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Diversidad alfa y beta de la comunidad de reptiles en el complejo cenagoso de Zapatosa, Colombia.

Alfa and beta diversity of reptilian assemblages in Zapatosa wetland complex, Colombia.

La diversidad en los tropicos se asocia principalmente a complicados procesos ecologicos, filogeneticos e historicos que se han desarrollado al interior de sus ecosistemas (Ricklefs & Schulter 1993, Greene 2005). Sin embargo, la diversidad no deja de ser una propiedad emergente de las comunidades, lo que permite aproximarse al conocimiento de los ecosistemas que los constituyen y comparar la productividad o estabilidad de los procesos internos de todo el sistema (Pielou 1975, Chapin et al. 2000) y aporta elementos tales como las relacion y respuesta de las especies con su medio, para delinear la estructura de la comunidad y la conservacion de sus especies, al tiempo que se convierte en herramienta para el monitorear el buen funcionamiento de un ecosistema (Magurran 1989, 2004, Moreno 2001).

Con el fin de cuantificar la diversidad se han propuesto diferentes aproximaciones que buscan entender como se expresa a diferentes niveles dentro de los ecosistemas; su medicion se puede desglosar y trabajar mejor dependiendo de la escala espacial. Para entender como cambia a distintos niveles se ha referenciado en tres componentes (Whittaker 1972, RangelCh. et al. 1997): diversidad alfa, entendida como la riqueza de especies a nivel local de una comunidad que se considera mas o menos homogenea; diversidad beta como el grado de recambio o reemplazo en la composicion de especies entre comunidades de un paisaje; y diversidad gama aquella riqueza de especies que integran el conjunto del paisaje.

En general, los valores mas altos de abundancia y riqueza de la comunidad de reptiles se presentan en habitats con una estructura vegetal mas compleja (Garden et al. 2007), pues ofrecen una gama mas amplia de recursos, que se esperaria puedan explotar un mayor numero de especies, mientras que el mayor recambio de especies se exhibe entre los habitats con la mayor diferencia en su estructura vegetal (Smith & Ballinger 2001, Jellinek et al. 2004). Sin embargo, esta no es una condicion estatica: diferentes elementos intervienen para que cambie la abundancia, la riqueza y el recambio de reptiles que se presenta en los habitats. Entre estos se encuentran su baja movilidad en general (Pough 1980), su fisiologia termica o ectotermia que limita la ocupacion de diferentes ambientes (Zug et al. 2001) y genera que los reptiles respondan diferencialmente a cambios en su habitat (Jellinek et al. 2004). Teniendo en cuenta que la diversidad de especies difiere en cada habitat (Vargas & Bolanos 1999, Urbina-Cardona & Londono-Murcia 2003, August 1983, Sanchez-P et al. 1996) y que en el pais hay conocimiento limitado de este tipo de relaciones (Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008, Cardenas-Arevalo et al. 2010, Ayala & Castro: documento inedito, Lagartos de Colombia/Lizards of Colombia. Volumen I-V. Colombia. 820 pp.), se hace sumamente valioso y util el estudio de la diversidad de reptiles y otros grupos de animales en ambientes con alta presion antropica, ante la inevitable perdida de especies que se presenta en la actualidad (Redford 1997, Gibbons et al. 2000).

El objetivo de este trabajo es determinar la riqueza, abundancia, grado de recambio y composicion de especies (diversidad alfa y beta) de la comunidad de reptiles del complejo cenagoso de Zapatosa (Colombia), comparando entre diferentes tipos de habitat.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El trabajo se desarrollo en el departamento del Cesar, en cinco tipos de habitat alrededor de tres cienagas pertenecientes al gran complejo cenagoso de Zapatosa, entre 40 y 180 metros de altitud. La cienaga de Zapatosa (9[grados]14' N - 73[grados]46' W-9[grados]21' N - 73[grados]49' W), con alrededor de 30 000ha de extension, pertenece a los municipios de Chimichagua, el Banco y Chiriguana. La cienaga Mata de Palma (9[grados]32' N - 73[grados]39' W), con 40ha de extension, se ubica en el corregimiento de Potrerillo y la cienaga la Pachita (9[grados]32' N - 73[grados]41' W), con 10ha de extension, en el corregimiento de La Loma, ambas pertenecen al municipio de El Paso.

El regimen de las lluvias de la zona es bimodal tetraestacional, la precipitacion media anual oscila entre 1000-2600 mm y un promedio de temperatura de 27[grados]C (Rangel-Ch. et al. 1997, Rangel-Ch. et al. 2008a). De acuerdo con Rangel-Ch. et al. (1997), el area forma parte de la formacion de Bosque Seco Tropical (BsT), la cual se caracteriza por tener terrenos con pendientes en general suaves (2-5% en promedio para toda la formacion, con algunos sitios 30% a 80%). La cobertura vegetal dominante actualmente es la matriz de pastizales, donde se encuentran algunos fragmentos de bosque seco tropical muy aislados, bosques de ribera en un estado de conservacion intermedio, rastrojo alto y bajo, palmares formados por la fuerte entresaca de madera a la cual fueron sometidos los bosques relictuales y potreros con algunos arboles dispersos integrando cercas vivas y sombrio para el ganado (Rangel-Ch. et al. 2008b). Entre las presiones mas fuertes sobre los remanentes de vegetacion y la fauna asociada a la misma, se encuentra la ganaderia intensiva, la poda y quema frecuente para cultivo, la degradacion y contaminacion del suelo y el agua por basuras en los alrededores de zonas pobladas y, finalmente, la tala del bosque y entresaca de madera para venta y uso domestico.

Habitats estudiados: De acuerdo con la fisonomia vegetal en la zona de estudio que suministra un conjunto particular de recursos y condiciones ambientales, se definieron cinco tipos de habitat (Barbosa-Castillo et al. 2008, Rangel-Ch. et al. 2008b): bosque casmofito (bosque seco de pendiente), bosque seco (fragmentos de bosque seco en zonas planas), bosque de ribera, palmares y sabanas arboladas (pastizales naturales y sembrados).

Bosque casmofito (bosque seco de pendiente BP): Ubicacion sitios muestreados dentro de cada habitat: 1) municipio de Chimichagua, vereda El Cerro, cerro San Ecce Homo 9[grados]17' 52,9" N - 73[grados]46'41,2" W, altitud 65-210m; 2) municipio de Chimichagua, vereda Tierra Grata, finca Senor Reyes Mejia 9[grados]21'04,7" N - 73[grados]48'24,0" W, altitud 50-70m.

Fisiografia: Bosque seco tropical, con sustrato pedregoso, abundante roca caliza expuesta, cantos rodados, numerosas grietas y suelo franco-arcilloso de color pardo y con menos de 10cm de profundidad, pendiente entre 30-80%. El microclima en general es muy seco, la vegetacion en la estacion seca pierde casi todas las hojas y en epoca de lluvias reverdece. Habitat expuesto a constante extraccion de roca para construccion, quemas regulares que se extienden sin control algunas veces, entrada de ganado constante, algunas areas de bosque en proceso de tumba en sus alrededores y erosion por la pendiente.

Vegetacion: Predomina la vegetacion espinosa (cactaceas) de bajo porte entre 3-5m ("varillales"). Se diferenciaron cinco estratos, el estrato arboreo inferior con una altura media de 14m y cobertura promedio del 60%, donde abundan el Sabal mauritiiformis (palma amarga), Cedrela odorata (cedro) y Attalea butyracea (palma de vino), exhibe elementos aislados mas alto en el dosel entre 12-24m de altura; el estrato subarboreo tuvo alturas entre 7-9m y cobertura promedio del 65%, donde predominan Cochlospermum vitifolium (algodoncillo), Brosimum alicastrum (guaimaro), Cavanillesia platanifolia, Dilodendron costarricense y Bauhinia glabra (bejucos); los estratos arbustivo y herbaceo con cobertura promedio del 85%, son densos en algunos sectores donde predominan Spondias momin (hobo) y Astronium graveolens (gusanero); y finalmente el estrato rasante tiene elementos dispersos y cobertura promedio del 30% dominados por Guapira spp. (uvita o cotorrero) y Cathlotropis procera. La capa de hojarasca es densa y cubre entre el 40-70% del suelo.

Fragmentos de bosque seco (BS): Ubicacion sitios muestreados dentro de cada habitat: 1) municipio de Chimichagua, vereda Democracia 9[grados]17'52,9" N - 73[grados]46'41,2" W, altitud 45-59m; 2) municipio de Chimichagua, vereda Torrecilla, finca David Cerdiles 9[grados]17'57,8" N - 73[grados]46'25,9" W altitud 47m; 3) municipio de Chimichagua, corregimiento de Saloa, vereda Mataleon, finca Cuernavaca 9[grados]08'29,6" N-73[grados]43'33,7" W altitud 50m; 4) municipio de El Paso, corregimiento de Potrerillo 9[grados]30'10,0" N - 73[grados]35'46,6" W, altitud 42-55m.

Fisiografia: Fragmentos de bosque seco intervenido, con suelo desnudo de color oscuro, consistencia franco-arcillosa y con mas de diez centimetros de profundidad; terreno ondulado, pendientes menores a 30%. El microclima del habitat en general es seco y parte de la vegetacion en la estacion seca pierde casi todas las hojas y en epoca de lluvias reverdece. Habitat expuesto a fuerte proceso de poda, entresaca y tumba en los alrededores para introduccion de cultivos de maiz (Zea mays), yuca (Manihot esculenta), palma de aceite (Elaeis oleifera), entre otros, ademas de la ganaderia intensiva y extensiva.

Vegetacion: Habitat que esta organizado en cinco estratos, donde predomina el estrato arboreo inferior con alturas entre 11-21m y cobertura promedio del 90%, las especies dominantes son Samanea saman (campano) y Hymenaea courbaril (algarrobo); sigue el estrato subarboreo con una altura entre 9-11m y cobertura promedio del 80%, predominan A. butyracea (palma de vino), S. mauritiiformis (palma amarga) y Acrocomia aculeata (palma corozo); el estrato arbustivos con una altura entre 5-7m y cobertura promedio del 65%, esta representado por individuos jovenes de A. butyracea (palma de vino), bejucos lenosos (Bignoniaceae, Leguminosae y B. glabra) y fragmentos de tallos viejos; y finalmente los estratos herbaceo y rasante tienen elementos dispersos y cobertura promedio del 50% ambos, dominados por Guapira spp. (uvita o cotorrero). La capa de hojarasca es abundante y cubrio entre el 60-80% del suelo.

Palmar (P): Ubicacion sitios muestreados dentro de cada habitat: 1) municipio de Chimichagua, vereda Torrecillas, cano Guaraguao finca de Saul Martinez rumbo a la vereda Los Pinones 9[grados]18'17,7" N - 73[grados]48'49,6" W, altitud 71m; 2) municipio de Chimichagua, vereda El Platanal, finca Santa Marta, cano Largo 9[grados]19'07,1" N - 73[grados]45'00,7" W, altitud 49m; 3) municipio de El Paso, corregimiento de Potrerillo, finca Boca-e-potrero 9[grados]32'18,0" N - 73[grados]37'56,2" W, altitud 60m; 4) municipio de El Paso, corregimiento de Potrerillo, cienaga de Mata de Palma 9[grados] 33'35,7" N - 73[grados]40'39,6" W, altitud 53m.

Fisiografia: El habitat se caracteriza por la presencia de especies de palma dado que la mayoria de la vegetacion ha sido removida ya sea por extraccion para uso o adecuacion del terreno para ganaderia. Este presento suelo desnudo de consistencia franco-arenosa y con mas de diez centimetros de profundidad; terreno ondulado, pendientes menores a 10%. Se dio la presencia de canos que cruzan los palmares que tambien pueden encontrarse en el borde de la cienaga e inundarse regularmente, sin embargo la consistencia del suelo impedia que permanecieran mucho tiempo anegados. El microclima en general es seco y parte de la vegetacion remanente en la estacion seca pierde casi todas las hojas y en epoca de lluvias reverdece. Habitat se encuentra sometido ademas de la sustraccion de la vegetacion ya mencionada, a quemas constantes para remover el rastrojo y hacerlos accesibles para el ganado.

Vegetacion: Con cinco estratos donde predomina el estrato arboreo inferior cuyo dosel en promedio alcanza los 20m y cobertura entre el 85-90%, esta representado por A. butyracea (palma de vino), Bactris guineensis (palma de lata), A. aculeata (palma de corozo) y Bactris sp. (maquenque); el estrato arboreo superior es poco conspicuo, cobertura del 40%, con elementos emergentes de hasta 27m, se destacaron Licania sp. (el sasao), Trichilia martiana y Ficus dendrocida (higo-matapalos); los estratos arbolito y arbustivo estuvieron muy diseminados, con alturas promedio de 10m y cobertura del 30%, dominados por individuos jovenes de A. butyracea (palma de vino), B. guineensis (palma de lata), A. aculeata (palma de corozo) y Nectandra cuspidata (laurel). La vegetacion herbacea esta muy diseminada con cobertura del 20%, dominada por Guapira spp. (uvita o cotorrero); las palmas generan a su alrededor en forma de monticulos abundante hojarasca y carpetas que pierden regularmente del tronco con cobertura en estos sitios del 80%, pero en general la cobertura de hojarasca es baja en este tipo de habitat (<30%).

Bosque de ribera (BR): Ubicacion sitios muestreados dentro de cada habitat: 1) municipio de Chimichagua, vereda Torrecilla, cano La Calera del Cerro 9[grados]'49,3" N-73[grados] 46' 34,3" W, altitud 65m; 2) municipio de Chimichagua, vereda Tierra Grata, cano frente a la finca Senor Reyes Mejia 9[grados]21'00,7" N-73[grados]47'58,2" W, altitud 56m; 3) municipio de Chimichagua, corregimiento Saloa, finca El Amparo, cano aledano a la finca 9[grados]09'45,0" N-73[grados]44'14,0" W, altitud 46m; 4) municipio de El Paso, corregimiento de Potrerillo, finca El Palomar, cano El Palomar 9[grados]33'37,5" N-73[grados]40'20,9" W, altitud 40-44m.

Fisiografia: Bosque caracterizado por especies que crecen a lo largo de canos y corrientes de agua permanentes, donde el elemento predominante en la vegetacion no es la palma; con suelo semi-desnudo desde muy humedo y anegado de consistencia arcillosa, color pardo oscuro, con abundante materia organica, hasta suelos bien drenados de consistencia franco-arenosa de color gris pardo y abundante materia organica y con mas de diez centimetros de profundidad; terreno ondulado, pendientes menores a 10%. El microclima en general es semi-humedo y la vegetacion permanecia casi todo el tiempo con hojas verdes. Habitat donde se extrae el agua para muchas fincas, bebederos para el ganado, en algunos sitios se veia sometido a extraccion de arena para construccion, madera para consumo y entrada de ganado.

Vegetacion: Habitat con seis estratos, donde domina la vegetacion de mediano y gran porte con alturas entre 20 hasta los 25m, la vegetacion relictual al borde del curso de agua es dominada por A. butyracea (palma de vino), Inga spp. (guamo) y algunas Apocynaceae. El estrato arboreo superior tiene una altura promedio de 27m y cobertura promedio del 70%, las especies de plantas mas comunes son Anacardium excelsum (caracoli) y Brosimum alicastrum (guaimaro); en el estrato arboreo inferior con una altura promedio de 14m y cobertura promedio del 80%, los elementos dominante son Matayba macrostylis, Protium heptaphyllum, Xylopia aromatica e Himatanthus articulates que en general ocupan todas las orillas de los sistemas loticos que corren y se forman en la region, presenta elementos emergentes correspondientes a Schefflera morototoni (alcanza 18m); en el estrato arbolito se destacan Tabebuia rosea (roble) y Amaioua corymbosa, con alturas que alcanzan los 12m y cobertura promedio del 80%; en el sotobosque los estrato arbustivo y herbaceo son abiertos con cobertura del 50% ambos, altura entre 3-5m y dominados por Psychotria officinali; el estrato rasante es dominado por Phaseolus caracola y Albizia niopoides y cobertura promedio <50%, en la base de arboles grandes se encuentra abundante hojarasca, sin embargo junto a los lechos de los canos es removida constantemente en periodos de lluvia al subir la cota de inundacion.

Sabana arbolada (SA): Ubicacion de los sitios muestreados dentro de cada habitat: 1) municipio de Chimichagua, vereda Tierra Grata, finca Villa Hermosa 9[grados]21'13,2" N-73[grados]48'05,9" W, altura 55m; 2) municipio de El Paso, corregimiento de Potrerillo, 9[grados]32'44,5" N-73[grados]39'11,4" W, altura 55m; 3) municipio de El Paso, corregimiento La Loma, finca La Pachita, sitio cienaga La Pachita 9[grados]38'9,5" N-73[grados]36'59,2" W, altura 50m.

Fisiografia: El termino sabana se refiere aqui, al tipo de formacion vegetal dominada por pastos naturales y sembrados, tambien por herbaceas y rasantes con manchas muy pequenas de arboles dispersos en esta matriz. Son pastizales de suelo desnudo de composicion franco-arcillosa, escasa materia organica, con menos de diez centimetros de profundidad y poca a nula cobertura de hojarasca; terreno ondulado, pendientes menores a 10%. El microclima en general es muy seco y la vegetacion en la estacion seca permanece reseca y en epoca de lluvias reverdece por un breve periodo. Habitat expuesto a constante quema y ganaderia extensiva e intensiva, generalmente dentro de este se encuentran pozos temporales y jagueyes con algo de vegetacion herbacea a los bordes, donde el ganado bebe y se refresca.

Vegetacion: Habitat con cuatro estratos, donde dominan los estratos herbaceo y rasante con matorrales bajos y pastos naturales y/o sembrados. En el estrato arbolito hay algunos arboles dispersos de mediano porte como S. saman (campano), Cresentia cujete (totumo), Psidum sp. (guayabo), A. butyracea (palma de vino) y Gliricidia sepium (matarraton), los cuales constituyen las cercas vivas y remanentes pequenos de vegetacion con portes de 3-8m que se dejan para sombra del ganado y complemento de la alimentacion de los mismos y cobertura del 20%; en el estrato arbustivo con coberturas del 30%, se encuentran individuos jovenes de A. butyracea (palma de vino) y A. aculeata (corozo) mezclados con matorral y vegetacion espinosa como Opuntia caracasana (pencas), Pilosocereus lanuginosus y Cereus exagonus (cardon), Aechmea magdalenae (pinuela); el estrato herbaceo y rasante la cobertura promedio es del 60% para ambos y estan conformados principalmente por Andropogon fastigiatus (pasto rabo de zorro), Menlinis minutiflora (pasto gordura), Mimosa pigra (matas bajas de dormidera) y en los bordes de cienaga se encuentran Coccoloba costata y Matayba camptoneura. En la base de arboles grandes se genera abundante hojarasca, sin embargo es muy baja en todo el terreno con cobertura menor al 20%.

Muestreo: Se efectuaron cuatro salidas de 10 dias efectivos de muestreo cada una (replicas temporales), por dos investigadores, en los cinco habitats (dos dias por sitio en cada habitat ya definidos en cada salida-replica espacial), en noviembre de 2006 y octubre de 2007 (epoca de lluvias) y enero y julio de 2007 (epoca seca); se busco abarcar equitativamente el periodo seco (dos salidas) y el periodo de lluvias (dos salidas). Para un total de 40 dias de muestreo efectivo.

Habitat: Para desarrollar las comparaciones, se definieron los cinco habitats basicos previamente descritos, se muestrearon en cada salida dos sitios (unidad de muestreo), separados espacialmente que representaban cada habitat.

Reptiles: Mediante un diseno aleatorio de caminatas, se realizaron busquedas por encuentro visual cronometradas (Crump & Scott 1994), es decir un muestreo aleatorio estratificado por habitats; se efectuaron diariamente recorridos de 400m en el dia y 400m en la noche en el mismo sitio, con el fin de observar y/o capturar la mayor cantidad de individuos, identificarlos con la utilizacion de claves especializadas (Peters & Donoso-Barros 1970, Peters & Orejas-Miranda 1970, Perez-Santos & Moreno 1986, 1988, Bernal-Carlo 1991, Paez et al. 2002, Campbell & Lamar 2004, Ayala & Castro: documento inedito, Lagartos de Colombia/Lizards of Colombia. Volumen I-V. Colombia. 820 pp.) y liberarlos; la captura de los individuos fue manual y/o con gancho, y se exploraron a un metro de cada lado dentro de los potenciales microhabitat donde se podian encontrar los reptiles.

Cada habitat fue recorrido por dos investigadores durante ocho horas efectivas en el cual se realizaban busquedas libres (cuatro horas en el dia 09:00-13:00 y cuatro horas en la noche 18:00-22:00), para un esfuerzo diario de 16h/hombre de trabajo, 128h/hombre para cada habitat y un total de 640h/hombre durante todo el estudio.

La ventaja de este diseno y metodo es que permiten el cubrimiento de todos los habitats establecidos y la obtencion de una lista de especies con su abundancia relativa (frecuencia de aparicion) sin violar los supuestos de aleatoriedad de muestreo, necesario para hacer comparaciones entre areas con y sin vegetacion cerrada (Heyer et al. 1994, Angulo et al. 2006).

Analisis estadistico: Con el fin de tener una aproximacion del numero de especies que se puede encontrar en el complejo cenagoso de Zapatosa, se construyo la curva de acumulacion de especies (Colwell & Coddington 1994), a partir de los estimadores de riqueza no parametricos Jacknife 1, Jacknife 2 y Bootstrap, usados cuando no se asume homogeneidad ambiental en las muestras (distintos habitats) (Magurran 1989, 2004). Con los valores maximos calculados de riqueza, se determino el porcentaje de representatividad del estudio (Soberon & Llorente 1993). Todos los estimadores se corrieron con 999 permutaciones, se calcularon las especies raras: unicas (single-tons) y duplicadas (doubletons), para determinar si se redujeron a medida que el muestreo avanzo; estas pruebas se realizaron mediante el programa EstimateS Win 7.5.0 (Colwell 2005).

Para cada habitat se realizaron curvas de acumulacion de especies, con el proposito de establecer el numero de especies en cada habitat, entonces se utilizaron los estimadores no parametricos ICE y Chao 2, eficientes para estimar la riqueza de especies con datos de presencia-ausencia en muestras que provienen del mismo tipo de habitat y el estimador Bootstrap que arroja resultados precisos al estimar la riqueza de comunidades con numerosas especies raras (Moreno 2001). Tambien se calcularon la representatividad de los muestreos y los valores de las especies raras por habitat para determinar si disminuyeron al aumentar el esfuerzo de muestreo.

Por lo tanto se calculo la diversidad alfa, como la riqueza o numero total de especies encontradas en cada uno de los cinco habitats establecidos, dentro del complejo cienaga de Zapatosa, al igual que se estimo la riqueza especifica, mediante el indice de diversidad de Margalef, el cual presupone una relacion funcional entre el numero de especies y el numero total de individuos del sitio. Se calculo la equitatividad, a partir de la funcion de Shannon-Wiener que expresa la uniformidad de los valores de importancia a traves de todas las especies de la muestra (Moreno 2001) y cuenta con la ventaja de ser independiente respecto al tamano de la misma, ya que a partir de un muestreo al azar se estima la equidad de una comunidad con base en una muestra que presumiblemente contiene todas las especies (Hair 1987). Los resultados obtenidos para el indice Shannon-Wiener dentro de los habitats se contrastaron entre si con un analisis de varianza (Magurran 1989, 2004), para determinar si las diferencias numericas son o no significativas, ademas se realizo una comparacion a posteriori, prueba pareada de Tukey; para identificar si existe alguna fuente de variacion en la heterogeneidad entre habitats y posteriormente explicar las posibles causas biologicas.

Para analizar si en general y en cada habitat, con un numero estandarizado de individuos la riqueza se mantiene por los grupos taxonomicos serpientes y saurios, que resultaron ser los mas abundantes y mejor representados dentro del estudio; se realizaron curvas de acumulacion de especies usando el metodo de rarefaccion por muestras acumuladas (Gotelli & Colwell 2001); para estos calculos se utilizo el programa PAST 1.90 (Hammer et al. 2001).

Por consiguiente se comparo la composicion, abundancia y la uniformidad de especies entre habitats y al utilizar curvas representativas de diversidad-dominancia (May 1975, Feinsinger 2001, Gardner et al. 2007) se compararon con una prueba de Kolmogorov-Smirnov (Zar 1998, Magurran 2004); para identificar si los parametros descriptores que muestran las graficas son diferentes entre los habitats. Se utilizo el programa PAST 1.90 (Hammer et al. 2001).

Para detectar las diferencias en la estructura de las comunidades por habitat se realizo un analisis de similitud de una via (ANOSIM), prueba no parametrica entre dos o mas grupos, basada en una medida de distancia la cual parte de una matriz de similitud (en este caso Bray-Curtis) (Clarke 1993), en la que se calcula inicialmente a partir de la matriz de abundancias por habitat; la prueba permite comparar entre pares de habitats. Para contrastar los grupos que causan la diferencia se utilizo una prueba corregida de Bonferroni (analoga a las pruebas a posteriori del analisis de varianza); para todo esto se uso el programa PAST 1.90 (Hammer et al. 2001).

Asimismo, se estimo la proporcion que aporta cada especie de reptil a la diferencia entre habitats, determinada por el porcentaje de disimilitud entre ellas mediante la subrutina SIMPER del programa estadistico PRIMER version 5 (Clarke & Gorley 2001)

Despues, se calculo diversidad beta mediante la complementariedad de especies entre pares de habitats. La complementariedad hace referencia al grado de disimilitud en la composicion de especies entre pares de biotas (Colwell & Coddington 1994); la variacion oscila entre cero y uno; a medida que aumenta este valor tambien aumenta la diferencia entre pares de biotas. De igual forma, se calculo el porcentaje de complementariedad entre habitats a partir del numero de especies compartidas sobre el numero total de especies entre habitats por cien (Moreno 2001, Magurran 2004).

Adicionalmente, se realizo una comparacion nominal y porcentual de la lista de las especies de reptiles registradas en este trabajo frente a los inventarios de otros estudios: sintesis del Cesar, franja tropical de la serrania de Perija, Cesar (Moreno-Arias et al. 2009); humedales de Cordoba (Castano-Mora et al. 2004a, Carvajal-Cogollo 2006, Cardenas-Arevalo et al. 2010), el bosque seco del santuario de vida silvestre de Los Besotes (Rueda-Almonacid et al. 2008), bosques relictuales de Cordoba Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008), la Jagua de Ibirico-Serrania de Perija (Hernandez-Ruz et al. 2001, Castano-Mora et al. 1997) y por ultimo con revision de bibliografia (Ayala 1986, Perez-Santos & Moreno 1986, 1988, Bernal-Carlo 1991, Castano-Mora 1992, Sanchez-C et al. 1995, Rengifo & Lundberg 1999, Ceballos-Fonseca 2000, Campbell & Lamar 2004, Carvajal-Cogollo 2006, Ayala & Castro: documento inedito, Lagartos de Colombia/ Lizards of Colombia. Volumen I-V. Colombia. 820 pp.), con el fin de establecer nuevos registros al igual que datos de ampliaciones de distribucion en la zona y de esta forma hacer una comparacion con lo que se conoce para la region Caribe y para todo el pais.

En la descripcion general del complejo cenagoso de Zapatosa y en la comparacion de listas, se incluyeron siete especies de reptiles, que no se utilizaron en los analisis de diversidad por habitat y en las curvas de acumulacion de especies, por lo siguiente: Bachia bicolor e Imantodes gemmistratus fueron encontradas solamente en el pre-muestreo, Hemidactylus frenatus es una especie casi exclusiva de edificaciones o areas urbanizadas, Rhinoclemmys melanosterna y Podocnemys lewyana fueron encontradas en fincas donde son mantenidas como mascotas o para consumo, para Crocodylus acutus se registro el uso de sus restos como piel y craneo y de Mesoclemmys dahli se contaba con fotografias aunque posteriormente en una salida adicional se corroboro su presencia en la zona (Medina-Rangel & Forero-Medina 2008).

RESULTADOS

Riqueza total: En todo el estudio se registraron 857 individuos de la clase Reptilia distribuidos en 48 especies y 18 familias (Cuadro 1). En el orden Squamata se encontraron 40 especies, distribuidas en 20 de lagartos de ocho familias: Corytophanidae, Iguanidae, Gekkonidae, Gymnophthalmidae, Polychrotidae, Teiidae, Tropiduridae y Scincidae; y 20 de serpientes de tres familias: Boidae, Colubridae y Viperidae; el orden Testudinata con seis especies de tortugas distribuidas en seis familias: Chelidae, Emydidae, Geoemydidae, Kinosternidae, Podocnemididae y Testudinidae; y el orden Crocodylia con dos especies de la familia Crocodylidae (Apendice 1).

Para los saurios, las familias con mayor numero de especies fueron Gekkonidae con cinco y Gymnophthalmidae y Teiidae con cuatro cada uno (Apendice 1). El mayor numero de individuos lo presentaron Gonatodes albogularis (141), Anolis tropidogaster (126), Anolis auratus (105) y Cnemidophorus lemniscatus (70). Para las serpientes, la familia con mas especies fue Colubridae con 14 (Fig. 3), de estas presentaron el mas alto numero de individuos Leptodeira septentrionalis (21), Thamnodynastes gambotensis (16) e Imantodes cenchoa (10) (Apendice 2). Los generos de reptiles que presentaron el mayor numero de especies fueron Anolis (Polychrotidae) y Ameiva (Teiidae) cada uno con dos.

Estimacion de la riqueza general

Segun los estimadores de riqueza Bootstrap, Jacknife uno y dos, la representatividad del muestreo oscilo entre 85% y el 93% de las especies esperadas para el estudio (Apendice 3), el numero de especies observadas no se estabiliza si se le compara con las curvas Jacknife uno y dos, pero se asemeja al comportamiento de Bootstrap (Fig. 1). En la medida en que avanzo el muestreo, las especies unicas, mostraron una clara reduccion en numero, mientras que la disminucion fue leve para el numero de especies duplicadas, lo cual prueba una aceptable eficiencia del muestreo en toda la zona (Fig. 1).

Para el area de estudio, la riqueza de lagartos fue igual a la de serpientes, pero para este ultimo grupo y para las tortugas, las curvas no alcanzaron la asintota (Fig. 2). Los estimadores de riqueza Bootstrap, Jacknife uno y dos calculados para los grupos taxonomicos mejor representados, muestran que la representatividad del muestreo para los saurios oscilo entre el 95% y el 97% de las especies esperadas para la zona de estudio y a medida que se avanzo en el muestreo las especies unicas y las duplicadas mostraron una reduccion en numero (Apendice 3); mientras para las serpientes, la representatividad que se encontro fluctuo entre el 81% y 89%, las especies unicas se reducen, mientras las duplicadas aumentaron (Apendice 3). Las tortugas y los cocodrilos estan pobremente representados en el muestreo, por lo cual es dificil estimar su porcentaje de representatividad, seguramente el muestreo mas enfocado en ambientes terrestres influyo en lo bajo de este resultado.

[FIGURA 1 OMITIR]

Diversidad por habitats: diversidad alfa

El habitat que registro la mayor proporcion de especies (89%) fue el bosque de ribera (Cuadro 2), seguido por el palmar con el 61% de las especies, el bosque seco con igual porcentaje (61%), la sabana arbolada con 56%, mientras el bosque casmofito presento la menor proporcion (41%). En cuanto al numero de individuos, el bosque de ribera mostro tambien el mayor porcentaje (25%), seguido por el bosque seco con el 22%, el palmar con el 21%, el bosque casmofito con el 17%, mientras que en la sabana arbolada se registra la menor cantidad de individuos (15%) (Cuadro 2).

La riqueza especifica de los habitats (indice de Margalef), siguio una tendencia similar a la proporcion de especies, donde el bosque de ribera presento el mayor valor, seguido por el palmar, el bosque seco, la sabana arbolada y finalmente el bosque casmofito (Cuadro 2). La equidad entre habitats medida con el indice de Shannon-Wiener mostro un valor mas alto en el bosque de ribera y en el bosque seco frente a los demas habitats, sin embargo, no hubo diferencias estadisticamente significativa entre la heterogeneidad de los habitats ([F.sub.(4200),005]=0.245, p=0.913).

[FIGURA 2 OMITIR]

Numero de especies por familia en cada habitat

En los cinco habitats, la familia con el mayor numero de especies fue Colubridae (Fig. 3). Teiidae alcanzo un valor representativo de especies en el palmar, bosque de ribera y en la sabana arbolada, mientras Gekkonidae adquirio un numero de especies alto en el bosque de ribera y el bosque casmofito (Fig. 3).

Numero de individuos por familia en cada habitat

Para cuatro de los cinco habitats, las familias con el mayor numero de individuos fueron Polychrotidae y Gekkonidae, tendencia que cambia en la sabana arbolada, donde Teiidae presenta el mayor numero de individuos (Fig. 4). Colubridae que es la familia mas rica en especies, solamente alcanza un numero significativo de individuos en el bosque de ribera y en el bosque seco (Apendice 1 y 2).

[FIGURA 3 OMITIR]

Segun los estimadores de riqueza calculados para cada uno de los habitats, la representatividad del muestreo oscilo entre el 66% y el 90% de las especies esperadas para cada habitat (Cuadro 3). Las especies raras (unicas y duplicadas) no muestran una reduccion en numero a lo largo del estudio (Apendice 3).

[FIGURA 4 OMITIR]

En los diferentes habitats analizados, la curva de la riqueza de los reptiles no alcanzo la asintota (Fig. 5). Al estandarizar la muestra a un numero igual de individuos (n=126), la tendencia en la jerarquia de riqueza de especies, representadas por la comparacion de los diferentes habitats, se mantiene para el bosque de ribera y bosque casmofito; sin embargo el bosque seco, el palmar y la sabana arbolada serian igual de ricos en especies si se hubiese encontrado la misma cantidad de individuos (Fig. 5).

Estimadores de la riqueza de especies

Al observar la curva para los grupos taxonomicos mejor representados (saurios y serpientes), se ve que la curva de acumulacion de especies para los saurios se estabilizo en casi todos los habitats (Fig. 6). Sin embargo, para las serpientes no paso lo mismo (Fig. 7), para este ultimo grupo la representatividad fue mas baja en comparacion con los saurios (Apendice 3).

[FIGURA 5 OMITIR]

[FIGURA 6 OMITIR]

Al estandarizar la muestra con un numero igual de individuos ([n.sub.lag] = 103, [n.sub.serp] = 17), la tendencia en la jerarquia de riqueza de especies de saurios entre los diferentes habitats se conservo al igual que la tendencia general (Fig. 6), mientras que para las serpientes la disposicion cambio, al presentar igual riqueza en todos los habitat en el punto donde se encuentra el menor numero de individuos (Fig. 7).

Curvas diversidad-dominancia

Los habitats exhibieron una alta uniformidad (Cuadro 2), reflejada en las curvas de diversidad-dominancia, con pendientes similares, poco pronunciadas para cada habitat (Fig. 8). Cuando se compararon las curvas entre los habitats, resultaron diferencias estadisticamente significativas entre los patrones de distribucion de abundancia de especies dominantes y raras entre el bosque de ribera frente a las sabanas arboladas (D=0.429, p=0.009).

Las especies que dominaron el ensamble fueron Gonatodes albogularis, Anolis tropidogaster y Anolis auratus que se mantuvieron en las posiciones jerarquicas mas altas en casi todos los habitats (Fig. 8), sin embargo, en la sabana arbolada Cnemidophorus lemniscatus, Ameiva ameiva y Anolis auratus pasaron a ser las especies dominantes del ensamble (Fig. 8). Casi el 70% de las especies raras fueron serpientes, como Liophis lineatus que aparecio en casi todos los habitats, pero con uno o dos individuos, entre tanto, otras especies como Leptodeira septentrionalis fueron elementos comunes con abundancias intermedias en todos los habitats (Fig. 8). Con respecto al total de especies encontadas en cada habitat, el bosque casmofito presento la mayor proporcion de especies dominantes en abundancia en el ensamble, mientras el bosque de ribera la mas baja (Fig. 8), ademas el bosque de ribera mostro una mayor proporcion de especies raras.

[FIGURA 7 OMITIR]

Composicion de especies

La estructura y composicion de especies de reptiles entre los tipos de habitat fue estadisticamente diferente (ANOSIM, R=0.1093, p=0.0109), la sabana arbolada resulto ser el habitat que mas influyo en que la diferencia global fuera significativa (Valores del test de correccion de Bonferroni: SA-BS: R=0.3376, p=0.0028; SA-P: R=0.341, p=0.0018; SA-BR: R=0.24, p=0.0111).

[FIGURA 8 OMITIR]

La mayor disimilitud entre habitats en cuanto a la abundancia y composicion de las especies se presento entre el bosque casmofito y la sabana arbolada con un 66% y las especies que mas contribuyeron a esto fueron Anolis tropidogaster (SIMPER 20%) y Gonatodes albogularis (SIMPER 17%); el bosque de ribera y la sabana arbolada tambien presentaron una alta disimilitud con 60%, donde igualmente Anolis tropidogaster (SIMPER 24%) y Gonatode albogularis (SIMPER 15%) favorecieron esta diferencia. En general, estas especies son las que aportaron la mayor proporcion de diferencia entre los habitats, solamente en el bosque casmofito Stenocercus erythrogaster contribuyo con un porcentaje mas alto de disimilitud (SIMPER 19%).

Recambio de especies entre habitats: diversidad beta

El bosque de ribera presento el mayor numero de especies exclusivas con cuatro, seguido del bosque casmofito con dos, el palmar y la sabana arbolada con una cada uno y finalmente el bosque seco no mostro especies exclusivas (Apendice 2).

El palmar y el bosque de ribera presentaron la mas alta similitud, debido a la cantidad de especies en comun (Cuadro 4). El bosque seco y el bosque de ribera compartieron un numero alto de especies, pero proporcionalmente el bosque seco y la sabana arbolada son los que exhibieron el segundo porcentaje mas alto de especie compartidas; mientras que el bosque casmofito y la sabana arbolada tienen la mas baja proporcion de especies en comun (Cuadro 4). En conjunto, el par de habitats que tuvieron el mayor numero de especies unicas son el bosque casmofito y el bosque de ribera, al mismo tiempo el bosque seco, la sabana arbolada, el palmar y el bosque de ribera presentaron la menor cantidad de especies unicas entre si (Cuadro 4).

El recambio promedio entre los cinco habitats fue del 49%, el bosque casmofito (BP) y la sabana arbolada (SA) presentaron la mayor complementariedad (valor mas alto de disimilaridad entre par de biotas), seguidos por el bosque casmofito y el palmar, entre tanto el menor reemplazamiento se presenta entre el palmar y el bosque de ribera (Cuadro 4).

Los cinco habitats compartieron el 22% de las especies encontradas, solo la especie de serpiente Leptodeira septentrionalis se presento en todos los habitats, la proporcion restante de especies compartidas son lagartos.

La composicion de reptiles del complejo cenagoso de Zapatosa y las registradas para Colombia y el Caribe

En el complejo de cienagas de Zapatosa, los reptiles presentaron el 100% de los ordenes, el 53% de las familias, el 31% de los generos y el 9% de las especies de las cifras que se presentan para Colombia (Cuadro 5). Mientras que de los registros de las tierras bajas del Caribe, para el complejo cenagoso de Zapatosa se registro el 100% de los ordenes, el 74% de las familias, el 63% de los generos y el 45% de las especies (Cuadro 5 y Apendice 1).

El complejo cienaga de Zapatosa compartio la mayor cantidad de especies con los humedales de Cordoba (66%) (Castano-Mora et al. 2004a, Carvajal-Cogollo 2006, Cardenas Arevalo et al. 2010), en tanto que presento una alta proporcion de especies (61%) de las registradas para la zona tropical de la serrania de Perija, Cesar (Moreno-Arias et al. 2009); compartio con la fauna de reptiles registrada para el bosque seco del santuario de vida silvestre de Los Besotes en Valledupar (44%) (Rueda-Almonacid et al. 2008) y por ultimo con los fragmentos de bosques relictuales de Cordoba (39%) (Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008) (Apendice 1).

DISCUSION

Riqueza total y representatividad

La riqueza en el complejo cienaga de Zapatosa represento una pequena parte de la fauna de reptiles en Colombia (~10%) (Castano-Mora et al. 2004a). Aunque, no es una fauna tan rica como lo es la chocoana o la andina (Sanchez-C et al. 1995, Castano-Mora et al. 2004b), es un numero proporcionalmente alto de especies en comparacion con otros sitios donde se ha muestreado areas mas grandes por lapsos mas largos y/o en habitats estructuralmente mas complejos (Bajo Anchicaya Choco Biogeografico, Vargas & Bolanos 1999; alrededores del municipio de Lloro Choco Biogeografico, Rengifo et al. 2002; Isla Gorgona, Pacifico colombiano, Urbina-Cardona & Londono-Murcia 2003; humedales de la planicie del departamento de Cordoba, Carvajal-Cogollo et al. 2007; bosques de la Amazonia brasilera, Gardner et al. 2007; Reserva Los Tuxtlas, Veracruz-Mexico, Urbina-Cardona 2007), esto refleja que las condiciones actuales de los ecosistemas de Colombia y de la region aportan estabilidad y recursos estructurales suficientes para el mantenimiento de una alta diversidad de especies de fauna.

En el estudio se registro casi a la mitad de la fauna que se conoce para la region Caribe y una proporcion relativamente grande de las especies del departamento del Cesar, pero si se compara concretamente con la franja tropical del departamento el complejo cenagoso de Zapatosa albergo casi todas las especies registradas hasta el momento (Moreno-Arias et al. 2009). Probablemente, los recursos estructurales de las cienagas le permiten comportarse como un centro de concentracion de reptiles en el departamento y en la region. El patron en la composicion coincidio con lo encontrado hasta ahora en las tierras bajas del Caribe y del departamento del Cesar, donde la familia mas rica es Colubridae y el genero mas rico Anolis (Polychrotidae) (Ayala 1986, Sanchez-C. et al. 1995, Hernandez-Ruz et al. 2001, Castano-Mora et al. 2004a, Moreno-Arias et al. 2009).

El muestreo total alcanzo una representatividad mayor al 80%, esto sugiere que el estudio logro un porcentaje satisfactorio frente a la riqueza real de especies que posee el complejo (Soberon & Llorente 1993). Para serpientes y saurios los valores son altos dentro de los parametros que se han establecido como optimos para hacer comparaciones validas entre inventarios o habitats (Soberon & Llorente 1993, Urbina-Cardona & Reynoso 2005); sin embargo, para las serpientes las especies duplicadas no disminuyeron a lo largo del estudio, de manera que los elementos raros del grupo pueden seguir apareciendo durante el muestreo. Los ofidios son componentes poco comunes de diferentes estudios (Urbina-Cardona & Reynoso 2005, Carvajal-Cogollo et al. 2007, Moreno-Arias & Medina-Rangel 2007, Carvajal-Cogollo 2008, Moreno-Arias et al. 2008), su menor abundancia es dada por caracteristicas como la alta dependencia poblacional a la dinamica de sus presas, bajos tamanos poblacionales, habitos cripticos, etologia e historia natural evasiva por lo cual son poco perceptibles a los encuentros visuales en estudios tradicionales (Vitt & Vangilder 1983, Rugiero & Luiselli 1995, Luiselli 2006), dificultando su estudio en campo (Carvajal-Cogollo 2008, Urbina-Cardona et al. 2008).

Posiblemente lo anterior sea la causa para que las tres cuartas partes de los elementos raros que alcanzan el 20% en todo el estudio, sean especies de serpientes, cifra bastante menor, si se le compara con otros estudios en la misma region de vida, donde las serpientes son casi todos los elementos raros que se han registrado en dichas investigaciones (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo 2008, Moreno-Arias et al. 2008).

Si tenemos en cuenta la ecologia y caracteristicas de historia de vida ya mencionadas de las serpientes, podemos hacer comparaciones de mayor alcance entre distintos inventarios de reptiles, si el proceso se efectua con base en valores de representatividad que tengan como limite inferior un 60%-70% como lo sugiere Carvajal-Cogollo (2008) y/o Urbina-Cardona et al. (2008) respectivamente. Ademas, es mas apropiado utilizar estimadores que no produzcan resultados sesgados a la hora de evaluar la riqueza cuando se presenta un numero elevado de especies poco comunes, p.e. Boopstrap (Magurran 2004, Urbina-Cardona et al. 2008). Tambien se deben buscar tecnicas de muestreo mas eficaces para los ofidios e incrementar el esfuerzo de muestreo (Shine & Bonnet 2000, Urbina-Cardona & Reynoso 2005, Urbina-Cardona et al. 2008), que pudiesen ofrecer mas elementos de juicio en el momento de comparar resultados mas completos que los actuales y poder contrastar los resultados de distintas investigaciones.

El estudio se encontraron cinco especies endemicas para Colombia: dos lagartos (Sphaerodactylus heliconiae y Stenocercus erythrogaster), dos serpientes (Helicops danieli y Thamnodynastes gambotensis) y dos tortugas (Podocnemis lewyana y Mesoclemmys dahli); adicionalmente, siete especies tenian algun grado de amenaza en su conservacion dentro del pais: cinco tortugas (Podocnemis lewyana EN, Mesoclemmys dahli EN, Chelonoidis carbonaria CR, Kinosternon scorpioides VU y Trachemys callirostris NT) y dos cocodrilos (Crocodylus acutus CR y Caiman crocodilus LC) (Castano-Mora 2002); de tal forma se ha mostrado la importancia de la zona como refugio de fauna propia del pais.

Diversidad alfa por habitats

El muestreo de los habitats alcanzo una representatividad de media a baja en comparacion con todo el estudio, e intermedia si se les compara con otras investigaciones en la misma zona de vida con ambientes similares, en las que se aplicaron esfuerzos de muestreo menores y donde la representatividad fluctuo entre 46% y 95% (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Gardner et al. 2007, Carvajal-Cogollo 2008). El habitat en que parecio haberse subestimado la riqueza de especies fue el palmar, mientras que los demas tipos de habitat estuvieron bien muestreados, este resultado sugiere que el estudio logro un porcentaje satisfactorio para casi todos los habitats frente a la riqueza real de especies del complejo (Soberon & Llorente 1993). Es posible que para alcanzar una mas alta representatividad de especies y llegar a estimaciones superiores a las encontradas en la riqueza, se deba invertir mas tiempo de muestreo.

Para los grupos taxonomicos como serpientes, el porcentaje de representatividad del muestreo al igual que la tendencia general fue baja en relacion a los saurios. Para las tortugas y los cocodrilos tambien fue baja la representatividad del muestreo, lo cual puede deberse a que los mismos estuvieron enfocados principalmente en ambientes terrestres. Para las serpientes las curvas no alcanzan la asintota, lo cual indica que hay posibilidades de que nuevas especies aparezcan a lo largo del estudio si se continua con el muestreo. Como se habia mencionado antes las serpientes presentan inconvenientes en los estudios de diversidad (Vitt & Vangilder 1983, Luselli 2006, Urbina-Cardona et al. 2008), situacion que se refleja en general en la baja representatividad en el muestro de diferentes estudios y particularmente en cada habitat. Los saurios ensenan una representatividad alta, sus valores alcanzan la asintota, es decir que hay menores probabilidades de que surjan nuevas especies al continuar con el muestreo. La baja frecuencia de aparicion de las serpientes dentro de los habitats podrian estar mas influenciada por sus habitos de forrajeo y troficos (Calderon-Mandujano et al. 2008), mientras que los saurios podrian estar mas influenciados por la estructura del habitat (Rios-Lopez & Mitchell 2007), razon por la cual conseguirian ser registrados con mayor frecuencia en el estudio y alcanzar los mas altos porcentajes de representatividad.

Varias especies presentaron amplia distribucion, se encontraron en casi todos los tipos de habitats, como es el caso de Gonatodes albogularis, Cnemidophorus lemniscatus, Ameiva ameiva, Leptodeira septentrionalis, Thamnodynastes gambotensis, Basiliscus basiliscus, Tupinambis teguixin, Anolis tropidogaster, Anolis auratus, Imantodes cenchoa, Leptophis ahaetulla, Bothrops asper, Iguana iguana, Thecadactylus rapicaudus y Tretioscincus bifasciatus. Estas especies ademas mostraron valores altos de abundancias, por lo cual podrian ser favorecidas por algunas de las condiciones y recursos que les ofrecen las zonas bajas con cierto grado de intervencion, al igual que se registro en otros estudios en la franja tropical del Caribe (Carvajal-Cogollo 2006, Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo 2008, Moreno-Arias et al. 2009).

El bosque de ribera es el habitat con la mas alta riqueza y diversidad de especies en la zona de estudio, algunas especies de reptiles se asocian casi de forma exclusiva a habitats con permanente presencia de agua o a la vegetacion en el borde o flotante, por ejemplo las tortugas (Kinosternon scorpioides, Mesoclemmys dahli, Rhinoclemys melanosterna y Trachemys callirostris), la babilla (Caiman crocodilus), dos saurios (Tupinambis teguixin y Basiliscus basiliscus) y una especie de serpiente (Helicops danieli). Estas especies se relacionan mas a este tipo de ambientes en cuanto a forrajeo y desarrollo de sus historias naturales, de acuerdo con el ciclo dinamico que liga a muchas especies a los cambios espaciales de las cienagas u otro tipo de cuerpos de agua (Paton 2005, Bauer & Jackman 2008, Bour 2008, Martin 2008, Pauwells et al. 2008). El recurso lentico favorece el establecimiento de poblaciones permanentes que ocupan estos espacios; la mayoria actualmente en riesgo (Castano-Mora 2002) y seguramente caracterizados por la perdida de este tipo de habitat.

Parece que hay una mayor estabilidad y grado de conservacion del bosque de ribera que ha favorecido el establecimiento y permanencia de las especies del complejo cenagoso frente a los de otros lugares en la misma region. Cardenas-Arevalo et al. (2010), encontraron que este mismo tipo de habitat en Cordoba presentaba una baja diversidad y abundancia de especies condicion que atribuyen a la alta transformacion a la que han sido sometidos; la cual se vuelve muy diferente comparada con la del complejo cenagoso de Zapatosa.

El bosque seco presenta una riqueza intermedia y una mayor abundancia con respecto a casi todos los demas habitats (excepto BR=196 ind.), pero al estandarizar la muestra a un numero igual de individuos capturados, tanto el bosque seco como el palmar presentan una cantidad similar de especies con la sabana arbolada, no obstante como el palmar presento el mayor sub-muestreo en comparacion con los demas, se podria pensar que la diversidad y riqueza de este tipo de ambiente puede ser aun mayor de lo esperado.

Las caracteristicas termicas de las especies de la familia Teiidae las hace exitosas en sitios con alta radiacion solar, como las sabanas arboladas o sitios despejados, puesto que por ser animales de forrajeo activo, necesitan alta cantidad de energia-radiacion para activar el metabolismo de sus cuerpos con tamanos corporales en promedio grandes y asi poder forrajear, en la utilizacion de la busqueda visual y discriminacion vomeronasal de alimento (Vitt et al. 1997, Vitt & Pianka 2004), lo que les permite explotar recursos alimenticios mucho mas amplios frente a otros grupos (Blazquez 1996, Vitt & Pianka 2005). Pero se vuelven escasos en los bosques casmofitos, habitats tambien con alta exposicion a los rayos solares; puede ser que especies como Stenocercus erythrogaster ocupen mejor los espacios en sitios con pendiente, ya que es una lagartija rupicola que tiene preferencias por zonas con pendiente de media a fuerte para sus actividades de forrajeo y subsistencia (Harvey et al. 2004, TorresCarvajal 2007), por lo cual estaria remplazando a las especies de Teiidae que al parecer presentaron bajo rendimiento en sitios inclinados, de tal manera los aspectos topograficos muestran tienen una fuerte influencia en la presencia de algunas especies (How & Dell 2000, Urbina-Cardona et al. 2006, Carvajal-Cogollo 2008).

Las familias Polychrotidae y Gekkonidae presentan el mayor numero de individuos en habitats con una estructura vertical presente (arboles o arbustos), los Polychrotidae tienen estrategias de consecucion de alimentos que dependen mas de esperar y atrapar (Losos 1992, 1994), ademas tienen aprension lingual a diferencia de los Scleroglossa --p.e. Teiidaeque poseen aprehension mandibular de las presas (Vitt & Pianka 2005), por lo cual requieren de sitios con algun grado de estructura que les otorguen un camuflaje y perchas para esperar y emboscar a las presas (Losos 1992, Losos et al. 1997). Los Gekkota presentan estrategias de consecucion de alimentos mediadas por el olfato que junto a la aprension del alimento mandibular acompanan sus estrategias de forrajeo activo de forma constante (Pough et al. 1998, Vitt & Pianka 2005), es decir combinan parte de las estrategias de los Teiidae y Polychrotidae para conseguir alimento, su tamano pequeno seguramente es un limitante para presentar valores altos en abundancia y diversidad en ambientes abiertos, pues limita al grupo a explotar sitios por lo menos algo complejos en estructura vegetal (mayor numero de estratos).

El bosque de ribera es el ambiente mas heterogeneo en la vegetacion, sin embargo, al comparar los habitats entre si, no hay diferencia estadisticamente significativa entre ellos en composicion de reptiles, al tener en cuenta que algunos de estos ambientes son estados sucesionales desde tempranos hasta avanzados (Rangel-Ch. et al. 2008), tienden a tener entre si una variacion similar en su diversidad (Rios-Lopez & Mitchell 2007, Calderon-Mandujano et al. 2008). La composicion de la comunidad de reptiles solo mostro diferencias en las sabanas arboladas, seguramente aqui la ausencia de una cobertura arborea cambia condiciones macro y microclimaticas que solo permiten la permanencia de especies con amplio espectro de tolerancia; esta composicion se relaciona con multiples gradientes ambientales y la estructura de la comunidad puede verse influenciada por alteraciones y la presencia humana (Gibbons et al. 2000, Gardner et al. 2007).

Las especies que mas contribuyen a la disimilitud en la composicion de especies entre habitats son Gonatodes albogularis, Anolis tropidogaster y Anolis auratus, que cuentan amplia tolerancia y numerosas poblaciones en la franja tropical (Ayala & Castro: documento inedito, Lagartos de Colombia/Lizards of Colombia. Volumen I-V. Colombia. 820 pp.); como ya se menciono Stenocercus erythrogaster genera la mayor proporcion de la disimilitud del bosque casmofito con respecto a los otros habitats, posiblemente las caracteristicas ecologicas de la especie son favorecidas por las condiciones de este ambiente que a su vez restringen la colonizacion y permanencia de otro tipo de especies en general comunes a lo largo de todo el muestreo (How & Dell 2000, Torres-Carvajal 2007).

Adicionalmente, el conjunto de habitats presenta una baja dominancia de especies. Si observamos la uniformidad que los datos muestran, exhiben en general un alto equilibrio en cuanto a la composicion de especies de reptiles e indican una estabilidad media a alta en la constitucion y distribucion de la comunidad (Magurran 1989). Los reptiles fisiologicamente presentan flexibilidad termica en distintos ambientes (Pianka 1967, Inger et al. 1987), los sitios abiertos y con condiciones termicas fluctuantes tienden a favorecer la presencia de especies heliotermicas generalistas como Ameiva ameiva, Ameiva festiva, Cnemidophorus lemniscatus, Gonatodes albogularis y Leptodeira septentrionalis que encuentran los recursos adecuados para subsistir, mientras que el impacto de la transformacion de los habitats genera una reduccion o aislamiento en especies que necesitan de ambientes estables en estructura y disponibilidad de recursos en el tiempo como Bachia bicolor, Sphaerodactylus heliconiae, Rhinoclemys melanosterna o Enulius flavitorques.

Diversidad beta -- recambio de especies entre habitats

Los resultados sobre recambio promedio entre todos los habitats son similares a los mencionados en estudios en la misma zona de vida y tipo de ecosistema (Carvajal-Cogollo et al. 2007), pero un 49% de recambio es bajo en comparacion con los de otros ecosistemas muestreados en otras regiones, donde la complementariedad alcanza hasta el 78% (Pineda & Halffter 2004); Urbina-Cardona & Londono-Murcia (2003), Carvajal-Cogollo et al. (2007) y Carvajal-Cogollo (2008) registraron un recambio muy parecido en sus estudios, con valores aproximados tambien al 50% de complemento entre habitats en ambientes tan disimiles como bosque seco y bosque superhumedo. La complementariedad depende de la oferta de recursos en cada uno de los habitats y los recursos que estos ofrecen al componente de fauna son distintos, por lo cual la biota que se establece, cambia de acuerdo con sus necesidades de explotacion de recursos alimenticios y espaciales (Halffter & Moreno 2005). El complejo cenagoso de Zapatosa ofrece una heterogeneidad ambiental intermedia si se le compara con otros estudios (Urbina-Cardona & Londono-Murcia 2003, Pineda & Halffter 2004, Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo 2008).

El bosque casmofito es el habitat que presenta la mas alta complementariedad y el mayor numero de especies unicas entre pares de biotas. Cuando se le compara con los demas, puede ser como ya se sugirio que la topografia, condiciones del sustrato y la vegetacion de este tipo de habitat generan un mayor recambio de especies, si tenemos en cuenta que la diferenciacion de las biotas es afectada por la discontinuidad abrupta o gradual en la estructura del ambiente en el espacio (Halffter & Moreno 2005, Rodriguez & Arita 2005), la diversidad beta incrementa con la variabilidad ambiental y a pesar de presentar el menor numero de especies favorece que muchas de ellas se encuentren asociadas parcial o totalmente con este habitat.

El bosque de ribera presento el mayor numero de especies compartidas con casi todos los demas habitats y la mayor cantidad de especies exclusivas. La estabilidad en cuanto a la presencia constante de agua y microclima mas humedo puede favorecer que las especies encuentren mejores condiciones para subsistir o forrajear de forma temporal o permanente; es el caso de algunas de esas especies exclusivas como Enulius flavitorques y Spilotes pullatus que podrian ser consideradas visitantes ocasionales o especies raras, puesto que solo aparecieron una vez dentro del muestreo y no pueden ser consideradas como exclusivas de este tipo de habitats dada su historia natural (Perez-Santos & Moreno 1988), pues se les ha registrado en ambientes mas secos y con una menor estructura vegetal como en sabanas arboladas de Cordoba (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo 2008).

La mayor cantidad de especies de reptiles que se comparten entre habitats, pertenecen al grupo de los saurios, solo una pequena proporcion de serpientes (<25%), es comun entre los distintos ambientes, posiblemente la rareza del grupo de ofidios defina que el patron de complementariedad tambien sea bajo. En la region unicamente la serpiente Leptodeira septentrionalis se encontro en todos los habitats, sus caracteristicas ecologicas la hacen una especie generalista, capaz de aprovechar de forma exitosa los recursos que se presentan a su disposicion (Perez-Santos & Moreno 1988, Duellman 1990).

Para efectos de conservacion, es importantes preservar los relictos con bosques casmofito y los bosques de ribera como prioridad. El alto recambio de especies que se presenta entre ellos y otros tipos de habitats y la diversidad de especies que contienen, aseguraria la supervivencia y permanencia de mas del 70% de las especies de la zona, siempre y cuando se mantenga un uso del suelo de bajo impacto alrededor de los fragmentos para amortizar los efectos de borde. Sin embargo, no deben relegarse los palmares y el bosque seco, ya que tambien albergan una alta diversidad de especies y al parecer algunas de las que solamente se encuentran en estos tipos de habitats dependen de su estructura vegetal, por lo cual es importante identificar habitats estrategicos para conservar en los alrededores del complejo de cienagas conectados entre si, y asegurar la supervivencia de la mayor proporcion de especies de reptiles.

Composicion de reptiles del complejo cienaga de Zapatosa frente a lo registrado para el Caribe y Colombia

La posicion geografica y condiciones especificas del complejo cenagoso son de alto valor para la conservacion de la zona, dado que contiene casi dos tercios de la riqueza de reptiles del departamento y casi todas las especies de la zona tropical del mismo departamento, ademas de contener una alta diversidad de especies de otros vertebrados en general (Rangel-Ch. 2008) y proveer beneficios al clima local y regional, bienestar y recursos a la poblacion humana aledana, entre otros servicios ambientales.

Si se comparan los resultados de la presente investigacion con los de otras zonas bajas del pais, es claro que los sitios cercanos y de condiciones ecologicas mas o menos similares como los humedales de Cordoba (Castano-Mora et al. 2004a) y el santuario de vida silvestre de Los Besotes (Rueda-Almonacid et al. 2008), comparten con el complejo cenagoso la mayor cantidad de especies. Los resultados senalados podrian estar indicando una baja diversidad beta en la region que puede estar comportandose como un continuo, donde procesos de tipo biogeografico y ecologico pueden ser responsables de la alta similitud entre las zonas (Duellman 1979, Cadle 1985, Estes & Baez 1985).

En este trabajo el complejo cenagoso de Zapatosa aparece con un menor numero de especies que el conjunto de cienagas de Cordoba (Castano-Mora et al. 2004a). El resultado puede deberse a efectos del esfuerzo de muestreo, puesto que Cordoba ha tenido una mayor cantidad y extension de tiempo de estudio, ademas se ha trabajado en dos cuencas la del rio Sinu y la del San Jorge, en enclaves humedos que pueden aumentar la complejidad faunistica del sector. Ademas, Cordoba presenta una fuerte influencia de la fauna del Pacifico, dada su posicion geografica, que le aporta elementos del Choco Biogeografico a su fauna (Carvajal-Cogollo 2008, Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008), mientras Zapatosa presenta elementos que pueden derivarse de localidades ubicadas mas al norte (Rueda-Almonacid et al. 2008) e influencia marcada de la fauna de la serrania del Perija (Moreno-Arias & Medi na-Rangel 2007, Moreno-Arias et al. 2008, Moreno-Arias et al. 2009), que si se comparan al Choco Biogeografico seguramente no son suficientes para equiparar el aporte del bosque humedo de Pacifico a Cordoba frente a lo que podria enriquecer el componente de especies del complejo de cienagas en el Cesar.

La diversidad teorica de reptiles podria ser mayor a la encontrada, pero quizas en la practica estos valores no tengan mucha variacion debido a la marcada fragmentacion de los ambientes de la region Caribe (IAvH 1998, Rangel-Ch. 2000). Tambien hay que tener en cuenta que los procesos de destruccion en los habitats de la zona, producto de la ganaderia intensiva, quemas, agricultura, contaminacion (pesticidas y agroquimicos), basuras y cultivo de especies foraneas de plantas, p.e. palma africana Elaeis guineensis, tiende a generar cambios y fuertes presiones que necesariamente se expresan sobre la diversidad en la region.

En sintesis y finalmente para concluir se puede afirmar que:

El numero de especies de reptiles que se encontro en la zona de estudio, representa una alta proporcion de la fauna de la region, constituye la mitad de las registradas para el Caribe y mas de las tres cuartas partes de las especies en comun a otros estudios en zonas adyacentes a humedales en la misma region.

El bosque de ribera presento los mayores valores de riqueza y abundancia de las especies de reptiles dentro de todo el estudio, mientras que el bosque casmofito mostro el menor numero de especies y la sabana arbolada la mas baja abundancia.

Las serpientes son los elementos con la mas baja representatividad dentro de los Squamata para todo el estudio y tambien en cada uno de los habitats.

Especies como Gonatodes albogularis, Anolis tropidogaster, Anolis auratus, Cnemidophorus lemniscatus, Iguana iguana, Thecadactylus rapicauda, Lepidoblepharis sanctaemartae, Leptophis ahaetulla y Leptodeira septentrionalis, utilizan una amplia gama de habitats y tienen abundancias considerables que parecen ser favorecidas por algunas de las condiciones y recursos que les ofrecen las zonas bajas con cierto grado de intervencion y habitats aledanos a humedales continentales.

La complementariedad media entre todos los habitats muestreados en el complejo de cienagas de Zapatosa alcanza casi el 50%; los mayores valores de recambio se presentan entre el bosque casmofito y los otros cuatro habitats, lo cual muestra que este habitat presenta la mayor particularidad en cuanto a su composicion de especies y que a pesar de tener la menor riqueza es el ambiente que mas aporta al recambio en toda el area de estudio.

La baja diversidad beta de la region implica que los habitats pueden estar comportandose como un continuo donde procesos de tipo biogeografico y ecologico pueden ser responsables de la alta similitud entre las zonas, lo que puede implicar que conservar una zona representativa de todos los ambientes que se encuentran, garantizaria la subsistencia de una alta proporcion de las especies presentes en la region.
APENDICE 1

Comparacion de la fauna de reptiles en las cienagas de Zapatosa, Mata
de Palma y La Pachita frente a otros estudios (Referencias en
Materiales y metodos)

APPENDIX 1

Comparison of the fauna of reptiles in the Zapatosa's wetland complex
compared to other studies (To look at references in Materials and
methods)

Orden          Familias           Reptiles Especies                A

Crocodylia     Crocodylidae       Caiman crocodilus                X
                                  Crocodylus acuttus               X
Squamata       Amphisbaenidae     Amphisbaena alba
                                  Amphisbaena fuliginosa
                                  Amphisbaena medemi
               Anomalepididae     Liotyphlops albirostris
               Boidae             Boa constrictor                  X
                                  Corallus caninus
                                  Corallus ruschenbergerii         X
                                  Epicrates cechria                X
               Colubridae         Chironius carinatus              X
                                  Clelia clelia
                                  Dendrophidium bivittatus
                                  Dendrophidium percarinatus
                                  Drymarchon melanurus
                                  Erythrolamprus bizona
                                  Enulius flavitorques             X
                                  Helicops danieli                 X
                                  Helicops scalaris
                                  Imantodes cenchoa                X
                                  Imantodes gemmistratus           X
                                  Leptodeira annulata
                                  Leptodeira septentrionalis       X
                                  Leptophis ahaetulla              X
                                  Liophis epinephelus
                                  Liophis lineatus                 X
                                  Liophis melanotus
                                  Mastigodryas boddaerti
                                  Mastigodryas pleei               X
                                  Ninia atrata
                                  Oxybelis aeneus                  X
                                  Oxyrhopus petola
                                  Phimophis guianensis             X
                                  Pliocercus euryzonus
                                  Pseudoboa neuwiedii              X
                                  Pseustes poecilonotus
                                  Pseustes shropshirei
                                  Rhadinaea fulviceps
                                  Rhinobothryum bovallii
                                  Sibon nebulata
                                  Spilotes pullatus                X
                                  Stenorrhina degenhardtii
                                  Tantilla melanocephala
                                  Tantilla semicincta
                                  Thamnodynastes gambotensis       X
                                  Thamnodynastes pallidus
                                  Urotheca fulviceps
                                  Xenodon rabdocephalus
               Elapidae           Micrurus camilae
                                  Micrurus dissoleucus
                                  Micrurus dumerilii
                                  Micrurus mipartitus
               Leptotyphlopidae   Epictia dugandi
                                  Tricheilostoma goudotii
                                  Epictia macrolepis
               Tropidophiidae     Trachyboa boulengeri
               Viperidae          Bothriechis schlegelii
                                  Bothrops asper                   X
                                  Crotalus durissus                X
                                  Lachesis acrochorda
                                  Porthidium lansbergii            X
                                  Porthidium nasutum
               Corytophanidae     Basiliscus basiliscus            X
                                  Basiliscus galeritus
                                  Corytophanes cristatus
               Gekkonidae         Gonatodes albogularis            X
                                  Hemidactylus brookii
                                  Hemidactylus frenatus            X
                                  Lepidoblepharis sanctaemartae    X
                                  Lepidoblepharis sp.1
                                  Lepidoblepharis xanthostigma
                                  Sphaerodactylus heliconiae       X
                                  Sphaerodactylus linoleatus
                                  Sphaerodactylus molei
                                  Thecadactylus rapicauda          X
               Gymnophthalmidae   Bachia bicolor                   X
                                  Bachia talpa
                                  Gymnophthalmus speciosus         X
                                  Leposoma rugiceps                X
                                  Ptycoglossus festae
                                  Tretioscincus bifasciatus        X
               Iguanidae          Iguana iguana                    X
               Polychrotidae      Anolis sp. 2
                                  Anolis auratus                   X
                                  Anolis biporcatus
                                  Anolis chloris
                                  Anolis frenatus
                                  Anolis maculiventris
                                  Anolis mariarum
                                  Anolis sulcifrons
                                  Anolis tropidogaster             X
                                  Anolis vittigerus
                                  Polychrus marmoratus             X
               Scincidae          Mabuya sp.                       X
               Teiidae            Ameiva ameiva                    X
                                  Ameiva bifrontata
                                  Ameiva festiva                   X
                                  Cnemidophorus lemniscatus        X
                                  Tupinambis teguixin              X
               Tropiduridae       Stenocercus erythrogaster        X
Testudinata    Chelidae           Mesoclemmys dahli                X
               Chelydridae        Chelydra acutirostris
               Emydidae           Trachemys callirostris           X
               Geoemydidae        Rhinoclemmys annulata
                                  Rhinoclemmys melanosterna        X
               Kinosternidae      Kinosternon leucostomum
                                  Kinosternon scorpioides          X
               Podocnemididae     Podocnemys lewyana               X
               Testudinata        Chelonoidis carbonaria           X
                                  Total                            48

Orden          Familias           B    C    D    E    F    G

Crocodylia     Crocodylidae       X         X
                                            X
Squamata       Amphisbaenidae          X                   X
                                                           X
                                            X              X
               Anomalepididae     X         X
               Boidae             X         X    X    X    X
                                            X
                                  X    X    X         X
                                  X         X         X
               Colubridae         X         X         X
                                  X         X         X    X
                                            X
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                                  X    X    X    X    X
                                            X
                                            X
                                                 X
                                                      X
                                  X    X    X         X
                                  X         X         X    X
                                            X    X    X
                                  X    X              X    X
                                                           X
                                  X    X              X
                                            X
                                                      X
                                            X
               Elapidae                     X
                                            X         X    X
                                  X    X    X         X    X
                                            X         X
               Leptotyphlopidae                            X
                                                           X
                                  X    X    X
               Tropidophiidae               X
               Viperidae                    X
                                  X    X    X    X    X    X
                                            X         X    X
                                            X
                                  X         X         X    X
                                            X
               Corytophanidae     X         X    X    X
                                  X         X         X
                                       X    X
               Gekkonidae         X    X    X    X    X    X
                                  X         X         X    X
                                  X
                                  X    X    X    X    X    X
                                                      X
                                                      X
                                                      X
                                            X
                                                      X
                                  X         X    X    X    X
               Gymnophthalmidae        X    X    X    X
                                                           X
                                  X    X    X         X    X
                                  X    X    X    X    X
                                            X         X
                                  X    X         X    X    X
               Iguanidae          X    X    X    X    X    X
               Polychrotidae                          X
                                  X    X    X    X    X    X
                                  X    X    X
                                            X
                                            X         X
                                       X
                                  X    X
                                  X    X    X         X
                                  X    X    X         X
                                  X    X    X
                                                 X    X    X
               Scincidae          X    X    X    X    X    X
               Teiidae            X    X    X         X    X
                                                 X    X
                                  X    X    X         X
                                  X    X    X    X    X    X
                                  X         X    X         X
               Tropiduridae                      X    X    X
Testudinata    Chelidae           X         X
               Chelydridae                  X
               Emydidae           X         X
               Geoemydidae                  X
                                  X         X         X
               Kinosternidae      X         X
                                  X         X         X    X
               Podocnemididae     X         X
               Testudinata        X    X    X         X    X
                                  56   35   82   23   60   44

A: Complejo cenagoso de Zapatosa, B: Humedales de Cordoba, C: Bosques
Relictuales de Cordoba, D: Revision de bibliografia, E: La Jagua de
Ibirico-Serrania de Perija, F: Sintesis de fauna del Cesar, franja
tropical y G: Reptiles-Santuario de vida silvestre Los Besotes A:
Zapatosa's wetland complex, B: Wetlands of Cordoba, C: Relict forest
of Cordoba, D: Review of literature, E: La Jagua de Ibirico-Perija,
F: Summary of fauna Cesar' lowland and G: Reptiles-Wildlife Sanctuary
the Besotes

APENDICE 2

Abundancia por habitat y por especie de la fauna de reptiles
en el complejo cenagoso de Zapatosa, departamento del Cesar
(Colombia)

APPENDIX 2

Abundance by habitat and wildlife species of reptiles in the
Zapatosa's wetland complex, departmento del Cesar (Colombia)

ESPECIES *             Codigo   BP    BS    BR    P    SA

Chironius carinatus      a       0     1     2    1     0
Helicops danieli         b       0     0     3    1     3
Imantodes cenchoa        c       0     3     1    5     2
Leptophis ahaetulla      d       1     2     5    0     0
Leptodeira               e       2     6     8    3     2
  septentrionalis
Liophis lineatus         f       0     1     1    1     1
Mastigodryas pleei       g       0     1     1    0     0
Oxybelis aeneus          h       2     1     2    0     0
Phimophis guianensis     I       1     0     2    0     0
Pseudoboa neuwiedii      j       0     0     4    1     0
Spilotes pullatus        k       1     0     0    0     0
Enulius flavitorques     l       0     0     1    0     0
Thamnodynastes           m       0     5     3    6     2
  gambotensis
Boa constrictor          n       0     1     0    0     1
Corallus                 o       0     2     1    2     2
  ruschenbergerii
Epicrates cechria        p       0     0     1    0     0
Bothrops asper           q       0     0     6    0     2
Crotalus durissus        r       0     0     0    0     2
Porthidium               s       0     0     3    0     0
  lansbergii
Basiliscus               t       2     5     5    14    0
  basiliscus
Iguana iguana            u       5    12     3    3     5
Anolis auratus           v      19    25    10    31   20
Anolis tropidogaster     w      35    25    45    20    1
Polychrus marmoratus     x       0     0     1    1     2
Stenocercus              y      13     0     0    0     0
  erythrogaster
Mabuya sp.               z       4     1     6    1     5
Gonatodes                A      33    31    33    38    6
  albogularis
Lepidoblepharis          B       8    15     4    2     2
  sanctaemartae
Sphaerodactylus          C       0     0     2    0     0
  heliconiae
Thecadactylus            D       1     7     6    6     4
  rapicaudus
Gymnophthalmus           F       0     0     1    2     0
  speciosus
Leposoma rugiceps        G       0     2     0    2     0
Tretioscincus            H       3     4     6    8     0
  bifasciatus
Cnemidophorus            I       5    15    10    10   30
  lemniscatus
Ameiva ameiva            J       0    10     3    5    21
Ameiva festiva           K       0     2     8    1     5
Tupinambis teguixin      L       0     0     4    5     2
Trachemys                M       0     1     0    0     4
  callirostris
Kinosternon              N       1     0     2    1     0
  scorpioides
Chelonoidis              O       0     0     0    1     0
  carbonaria
Caiman crocodilus        P       0     5     3    0     2
Abundancia por                  136   183   196   171  126
  habitat

ESPECIES *               No de
                       individuos

Chironius carinatus       4
Helicops danieli          7
Imantodes cenchoa         11
Leptophis ahaetulla       8
Leptodeira                21
  septentrionalis
Liophis lineatus          4
Mastigodryas pleei        2
Oxybelis aeneus           5
Phimophis guianensis      3
Pseudoboa neuwiedii       5
Spilotes pullatus         1
Enulius flavitorques      1
Thamnodynastes            16
  gambotensis
Boa constrictor           2
Corallus                  7
  ruschenbergerii
Epicrates cechria         1
Bothrops asper            8
Crotalus durissus         2
Porthidium                3
  lansbergii
Basiliscus                26
  basiliscus
Iguana iguana             28
Anolis auratus           105
Anolis tropidogaster     126
Polychrus marmoratus      4
Stenocercus               13
  erythrogaster
Mabuya sp.                17
Gonatodes                141
  albogularis
Lepidoblepharis           31
  sanctaemartae
Sphaerodactylus           2
  heliconiae
Thecadactylus             24
  rapicaudus
Gymnophthalmus            3
  speciosus
Leposoma rugiceps         4
Tretioscincus             21
  bifasciatus
Cnemidophorus             70
  lemniscatus
Ameiva ameiva             39
Ameiva festiva            16
Tupinambis teguixin       11
Trachemys                 5
  callirostris
Kinosternon               4
  scorpioides
Chelonoidis               1
  carbonaria
Caiman crocodilus         10
Abundancia por           812
  habitat

BP: Bosque casmofito, BS: Bosque seco, P: Palmar, BR: Bosque de
ribera y SA: Sabanas arboladas.

* Se excluyeron las 7 especies y 45 individuos ya mencionados

BP: chasmophyte forest, BS: dry forest, P: palm-grove, BR: riparian
forest and SA: tree-lined savanna.

* Seven species and 45 individuals were excluded

APENDICE 3

Valores de los estimadores de riqueza y la representatividad del
muestreo para todas las especies de reptiles, en cada habitat en
general, por grupos taxonomicos (serpientes y saurios) en cada uno
de los habitats muestreados en el complejo cienaga de Zapatosa

APPENDIX 3

Values of the estimates of richness and completeness sampling for all
species of reptiles, in each habitat in general, and taxa (snakes and
lizards) in each of the habitats sampled in the Zapatosa's wetland
complex

                 EN GENERAL TODO EL ESTUDIO PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas   Jack 1   Jack 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
7.48              7.48        0         7.48      0        7.48
12.65            10.24      2.37       17.73    17.73      15.17
16.48            11.49      3.98       24.12    27.28      20.01
19.47            11.84       5.2       28.34    32.53      23.54
21.89            12.05      5.75       31.53    36.17      26.31
23.9             12.13      6.11       34.05    38.88      28.6
25.61             12.1      6.29       36.08    40.98      30.49
27.09            11.89       6.6        37.6    42.27      32.03
28.37            11.76      6.66       38.94    43.56      33.38
29.51            11.56      6.84       40.07    44.46      34.56
30.52            11.32      6.88       40.96    45.15      35.54
31.42            11.03      6.92       41.64    45.58      36.36
32.23             10.7      7.04        42.2    45.79      37.08
32.96            10.42      7.09       42.72    46.05      37.74
33.63            10.13      7.16       43.19    46.21      38.37
34.23             9.79      7.23       43.53    46.19      38.89
34.78             9.48      7.23        43.8    46.18      39.34
35.29             9.16      7.17       44.03    46.18      39.73
35.76             8.88      7.13       44.27     46.2      40.14
36.19             8.6       7.04       44.45    46.19      40.46
36.59             8.4       6.85       44.68    46.39      40.8
36.96             8.16      6.69       44.84    46.47      41.07
37.3              7.96      6.53       45.02    46.59      41.35
37.62             7.76      6.36       45.14    46.68      41.57
37.92             7.57      6.15        45.3    46.84      41.81
38.21             7.35      5.94       45.36    46.87      41.98
38.49             7.19      5.71       45.45    47.02      42.14
38.72             7.05      5.51       45.59    47.21      42.34
38.96             6.9       5.29       45.68    47.37      42.49
39.19             6.75      5.16       45.76     47.4      42.63
39.41             6.64        5        45.86    47.55      42.77
39.61             6.56       4.8       46.01     47.8      42.94
39.81             6.48      4.69       46.15    47.97      43.1
40                6.42      4.57       46.27    48.14      43.23
40.19             6.36      4.48       46.38    48.28      43.36
40.36             6.33      4.44       46.55    48.45      43.52
40.53             6.23      4.52       46.62    48.36      43.63
40.69             6.17      4.59       46.71    48.32      43.74
40.85             6.11      4.74        46.8    48.21      43.87
41                 6          5        46.85    47.92      43.98
Represent. (%)                          87,5     85,6      93,2

                                        ICE     Chao 2

Represent. (%)                         94.8      94.7      97.1
Represent. (%)                         83.0      82.6      90.3

                         PARA CADA UNO DE LOS HABITATS

                          BP PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
5.75              5.8         0        18.92    18.92       5.8
9.21              7.13      2.23       44.78    17.67      11.14
11.52             7.05       3.5        25.2     16.8      13.87
13.16             6.58      4.01        21.8    17.64      15.54
14.39             6.15      4.12       20.87    17.88      16.78
15.39              6        3.58         21     18.86      17.78
16.25             6.02      3.01       21.58    20.79      18.67
17                 6          3        21.98    20.28      19.42

Represent. (%)                          92.4     96.2      95.7
Represent. (%)                          57.1     85.0      83.3

                          BS PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
8                 8.02        0        34.79    34.79      8.02
13.11             10.3       2.8        65.8    33.23      15.68
16.61            10.56       4.8       43.76    27.22      19.96
19.19            10.36      5.56       33.96    27.01      22.87
21.18              10       5.85       32.62    28.09      24.98
22.75             9.52      6.28        32.2    28.81      26.61
24                8.8       6.66       31.74    28.63      27.73
25                 8          7        31.24    28.06      28.55

Represent. (%)                          93.3     98.3      98.1
Represent. (%)                          65.8     85.1      83.3

                          P PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
7.75              7.79        0        32.83    32.83      7.79
12.54             9.52      2.99       69.05     38.4      14.89
16.07            10.52       3.8       43.34    38.18      19.32
18.83            10.96      4.72       38.41    34.92      22.61
21.09            11.19      4.98       37.73     36.6      25.13
23               11.46      5.24       38.67    37.68      27.36
24.63            11.36      6.01       39.03    35.89      29.12
26                 11         7         39.1    34.64      30.54

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
Represent. (%)                          78.0     91.6      90.5
Represent. (%)                          69.9     82.1      80.0

                          BR PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
9.75              9.66        0        55.77    55.77      9.66
16.54            13.42      2.91       111.77   43.12      19.69
21.54            15.13       5.2       71.54    42.48      26.17
25.31            15.22      7.29       54.73     40.3      30.52
28.21            14.62      8.73       47.63    38.63      33.65
30.5             13.81      9.13       44.88    39.07       36
32.38            13.18      8.54       44.32    40.52      37.83
34                 13         7        45.05    42.53      39.39

Represent. (%)                          87.4     90.1      88.9
Represent. (%)                          64.5     76.6      74.1

                          SA PARA TODAS LAS ESPECIES

Sp obs           Unicas   Duplicadas    ICE     Chao 2   Bootstrap
  (Mao Tau)
6.13              6.42        0        27.07    27.07      6.42
10.61             9.11       1.7       68.03    26.91      13.09
14.05            10.51      3.12       52.55    28.39      17.51
16.79            11.03      4.35       40.39    28.02      20.71
18.96            10.95      5.58       35.35    27.19      23.13
20.68            10.24      7.01       32.51     26.5      24.78
22                9.25      8.25       30.86    26.08      25.98
23                 8          9        29.44    25.45      26.74

Represent. (%)                          78.1     90.2      88.9
Represent. (%)                          80.0     95.9      95.4

BP: Bosque casmofito, BS: Bosque seco, P: Palmar, BR:
Bosque de ribera y SA: Sabanas arboladas.

BP: chasmophyte forest, BS: dry forest, P: palm-grove,
BR: riparian forest and SA: tree-lined savanna.


AGRADECIMIENTOS

Al grupo de Biodiversidad y Conservacion del Instituto de Ciencias Naturales y CORPOCESAR por el apoyo y financiacion del presente estudio. A mis directores del proyecto J. Orlando Rangel-Ch. y Olga Victoria Castano por su apoyo y valiosas sugerencias durante el desarrollo del presente estudio. A Gladys Cardenas por sus valiosas sugerencias en la construccion del presente documento y apoyo durante la fase de campo en los muestreos en la zona. A Jimena Cortes y Juan Carvajal por su apoyo en campo durante el muestreo en la zona de estudio. A mis amigos y companeros del grupo de reptiles: Gladys Cardenas, Adriana Gonzalez, Jimena Cortes, Juan Carvajal y Rafael Moreno, que siempre me brindaron su apoyo y valiosas sugerencias para mejorar el proyecto. A Lina Rocio Campos por su amor. A las personas de Chimichagua, Saloa, Potrerillo, y La Loma que me apoyaron y recibieron con carino durante mi fase de campo en la zona; en especial al senor Saul Reyes y su familia, German Payan e hijo, senora Kelly y su familia, Juan Carlos Moreno, Luis Perez, Elizabeth Reales y Rodolfo Cabrales que con su hospitalidad y carino hicieron mejor nuestra estadia. Finalmente, gracias a los evaluadores anonimos del articulo por sus oportunas y valiosas sugerencias.

Recibido 23-IV-2010.

Corregido 01-XII-2010.

Aceptado 03-I-2011.

REFERENCIAS

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Guido Fabian Medina-Rangel

Reptiles-Grupo de Biodiversidad y Conservacion, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Carrera 30 No 45-03, edificio 425, oficina 307, Apartado aereo 7495, Bogota D.C., Colombia; gfmedinar@unal.edu. co, guidofabianmedina@gmail.com
CUADRO 1
Numero de taxones de reptiles registrados
en el area de estudio

TABLE 1
Number of taxa of reptiles recorded in
the study area

ORDEN          No Familias   No Especies

Squamata           11            40
Testudinata         6             6
Crocodylia          1             2

CUADRO 2
Especies, individuos e indices de diversidad de reptiles registrados
en cada uno de los habitats. (BP: Bosque casmofito, BS: Bosque seco,
P: Palmar, BR: Bosque de ribera y SA: Sabana arbolada).

TABLE 2
Species, individuals and diversity indices of reptiles recorded in
each one of the habitats. (BP: chasmophyte forest, BS: dry forest,
P: palm-grove, BR: riparian forest and SA: tree-lined savanna).

                     TOTAL *    BP      BS       P              SA

No de especies         41       17      25      26      34      23
No de individuos       812      136     183     171     196     126
Margalef               --      3.257   4.607   4.862   6.252   4.549
Shannon-Wiener H       --      2.156   2.672   2.575   2.888   2.542
Uniformidad (H/lnS)    --     0.761   0.830   0.790   0.819   0.811

* TOTAL: se excluyeron las siete especies y 45 individuos mencionados.
/ * TOTAL: seven species and 45 individuals were excluded mentioned

CUADRO 3
Estimadores de riqueza no parametricos para la riqueza esperada y
representatividad del muestreo de los habitats. (BP: Bosque
casmofito, BS: Bosque seco, P: Palmar, BR: Bosque de ribera y SA:
Sabana arbolada)

TABLE 3
Nonparametric richness' estimators for the expected richness and
completeness of the sampling of habitats. (BP: chasmophyte forest,
BS: dry forest, P: palm-grove, BR: riparian forest and SA: tree-lined
savanna)

                                      BP       BS       P        BR

Especies observadas                   17       25       26       34
Especies esperadas     ICE          21.98    31.24     39.1    45.05
                       Chao 2       20.28    28.06    34.64    42.53
                       Bootstraps   19.42    28.55    30.54    39.39
Representatividad                   77-87%   80-89%   66-85%   75-86%

                                      SA

Especies observadas                   23
Especies esperadas     ICE          29.44
                       Chao 2       25.45
                       Bootstraps   26.74
Representatividad                   78-90%

CUADRO 4
Valores porcentuales de especies compartidas y complementariedad de
especies entre pares de habitats. (BP: Bosque casmofito, BS: Bosque
seco, P: Palmar, BR: Bosque de ribera y SA: Sabana arbolada)

TABLE 4
Percentage values of shared species and complementarity of species
between pairs of habitats. (BP: chasmophyte forest, BS: dry forest,
P: palm-grove, BR: riparian forest and SA: tree-lined savanna)

                       BP-BS   BP-P    BP-BR   BP-SA   BS-P    BS-BR

No. sp compartidas      13      12      14      9       19      22
No. sp total entre      29      31      37      31      32      37
  par de habitats
Porcentaje similitud   44.83   38.71   37.84   29.03   59.38   59.46

Complementariedad entre areas

Unicas                  16      19      23      22      13      15
Complementariedad      0.55    0.61    0.62    0.71    0.41    0.41

                       BS-SA   P-BR   P-SA   BR-SA

No. sp compartidas      18      24     18     20
No. sp total entre      30      36     31     37
  par de habitats
Porcentaje similitud   60.00   66.67  58.06  54.05

Complementariedad entre areas

Unicas                  12      12     13     17
Complementariedad      0.40    0.33   0.42   0.46

CUADRO 5
Numero de ordenes, familias, generos y especies de reptiles
registrados en el complejo cenagoso de Zapatosa en contraste
con los registros para el pais y zonas bajas del Caribe.
* Reptiles de las zonas bajas del Caribe a partir de los
inventarios tomando solo los registros <500m (Referencias
Materiales y metodos)

TABLE 5
Number of orders, families, genera and species of the reptiles
recorded in the Zapatosa's wetland complex in contrast with the
records for the country and the Caribbean lowlands. * Reptiles
of the Caribbean lowlands taking into account just inventory
records <500m (References in Materials and methods)

           Colombia   Zonas bajas    Complejo
                       Caribe *     Cienaga de
                                     Zapatosa

Orden         3            3            3
Familia       32          23            17
Generos      143          70            44
Especies     515          108           48
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Author:Medina-Rangel, Guido Fabian
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2011
Words:17680
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