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Dinamica folicular durante el ciclo estral natural en bufalas (Bubalus bubalis).

Follicular dynamics of the natural estrous cycle in buffalo (Bubalus bubalis)

INTRODUCCION

La produccion del bufalo domestico (Bubalus bubalis) es de gran importancia en la economia agropecuaria de muchos paises de Asia y America Latina. Estos animales estan adaptados a climas subtropicales y tropicales, teniendo un gran potencial para la produccion de trabajo, carne y leche, especialmente en suelos pobres de baja fertilidad (Singh et al., 2000; Chaikhun et al., 2010; Perera, 2011).

La reducida eficiencia reproductiva del bufalo afecta la productividad de la hembra, debido al inicio tardio de la pubertad, estacionalidad de nacimientos, pobre expresion del estro, largo anestro posparto y prolongado intervalo entre partos. Estas caracteristicas pueden ser parcialmente atribuidas a cambios en la estacionalidad de lluvias, lo que produce una menor disponibilidad de alimentos (Murugavel et al., 2009; Nam, 2010; Sah y Nakao, 2010; Sanchez et al., 2017) y estres termico en el animal, caracterizado por elevadas secreciones de prolactina (Roy y Prakash, 2007). Ademas, se puede dar por cambios en el fotoperiodo y, por lo tanto, a alteraciones en la secrecion de melatonina (Murugavel et al., 2009; Nam, 2010; Perera, 2011).

La aplicacion de la inseminacion artificial (IA) en el bufalo se ve afectada por la baja expresion del celo, siendo comun el estro silente (Rajanarayanan y Archunan, 2011). La concentracion de 17[beta]-estradiol durante el estro normal es mas baja, comparada con la del bovino (Carvalho et al., 2002), por lo que se prefiere la IA a termino fijo (IATF) para implementar programas de servicios en bufalos (Abdullah et al., 2001; Ali y Fahmmy, 2007). Asimismo, la presencia del macho durante el posparto favorece el reinicio de la actividad ciclica ovarica, reduce la incidencia de estros silentes y mejora la tasa de concepcion al primer servicio (Gokuldas et al., 2010).

La duracion del ciclo estral (CE) esta relacionada con el numero de ondas foliculares que se desarrollan en cada ciclo. No obstante, el desarrollo de foliculos primordiales hasta foliculos en crecimiento y foliculos terciarios aparenta ser poco efectivo en la especie bufalina, pues se presenta un numero mayor de foliculos atresicos con relacion al bovino (Madan et al., 1996; Campanile et al., 2010; Gimenes et al., 2011; Baruselli et al., 2013). Los bufalos presentan cerca de 12 000 foliculos primarios al nacimiento, cifra bastante menor a los 133 000 reportados para bovinos (Danell, 1987; Drost, 2007).

Segun datos del ICA (2015), Colombia cuenta con una poblacion bufalina cercana a los 235 000 animales distribuidos en 2672 predios, concentrados principalmente en los departamentos de Cordoba (24.8%), Antioquia (20.4%) y Santander (12.6%), los cuales agrupan el 57.8% de la poblacion nacional. Debido a que el bufalo presenta una alta capacidad de adaptacion y rusticidad, se requiere estudiar su comportamiento reproductivo local para disenar estrategias que mejoren el uso de biotecnologias y coadyuven a la mejora de su reproduccion (Brito et al., 2002). En Colombia no se han realizado estudios completos sobre la fisiologia reproductiva de la bufala, que faciliten la comprension de la dinamica folicular y el comportamiento endocrino. El objetivo del presente estudio fue describir la dinamica folicular en el ciclo estral natural de las bufalas en el tropico colombiano bajo.

MATERIALES Y METODOS

Localizacion

El estudio se realizo en la region del Magdalena Medio colombiano, en la hacienda La Gloria del municipio de Puerto Salgar, Colombia. El clima de la zona se caracteriza por ser un bosque humedo tropical, con temperatura promedio de 26[grados]C, pluviosidad de 1420 mm y una altura de 150 msnm. El experimento se llevo a cabo durante la estacion de verano (junio-noviembre) de 2013.

Animales

Se seleccionaron 20 hembras bufalinas raza Trinitaria (bufalo colombiano) del total del hato, de 6 anos de edad, con peso corporal promedio de 450 kg y condicion corporal de 3.5 dentro de una escala de 1-5 (Alapati et al., 2010), con intervalo posparto entre 60 y 150 dias y con cria al pie. Los animales no estaban bajo ningun protocolo de sincronizacion para poder evaluar el ciclo estral de forma natural.

Las bufalas tenian tres lactancias en promedio y estuvieron acompanadas por un butoro recelador para determinar el comportamiento de estro. Los animales se observaron cada 12 horas (06:00 y 18:00) durante dos ciclos consecutivos. El examen fue realizado por un unico operador, medico veterinario especialista en reproduccion bovina. Las bufalas fueron consideradas en estro cuando aceptaban ser montadas por el toro recelador, presentaban descarga de moco cristalino por la vulva o el dispositivo Kamar[R] activado. Todas las vacas recibieron el mismo manejo sanitario y fueron mantenidas en pastoreo extensivo en potreros con pasto Angleton (Dichanthium aristatum), sal mineralizada al 8% y agua a voluntad. Los potreros contaban con zonas con sombra y cuerpos de agua para las actividades de termorregulacion.

Examen Ecografico

Una vez detectado el estro, se evaluo mediante ecografia la tonicidad del utero, el flujo vaginal y las estructuras ovaricas, teniendo en cuenta el grado de ecogenicidad del endometrio y la delimitacion marcada del endometrio y el miometrio, ademas del acumulo de liquido en el lumen uterino (Descoteaux et al., 2010).

Se utilizo un ecografo veterinario Aquila VetPro[R] (Esaote SpA, Pie Medical, Paises Bajos), provisto de una sonda rectal de 6-8 Mhz. Se registraron y midieron los foliculos con diametro mayor o igual a 0.3 cm. Los ovarios fueron monitoreados cada dos dias por dos o tres ciclos estrales consecutivos para establecer el intervalo inter-ovulatorio (IIO), el foliculo dominante (FD), catalogado como mayor de 1 cm de diametro y el mayor de los foliculos presentes. Los foliculos subordinados (FS) (cohorte folicular) fueron aquellos que aparecieron juntamente con el pool folicular del FD, donde un FD y su cohorte se definio como una onda folicular. El dia de emergencia de la onda folicular se establecio como el dia de la primera observacion de un foliculo que alcanzo los 0.3 cm de diametro.

Ademas, se determino la vida util del FD (dias entre su aparicion y su atresia completa), el maximo diametro (promedio de los diametros maximos de cada foliculo), el dia donde alcanzo su mayor diametro y la tasa de crecimiento (maximo diametro del foliculo dominante dividido por la duracion del crecimiento). El cuerpo luteo (CL) se fijo como estructura poco ecogenica derivado del FD (Barkawi et al., 2009). Se tuvo la precaucion de identificar CL originados por luteinizacion de foliculos no ovulatorios y excluirlos del estudio. En el tercer celo se realizo la IA y el diagnostico de prenez se realizo por ecografia el dia 26 despues de la inseminacion.

Determinacion de Progesterona

Se recolectaron 10 ml de sangre por venopuncion yugular en un tubo Vacutainer[R] sin anticoagulante cada 48 horas durante dos ciclos estrales consecutivos. El suero fue separado por centrifugacion durante 10 min a 3000 g y fue almacenado en tubos Ependorff[R] a -20[grados]C.

Los niveles de progesterona ([P.sub.4]) se determinaron mediante el metodo de radioinmunoensayo en fase solida (RIA), utilizando el kit RIA-DPC (Laboratorio Siemens, Munich, Alemania), con una sensibilidad de deteccion del 94-96%. El analisis se corrio completo (el maximo de muestras), empleando una curva estandar al inicio y otra al final del ensayo. Se usaron controles intraensayo cada 12 muestras.

Diseno Estadistico

Los analisis se realizaron utilizando el paquete estadistico SAS 9.2 para Windows (SAS Institute Inc, North Carolina, EEUU). Se trabajo con dos grupos de datos: el primero para caracterizar las ondas foliculares y el FD, y el segundo para describir el CL y las concentraciones de [P.sub.4].

Se realizo una comparacion con las medias de cuadrados minimos de las caracteristicas de las ondas mediante un modelo lineal generalizado. Se utilizo el analisis de varianza para determinar el efecto entre las ondas y las variables independientes (duracion del IIO, duracion de la onda, dia de emergencia de la onda, numero de foliculos reclutados menores de 0.3 cm, numero de foliculos reclutados de 0.3 a 0.6 cm, maximo diametro, dia de maximo diametro, vida promedio y tasa de crecimiento del foliculo dominante). Los resultados se presentaron como promedios y errores estandar (EE). Las diferencias entre las ondas se evaluaron con una prueba de comparacion multiple ajustada con Tukey-Kramer.

Se empleo una regresion lineal simple para analizar la relacion entre las concentraciones de [P.sub.4] y las variables independientes (diametro maximo, dia de maximo diametro, vida promedio, tasa de crecimiento para el CL y prenez). En todos los analisis se considero como significativo un valor de p<0.05.

RESULTADOS

De los 20 animales seleccionados, se descartaron nueve bufalas por aciclia o ciclos irregulares. Se evaluaron 21 ciclos estrales de los cuales 17 fueron catalogados como ciclos estrales de duracion esperada y 4 (19%) como anovulatorios, los cuales no fueron utilizados en el estudio.

La duracion del IIO fue de 22.7 [+ o -] 1.0 dias. El diametro maximo del FD fue de 1.21 [+ o -] 0.07 cm, alcanzado en el dia 12.1 [+ o -] 1.4, con una vida promedio 10.1 [+ o -] 0.6 dias y una tasa de crecimiento de 0.1 [+ o -] 0.01 cm/dia.

Las bufalas mostraron tres tipos de patrones foliculares: 2 ciclos de una onda (9.5%), 11 ciclos de dos ondas (52.4%) y 4 ciclos de tres ondas (19.0%). A los animales que se les evaluaron tres ciclos consecutivos, el primer ciclo exhibio patrones de una onda folicular, seguidos de ciclos con patrones de dos ondas foliculares, sin embargo algunas bufalas con ciclos estrales largos solo presentaron dos ciclos en el mismo seguimiento.

Ondas Foliculares

Se observo diferencia significativa en la duracion del IIO (p<0.05), siendo de mayor duracion en animales que presentaron un patron de tres ondas (28.8 [+ o -] 1.9 dias), asi como en el dia de la emergencia de las ondas. De otra parte, no se observaron diferencias significativas en el numero de foliculos reclutados por onda folicular (Cuadro 1).

Caracteristicas del Foliculo Dominante

El diametro maximo de los FD y los dias de ocurrencia, asi como su tasa de crecimiento segun las ondas foliculares se presentan en el Cuadro 2. No se encontraron diferencias significativas entre ondas con relacion a las variables en estudio. Por otro lado, el coeficiente de Pearson demostro una asociacion entre la duracion del intervalo inter-ovulatorio y el numero de ondas (r=0.797; p<0.05).

Cuerpo Luteo y [P.sub.4]

El CL presento un tamano promedio de 1.6 [+ o -] 0.2 cm en el dia 7.0 [+ o -] 1.9, una vida promedio de 10.9 [+ o -] 2.3 dias y una tasa de crecimiento de 0.04 [+ o -] 0.13 cm/dia. La concentracion de [P.sub.4] en el dia de maximo diametro del CL en promedio fue de 7.2 [+ o -] 6.6 ng/mL.

La tasa de prenez en el ciclo estral natural fue de 36.3%. Las concentraciones de [P.sub.4] al dia de la emergencia de la onda del foliculo ovulatorio fue de 4.46 [+ o -] 1.50 ng/ml en bufalas prenadas y de 1.96 [+ o -] 1.23 ng/ml en bufalas vacias. Las concentraciones de [P.sub.4] al dia de maximo diametro del FD fue de 8.16 [+ o -] 3.19 ng/ml en bufalas prenadas y de 2. 97 [+ o -] 2.61 ng/ml en bufalas vacias. El maximo tamano del CL en bufalas prenadas fue de 1.63 [+ o -] 0.35 cm el dia 6.0 [+ o -] 3.23 y en bufalas vacias de 1.54 [+ o -] 0.26 cm el dia 7.5 [+ o -] 2.44.

Las regresiones lineales mostraron asociacion entre las concentraciones de [P.sub.4] con el estado de prenez ([R.sup.2]= 0.62; p<0.001) y la duracion del ciclo estral ([R.sup.2]= 0.84; p<0.001). Por otro lado, no se observaron asociaciones entre las concentraciones de [P.sub.4] al maximo diametro del FD, la vida promedio del FD y del CL ni las tasas de crecimiento del CL, ni entre el tamano del CL y el tamano del FD.

DISCUSION

La literatura cientifica senala que el reducido numero de foliculos en la superficie ovarica de la bufala se atribuye al mayor porcentaje de atresia folicular y a la escasa interrelacion de las celulas de la granulosa, cuando se compara con el bovino (Feranil et al., 2004; Mondadori et al., 2007; Mondadori et al., 2010).

Los bufalos son animales poliestricos estacionales (Baruselli et al., 1997; Nam, 2010). En general se reporta una duracion del ciclo estral de 16 a 33 dias y un IIO de 18 a 24 dias (Baruselli et al., 1997; Barkawi et al, 2009; Nam, 2010; Perera, 2011), datos que concuerdan con lo observado en el presente estudio, en el cual se encontro una duracion del IIO de 22.7 [+ o -] 1.0 dias.

Los resultados de este estudio revelan que las bufalas presentas un predominio de dos (52.4%) y tres ondas (19.0%) foliculares en el ciclo estral, en concordancia con otros autores que describen un patron de crecimiento folicular de dos ondas en el 63 al 83% de los casos (Singh et al., 2000; Ali et al., 2003; De Renis y Lopez-Gatius, 2007; Azawi et al., 2009; Barkawi et al., 2009), seguido por patrones de tres ondas (25 a 33%) y 3.3% de una onda folicular (Manik et al., 2002; Awasthi et al., 2006; Warriach y Ahmad, 2007; Campanile et al., 2010; Yindee et al., 2010).

En el estudio se evidencio en los animales a los cuales se les hizo el seguimiento de tres ciclos, que el primer ciclo exhibia patrones de una onda folicular, seguidos de ciclos con patrones de dos ondas foliculares. Este resultado contradice lo reportado por Taneja et al. (1996), quienes evaluaron bufalas durante dos ciclos, presentando dos ondas en el primero y una onda en el segundo ciclo estral, lo que corresponde a una alteracion en el patron de ondas que no ha sido reportada para los bovinos. No obstante, se sugiere que si las bufalas estan en compania del toro bufalino, los ciclos ovulatorios cortos de una onda (15-17 dias) ocurren con mayor frecuencia, siendo un patron normal de la dinamica folicular que favorece las tasas de concepcion (Abdalla, 2003).

Las diferencias significativas en la duracion del IIO por efecto del numero de ondas foliculares encontradas en el presente estudio (p<0.05), difieren de los promedios reportados por Taneja et al. (1996) de 23.0 [+ o -] 1.0 vs. 21.3 [+ o -] 0.9 dias de duracion del IIO con una dinamica folicular de una y dos ondas, respectivamente, asi como del estudio de Awasthi et al. (2006) quienes reportaron 20.8 [+ o -] 1.0 y 22.3 [+ o -] 0.9 dias en animales con una dinamica folicular de una y dos ondas, respectivamente.

Barkawi et al. (2009) observaron diferencias significativas en el dia de emergencia de la onda y en el numero de foliculos reclutados en bufalas egipcias, indicando que en los ciclos de tres ondas, la emergencia de la primera onda es mas temprana y el numero de foliculos reclutados es mayor, comparados con patrones de dos ondas. Estos resultados solo coinciden con los del presente estudio en relacion con el dia de emergencia de la primera onda folicular, pues no se encontro diferencias significativas en el numero de foliculos reclutados por onda. En la fase de seleccion, Baruselli et al. (1997) reportaron un promedio de 6 a 8 foliculos reclutados por cada onda, resultado similar a este estudio donde se hallaron entre 5 a 6 foliculos menores de 0.3 cm.

En el presente estudio no se encontro diferencia en la tasa de crecimiento (p=0.615) ni en el diametro maximo del foliculo dominante (p=0.788), resultados que coinciden con los hallados por Presicce et al. (2005); sin embargo, Baruselli et al. (1997) reportaron diferencias en el diametro maximo del primer foliculo dominante (15.0 [+ o -] 2.3 vs. 11.9 [+ o -] 1.7 mm) y el diametro del foliculo ovulatorio (15.5 [+ o -] 1.6 vs. 13.4 [+ o -] 1.3 mm) registrados en la segunda y tercera onda folicular.

El promedio de las concentraciones de [P.sub.4] del presente estudio concuerdan con valores reportados por Vale y Ribeiro (2005) y Mondal et al (2006, 2009), quienes presentan niveles de P4 en dia del estro de 0.3-0.6 ng/ml, llegando a niveles de 1.36-3.6 ng/ml en los dias 13-13 para caer de nuevo a niveles basales el dia 17 del ciclo estral.

CONCLUSIONES

La dinamica folicular de la bufala bajo las condiciones del presente estudio se caracterizo por presentar patrones de una, dos y tres ondas foliculares, donde la duracion del intervalo entre ovulaciones fue dependiente del numero de ondas foliculares.

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v30i1.14610

Agradecimiento

Fuente de financiacion: Patrimonio autonomo Fondo Nacional de Financiamiento para la Ciencia, la Tecnologia y la Innovacion, Francisco Jose de Caldas-Colciencias, la Vicerrectoria de Investigaciones y Posgrados de la Universidad de Caldas y el Fondo Bufalero del Centro.

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(39.) Vale WG, Ribeiro H. 2005. Caracteristicas reprodutivas dos bubalinos: puberdade, ciclo estral, involucao uterina e atividade ovariana no pos-parto. Rev Bras Reprod Anim 29: 63-73.

(40.) Warriach HM, Ahmad N. 2007. Follicular waves during the oestrous cycle in Nili-Ravi buffaloes undergoing spontaneous and PGF2alpha-induced luteolysis. Anim Reprod Sci 101: 332-337. doi: 10.1016/j.anire-prosci.2007.01.013

(41.) Yindee M, Techakumphu M, Lohachit C, Sirivaidyapong S, Na-Chiangmai A, Colenbrander B. 2010. Ovarian activity and sexual behavior in the postpartum swamp buffalo (Bubalus bubalis). Ital J Anim Sci 6: 632-635. doi: 10.4081/ijas.2007.s2.632

Jorge Alberto Sanchez [1, 2], Marlyn Hellen Romero [1], Audelo Fernando Meneses [1]

[1] Laboratorio de Endocrinologia y Reproduccion Animal, Departamento de Salud Animal, Grupo CIENVET, Programa Medicina Veterinaria y Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia

[2] Email: jorge.sanchez@ucaldas.edu.co

Recibido: 7 de mayo de 2018

Aceptado para publicacion: 6 de diciembre de 2018
Cuadro 1. Caracteristicas del ciclo estral y las ondas foliculares en
bufalas colombianas (11 hembras, 17 ciclos estrales)

Variables                              No. de      Ondas foliculares
                                        onda       por  ciclo estral

                                                       Una (n=2)

Intervalo inter-ovulatorio (dias)                 12.5 [+ o -] 2.7 (a)
Duracion de la onda folicular            1          11.5 [+ o -] 2.8
(dias)                                   2                 -
                                         3                 -
Emergencia de la onda folicular          1           0 [+ o -] 2.3
(dias)                                   2                 -
                                         3                 -
No. de foliculos <0.3 cm                 1          5.5 [+ o -] 4.0
reclutados por onda folicular            2                 -
                                         3                 -
No. de foliculos de 0.3-0.6 cm           1          1.0 [+ o -] 1.3
reclutados por onda folicular            2                 -
                                         3                 -

Variables                              No. de      Ondas foliculares
                                        onda       por  ciclo estral

                                                       Dos (n=8)

Intervalo inter-ovulatorio (dias)                 20.5 [+ o -] 1.2 (a)
Duracion de la onda folicular            1          10.2 [+ o -] 1.2
(dias)                                   2          10.1 [+ o -] 1.2
                                         3                 -
Emergencia de la onda folicular          1        2.27 [+ o -] 1.0 (A)
(dias)                                   2        10.5 [+ o -] 1.0 (B)
                                         3                 -
No. de foliculos <0.3 cm                 1          5.0 [+ o -] 1.7
reclutados por onda folicular            2          5.4 [+ o -] 1.7
                                         3                 -
No. de foliculos de 0.3-0.6 cm           1          1.2 [+ o -] 0.6
reclutados por onda folicular            2          1.2 [+ o -] 0.6
                                         3                 -

Variables                              No. de      Ondas foliculares
                                        onda       por  ciclo estral

                                                       Tres (n=4)

Intervalo inter-ovulatorio (dias)                 28.8 [+ o -] 1.9 (b)
Duracion de la onda folicular            1          8.5 [+ o -] 2.0
(dias)                                   2          10.7 [+ o -] 2.3
                                         3          10.8 [+ o -] 2.0
Emergencia de la onda folicular          1        1.3 [+ o -] 1.6 (A)
(dias)                                   2        8.0 [+ o -] 1.9 (A)
                                         3        20.8 [+ o -] 1.6 (B)
No. de foliculos <0.3 cm                 1          9.0 [+ o -] 2.8
reclutados por onda folicular            2          0.7 [+ o -] 3.2
                                         3          3.3 [+ o -] 2.8
No. de foliculos de 0.3-0.6 cm           1          0.5 [+ o -] 0.9
reclutados por onda folicular            2          1.0 [+ o -] 1.1
                                         3          1.0 [+ o -] 0.9

Los valores se presentan como media [+ o -] error estandar. Las medias
con diferente letra (a, b) dentro de filas y dentro de columnas por
variable (A, B) indican diferencia estadistica (p<0.05).

Cuadro 2. Caracteristicas del foliculo dominante durante el ciclo
estral natural en bufalas colombianas (11 hembras, 17 ciclos estrales)

Caracteristicas del         No. de     Ondas foliculares
foliculo dominante (FD)     onda        por ciclo estral

                                           Una (n=2)

Diametro maximo (cm)        1           1.2 [+ o -] 0.4
                            2                  -
                            3                  -
Dia del diametro maximo     1           5.0 [+ o -] 3.1
                            2                  -
                            3                  -
Vida promedio (dias)        1           11.5 [+ o -] 2.8
                            2                  -
                            3                  -
Tasa de crecimiento         1           0.1 [+ o -] 0.0
(cm/dia)                    2                  -
                            3                  -

Caracteristicas del         No. de     Ondas foliculares
foliculo dominante (FD)     onda        por ciclo estral

                                           Dos (n=8)

Diametro maximo (cm)        1           1.0 [+ o -] 0.2
                            2           1.3 [+ o -] 0.2
                            3                  -
Dia del diametro maximo     1           4.9 [+ o -] 1.3
                            2           17.6 [+ o -] 1.3
                            3                  -
Vida promedio (dias)        1           10.2 [+ o -] 1.2
                            2           10.1 [+ o -] 1.2
                            3                  -
Tasa de crecimiento         1           0.1 [+ o -] 0.0
(cm/dia)                    2           0.1 [+ o -] 0.0
                            3                  -

Caracteristicas del         No. de     Ondas foliculares
foliculo dominante (FD)     onda        por ciclo estral

                                           Tres (n=4)

Diametro maximo (cm)        1           1.2 [+ o -] 0.3
                            2           1.3 [+ o -] 0.3
                            3           1.2 [+ o -] 0.3
Dia del diametro maximo     1           5.5 [+ o -] 2.2
                            2           15.7 [+ o -] 2.5
                            3           24.0 [+ o -] 2.2
Vida promedio (dias)        1           8.5 [+ o -] 2.0
                            2           10.6 [+ o -] 2.3
                            3           10.7 [+ o -] 2.0
Tasa de crecimiento         1           0.1 [+ o -] 0.0
(cm/dia)                    2           0.1 [+ o -] 0.0
                            3          0.07 [+ o -] 0.02

Los valores se presentan como media [+ o -] error estandar. No hubo
diferencias estadisticas entre medias
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Author:Sanchez, Jorge Alberto; Romero, Marlyn Hellen; Fernando Meneses, Audelo
Publication:Revista de Investigaciones Veterinarias del Peru (RIVEP)
Date:Jan 1, 2019
Words:5209
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