista al inicio de la coleccion; b= pendiente de la curva; x= numero de especies esperadas en x. muestras. Este modelo se considera asintotico debido a que predice la riqueza especifica como el numero de especies al cual la curva de acumulacion de especies alcanza la asintota, la cual es calculada como la relacion alb (Soberon y

Llorente 1993; Moreno 2001).

Se calcularon los valores de dominancia (indice de Simpson) y de equidad (a partir del indice de Shannon) (Moreno 2001). La diversidad se expreso en terminos de los numeros efectivos de especies (Jost 2006). En estos ultimos, el exponente q determina la sensibilidad del indice de las abundancias relativas de las especies e indica cuantas especies son consideradas en la muestra analizada dependiendo de su nivel de rareza (Moreno et al. 2011). La diversidad de orden [q.sup.0] ([sup.0]D) es insensible a las abundancias de las especies, por lo que corresponde a la riqueza de especies; [q.sup.1] ([sup.1]D) incluye a todas las especies con un peso proporcional a su abundancia en la comunidad, es decir, equidad; el exponente con valores mayores a 1 (q>1) tiene sensibilidad a las especies comunes y corresponde a la dominancia (Moreno et al. 2011). Estos analisis fueron realizados mediante el programa SPADE (Chao y Shen 2010) para obtener los respectivos intervalos de confianza del 95%.

Con el fin de evaluar la relacion de la estructura vegetal con la riqueza de especies de mariposas encontrada en el sitio de muestreo, se realizo un analisis de correspondencia canonica (ACC). Se seleccionaron las especies que fueron capturadas con red entomologica y las trampas Van Someren -Rydon dentro de la parcela establecida de 5 x 5 m alrededor de cada trampa. Los calculos se realizaron con el programa PAST 3.02 (Hammer et al. 2001).

El ACC es un metodo que toma el promedio ponderado a un analisis simultaneo de varias especies y variables ambientales (Braak y Verdonschot 1995). Debido a que el ACC emplea la estadistica de regresion lineal, ayuda a estimar y evaluar estadisticamente los efectos de las variables ambientales en las comunidades biologicas. De esta manera se puede explicar como las especies responden a condiciones ecologicas como las variables ambientales, e identifica cual de las variables es mas importante en determinar la composicion de una comunidad (Braak y Verdonschot 1995).

Resultados

Estructura y composicion del ensamblaje de mariposas.

Se colecto un total de 341 individuos pertenecientes a 49 especies de cuatro familias de Papilionoidea: Lycaenidae (2 %), Nymphalidae (79,6%), Papilionidae (4,1%) y Pieridae (14,3%) (Tabla 1, Fig. 2). La subfamilia mas dominante fue Satyrinae con 15 especies (30,61%) dentro de esta, la especie dominante fue Cissia pompilia (n = 66), seguida de Graphita griphe (n = 39) y Hermeuptychia harmonia (n = 25). A esta subfamilia le siguieron las subfamilias Danainae y Heliconinae, cada una con 12,24%. De la familia Pieridae, la subfamilia Coliadinae fue la que presento la mayor cantidad de especies (8,16%) (Fig. 2).

De acuerdo con el ajuste al modelo de Clench de la curva de acumulacion de especies (Fig. 3) representada como el numero de especies en funcion del numero de individuos totales, las 49 especies observadas representaron el 81,67% de las especies esperadas (S = 60).

El valor de riqueza alfa de Fisher fue [alfa] = 13,75 < 15,68 < 17,62; la dominancia fue D = 0,058 < 0,073 < 0,087 y la equidad fue J' = 0,785 < 0,814 < 0,843. Se presentan los valores en terminos de numeros efectivos de especies con sus respectivos intervalos de confianza del 95% (Fig. 4). La diversidad de orden [sup.0]D (que expresa la riqueza esperada de especies) estuvo entre 58,8 (Chao1) y 62,1 (ACE) indica que la representatividad del muestreo estuvo entre el 78,9% y el 83,3%. Estos valores de representatividad, junto con el valor presentado anteriormente del ajuste al modelo de Clench indican que se cuenta con una representacion plausible de las especies presentes en el cafetal con sombrio estudiado. Por otra parte, los valores [sup.1]D = 23,73 y [sup.2]D = 14,26 sugieren que en el ensamblaje de mariposas del cafetal se presentan algunas especies dominantes (aproximadamente 15) y un alto numero (n = 34) de especies raras (menos de seis individuos). Lo anterior se refleja en las abundancias relativas de cada una de las especies y explica que la curva de distribucion de abundancias (Fig. 5) se haya ajustado al modelo log-serial (P = 0,9674).

Estructura de la cobertura vegetal. La estructura vegetal del cafetal fue compleja y de acuerdo a Perfecto et al. (2005) se clasifica como policultivo tradicional. El estrato arbustivo estuvo conformado por plantas de cafe de cuatro anos con alturas de hasta 1,70m, presentaba ramas superpuestas que dificultaban el desplazamiento en el lugar de muestreo. El estrato arboreo presento arboles de 5,1 m y un DAP promedio de 17,2 cm; el porcentaje de cobertura fue de 68%.

Relacion del ensamblaje de mariposas con la estructura de la vegetacion. El ACC evidencio la separacion de las variables medidas para la estructura vegetal: porcentaje de cobertura, altura de los arboles, DAP y densidad (numero de arboles). Se encontro un grupo de especies (S = 23) que no se asociaron a dichas variables (Fig. 6). Un total de 21 especies se agruparon y relacionaron con las variables de la estructura vegetal, que en este caso fueron las especies mas abundantes. La mayoria de las especies agrupadas alrededor de las variables descriptoras de la vegetacion, pertenecieron a la subfamilia Satyrinae. La abundancia de las especies Cissia pompilia y Graphita griphe (Satyrinae) fue explicada por el DAP. Por su parte, la abundancia de Hermeuptychia harmonia (Satyrinae), se explico por el porcentaje de cobertura y numero de arboles de la vegetacion.

Discusion

En el presente estudio Nymphalidae tuvo el mayor numero de individuos y especies. Esto no es sorprendente ya que esta familia presenta una alta riqueza de especies con amplia distribucion geografica y una amplia diversidad de habitats (DeVries 1987).

El ajuste de la curva de acumulacion de especies al modelo de ecuacion de Clench (81,67%), permite considerar las muestras obtenidas como una representacion plausible del ensamblaje de mariposas presentes en el cafetal con sombrio. La riqueza de especies registradas en este estudio (S = 49) es mas alta a la encontrada por Millan et al. (2009), quienes registraron una riqueza de 18 especies en un policultivo de cafe bajo sombra en el municipio de Caloto (Cauca). Ademas se encontro un mayor numero de especies (S = 39) a la reportada por Muriel y Kattan (2009) para cafetales con sombrio en el departamento de Antioquia. Es posible que esta mayor riqueza se deba a la historia del manejo del cultivo de cafe en la region del Santander, donde tradicionalmente se ha sembrado cafe con sombrio. Mientras que en la region de Antioquia y Cauca se tiene principalmente cafe de sol (Federacion Nacional de Cafeteros de Colombia 2010). Mantener historicamente el cultivo de cafe de sombra a nivel regional pudo favorecer una mayor persistencia de las diferentes especies de mariposas, por el mantenimiento de la cobertura arborea (mas habitats disponibles) y por favorecer una mayor conectividad entre las diferentes areas de bosque en la region. Seria importante evaluar este aspecto en un futuro proximo.

Debido a que el cafetal con sombrio de este estudio fue catalogado como rustico o tradicional (Perfecto et al. 2005) y es organico, el uso de arboles nativos probablemente provee potenciales plantas hospedantes especificas que requieren las mariposas de esta region para el desarrollo de sus ciclos de vida. Por ejemplo, las Solanaceae, Apocynaceae y Gesneriaceae son abundantes en cafetales de sombra en Colombia y sirven como plantas hospedantes para muchas especies de mariposas (Muriel et al. 2011), asi como tambien Impatiens balsamina (Balsaminaceae), una especie invasora de cafetales que florece brindando recursos a mariposas nectarivoras (Carrero et al. 2013).

El tipo de manejo organico en los cultivos de cafe con sombrio asemejan bosques en estado de conservacion que pueden mantener la biodiversidad de mariposas y ademas contribuyen a evitar la perdida de especies como resultado de la fragmentacion de los bosques (Perfecto et al. 2005; Bhagwat et al. 2008).

La presencia de diferentes especies de arboles y arbustos silvestres en el cafetal favorece la heterogeneidad de la estructura vegetal y, posiblemente, una mayor fuente de recursos como flores y frutos que permite el establecimiento de especies de subfamilias como Danainae, Heliconiinae, Satyrinae y Coliadinae que presentan habitos nectarivoros y generalistas, ademas de ofrecer una mayor oferta de espacios como refugio (Carrero et al. 2013; DeVries 1987).

La mayor abundancia de Cissia pompilia, Graphita griphe y Hermeuptychia harmonia (Satyrinae) puede deberse a algunos de sus comportamientos tipicos. Estas especies tienden a preferir el sotobosque en busca de frutos en descomposicion para su alimentacion y, debido a sus patrones de coloracion cripticos, buscan proteccion bajo la sombra (DeVries 1987; Velez y Salazar 1991).

Aunque en este estudio no se realizo una descripcion de la diversidad floristica del cafetal, si se observo una gran variedad de flores que potencialmente son recurso para las mariposas de habito nectarivoro o polinizadoras como por ejemplo, Heliconius erato, Heliconius clysonymus y Heliconius ethilla (Heliconiinae) (DeVries 1987). Estas especies se caracterizan porque pueden cargar polen gracias a las estructuras especializadas que presentan sus proboscides (Gilbert 1972).

De Lycaenidae se registro la menor cantidad de especies, posiblemente debido a un sesgo en el metodo de captura. Prieto y Dahners (2006) indicaron que las especies de esta familia presentan colores cripticos, tamano pequeno y baja atraccion los cebos de las trampas Van Someren-Rydon. Ademas, son poco frecuentes de encontrar en estudios e inventarios, en ocasiones debido a falta de experiencia para encontrarlas.

Las especies raras consideradas asi por su baja frecuencia en este estudio (n < 18) como por ejemplo Adelpha alala completa, Pronophila unifasciata bogotensis, Episcada hymenaea, Archeoprepona demophon muson, Dismoprhia crissia foedora, Hamadryas fornax fornacalia y Siproeta stelenes tambien han sido reportadas como raras en estudios en otras zonas de bosques premontanos o subandino conservados del pais (Ramirez et al. 2007; Rios-Malaver 2007; Gaviria-Ortiz y Henao-Banol 2011). La baja representatividad de estas especies no necesariamente indica que el cafetal presente alto grado de intervencion antropica, sino que son poco comunes o escasas por la epoca del ano en la que se realizaron los muestreos (epoca humeda) o poco atraidas al cebo empleado. En este sentido, se recomienda hacer muestreos en diferentes epocas del ano (y asi poder analizar las variaciones temporales en la abundancia) y usar otros atrayentes como heces y pescado en descomposicion.

En este estudio se encontro que a menor cobertura de vegetacion se incrementaba el numero de especies raras de mariposas. Muriel y Kattan (2009) comparando cultivos de cafe expuestos al sol y de sombra evidenciaron un cambio en el comportamiento de las mariposas, las cuales forrajeaban mas en los cultivos de cafe de sombra y los usaban para su desplazamiento. Esto debido, probablemente, a la mayor presencia de plantas hospedantes de la familia Asteraceae, las cuales emplean para colocar sus huevos.

Muriel y Kattan (2009) y Muriel et al. (2011), indicaron que los agroecosistemas de cafe de sombra son favorables para las especies de mariposas, pero que no dependen unicamente del tipo de manejo que presente el cultivo, sino que tambien de otras condiciones como la diversidad de plantas hospedantes y el area de vegetacion natural que las coberturas presenten. Esto coincide con lo descrito por Perfecto et al. (2005), quienes senalaron que la riqueza de mariposas aumenta a medida que aumenta el porcentaje de cobertura de los arboles que generan la sombra a los policultivos de cafe.

El analisis de correspondencia canonica reflejo que la mayoria de especies asociadas a las variables de la estructura de la vegetacion pertenecian a la subfamilia Satyrinae. Las plantas hospedantes de estas mariposas no presentan metabolitos secundarios por lo que estas ultimas desarrollan coloraciones cripticas, y vuelan en el sotobosque donde hay altos niveles de humedad y pueden evitar la depredacion (DeVries 1987). La alta complejidad estructural del cafetal bajo sombra facilita el mantenimiento de diversas especies de mariposas diurnas. Esto puede estar relacionado con la disponibilidad de refugio y recursos alimenticios para los adultos como flores, frutos y plantas hospedantes importantes para el desarrollo de los estados inmaduros de las mariposas asociadas al cultivo de cafe. Dado que en el departamento de Santander la mayoria de cafetales son de sombra, se debe evaluar con mayor profundidad el papel de estos sistemas productivos en el mantenimiento de la diversidad de mariposas a nivel regional.

Conclusiones

Los policultivos de cafe tradicionales bajo sombra pueden ser beneficos para la diversidad de lepidopteros debido a la heterogeneidad de su estructura vegetal que, a su vez, favorece una amplia disponibilidad de recursos y refugio para las mariposas.

En comparacion con cultivos de cafe bajo sombra de otras regiones del pais, el alto numero de especies registradas en este estudio, asi como el numero de especies raras (50%), resalta la importancia de estos sistemas para el mantenimiento de la diversidad regional de mariposas en el departamento del Santander.

Las 49 especies encontradas en este trabajo constituyen el mayor numero de especies publicadas hasta el momento para un cultivo de cafe de sombra tanto para el departamento de Santander como para Colombia.

Recibido: 06-abr-2016 * Aceptado: 29-ene-2017

Citacion sugerida:

CORAL-ACOSTA, N.; PEREZ-TORRES, J. 2017. Diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) asociadas a un agroecosistema cafetero de sombra (Curiti, Santander). Revista Colombiana de Entomologia 43 (1): 91-99. Enero-Junio 2017. ISSN 0120-0488.

Agradecimientos

A Cristobal Rios-Malaver por su colaboracion en la identificacion de las especies de mariposas. A Federico Alvarez Hincapie (Corporacion Universitaria Lasallista de Medellin), Jose Fernando Gonzalez-Maya (Fundacion ProCAT-Colombia) y a Trevor Williams (Instituto de Ecologia, A.C., Mexico) por sus comentarios y aportes para el mejoramiento del documento. Al Laboratorio de Ecologia Funcional de la Universidad Javeriana por el apoyo logistico (ID Proyecto 5696). A los evaluadores del manuscrito por sus sugerencias y comentarios. A Elia Isabel Acosta por su colaboracion en el trabajo de campo. A los habitantes de las veredas San Francisco Macaregua de Curiti (Santander).

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Nathali Coral-Acosta (1), Jairo Perez-Torres (2)

(1) Biologa, Laboratorio de Ecologia Funcional, Pontificia Universidad Javeriana, Carrera 9 No. 54 A-68, Bogota, Colombia, coraln@javeriana.edu.co, autor para correspondencia. 2 Profesor asociado, Ph. D. Laboratorio de Ecologia Funcional, Pontificia Universidad Javeriana, Carrera 7 No. 43-82 Edificio 53, oficina 406B, Bogota, Colombia, jaiperez@javeriana.edu.co.

Leyenda: Figura 1. Ubicacion del cafetal con sombrio y su posicion respecto a la cabecera municipal de Curiti (Santander, Colombia).

Leyenda: Figura 3. Curva de acumulacion de especies representada como el numero de especies en funcion del numero de individuos totales. Se presenta el ajuste de la curva por la Ecuacion de Clench y sus respectivos intervalos de confianza del 95%.

Leyenda: Figura 4. Perfil de diversiad de las mariposas asociadas al agroecosistema de cafe bajo sombra. [sup.0]D = Estimador de riqueza de espcies, [sup.1]D = Exponente del indice de Shannon y [sup.2]D = inverso del indice de Simpson. Las lineas verticales representan los intervalos de confianza del 95%.

Leyenda: Figura 5. Distribucion de abundancias relativas de las especies de mariposas del cafetal con sombrio del municipio de Curiti (Santander, Colombia). 1. Cissia pompilia, 2. Graphita griphe, 3. Hermeuptychia harmonia, 4. Heliconius erato hydara, 5. Taygetis virgilia, 6. Yphthimoides renata, 7. Eurema mexicana bogotana, 8. Taygetis laches, 9. Heliconius clysonymus clysonymus, 10. Mechanitispolymnia, 11. Athesis clearista, 12. Dircenna jemina, 13. Hermeuptychia hermes, 14. Leptophobia aripa, 15. Pareuptychia metaleuca, 16. Episcada salvinia apia, 17. Opsiphanes cassina numatius, 18. Phoebis sennae marcellina, 19. Anthanassa drusilla drusilla, 20. Caligo brasiliensis galba, 21. Dryas iulia, 22. Eueides isabella, 23. Eurema arbela gratiosa, 24. Prepona pylene gnorima, 25. Zaretis ellops,26. Archaeoprepona demophon muson, 27. Ascia monuste, 28. Eunicamonima, 29. Greta andromica, 30. Heliconius ethilla semiflavidus, 31. Magneuptychia tiessa, 32. Memphis lyceus, 33. Oressinoma typhla, 34. Pedaliodes manis, 35. Smyrna blomfildia, 36. Adelpha alala completa, 37. Colobura dirce, 38. Dismorphia crisia foedora, 39. Episcada hymenaea, 40. Eueides aliphera aliphera, 41. Eurema albula marginella, 42. Hamadryas fornax fornacalia, 43. Heraclides thoas nealces, 44. Opsiphanes bogotanus bogotanus, 45. Panthiadespaphlagon, 46. Pronophila unifasciata bogotensis, 47. Pterourus coroebus syndemis, 48. Siderone galanthis thebais, 49. Siproeta stelenes.

Leyenda: Figura 6. Analisis de correspondencia canonica. En circulo las especies asociadas a las variables de la estructura vegetal (S = 21).
Tabla 1. Especies de mariposas asociadas a un cultivo de cafe bajo
sombra en el municipio de Curiti (Santander, Colombia). n =
abundancias.

Familia        Subfamilia      Especie

Lycaenidae     Theclinae       Panthiades paphlagon
               Biblidinae      Hamadryas fornax fornacalia
                               Eunica monima
                               Archaeoprepona demophon uson
                               Memphis lyceus
               Charaxinae      Prepona pylene gnorima
                               Zaretis ellops
                               Siderone galanthis thebais
                               Athesis clearista
                               Mechanitis polymnia
               Danainae        Dircenna jemina
                               Episcada hymenaea
                               Episcada salvinia apia
                               Greta andromica
                               Eueides aliphera aliphera
                               Eueides isabella
               Heliconiinae    Heliconius clysonymus clysonymus
                               Heliconius erato hydara
                               Heliconius ethilla semiflavidus
                               Dryas iulia
Nymphalidae    Limenitidinae   Adelpha alala completa
                               Anthanassa drusilla drusilla
               Nymphalinae     Siproeta stelenes
                               Smyrna blomfildia
                               Colobura dirce
                               Caligo brasiliensis galba
                               Cissia pompilia
                               Graphita griphe

                               Opsiphanes bogotanus bogotanus
                               Pedaliodes manis
                               Taygetis laches
                               Taygetis virgilia
               Satyrinae       Yphthimoides renata
                               Hermeuptychia harmonia
                               Hermeuptychia hermes
                               Magneuptychia tiessa
                               Opsiphanes cassina numatius
                               Oressinoma typhla
                               Pareuptychia metaleuca
                               Pronophila unifasciata bogotensis
                               Heraclides thoas nealces
Papilionidae   Papilioninae    Pterourus coroebus syndemis
                               Eurema albula marginella
                               Eurema arbela gratiosa
                               Eurema mexicana bogotana
Pieridae                       Phoebis sennae marcellina
               Dismoprhiinae   Dismorphia crisia foedora
                               Ascia monuste
               Pierinae        Leptophobia aripa

Familia        Subfamilia                                       n

Lycaenidae     Theclinae       (C. Felder & R. Felder, 1865)    1
               Biblidinae      (Fruhstorfer, 1907)              1
                               (Stoll, 1782)                    2
                               (Fruhstorfer, 1905)              2
                               (H. Druce, 1877)                 2
               Charaxinae      H. Bates, 1865                   3
                               (Menetries, 1855)                3
                               C. Felder & R. Felder, 1862      1
                               E. Doubleday, 1847               9
                               (Linnaeus, 1758)                 10
               Danainae        (Geyer, 1837)                    8
                               (Prittwitz, 1865)                1
                               (C. Felder & R. Felder, 1865)    6
                               (Hewitson, [1855])               2
                               (Godart, 1819)                   1
                               (Stoll, 1781)                    4
               Heliconiinae    Latreille, [1817]                10
                               (Hewitson, 1867)                 24
                               Weymer, 1894                     2
                               (Fabricius, 1775)                4
Nymphalidae    Limenitidinae   Fruhstorfer, 1907                1
                               (C. Felder & R. Felder, 1861)    5
               Nymphalinae     (Linnaeus, 1758)                 1
                               (Fabricius, 1781)                2
                               (Linnaeus, 1758)                 1
                               (Deyrolle, 1874)                 5
                               (C. Felder & R. Felder, 1867)    66
                               (C. Felder & R. Felder, 1867),   39
                               comb. nov.
                               Distant, 1875                    1
                               (C. Felder & R. Felder, 1867)    2
                               Fabricius, 1793                  11
                               (Cramer, 1776)                   15
               Satyrinae       (Stoll, 1780)                    12
                               (A. Butler, 1867)                25
                               (Fabricius, 1775                 8
                               (Hewitson, 1869)                 2
                               Fruhstorfer, 1912                6
                               E. Doubleday, [1849]             2
                               (Boisduval, 1870)                7
                               Jurriaanse, 1926                 1
                               (Rothschild & Jordan, 1906)      1
Papilionidae   Papilioninae    Tyler, K. Brown & Wilson, 1994   1
                               (C. Felder & R. Felder, 1861)    1
                               (E. Doubleday, 1847)             3
                               (C. Felder & R. Felder, 1861)    11
Pieridae                       (Cramer, 1777)                   6
               Dismoprhiinae   (Lucas, 1852)                    1
                               (Linnaeus, 1764)                 2
               Pierinae        (Boisduval, 1836)                7

Figura 2. Riqueza y abundancia de las familias y subfamilias de
mariposas encontradas en el agroecosistema de cafe bajo sombra.

Familias y       Riqueza de especies (%)
subfamilias

Nymphalidae
(79,6%)

Satyrinae       30,61
Danainae        12,24
Heliconiinae    12,24
Charaxinae      10,20
Nymphalinae     8,16
Biblidinae      4,08
Limenitidinae   2,04

Pieridae
(14,3%)

Coliadinae      8,16
Pierinae        4,08
Dismoprhiinae   2,04

Papilionidae
(4,1%)

Papilioninae    4,08

Lycaenidae
(2%)

Theclinae       2,04

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.
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Author:Coral-Acosta, Nathali; Perez-Torres, Jairo
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jan 1, 2017
Words:6470
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