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Diversidad de Polychaeta (Annelida) en el intermareal de los esteros del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes, Peru.

Diversity of Polychaeta (Annelida) in the intertidal estuaries from Santuario Nacional los Manglares de Tumbes, Peru

Introduccion

El Santuario Nacional los Manglares de Tumbes (SNLMT) fue creado el 7 de marzo de 1988 con el DS No 018-88-AG, para contribuir a la proteccion del Bosque de manglar asi como la gran biodiversidad asociada a el (INRENA, 2007; Lacerda, 1993).

El ecosistema de manglar es caracterizado por un bosque de arboles tolerantes a la salinidad, y que se desarrollan en relacion a un estuario (Duke 1993, Gilman et al. 2008, Macnae 1968). En el borde de los canales del estuario del rio Zarumilla localizado en el SNLMT se puede observar el biotopo de Rhizophora mangle y R. harrisoni asi como tambien el efecto intermareal con flujo y reflujo ocasionado por las mareas altas y bajas. Es en esta zona donde se desarrollan organismos bentonicos de importancia economica (Echevarria & Sarabia, 1993, INRENA 2007).

En la zona intermareal podemos encontrar, una zona baja con la presencia de Anadara tuberculosa (concha negra) y una zona alta con la presencia de Ucides occidentals (cangrejo del manglar), ambos constituyen dos de los invertebrados de importancia economica en el ambiente de los manglares (INRENA 2007, Pena 1970). Adema, en estas zonas encontramos una comunidad de organismos bentonicos cuya estructura y composicion aun se mantiene en estudio (Takahashi & Martinez 2015).

La macrofauna bentonica del ecosistema de manglar es un componente poco estudiado en Peru (v. g. Vargas 1993), en particular los poliquetos los cuales resaltan por su rol ecologico (Hutchings & Recher 1982) y como indicadores del impacto antropogenico (Giangrande et al. 2005, Metcalfe & Glasby 2008).

El presente trabajo describe la diversidad de poliquetos del macrobentos intermareal, presente en el biotopo de manglar del Santuario Nacional Los Manglares de Tumbes, analizando la estructura de especies y gremios troficos de los ensambles segun su asociacion con Anadara tuberculosa y Ucides occidentals y ademas si se ven afectadas por la cercania o lejania al mar.

Material y metodos

Area de estudio.--El estudio se realizo en el area protegida del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes (SNLMT) (Fig. 1). Esta area se caracteriza por presentar un bosque de manglar de tipo ribereno, que se encuentra a lo largo del canal internacional (Peru-Ecuador), influenciado por los estuarios y esteros del rio Zarumilla, que viene del Peru y del rio Jubones, del Ecuador. El area protegida esta formada por diversos sistemas de importancia ecologica, como los manglares, bancos de arena, canales permanentes, etc.; todos ellos influenciados por las mareas (Flores et al. 2013).

En algunas zonas intermareales de los manglares se identificaron parches con la presencia de dos recursos de importancia comercial, Anadara tuberculosa y Ucides occidentals. En general, en la Zona Baja de Intermareal (ZBI) con presencia del bivalvo A. tuberculosa, se observa una baja pendiente, con sedimento fango limoso y con notoria influencia de las mareas. En esta zona se observan las raices de Rhizophora spp., y tambien se encuentran otros bivalvos como: A. similis, Leukoma aspergina, Mitella guyanensis, Corycorbula sp. Mientras que, en Zona Alta en el Intermareal (ZAI) con presencia del cangrejo Ucides occidentals, la pendiente es alta, la gente del lugar la conoce como "Altiales", estan cubiertas por al menos una vez al mes por las marea mas alta o pleamar (Fig. 2).

Muestreos asociados a la ZBI.--En el sitio La Envidia se establecio la Estacion 1 (3[grados]24'33.70"S; 80[grados]18'36.30"W) con una extension de 30 m. Se caracterizo por presentar un sedimento de color negro verdoso. Rhizophora alcanzaba 5 m de altura aproximadamente. En el area se observo la presencia de cirripedos pequenos, ascidias y anemonas hasta la parte media del area, para luego observar Uca spp. y sus madrigueras (Fig. 3A). En Corral de Coches, se establecio la Estacion 2 (3[grados]24'36.60"S; 80[grados]18'38.10"W) con una extension de 45 m de largo se caracterizo por presentar sedimento de color negro verdoso, con arboles de Rhizophora con mas de 5 m de alto, ademas se observo la presencia de cirripedos desde el inicio al final del area estudiada (Fig. 3B).

Muestreos asociados a la ZAI.--En La Envidia se establecio la Estacion 3 (3[grados]24'36.60"S; 80[grados]18'38.10"W) que se caracterizo por tener un sedimento marron oscuro y compacto en los primeros metros para luego continuar fangoso (Fig. 3C). En Corral de Coches la Estacion 4 (3[grados]25'22.50"S 80[grados]15'45.00"W) se caracterizo por tener un sedimento marron rojizo compacto en los primeros metros y luego era fangoso. En ambos sitios, los arboles de Rhizophora fueron viejos, con grandes ramas y troncos en el sedimento. Al colectar la muestra del sedimento en el ZAI hubo una mayor cantidad de raices en comparacion con las colectas en ZBI (Fig. 3D).

Diseno de muestreo.--Los muestreos se realizaron en diciembre de 2012 y marzo de 2013, que correspondian a la temporadas lluviosa.

Dentro del biotopo de manglar propiamente dicho se hicieron transectos perpendiculares al canal del estuario. Se determinaron tres niveles en el transecto. El nivel inferior fue determinado desde el borde del estero en baja hasta la aparicion de A. tuberculosa, y por la aparicion de las madrigueras de U. occidentalis hasta la parte final o nivel superior del transecto, donde no se detectaba la presencia de esta especie. Un nivel medio se ubico en el centro de cada transecto (Fig. 2 y 4).

El muestreo del macrobentos se llevo acabo con un corer (16x12x30cm) introducido hasta una aproximado de 30 cm. Se tomaron un total de 72 muestras, 9 replicas por estacion en diciembre de 2012 y marzo de 2013.

Las muestras de macrobentos obtenidas se tamizaron en el campo con una bolsa tamiz, de abertura de malla de 500 pm, y luego fijadas con formol al 7%. La separacion de los organismos se realizo en laboratorio, con un estereoscopio. La identificacion fue al menor taxon posible empleando claves taxonomicas (Fauchald 1977), articulos de taxonomia de poliquetos de Carolina del Norte (Day 1973), familias de poliquetos (Amaral 1980, Elias et al. 2000, Hartamann-Schroder 1959, Rouse & Pleijel 2007), descripciones de los poliquetos errantes y sedentarios (Day 1967) entre otras publicaciones especializadas; ademas se realizaron consultas a especialistas.

Los especimenes hallados se agruparon en los seis gremios troficos: depositivoros superficiales, depositivoros subsuperficiales, carnivoros, herbivoros, filtradores y omnivoros; segun la revision actualizada de Jumars (2015), sobre el articulo de Fauchald & Jumars, (1979).

El muestreo para la obtencion de parametros fisicoquimicos se realizo en el centro del canal frente a cada transecto con un equipo multiparametro HORIBA registrandose temperatura, salinidad, pH y Potencial Redox. Adicionalmente, se obtuvo una muestra de sedimento del nivel medio para la medicion con un equipo PH multiple portatil WTW registrandose pH y el potencial Redox.

Analisis de datos.--Se consideraron los principales indices comunitarios: abundancia, biomasa, numero de especies, indice de diversidad de Shannon (H') y equidad (J'), segun lo descrito por Moreno (2001).

Con la finalidad de comparar la estructura de los ensambles de poliquetos y sus grupos troficos asociados a las ZAI y ZBI, segun la lejania y cercania al mar se realizo un analisis de agrupamiento NMDS (Analisis no Parametrico multidimensional) previa transformacion raiz cuarta y la construccion de una matriz de similaridad usando el indice de Bray-Curtis (Clarke & Gorley, 2006), asi tambien se realizo la construccion de un dendograma de similitud por el metodo de promedios no ponderados (UPGMA) considerando la presencia y ausencia de especies a partir del indice de Jaccard. Con el fin de determinar diferencias entre los factores de asociacion (ZAI y ZBI) y sitio (Corral de coches o lejania al mar y La Envidia o cercania al mar) se realizo la prueba de hipotesis ANOSIM (Clarke & Warwick, 2001).

Resultados

Parametros fisicoquimicos.--Los parametros fisicoquimicos del agua de los canales mostraron ser muy variables, la temperatura del agua vario entre 27-29 [grados]C, la salinidad oscilo entre 29-32 ppt, el pH fue basico y los valores de Potencial Redox de agua fueron oxidados. Se pudo observar una variacion entre los sitios cercanos y lejanos al mar relacionados a la salinidad. En el sedimento los valores de Redox indicaron sedimentos muy reductores en los sitios de la ZAI asi tambien en las estaciones lejanas al mar (Corral de Coches), mientras que el pH del sedimento fue mas acida en las estaciones de la ZAI que de la ZBI (Tabla 1).

Composicion y Estructura comunitaria.--Se encontro un total de 1373 individuos y 57 especies en todo el estudio. El numero de especies fue mayor en las estaciones de la ZBI con 34 especies en la Est. 1 (La Envidia) y 39 en Est. 2 (Corral de los coches). Mientras que en la ZAI, los valores fueron menores, con 22 especies en la Est. 3 (La Envidia) y 20 especies en la Est. 4 (Corral de Coches). Se encontro 30 especies exclusivas la ZBI y 11 para ZAI (Tabla 4).

En general, los valores de densidad y biomasa fueron mayores en la ZBI. De acuerdo a los sitios, la densidad fue mayor en La Envidia en la ZBI (Est. 1), mientras que en Corral de Coches la ZAI (Est. 4) presento los mayores valores. La biomasa fue mayor en la ZBI de Corral de Coches con mayores (Est. 2), mientras que en la ZAI (Est. 4) de Corral de Coches tuvo la mayor la biomasa (Tabla 2).

El indice H' fue mayor en la ZBI con mayores valores en la Est. 2, mientras que la ZAI, el mayor valor fue en la Est. 4 (Ver Tabla 2). Los mayores valores del indice J' se registraron en la ZAI (Est. 3) de La Envidia y en la ZBI (Est. 2) del Corral de Coches (Tabla 2).

Las familias dominantes en porcentaje de abundancia con 64% y 16% respectivamente fueron las familias Capitellidae y Nereididae en la ZAI, mientras que estas mismas familias obtuvieron abundancias del 55% y 6% respectivamente en la ZBI. La familia con mayor numero de especies se encontro en ZBI es la familia Capitellidae (7 especies) mientras que en ZAI fue la familia Nereididae (5 especies) (Tabla 3).

Entre las especies dominantes en abundancia en la ZAI se encuentran los capitelidos Mediomastus ambiseta, Heteromastus filifomiis y Notomastus hmiipodus (alternando su dominancia entre los sitios), mientras que, en la ZBI las especies dominantes son los capitelidos N. hemipodus, M. ambiseta y el nereido Perinereis nuntia (presentes en ese orden por sitios) (Tabla 3). La frecuencia de ocurrencia de las especies con mas del 50% se encontro en la ZAI con Mediomastus ambiseta y Heteromastus filifomiis mientras que en la ZBI encontramos a N. hemipodus, M. ambiseta, y H. filifomiis, P. nuntia, O. collaris y Schistomeringos annulata.

El Analisis de similitud por presencia y ausencia de especies permitio identificar dos grupos de ensambles de poliquetos pertenecientes a ZAI e ZBI (Fig. 5). El grupo de poliquetos en ZBI presenta una similitud del mas del 50% no encontrandose diferencias entre sitios, mientras que en ZAI se encontro una baja similitud entre los sitios.

El analisis de escalamiento multidimensional no parametrico (NMDS) a partir de las abundancias promedios muestra una clara separacion entre los ensambles de poliquetos en las la ZBI y de la ZAI (Fig. 6). La prueba ANOSIM de una Via encontro diferencias significativas entre los sitios con cierto solapamiento (p < 0.05; R= 0.5). Al comparar los ensambles de poliquetos en ZAI e ZBI se encontro diferencias significativas (p < 0.05; R= 0.813).

Gremios troficos.--Los gremios troficos se encontraron representados por los carnivoros, depositivoros superficiales, depositivoros subsuperficiales, filtradores, herbivoros y omnivoros. En la ZBI se hallaron los seis gremios troficos en La Envidia y cinco en Corral de Coches, mientras que en la ZAI se hallaron cuatro gremios troficos en ambos lugares (Fig. 7). Se observo mayor presencia de taxones del grupo carnivoros, los que cuentan con 20 representantes entre la ZBI y ZAI. Por otro lado, el grupo dominante en abundancia fue depositivoros superficiales en ambas zonas (Tabla 5).

Para la ZBI se encontro 14 representantes carnivoros en Corral de Coches y 14 en La Envidia, en la ZAI 7 especies carnivoras estuvieron presentes en Corral de coches y solo 4 en la Envidia, solo en este ultimo caso el grupo carnivoros quedo relegado al segundo lugar, siendo los depositivoros subsuperficiales los mas representativos de dicha zona. A pesar de la dominancia de los carnivoros, la distribucion de los grupos troficos fue diferente entre ambas asociaciones, con una distribucion muy similar, con los mismos gremios troficos en orden de dominancia en la ZBI tanto en Corral de Coches como en La Envidia, mientras que en la ZAI la distribucion fue heterogenea (Tabla 5).

En el Figura 8 (NMDS), se pueden observar diferencias entre la distribucion de especies por grupo trofico, con un agrupamiento mas compacto entre las muestras pertenecientes a la ZBI, mientras que las muestras pertenecientes a la ZAI se muestran mas dispersas. Mediante la prueba ANOSIM se observaron diferencias significativas entre zonas (R= 0.89; p= 0.02) y entre estaciones (R= 0.52; p= 0.08).

Discusion

La composicion del ensamble de poliquetos se encuentra con mayores valores de abundancia, biomasa, numero de especies e indices de diversidad en la ZBI, al parecer estaria relacionado a la localizacion del biotopo, es decir al nivel bajo del intermareal, que se encuentra influenciada por la frecuencia de inundacion de la marea, esto facilita el reclutamiento de poliquetos (Metcalfe & Glasby 2008), incluso caracteristicas del biotopo como la presencia de las conchas vacias de los moluscos muertos favorecerian por el refugio que proporcionarian a los poliquetos (Gutierrez et al. 2003).

En el caso de la composicion de ZAI, se encontro los valores mas bajos en abundancia, biomasa, numero de especies e indice H' en comparacion a ZBI. La poca abundancia de la poliquetofauna en la ZAI estaria asociada a la desecacion (Metcalfe & Glasby 2008, Ulrich Saint & Schneider 2010), ya que se encuentra en las zonas altas comunmente llamada "altiales" por los extractores de Cangrejo de manglar. Ademas, en esta zona, encontramos raices viejas de Rhizophora mangle con alta produccion de taninos que podrian inhibir el crecimiento de comunidades bentonicas como se ha reportado en otros manglares (Morrisey et al., 2010).

La relacion abundancia/biomasa entre los sitios fue diferente. En la ZBI de La Envidia, cercana a la desembocadura al mar, los altos valores de abundancia y baja biomasa, podrian relacionarse a procesos de reclutamiento. En cambio, la ZAI de Corral de Coches, estacion lejana del mar, presento valores de abundancia y biomasa altos.

El numero de especie fue similar entre los sitios. Esto coincide con estudios en estuarios subtropical en el que el numero de especies no presenta variacion espacial con respecto a la cercania o lejania al mar (Morais et al. 2016).

La familia Capitellidae fue la mas diversa en el presente estudio. Esta familia esta relacionada a la descomposicion de materia organica en sedimentos, como ha sido senalado en diferentes estudios en las zonas intermareales de manglares tropicales y templados (Metcalfe & Glasby 2008, Morales 2012, Nordhaus et al. 2009). Por ejemplo, la dominancia del capitelido Notomastus hemipodus indica sedimentos altamente reductores, estudios sobre este genero indican que se caracteriza por su poco desplazamiento, y su adaptacion a la hipoxia (Kikuchi, 1987). El nereido Perinereis nuntia, tambien dominante en el presente estudio, ha sido reportado como tolerante a las variaciones de salinidad, hipoxia y es resistente a contaminantes (Miron & Kristensen 1993, Won et al. 2012).

Asi tambien, la mayor presencia de gremios troficos con mayor numero de especies en la ZBI, en las dos estaciones nos indica un biotopo mas resiliente, sin embargo la presencia de varios taxa carnivoros nos indicaria la importancia del stress biologico por depredacion, tipico de areas de baja marea (Dittmann, 1996; Reise, 1985). Como se esperaba el gremio de depositivoros domino (Sarkar et al. 2005), ademas, la dominancia de los depositivoros superficiales tambien podria indicar un habitat con alto grado de perturbacion (Metcalfe & Glasby 2008), por lo que se podria considerar a la ZAI como un habitat con mayor perturbacion respecto a la ZBI.

Los analisis multivariados demostraron que la estructura del ensamble y sus gremios troficos de la ZAI e ZBI, son distintas, esto por la presencia de especies exclusivas en cada sitio estudiado. Asi mismo, el analisis multivariado tambien nos permite observar una alta dispersion de los ensambles de las estaciones de ZAI, dando indicios de variabilidad a pequena escala, causado al parecer por un mayor stress fisicoquimico e impacto antropogenico (v. g. actividad extractiva) (Lee 2008).

Por lo contrario a ZBI, en el analisis multivariado se muestra menor variabilidad y dispersion, sin cambios en las estaciones con respecto a la estructura del ensamble de poliquetofauna, al parecer, el constante reclutamiento y caracteristicas del habitat sumada a mas presencia de grupos troficos proporcionaria un ensamble de poliquetos similares con menos variabilidad espacial y mas resiliencia a cambios ambientales.

En conclusion se encontro que la composicion y grupos troficos de las asociaciones de poliquetofauna son diferentes, explicados en parte por las caracteristicas del biotopo. Asi pues, con algunas peculiaridades de las asociaciones por sitios al parecer no se puede descartar estar influenciada por variaciones espaciales.

A pesar de estas diferencias, en ambas asociaciones dominan las mismas familias (Capitellidae y Nereididae) las cuales alternaron sus especies dominantes presentando una diferente distribucion. Asi pues, el analisis multivariado no pudo diferenciar las dos asociaciones ni sus sitios, sin embargo se pudo observar que la asociacion ZAI presenta una mayor variabilidad.

Agradecimiento

Nosotros agradecemos al proyecto "Impacto de la Variabilidad y Cambio climatico en los Manglares de Tumbes", financiado por el IRDC. A los integrantes del laboratorio de Ecologia Marina de la UNMSM. Un especial agradecimiento al Dr. Juan Tarazona Barboza por su apoyo en la realizacion del proyecto.

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Diversity of Polychaeta (Annelida) in the intertidal estuaries from Santuario Nacional los Manglares de Tumbes, Peru

Rossana Cabanillas *, Orlando Advincula y Carlos Gutierrez

Laboratorio de Ecologia Acuatica, Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 1898, Lima 100, Peru.

* Autora para correspondencia

Email Rossana Cabanillas: rossanacinthia@gmail.com

Email Orlando Advincula: orlando_ad@outlook.com

Email Carlos Gutierrez: cargutierrezr@gmail.com

Presentado: 20/08/2015

Aceptado: 24/06/2016

Publicado online: 27/08/2016

Informacion sobre los autores:

R. C. diseno de metodologia, toma de muestra, identificacion de poliquetos, analisis de datos, redaccion, discusion, revision. O. A. identificacion de poliquetos, analisis de datos, revision. C. G. identificacion de poliquetos, analisis estadistico, grupos troficos, discusion y revision. Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Fuentes de financiamiento:

Proyecto "Impacto de la Variabilidad y Cambio Climatico en el Ecosistema de Manglares de Tumbes"--IDRC #106714-001 (CCW).

Leyenda: Figura 1. Zona de estudio. En cruces el area protegida del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. En estrellas, las estaciones correspondientes a la Zona Alta del Intermareal (ZAI) y en circulo, las estaciones correspondientes a la Zona Baja del Intermareal (ZBI).

Leyenda: Figura 2. Esquema de la zona de intermareal del manglar del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. Superior) Esquema de la zona baja de intermareal donde hay mayor presencia de Anadara tuberculosa. Inferior) Esquema de la zona alta del intermareal donde hay mayor presencia de Ucides occidentalis en el que domina el habitat del Cangrejo de Manglar.

Leyenda: Figura 3. Sitios de nuestros en areas ZAI y ZBI en el Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. Estaciones evaluadas en ZBI (A) Est.1 La Envidia y (B) Est.2 Corral de Coches. Estaciones evaluadas con ZAI (C) Est.3 La Envidia y (D) Est.4 Corral de Coches.

Leyenda: Figura 4. Diagrama de muestreo de macrobentos realizado en el Santuario Nacional los Manglares de Tumbes en la ZAI y ZBI durante diciembre 2012 y marzo 2013. Transecto (S: Superior del transecto, M: Medio del transecto, I: Inferior del Transecto) y Replica (R).

Leyenda: Figura 5. Analisis de Dendograma basada en presencia y ausencia de especies de poliquetos en la ZBI y ZAI del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. La ZBI en negro con la estaciones 1 en cuadrado y 2 y rombo respectivamente. El ZAI en gris con las estaciones 3 y 4 en triangulo y circulo respectivamente.

Leyenda: Figura 6. Escalamiento multidimensional no parametrico (NMDS) con transformacion rafz cuarta basada en las abundancias de las especies de poliquetos de ZBI y ZAI del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. La ZBI en negro con la estaciones 1 y 2 en cuadrado y rombo respectivamente. El ZAI en gris con las estaciones 3 y 4 en triangulo y circulo respectivamente.

Leyenda: Figura 7. Distribucion porcentual de gremios troficos de los ensambles de poliquetos de ZBI Y ZAI del SNLMT. Ds = Depositivoros superficiales; Db = Depositivoros subsuperficiales; Ca = Carnivoros; Fi = Filtradores; He=Herbivoros; Om = Omnivoros.

Leyenda: Figura 8. Escalamiento multidimensional no parametrico (NMDS) con transformacion a raiz cuarta de la distribucion de especies segun los Grupos Troficos de ZBI y ZAI del Santuario Nacional los Manglares de Tumbes. Estacion 1 y 2 (Cuadrado y Rombo) corresponde a ZBI y la estacion 3 y 4 (triangulo y circulo) a ZAI.
Tabla 1. Promedios de los Parametros fisicoquimicos del agua
y el sedimento, registrados en los sitios Corral de coches
(lejano al mar) y La Envidia (cercano al mar), en el Santuario
Nacional los Manglares de Tumbes.

            Variables                 ZBI                 ZAI

                               Est.1     Est.2     Est.3     Est.4

            Temperatura        27.51     29.22     27.52     29.26
              ([grados]C)
            pH                 7.88      7.91      8.61      8.17
Agua        Redox (mV)          184       219       222       281
            Salinidad (ppt)    29.88     29.01      32       29.6

Sedimento   Redox             -272.1    -290.2    -280.07   -298.35
            PH                 7.15      7.30      6.93      6.85

Tabla 2. Densidad, Biomasa, Numero de especies (S), Indice de Pielou
(J') e Indice Diversidad de Shannon (H') en los meses diciembre 2012
y marzo 2013 en las estaciones de la ZBI y ZBI del Santuario Nacional
los Manglares de Tumbes.

                                Densidad (ind/         Biomasa (g/
                                  [m.sup.2])           [m.sup.2])

Asociacion   Est.   Replica   Dic-12    Mar-13     Dic-12     Mar-13

                      R1       2656       417      21.25      2.3021
                      R2       1406      1146      8.1146     7.9427
                      R3       3385       260     30.3802     0.3646
                      R4       2656      2552     19.5313    23.8073
             1        R5        885      2240     32.9167    23.2135
                      R6        729      1510     17.7969    10.8333
                      R7       1771      1354      7.1771     7.5313
                      R8       1198      1667      3.1615     5.4635
                      R9       1510       --       7.7396       --
ZBI
                      R1       2031       573      12.901    10.9583
                      R2        625      1250      0.8594    44.3281
                      R3       1458       --      77.3385       --
                      R4       1458      2240      12.151    25.8229
             2        R5       1354      2760     16.0052    27.0417
                      R6        729      1042     11.4323     1.9844
                      R7       2969      1302     11.0104     5.6771
                      R8       2552      1771     12.0365       64
                      R9       3073      1302     52.2656    19.7969

                      R1        260       156      0.8958     6.5677
                      R2        156       --       4.5729       --
                      R3        --        625        --       0.2344
                      R4        156      1042      0.6979     14.474
             3        R5        104      1094      0.4427       14
                      R6        104       260      0.5625     1.974
                      R7        573       104      5.7344     0.7969
                      R8        --        208        --       0.1719
                      R9        156       885      2.151      1.2969
ZAI
                      R1       2448       --      13.1406       --
                      R2        469       833      1.8906     0.8385
                      R3        52         -       0.4219       --
                      R4        --        156        -        0.2083
             4        R5        521       52      10.1146     1.4844
                      R6        208       156      0.3125     0.9583
                      R7        --        --         --         --
                      R8       1667       625      6.9635     6.2552
                      R9        729       52       7.8906     1.5417

                                      S                   J'

Asociacion   Est.   Replica   Dic-12    Mar-13    Dic-12    Mar-13

                      R1        10         4       0.51      0.77
                      R2         7        13       0.53      0.91
                      R3        10         1       0.52       --
                      R4        12        12       0.77      0.82
             1        R5         9        11       0.88      0.79
                      R6         4         8       0.72      0.76
                      R7        14        11       0.85      0.83
                      R8         6        16        0.8      0.91
                      R9        13        --       0.85       --
ZBI
                      R1        11         8       0.75      0.95
                      R2         5        11       0.84      0.83
                      R3        12        --       0.87       --
                      R4         8        12       0.86       0.8
             2        R5        10        12        0.9      0.78
                      R6         7         7       0.89      0.93
                      R7        16        10       0.91      0.84
                      R8        12         9       0.87      0.83
                      R9        12        12        0.8      0.88

                      R1         5         2         1       0.92
                      R2         3        --         1        --
                      R3        --         3        --       0.75
                      R4         2         6       0.92      0.79
             3        R5         1         6        --       0.73
                      R6         2         2         1       0.72
                      R7         6         1       0.93       --
                      R8        --         2        --       0.81
                      R9         2         5       0.92      0.72
ZAI
                      R1        10        --       0.78       --
                      R2         5         4       0.95      0.59
                      R3         1        --        --        --
                      R4        --         1        --        --
             4        R5         6         1       0.95       --
                      R6         3         3       0.95        1
                      R7        --        --        --        --
                      R8         8         5       0.83      0.84
                      R9         5         1       0.78       --

                                       H'

Asociacion   Est.   Replica    Dic-12     Mar-13

                      R1        1.17       1.07
                      R2        1.03       2.34
                      R3        1.19        0
                      R4        1.9        2.03
             1        R5        1.93       1.9
                      R6        0.99       1.58
                      R7        2.24       1.99
                      R8        1.43       2.52
                      R9        2.19        --
ZBI
                      R1        1.81       1.97
                      R2        1.35       1.98
                      R3        2.15        --
                      R4        1.79       1.98
             2        R5        2.08       1.95
                      R6        1.73       1.81
                      R7        2.53       1.92
                      R8        2.16       1.83
                      R9         2         2.19

                      R1        1.61       0.64
                      R2        1.1         --
                      R3         --        0.82
                      R4        0.64       1.41
             3        R5         0         1.31
                      R6        0.69       0.5
                      R7        1.67        0
                      R8         --        0.56
                      R9        0.64       1.15
ZAI
                      R1        1.79        --
                      R2        1.52       0.82
                      R3         0          --
                      R4         --         0
             4        R5        1.7         0
                      R6        1.04       1.1
                      R7         --         --
                      R8        1.72       1.36
                      R9        1.25        0

Tabla 3. Porcentaje de Dominancia de las principales especies segun
la asociacion y los sitios de muestreo del Santuario Nacional los
Manglares de Tumbes..

Zona Baja de Intermareal (ZBI)
                           Est. 1                                Est. 2
Especies                   % Dom    Especies                     % Dom

Notomastus hemipodus       41.55    Mediomastus sp.              26.33
Mediomastus sp.            17.31    Notomastus hemipodus         14.29
Perinereis nuntia           4.68    Perinereis nuntia             8.61
Linopherus annulata         4.48    Schistomeringos annulata      7.23
Heteromastus filiformis     3.87    Owenia collaris               6.02
Owenia collaris             3.67    Heteromastus filiformis       5.85
Magelona californica        2.24    Axiothella rubrocincta        5.68

Zona Baja de Intermareal (ZBI)

                           TOTAL
Especies                   % Dom

Notomastus hemipodus       26.77
Mediomastus sp.             22.2
Perinereis nuntia           6.81
Owenia collaris             4.94
Owenia collaris             4.94
Schistomeringos annulata    4.66
Axiothella rubrocincta      3.92

Zona Alta en el Intermareal (ZAI)

                           Est. 3                                Est. 4
Especies                   % Dom    Especies                     % Dom

Mediomastus sp.            37.17    Mediomastus sp.               28.1
Notomastus hemipodus        17.7    Heteromastus filiformis      16.34
Heteromastus filiformis    13.27    Capitella capitata            9.8
Perinereis nuntia          10.62    Perinereis nuntia             9.8
Scoletoma sp.               3.54    Prionospio multibranchiata    9.15
Neanthes sp.1               2.65    Notomastus hemipodus          5.88
Lepidonotus crosslandi      1.77    Neanthes sp.1                 4.58

Zona Alta en el Intermareal (ZAI)

                           TOTAL
Especies                   % Dom

Mediomastus sp.            31.95
Heteromastus filiformis    15.04
Notomastus hemipodus        10.9
Perinereis nuntia          10.15
Capitella capitata          6.02
Prionospio multibranchiata  6.02
Neanthes sp.1               3.76

Tabla 4. Relacion de las Especies por las Asociaciones y
zonas de muestreo del Santuario Nacional los Manglares de
Tumbes. En parentesis el gremio trofico: Ds: Depositivoros
Superficiales, Dss: Depositivoros SubSuperficiales, Ca:
Carnivoros, Fi: Filtradores, He: Herbivoros, Om: Omnivoros.

Especie, Grupo trofico                Corral Coches    La Envidia

                                      ZBI     ZAI     ZBI     ZAI

Axiothella rubrocincta (Ds)            X       X       X
Capitella capitata (Ds)                X       X       X       X
Capitella sp. (Ds)                     X               X
Cossura laeviseta (Ds)                                 X
Heteromastus filifonnis (Ds)           X       X       X       X
Leitoscoloplos foliosus (Ds)           X               X
Leitoscoloplos kergelensis (Ds)        X               X
Mediomastus sp. (Ds)                   X       X       X       X
Neomediomastus sp. (Ds)                                X
Notomastus hemipodus (Ds)              X       X       X       X
Notomastus lineatus (Ds)                               X
Pectinaria chilensis (Ds)              X               X       X
Chaetozone sp. (Dss)                   X               X
Chaetozone sp.l (Dss)                          X               X
Isolda pulchella (Dss)                 X       X       X       X
Lanice sp. (Dss)                                       X       X
Magelona californica (Dss)                             X
Prionospio multibranchiata (Dss)       X       X       X       X
Prionospio sp. (Dss)                                           X
Trochochaeta cf. mexicana (Dss)        X               X
Dipolydora socialis (Ds, Dss)          X       X       X       X
Polydora sp. (Ds, Dss)                                         X
Spiophanes duplex (Ds, Dss)                            X
Ancistrosyllis hamata (Ca)                             X
Arabella sp. (Ca)                      X
Chrysopetalidae (Ca)                                   X
Exogone lourei (Ca)                                    X
Harmothoe sp. (Ca)                     X
Hermundura fauveli (Ca)                X               X       X
Lepidonotidae 2 (Ca)                           X
Lepidonotus crosslandi (Ca)            X       X       X       X
Linopherus annulata (Ca)                               X
Linopherus fauchaldi (Ca)                              X
Linopherus paucibranchiata (Ca)        X
Linopherus sp. (Ca)                                    X
Marphysa sp. (Ca)                      X
Nephtys cf. gabra (Ca)                 X
Oxydromus sp. (Ca)                     X               X       X
Phyllodoce sp. (Ca)                    X               X
Podarkeopsis brevicephala (Ca)                 X
Podarkeopsis brevipalpa (Ca)           X               X
Podarkeopsis sp. (Ca)                          X
Schistomeringos annulata (Ca)          X       X       X
Scoletoma sp. (Ca)                     X       X       X       X
Sigambra tentnculata (Ca)              X       X
Synelmis albini (Ca)                   X               X
Aracia sp. (Fi)                        X
Oligochaeta (Fi)                       X               X
Owenia collaris (Fi)                   X               X
Parasabella leucaspis (Fi)             X
Sabelaria gracilis (Fi)                X
Lysidice sp. (He)                                      X
Neanthes sp.l (Om)                             X       X       X
Neanthes sp.9 (Om)                             X               X
Nereis cf. oligoalina (Om)                                     X
Perinereis cf. rookeri (Om)                    X
Perinereis nuntia (Om)                 X       X       X       X
Rullierinereis sp. (Om)                        X
Syllis sp. (Om)                                X

Tabla 5. Numero de individuos y especies por gremio trofico en las
estaciones muestreadas. Dss: Depositivoros subsuperficiales; Ds:
Depositivoros superficiales; Ca: Carnivoros; Fi: Filtradores; He:
Herbivoros; Om: Omnivoros

Estaciones           Gremios troficos                  Abundancia

                                                 Dic-12        Mar-13

Est.1         Depositivoros subsuperficiales       24.0         14.7
              Depositivoros superficiales          2.0          2.3
              Carnivoros                           5.7          4.7
              Filtradores                          1.3          2.6
              Herbivoros                           0.1          0.0
              Omnivoros                            2.0          0.8

Est.2         Depositivoros subsuperficiales       18.2         16.2
              Depositivoros superficiales          1.9          1.9
              Carnivoros                           7.3          5.4
              Filtradores                          3.6          2.8
              Herbivoros                           0.0          0.0
              Omnivoros                            4.0          1.6

Est.3         Depositivoros subsuperficiales       1.2          7.6
              Depositivoros superficiales          0.4          0.4
              Carnivoros                           0.4          0.6
              Filtradores                          0.0          0.0
              Herbivoros                           0.0          0.0
              Omnivoros                            1.1          0.8

Est.4         Depositivoros subsuperficiales       7.1          3.2
              Depositivoros superficiales          2.1          0.0
              Carnivoros                           1.3          0.2
              Filtradores                          0.0          0.0
              Herbivoros                           0.0          0.0
              Omnivoros                            2.4          0.6

Estaciones           Gremios troficos                  No Especies

                                                  Dic-12       Mar-13

Est.1         Depositivoros subsuperficiales        9            9
              Depositivoros superficiales           6            8
              Carnivoros                            12           11
              Filtradores                           2            2
              Herbivoros                            1            0
              Omnivoros                             1            2

Est.2         Depositivoros subsuperficiales        7            7
              Depositivoros superficiales           5            4
              Carnivoros                            12           9
              Filtradores                           4            3
              Herbivoros                            0            0
              Omnivoros                             1            1

Est.3         Depositivoros subsuperficiales        4            4
              Depositivoros superficiales           4            3
              Carnivoros                            2            4
              Filtradores                           0            0
              Herbivoros                            0            0
              Omnivoros                             4            1

Est.4         Depositivoros subsuperficiales        5            4
              Depositivoros superficiales           4            0
              Carnivoros                            6            2
              Filtradores                           0            0
              Herbivoros                            0            0
              Omnivoros                             5            3
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Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Cabanillas, Rossana; Advincula, Orlando; Gutierrez, Carlos
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Aug 1, 2016
Words:6743
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