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Digestibilidad in vitro de ingredientes proteinicos en la mojarra castarrica Cichlasoma urophthalmus.

In vitro PH-STAT DIGESTIBILITY OF PROTEIN INGREDIENTS IN THE MAYAN CICHLID Cichlasoma urophthalmus

INTRODUCCION

La alta mortandad durante el cultivo de peces se debe en parte al desconocimiento de la capacidad digestiva de los organismos para hidrolizar los diversos nutrientes presentes en la dieta. En este contexto, las proteinas son el principal determinante del peso vivo (biomasa) ganado por los peces (Dumas et al. 2007), cuyo contenido de aminoacidos esenciales juega un papel importante como combustible metabolico en los peces (Kaushik & Seiliez 2010). Recientemente, se han desarrollado diferentes metodos para determinar la digestibilidad de la proteina en diversos ingredientes, utilizando varias tecnicas, como es la digestibilidad aparente (in vivo), con marcadores como la zeolita y el oxido cromico; las cuales resultan complicadas y costosas debido al lento crecimiento de los peces, la dificultad de recolectar las heces en el medio acuatico y la influencia de los niveles de inclusion de los nutrientes y el aprovechamiento de algunos combustibles (March et al. 1985; Shiau & Liang 1995). Actualmente, se realizan estudios de digestibilidad in vitro, utilizando el sistema pH STAT, donde se evalua el grado de ruptura (porcentaje de enlaces peptidicos hidrolizados) de los enlaces peptidicos por accion de las diferentes proteasas (Alarcon et al. 2002). A este respecto, Ezquerra et al. (1997) y Nolasco et al. (2006) estudiaron la digestibilidad in vitro de proteinas en camaron blanco del Pacifico Litopenaeus vannamei. Asimismo, Alvarez-Gonzalez (2003) probo harinas de langostilia, sardina, sangre de res e hidrolizado de pescado como fuentes proteinicas en juveniles de cabrilla arenera Paralabrax maculatofasciatus, para medir su digestibilidad in vitro, con fines de diseno de dietas inertes, siendo la harina de sangre de res la que obtuvo el mejor grado de hidrolisis (GH). Fenerci & Sener (2005) exploraron la digestibilidad in vitro e in vivo de cuatro alimentos comerciales, en funcion de sus procesos de fabricacion, para trucha arco iris Oncorhynchus mykiss, resultando con mayor GH los alimentos extruidos, que los presurizados. Frias-Quintana et al. (2010) exploraron la digestibilidad in vitro de ingredientes proteinicos animales y vegetales con extractos multienzimaticos de Atractosteus tropicus, con fines de diseno de dietas de larvicultivo de la especie mencionada. A pesar de los estudios anteriores, existe un marcado vacio de informacion, respecto a la digestibilidad de ingredientes considerando la fisiologia digestiva de la especie con el fin de considerarseles en la formulacion de una dieta que sea acorde con la capacidad digestiva. En este aspecto, se han realizado diversos estudios con miras a su cultivo como los relacionados al requerimiento de proteina de C. urophthalmus los cuales fueron estudiados por Martinez-Palacios et al. (2006); asi mismo, se han determinado los cambios de la actividad de enzimas digestivas y el desarrollo del sistema digestivo durante la ontogenia inicial, mediante la caracterizacion de proteasas digestivas en juveniles (Lopez-Ramirez et al. 2011; Cuenca et al. 2013a, b). El objeto de la presente investigacion fue evaluar la digestibilidad in vitro de un grupo de ingredientes de origen animal y vegetal, con fines de diseno de alimentos inertes para la etapa juvenil de C. urophthalmus. Se pretende que los alimentos formulados con base a la capacidad digestiva de esta especie nativa, contribuya a sentar las bases para su cultivo.

MATERIALES Y METODOS

Reproduccion, larvicultivo y obtencion de juveniles

Para este estudio los juveniles de C. urophthalmus (5.73 [+ o -] 1.43 g peso humedo, n = 53) fueron obtenidos a partir del larvicultivo de un total de 4 500 larvas que se colectaron por medio de sifoneo de los tanques circulares de reproduccion (2 000 L) dentro de las instalaciones del Laboratorio de Acuicultura Tropical de la Division Academica de Ciencias Biologicas (DACBIOL-UJAT) en la Universidad Juarez Autonoma de Tabasco, Tabasco, Mexico. Las larvas fueron alimentadas por un periodo de 15 dias utilizando nauplio de Artemia y otros 15 dias con alimento balanceado para trucha (Silver Cup, 45% de proteina y 16% de lipidos), suplementado con la hormona 17 [alfa] metiltestosterona (60 mg L de agua [marina.sup.-1] o kg de [alimento.sup.-1] respectivamente) para obtener una poblacion monosexo. Terminado este periodo, los juveniles fueron mantenidos en un sistema de recirculacion de agua en tanques de 1.7 [m.sup.3] durante un periodo de dos semanas adicionales antes de su procesamiento. Los parametros de la calidad del agua fueron medidos diariamente, se mantuvieron en 28.3 [+ o -] 0.8[grados]C de temperatura, 5.89 [+ o -] 0.48 m g [L.sup.-1] de oxigeno di (YSI 55, California, USA) y 7.35 [+ o -] 0.11 de pH (Denver Instrument UB-10, Denver, Colorado, USA) durante el confinamiento de juveniles.

Obtencion de extractos multienzimaticos

La totalidad de los juveniles de C. urophthalmus fueron disectados en frio, a fin de aislar estomagos e intestinos de la masa visceral, para lo cual se obtuvo el peso humedo por individuo y de cada organo con una balanza analitica (Denver Instrument APX-200, resolucion 0.1 mg). Los tejidos fueron homogenizados en un macerador electrico (Ultra Turrax[R] Ika T18 Basic), a razon de 1:5 (tejido/agua destilada, p/v). Las mezclas fueron centrifugadas a 14 000 rpm y 4[grados]C por 30 min en una centrifuga (Eppendorf 5810-R, con rotor F45-3011). Se recuperaron los sobrenadantes y se almacenaron a -20[grados]C, hasta su analisis posterior.

Materias primas

Las materias primas y sus respectivos contenidos de proteina y humedad se muestran en la Tabla 1. Las harinas de grano de maiz, maiz amarillo, trigo, sorgo, carne de pollo y pasta de soya fueron obtenidas de la empresa GALMEX S.A. en Villahermosa, Tabasco, Mexico. Las harinas de carne de res, sangre porcina, carne de cerdo, soya, gluten de maiz, pulido de arroz, plasma porcino, salvado de trigo, sangre de res y pasta de canola fueron obtenidas de la planta de alimentos Consorcio Super en Guadalajara, Jalisco, Mexico. La harina de pescado y el hidrolizado de pescado fueron obtenidos de Alimentos Pedregal S.A. de C.V. y CCP Noruega, respectivamente; la harina de carne de cerdo y de pollo se obtuvieron del National Renderers Association; mientras que las harinas de pescado marca Aqua; jaiba, camaron, calamar, carne y sangre de res se obtuvieron de Proteinas Marinas y Agropecuarias S.A. de C.V., Guadalajara, Jalisco, Mexico; el gluten de trigo de Glutenes de Mexico S.A. de C.V. Estado de Mexico, Mexico; la pasta de coco fue obtenida de la Union de Copreros de Tabasco S.A. de C.V. en Villahermosa, Tabasco, Mexico; y la harina de canavalia fue obtenida de un productor privado en Teapa, Tabasco, Mexico. La sangre de res se obtuvo del rastro de Texcoco, Estado de Mexico, Mexico.

Determinacion de la actividad especifica de enzimas estomacales e intestinales

Con el fin de conocer la cantidad de unidades de enzimas en extracto de estomago, se hizo uso del metodo de Anson (1938), con las modificaciones que siguen. Se formo la mezcla de reaccion con 1 mi de hemoglobina (al 1% en tampon glicina-HCI 100 mM, pH 2) y 20 [micron]l de extracto multienzimatico de estomago de C. urophthalmus. La mezcla fue incubada a 25[grados]C por 30 min. La reaccion se detuvo con 500 [micron]l de acido tricloroacetico (TCA) al 20% y se dejo en reposo a 4[grados]C por 15 min. Las muestras por triplicado fueron centrifugadas a 12 000 rpm (Eppendorf 5810-R, con rotor F45-3011). Los sobrenadantes fueron recuperados y diluidos con agua destilada (1:10) para la lectura de la absorbancia a 280 nm en un espectrofotometro (Jenway 6405 UV/Visible), utilizando celdas de cuarzo de 1 cm de paso de luz, definiendose una unidad de actividad como la cantidad de enzima que cataliza la liberacion de 1 [micron]g de equivalentes de tirosina por minuto.

Para determinar la actividad de extracto multienzimatico de intestino, se utilizo el metodo de Kunitz (1947), modificado por Walter (1984). Se utilizo 1 mi de caseina de Hammarstein (ICN Biomedicals No. 101289, Aurora OH USA) al 1% en solucion tampon Tris-HCI (100 mM, pH 7.5) como sustrato de 5 [micron]l de extracto multienzimatico de intestino de C. urophthalmus. La mezcla se incubo a 25[grados]C por 30 min. La reaccion fue terminada con 500 [micron]l de TCA al 20%. Para el centrifugado (Eppendorf 5810-R, con rotor F45-3011, 25[grados]C por 10 min) y lectura de absorbancias de muestras a 280 nm, para de igual manera obtener la cantidad de equivalentes de tirosina liberada por reaccion hidrolitica. Para los metodos de actividad proteolitica acida y alcalina, se utilizo un ensayo testigo, donde se anadio el extracto multienzimatico, hasta despues de parar la reaccion con TCA al 20%. Ambos valores de actividad especifica se tomaron como base para el calculo del volumen de extractos multienzimaticos, tanto para la hidrolisis acida como alcalina, de ingredientes proteinicos.

Determinacion de proteina soluble

Para el calculo de concentracion de proteina en extractos, se utilizo el metodo de Bradford (1976), con una curva estandar de albumina bovina. Todas las reacciones se realizaron por triplicado.

Digestibilidad in vitro acida y alcalina en el pH Stat

Un total de 29 ingredientes proteinicos de origen animal y vegetal (Tabla 1) fueron puestos a hidrolizar en un sistema pH Stat Titrino (Metrohm 718, Suiza), de acuerdo con Saunders et al. (1972), modificado por Dimes & Haard (1994), para evaluar su grado de hidrolisis (GH, %). Los ensayos de digestion acida se realizaron en un volumen final de 5 mi de la mezcla de reaccion. Cada ingrediente de prueba se resuspendio en agua destilada a una concentracion de 8 mg de proteina [ml.sup.-1] ajustando el pH a 2 con HCl 1 N. La digestion se inicio con 10 [micron]L de proteasa de extracto multienzimatico de estomago de mojarra castarrica C. urophthalmus en fase juvenil (conteniendo 30 U [ml.sup.-1] de proteasa acida). Se utilizo a la hemoglobina como ingrediente de referencia. Para el caso de la digestion alcalina, los ensayos se realizaron en un volumen final de 5 mi de la mezcla de la reaccion. Cada ingrediente de prueba se solubilizo en agua destilada a razon de 8 mg de proteina [ml.sup.-1] ajustando el pH a 7.5 con NaOH 1 N. La reaccion se inicio con 110 [micron]l de extracto multienzimatico de intestino de C. urophthalmus en fase juvenil (conteniendo 120 U [ml.sup.-1] de proteasa alcalina) y caseina Hammarstein como ingrediente de referencia.

Al inicio y termino de 900 y 2 700 s de digestion acida y alcalina de ingredientes proteinicos se tomaron muestras de mezcla hidrolizada respectivamente. La unidad de tiempo previa a la adicion de extracto multienzimatico, fue definida como el tiempo cero. Las muestras fueron conservadas a -20 [grados]C, para la determinacion posterior de aminoacidos libres totales. A partir del gasto de HCI (Fase acida) y de NaOH (Fase alcalina) se determino el grado de hidrolisis (GH), el cual se expresa como el porcentaje del numero de enlaces peptidicos hidrolizados (h) con respecto al total de la proteina (htot). Donde el valor de (h) = [consumo de base en mi (Vb)] x [normalidad de la base (N b)] x [1 x [(constante de disociacion de los grupos [alfa]-NH2 y [alfa]-COOH respectivamente).sup.-1]] x [1 x [(masa de proteina en la mezcla de reaccion).sup.-1]]. Todas las determinaciones se realizaron por triplicado.

Determinacion de aminoacidos libres totales (ALT) en condiciones acidas y alcalinas

Las muestras parcial y totalmente hidrolizadas fueron puestas a reaccionar con reactivo o-phtaldialdehido (OPA), de acuerdo con Church et al. (1983), que consiste en la union de los grupos amino de los aminoacidos con el OPA. Para realizar lo anterior, 20 [micron]l de mezcla hidrolizada fueron fijados con TCA al 12% para los ensayos con reaccion quimica con OPA (80 mg de OPA en 1 ml de metanol, 0.2 ml de [beta]-mercaptoetanol, 50 ml-1 de tetraborato de sodio al 0.1 M y 5 ml de SDS al 20%, y disueltos en 100 ml de solucion con agua destilada). Se obtuvo lectura de la absorbancia a 340 nm. La ALT de la mezcla de reaccion en [micron]g [ml.sup.-1] se evaluo segun una curva patron con l-leucina (0.5 mg [ml.sup.-1]) con concentraciones crecientes de 0 a 20 [micron]g [ml.sup.-1]. Los ensayos fueron llevados a cabo por triplicado.

Analisis estadistico

Los datos que cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad (GH y ALT alcalinos), fueron analizados con pruebas ANOVA parametricas de una via y de Duncan, para establecer diferencias significativas entre grupos de prueba y de referencia. Por otro lado, con la finalidad de aproximar su distribucion a la normalidad y reducir la heterogeneidad de varianzas entre grupos, los valores GH acidos fueron sometidos a la transformacion X' = [raiz cuadrada (X + 1) + 0.375] / [raiz cuadrada (X) + 15], donde X' es el valor GH-esimo transformado y X es el valor GH-esimo en crudo. Para los valores ALT acidos que no cumplieron los supuestos basicos (aun con transformaciones), las diferencias significativas se establecieron con una prueba de comparaciones multiples no parametrica de Kruskal-Walis y las diferencias entre los tratamientos fueron detectadas con la prueba a posteriori de Nemenyi (Zar 2010). Para el computo de todas las pruebas estadisticas se empleo el programa StatisticaTM v8, usando un valor de significancia de 0.05.

RESULTADOS

Actividad especifica de extractos multienzimaticos de estomago e intestino

En la Tabla 2 se muestran los resultados de actividad especifica de proteasas de extractos multienzimaticos de estomago e intestino de juveniles del ciclido maya C. urophthalmus. Las proteasas acidas mostraron un valor de actividad especifica de 2.7 [+ o -] 0.5 U mg [proteina.sup.-1] y las proteasas alcalinas alcanzaron un valor de 10.6 [+ o -] 0.5 U mg [proteina.sup.-1]; predominando las proteasas intestinales, con relacion a las proteasas estomacales. Ambos valores de actividad especifica se tomaron como base para el calculo del volumen de extractos multienzimaticos, tanto en la hidrolisis de ingredientes proteinicos acida, como alcalina.

Digestibilidad in vitro acida de ingredientes proteinicos

Los grados de hidrolisis acida de los 29 ingredientes proteinicos de prueba y de hemoglobina, ingrediente de referencia, se pueden apreciar en la Tabla 3. La hemoglobina mostro un GH de 2.2 [+ o -] 0.5. El mayor GH encontrado fue el de la harina de camaron, con un valor de 30.9 [+ o -] 9.7. Es posible visualizar que la mayoria de ingredientes proteinicos de prueba observan un GH mayor al de la hemoglobina, salvo las harinas de plasma porcino y gluten de maiz cuyos GH son 2.1 [+ o -] 0.5 y 0.6 [+ o -] 0.3, de manera respectiva, siendo este ultimo el menor GH encontrado de todos los ingredientes de prueba. Se encontraron diferencias significativas entre casi todos los ingredientes de prueba, con relacion al de referencia (p < 0.05), excepto con pulido de arroz, harina de soya, harina de canavalia, harina de sorgo, gluten de trigo, harina de plasma porcino y gluten de maiz (p > 0.05). Todos GH de los ingredientes de prueba que resultaron ser significativos, se encontraron por arriba del GH del ingrediente de prueba.

Digestibilidad in vitro alcalina de ingredientes proteinicos

En la Tabla 4 se indican los valores GH para los 29 ingredientes proteinicos y el de referencia (caseina Hammersten). La caseina observo un GH de 6.9 [+ o -] 1.8. El GH de la harina de carne de cerdo resulto ser el mas alto, con 31.6 [+ o -] 2.2; mientras que el GH de la harina de jaiba fue la mas baja, con 2.2 [+ o -] 0.7. Por otro lado, se hallaron diferencias significativas entre la caseina y los ingredientes de prueba: harinas de carne de cerdo, de sangre de res (Texcoco), de carne y visceras de pollo, de pollo Nacional, de pasta de coco, de pescado (Pedregal), de pescado (Acua), de sangre de res, de sangre de res (Prieto), de carne de res, de pescado, de soya y de canola (p < 0.5); cuyos valores GH se situaron por arriba del GH ingrediente de prueba.

Determinacion de la ALT en condiciones acidas

La Tabla 5 muestra los valores ALT acidas de los 29 ingredientes de prueba y su referente, la hemoglobina. De esta ultima, se obtuvo un valor ALT de 1293.1 [+ o -] 24.1 [micron]g [ml.sup.-1], valor que se situo por encima de todos los ingredientes de prueba. El valor ALT que le siguio fue el correspondiente a harina de sangre de cerdo, con 1018 [+ o -] 53.5 [micron]g [ml.sup.-1]. El valor ALT menor obtenido fue para la harina de sangre de res (Prieto), con 204.4 [+ o -] 2.7 [micron]g [ml.sup.-1]. Los valores ALT que fueron significativos, con relacion al ingrediente de prueba, fueron el gluten de trigo y la harina de sangre de res (Prieto) (p > 0.05).

Determinacion de la ALT en condiciones alcalinas

En la Tabla 6 es posible observar los valores ALT alcalinas de los 29 ingredientes de prueba y la caseina Hammarsten, empleada como referente, la cual mostro un valor ALT de 943.3 [+ o -] 14.7 [micron]g [ml.sup.-1]. El valor ALT mayor fue el de la harina de carne y visceras de pollo, con 1587.8 [+ o -] 13.0 [micron]g [ml.sup.-1], mientras que el ALT menor correspondio al gluten de trigo, con 449.6 [+ o -] 8.3 [ml.sup.-1]. Las diferencias significativas fueron evidentes entre el ingrediente de referencia con respecto a los de prueba: harina de carne y visceras de pollo, harina de trigo, harina de camaron, harina de jaiba, harina de pescado (Pedregal), pulido de arroz, hidrolizado de pescado, harina de sangre porcina, harina de carne de cerdo, harina de pollo, harina de canola y harina de sorgo (p > 0.05). Tales ingredientes observaron valores ALT por encima del de referencia.

DISCUSION

Los metodos de digestibilidad in vitro para evaluar GH en peces marinos y mas recientemente en peces dulceacuicolas, permiten complementar tecnicas convencionales de digestibilidad in vivo, por lo que cobran importancia capital cada vez mayor en el estudio de la capacidad digestiva de los peces cultivados. Los metodos in vitro para evaluar digestibilidad de proteinas son necesarios, debido a que suelen ser mas rapidos y baratos que los metodos in vivo, y permiten una evaluacion mas precisa del porcentaje de enlaces peptidicos totales hidrolizados de fuentes de proteina, utilizando cantidades minimas de materiales crudos (Grabner 1985). En condiciones acidas los ingredientes proteinicos de prueba de origen animal, como la harina de camaron, de jaiba, de carne de cerdo, de carne de res, de sangre de res, de carne y visceras de pollo y de pescado (Acua), observaron valores GH muy por arriba del ingrediente de referencia (hemoglobina), en presencia de extracto multienzimatico de estomago de C. urophthalmus. No obstante que la especie objeto de estudio es un pez omnivoro, en otros trabajos se ha observado que estos ingredientes resultaron tener valores GH significativamente mayores que la hemoglobina en presencia de extractos estomacales de pejelagarto A. tropicus (Frias-Quintana et al. 2010), el cual es pez de agua dulce del sureste de Mexico. En este aspecto, la fisiologia digestiva de C. urophthalmus en el estudio de caracterizacion de proteasas indica que la actividad de proteasas acidas esta presente, lo que demuestra que es un pez con alta capacidad de hidrolizar ingredientes en el estomago (Cuenca et al. 2013a). Sobresale el hecho de que entre estos ingredientes de prueba, figuren subproductos de la industria avicola y ganadera del Sureste de Mexico (sangre de res y visceras de pollo), que frecuentemente son eliminados en cuerpos de agua de la region, lo que los hace meritorios de mas estudios. Son notorios tambien los valores GH de ingredientes proteinicos de origen vegetal, como la harina de maiz amarillo y la pasta de coco, obtenidos en condiciones acidas. Esta documentado el empleo de harina de maiz en el diseno de dietas artificiales de otras especies omnivoras, como el pacu Piaractus mesopotamicus, el pejerrey Odontesthes bonariensis y el pez rohu Labeo rohita; aunque su inclusion a altos niveles en la dieta, puede llevar a una sobreacumulacion de glicogeno en higado (Perez et al. 2003; Debnath et al. 2007), por lo que es necesario elaborar mas estudios acerca de la harina de maiz, y mas tratandose de un insumo abundante y de menor costo, con respecto de las fuentes de proteina animal.

En lo que concierne a los GH de ingredientes proteinicos de prueba en condiciones alcalinas, sobresalieron las harinas de carne de cerdo, de sangre de res (Texcoco), de carne y visceras de pollo, de sangre de res (Prieto), de pollo (Nacional), de pescado (Purina), de pescado (Acua), de carne de res, y el hidrolizado de pescado, para el caso de los ingredientes de origen animal que fueron significativamente mayores al ingrediente de referencia (caseina). Sin embargo, Frias-Quintana et al. (2010) obtuvieron valores GH mas infimos en estos ingredientes, salvo para la harina de carne y visceras de pollo, en presencia de extractos de estomago e intestino de A. tropicus. Es posible que esto pueda ser explicado por las divergencias de habitos alimenticios en una y otra especie, y por consiguiente su maquinaria enzimatica durante la hidrolisis alcalina desde larva e incrementando su actividad para la etapa juvenil, lo cual fue corroborado hisologica y bioquimicamente (Lopez-Ramirez et al. 2011; Cuenca et al. 2013b). A este respecto, precisamente Frias-Quintana et al. (2010) revelaron que gran parte de la digestion de ingredientes proteinicos en A. tropicus, se lleva a cabo en el estomago (y no en intestino). En cuanto a los ingredientes proteinicos de origen vegetal, las harinas de soya, de canola y pasta de coco, observaron los GH mas acentuados. La harina de soya junto con la harina de carne y visceras de pollo y las harinas e hidrolizados de pescado han mostrado aceptables valores GH en condiciones alcalinas en la dorada Sparus aurata, el pez disco Symphysodon aequifasciatus, la cabrilla arenera Paralabrax maculatofasciatus, y el robalo blanco Centropomus undecimalis (Alarcon et al. 2002; Chong et al. 2002; AlvarezGonzalez 2003; Concha-Frias 2007), aunque habria que tomar en consideracion que se trata de especies marinas y mas de habitos carnivoros, lo que puede implicar ciertas diferencias en la composicion enzimatica de los extractos crudos intestinales, respecto de la de C. urophthalmus. La harina de soya es un ingrediente ampliamente utilizado en dietas artificiales para peces tanto marinos como dulceacuicolas, en tanto que la harina de canola posee aproximadamente 36% de proteina cruda (Nackz et al. 1998), es rica en lisina y aminoacidos sulfurados (Uppstrom 1995). Sin embargo, es necesario considerar su inclusion en dietas artificiales en acuacultura, ya que la canola contiene taninos, glucosinolatos, acido fitico y elevados niveles de fibra, que actuan como factores antinutrientes (Bell 1993). En cuanto a la harina de coco, puede ser una fuente de proteina y acidos grasos insaturados a considerar, al menos para C. urophthalmus; mas aun, mostro altos niveles GH en ambas fases de la hidrolisis, ademas de que es un insumo de mucho menor costo que las fuentes de proteina de origen animal, siendo ademas muy abundante en el sureste de Mexico.

Por otro, lado las tecnicas que se basan en la reaccion del o-pthaldialdehido con los aminoacidos (Nielsen et al. 2001), son otra herramienta util que permiten complementar los estudios de digestibilidad in vitro. Con lo que respecta a los valores ALT que resultaron de la hidrolisis acida de ingredientes proteinicos, destacan las harinas de sangre porcina, de plasma porcino, de carne y visceras de pollo como ingredientes de origen animal, seguidos de la harina de sorgo, de canavalia, maiz grano, de canola y de pasta de coco. No obstante que los valores ALT de estos ingredientes no revelaron diferencias significativas respecto del ingrediente de referencia, es necesario poner enfasis que las harinas de carne y visceras de pollo, de sangre porcina, de maiz grano, de canola y de pasta de coco, observaron valores GH intermedios durante la fase acida, lo que le puede hacer un objeto de mas estudios como fuentes potenciales de proteina para C. urophthalmus. No asi con las harinas de plasma porcino, de sorgo y de canavalia que obtuvieron GH acidos infimos. En condiciones alcalinas los ALT mas relevantes y que a su vez observaron valores GH alcalinos significativamente por arriba del ingrediente de referencia, correspondieron a las harinas de cerdo, de carne y visceras de pollo, de canola y el hidrolizado de pescado, que por consiguiente es posible considerarlos como fuentes potenciales de proteina para C. urophthalmus. Son menos meritorias de considerarse las harinas de trigo, de camaron, de jaiba, de sorgo y pulido de arroz, puesto que presentaron valores GH alcalinos bajos.

Son escasos los estudios en lo que se refiere a la evaluacion de ALT de ingredientes proteinicos que se probaron en el presente estudio. Es posible comparar el valor ALT de la harina de carne y visceras de pollo (631.2 [+ o -] 3.6 y 1830.8 [+ o -] 9.5 [micron]g [ml.sup.-1], condiciones acida y alcalina respectivamente), que encontraron Frias-Quintana et al. (2010) en A. tropicus, mientras que los ALT de C. urophthalmus que se obtenidos en la presente investigacion fueron 793.9 [+ o -] 21.1 y 1587.8 [+ o -] 13.0 [micron]g [ml.sup.-1], respectivamente; lo que refleja cierta similitud en los ALT de ambas especies. Aunque A. tropicus es de habitos carnivoros, C. urophthalmus es una especie omnivora, con cierta tendencia a la carnivoria (Chavez-Lomeli et al. 1989). Por otro lado, cabe hacer hincapie el hecho de ue en condiciones alcalinas, se observaron varios valores ALT por encima del referente (caseina), en contraste con el referente (hemoglobina) que obtuvo el mayor valor ALT en condiciones acidas. Es posible notar tambien que fueron mas valores ALT alcalinos que resultaron estar por encima de los 1000 [micron]g [ml.sup.-1]. Lo anterior puede ser un indicador de que gran parte del proceso digestivo de ingredientes proteinicos se efectua en el intestino de C. urophthalmus, lo cual tambien pudiera ser confirmado por la mayor concentracion de proteasas alcalinas, con relacion a la concentracion de proteasas acidas encontradas en este estudio. Aunque los valores GH y ALT de ingredientes de prueba en harinas de sangre porcina, de calamar, de maiz amarillo y de grano de maiz no presentaron diferencias significativas, con lo que respecta a la caseina utilizada como referente en la hidrolisis alcalina; si resultaron ser significativos con relacion a la hemoglobina (ingrediente control), referente de la hidrolisis acida. Resulta relevante observar en condiciones acidas el hecho de que la hemoglobina haya mostrado uno de los valores GH mas moderados de los 29 ingredientes probados, en contraste con su valor ALT. Ello puede implicar la realizacion de mas estudios para corroborar estos resultados.

En general de los 29 ingredientes de prueba que presentaron valores GH y ALT significativamente mayores a los ingredientes referentes (hemoglobina/caseina), al termino de la hidrolisis acida y alcalina, fueron la harina de carne y visceras de pollo, de carne de cerdo, de canola, pasta de coco y el hidrolizado de pescado. De entre estos, vale la pena mencionar a la pasta de coco, por ser un ingrediente abundante la mayor parte del ano en el sureste de Mexico, ademas de ser menos costoso, que las harinas de pescado y otras fuentes de proteina de origen animal probadas en los ensayos. Cabe mencionar tambien que muchos de los ingredientes probados en el presente estudio obtuvieron valores GH (acidos y alcalinos) aun por encima de los valores GH de las harinas de pescado (Pedregal) y de pescado (Acua). Es menester no pasar por alto que insumos como las carne y visceras de pollo, la sangre porcina y sangre de res (subproductos de desecho de la industria ganadera y avicola) cuyas harinas observaron valores altos ya sea GH o ALT, incluso algunos por arriba de los ingredientes referentes, puedan ser objeto de mas estudios, con el fin de considerarseles como fuentes potenciales de proteina para el cultivo de C. urophthalmus, o aun cuando solo hayan observado altos valores GH (acidos o alcalinos) y no en sus respectivos valores ALT, o viceversa. Considerando lo anterior, sobresale que la gran cantidad de ingredientes que pueden ser utilizados para la formulacion de una dieta balanceada especifica para esta especie, con lo que considerando su requerimiento de proteina (45%), permitira incluirlos de tal manera que pueda disminuirse el uso de harina de pescado como la principal fuente de proteina (Martinez-Palacios 1987; Martinez-Palacios et al. 2006). En la presente investigacion se encontraron valores GH y ALT de gran parte de ingredientes probados, que pueden suponer la realizacion de estudios posteriores de sustitucion parcial de harina de pescado en dietas experimentales, como fuentes potenciales de proteina alternativos hacia el diseno de dietas inertes para C. urophthalmus.

Articulo recibido: 17 de agosto de 2013, aceptado: 28 de noviembre de 2013

AGRADECIMIENTOS

El autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia por otorgar la beca para los estudios de doctorado. El autor agradece al proyecto "Identificacion de ingredientes en alimentos balanceados y su digestibilidad en el cultivo experimental de peces nativos en Tabasco" Fondos Mixtos CONACyT.

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Carlos Alberto Cuenca Soria, Carlos Alfonso Alvarez Gonzalez [correo], Jose Luis Ortiz-Galindo, Rocio Guerrero-Zarate, Martha Alicia Perera-Garcia, Raul Enrique Hernandez-Gomez, Hector Nolasco-Soria

(CACS, JLOG) Centro 1 nterdisciplinario de Ciencias Marinas, Av. Instituto Politecnico Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apdo. Postal 592, La Paz, BCS, 23096, Mexico.

(CAAG, RGZ, MAPG, REHG) Universidad Juarez Autonoma de Tabasco, Carretera Villahermosa-Cardenas km 0.5, Villahermosa, Tabasco, 86139, Mexico, alvarez_alfonso@hotmail.com

(HNS) Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste, SC. Mar Bermejo No 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apdo. Postal 128, La Paz, BCS, 23090, Mexico.
Tabla 1. Contenido de proteina (%), lipidos (%) y de humedad (%) de
los ingredientes utilizados comunmente en la fabricacion de
alimentos para acuicultura.

Table 1. Content of protein (%), lipids (%) and humidity (%) in the
ingredients commonly used in the preparation of feeds for
aquaculture.

Ingrediente                           Contenido de   Contenido de
                                      proteina (%)    humedad (%)

Harina de camaron                             28.0            5.0
Harina de jaiba                               30.0            4.9
Harina de carne de cerdo                      15.5            6.9
Harina de pollo                               58.4            6.1
Harina de sangre de res (Prieto)              72.0            4.4
Harina de carne de res (rastro)               46.5            7.4
Pasta de coco                                 18.0            0.8
Harina de pescado (Acua)                      56.0            3.4
Harina de carne y visceras de pollo           60.0           5.12
Harina de sangre de res                       64.0            4.8
Harina de pescado                             64.1            4.8
Harina de pollo                               65.0            4.5
Harina de maiz amarillo                        8.8           13.6
Harina de grano de maiz                        9.8           11.2
Pasta de soya                                 49.2            6.0
Harina de calamar                             75.0            5.0
Harina de trigo                               12.4           12.8
Harina de canola                              37.0             14
Hidrolizado de pescado                        72.0            8.0
Salvado de trigo                              14.8           11.8
Harina de sangre de cerdo                     80.0           10.0
Harina de sangre de res (Texcoco)             64.0            5.0
Pulido de arroz                               12.8           10.9
Harina de soya                                46.8           11.6
Harina de canavalia                           30.0            8.5
Harina de sorgo                                8.9           14.0
Gluten de trigo                               75.0           10.0
Hemoglobina                                   90.0            2.0
Caseina                                       90.0            2.0
Harina de plasma porcino                      78.0            9.0
Gluten de maiz                                61.5            9.4

Ingrediente                               Contenido
                                      de lipidos(%)

Harina de camaron                               2.0
Harina de jaiba                                 1.0
Harina de carne de cerdo                       13.5
Harina de pollo                                13.5
Harina de sangre de res (Prieto)              < 1.0
Harina de carne de res (rastro)               < 1.0
Pasta de coco                                    ND
Harina de pescado (Acua)                       12.0
Harina de carne y visceras de pollo              13
Harina de sangre de res                       < 1.0
Harina de pescado                              15.0
Harina de pollo                                13.5
Harina de maiz amarillo                          ND
Harina de grano de maiz                          ND
Pasta de soya                                    ND
Harina de calamar                                 7
Harina de trigo                                  ND
Harina de canola                                 ND
Hidrolizado de pescado                          8.0
Salvado de trigo                                 ND
Harina de sangre de cerdo                        ND
Harina de sangre de res (Texcoco)                ND
Pulido de arroz                                  ND
Harina de soya                                  0.5
Harina de canavalia                              ND
Harina de sorgo                                  ND
Gluten de trigo                                 1.0
Hemoglobina                                   < 1.0
Caseina                                         1.2
Harina de plasma porcino                         ND
Gluten de maiz                                   ND

Tabla 2. Actividad de enzimas proteoliticas del estomago (proteasas
acidas) e intestino (proteasas alcalinas) de mojarra castarrica
Cichlasoma urophthalmus.

Table 2. Stomach (acid proteases) and intestine (alkaline proteases)
proteolytic enzyme activity in the Mayan cichlid Cichlasoma
urophthalmus.

                                Proteasas          Proteasas
                                   acidas          alcalinas

U [ml.sup.-1]             2.7 [+ o -] 0.7   10.6 [+ o -] 1.9
U mg [proteina.sup.-1]    1.8 [+ o -] 0.5    3.1 [+ o -] 0.5
U g [tejido.sup.-1]      13.6 [+ o -] 3.6   53.2 [+ o -] 9.4

Table 3. Valores finales de los grados de hidrolisis (GH) fase acida
y digestibilidad relativa (%) de los ingredientes proteinicos de
prueba e ingrediente de referencia (hemoglobina).

Table 3. Final values of the degrees of hydrolysis (GH) of the acid
stage and relative digestibility (%) of the test protein ingredients
and reference ingredient (hemoglobin).

Ingrediente                                   GH (%)

Harina de camaron                     30.9 [ + o -] 9.7 *
Harina de jaiba                       23.1 [ + o -] 15.8 *
Harina de carne de cerdo              22.0 [ + o -] 5.2 *
Harina de pollo (Nacional)            14.9 [ + o -] 5.7 *
Harina de sangre de res (Prieto)      11.6 [ + o -] 1.1 *
Harina de carne de res (rastro)       10.8 [ + o -] 4.6 *
Pasta de coco                         10.4 [ + o -] 1.5 *
Harina de pescado (Acua)              10.4 [ + o -] 4.7 *
Harina de carne y visceras de pollo    9.6 [ + o -] 1.8 *
Harina de sangre de res                8.8 [ + o -] 4.7 *
Harina de pescado                      8.3 [ + o -] 0.6 *
Harina de pollo                        8.2 [ + o -] 1.2 *
Harina de maiz amarillo                7.7 [ + o -] 1.8 *
Harina de grano de maiz                7.3 [ + o -] 5.3 *
Pasta de soya                          6.9 [ + o -] 4.1 *
Harina de calamar                      6.9 [ + o -] 2.4 *
Harina de trigo                        6.4 [ + o -] 2.7 *
Harina de canola                       6.2 [ + o -] 4.1 *
Hidrolizado de pescado                 6.1 [ + o -] 1.8 *
Salvado de trigo                       5.0 [ + o -] 0.9 *
Harina de sangre de cerdo              4.9 [ + o -] 0.8 *
Harina de sangre de res (Texcoco)      4.3 [ + o -] 0.2 *
Pulido de arroz                         4.0 [ + o -] 1.8
Harina de soya                          3.9 [ + o -] 1.9
Harina de canavalia                     3.4 [ + o -] 1.6
Harina de sorgo                         2.7 [ + o -] 2.3
Gluten de trigo                         2.3 [ + o -] 0.2
Hemoglobina                             2.2 [ + o -] 0.5
Harina de plasma porcino                2.1 [ + o -] 0.5
Gluten de maiz                          0.6 [ + o -] 0.3

Ingrediente                           Digestibilidad
                                       relativa (%)

Harina de camaron                         1404.5
Harina de jaiba                            1050
Harina de carne de cerdo                   1000
Harina de pollo (Nacional)                677.3
Harina de sangre de res (Prieto)          527.3
Harina de carne de res (rastro)           490.9
Pasta de coco                             472.7
Harina de pescado (Acua)                  472.7
Harina de carne y visceras de pollo       436.4
Harina de sangre de res                    400
Harina de pescado                         377.3
Harina de pollo                           372.7
Harina de maiz amarillo                    355
Harina de grano de maiz                   331.8
Pasta de soya                             313.6
Harina de calamar                         313.9
Harina de trigo                           290.9
Harina de canola                          281.8
Hidrolizado de pescado                    277.3
Salvado de trigo                          227.3
Harina de sangre de cerdo                 222.7
Harina de sangre de res (Texcoco)         195.5
Pulido de arroz                           181.2
Harina de soya                            177.3
Harina de canavalia                       154.5
Harina de sorgo                           122.7
Gluten de trigo                           104.5
Hemoglobina                                100
Harina de plasma porcino                   95.5
Gluten de maiz                             27.3

* Ingredientes proteinicos cuyos GH acidos presentan diferencias
significativas (p > 0.05), con respecto al ingrediente de referencia
(hemoglobina).

Table 4. Valores finales de los grados de hidrolisis (GH) fase
alcalina y digestibilidad relativa (%) de los ingredientes
proteinicos de prueba e ingrediente de referencia (caseina).

Table 4. Final values of the degrees of hydrolysis (GH) of the
alkaline stage and relative digestibility (%) of the test protein
ingredients and reference ingredient (casein).

Ingrediente                                  GH (%)

Harina de carne de cerdo              31.6 [+ o -] 2.2 *
Harina de sangre de res (Texcoco)     26.7 [+ o -] 2.2 *
Harina de carne y visceras de pollo   22.7 [+ o -] 4.3 *
Harina de pollo (Nacional)            21.9 [+ o -] 1.6 *
Pasta de coco                         21.6 [+ o -] 5.2 *
Harina de pescado                     21.2 [+ o -] 3.6 *
Harina de pescado (Acua)              21.1 [+ o -] 4.5 *
Harina de sangre de res (rastro)      16.1 [+ o -] 0.4 *
Harina de sangre de res (Prieto)      14.7 [+ o -] 2.4 *
Harina de carne de res                14.6 [+ o -] 0.5 *
Harina de pollo                       14.0 [+ o -] 4.6 *
Hidrolizado de pescado                12.8 [+ o -] 2.4 *
Harina de soya                        11.9 [+ o -] 1.1 *
Harina de canola                      10.9 [+ o -] 7.7 *
Harina de grano de maiz                10.6 [+ o -]  4.1
Harina de calamar                      10.4 [+ o -]  2.8
Pulido de arroz                        8.9 [+ o -] 4.8
Gluten de trigo                        8.3 [+ o -] 6.3
Gluten de maiz                         8.3 [+ o -] 1.7
Harina de sangre de cerdo              8.2 [+ o -] 1.7
Harina de maiz amarillo                8.2 [+ o -] 2.4
Caseina                                 6.9 [+ o -] 1.8
Harina de sorgo                        6.2 [+ o -] 3.3
Harina de camaron                      5.9 [+ o -] 1.8
Harina de plasma porcino               5.5 [+ o -] 1.0
Pasta de soya                          5.4 [+ o -] 2.8
Harina de canavalia                    5.3 [+ o -] 2.0
Harina de trigo                        4.8 [+ o -] 3.3
Salvado de trigo                       3.5 [+ o -] 2.0
Harina de jaiba *                      2.2 [+ o -] 0.7

Ingrediente                           Digestibilidad
                                       relativa (%)

Harina de carne de cerdo                   458
Harina de sangre de res (Texcoco)         386.9
Harina de carne y visceras de pollo        329
Harina de pollo (Nacional)                317.4
Pasta de coco                              313
Harina de pescado                         307.2
Harina de pescado (Acua)                  305.8
Harina de sangre de res (rastro)          233.3
Harina de sangre de res (Prieto)           213
Harina de carne de res                    211.6
Harina de pollo                           202.9
Hidrolizado de pescado                    185.5
Harina de soya                            172.5
Harina de canola                           158
Harina de grano de maiz                   153.6
Harina de calamar                         150.7
Pulido de arroz                            129
Gluten de trigo                           120.3
Gluten de maiz                            120.3
Harina de sangre de cerdo                 118.8
Harina de maiz amarillo                   118.8
Caseina                                    100
Harina de sorgo                            89.9
Harina de camaron                          85.5
Harina de plasma porcino                   79.7
Pasta de soya                              78.3
Harina de canavalia                        76.8
Harina de trigo                            69.6
Salvado de trigo                           50.7
Harina de jaiba *                          31.9

* Ingredientes proteinicos cuyos GH alcalinos presentan diferencias
significativas (p > 0.05), con respecto al ingrediente de
referencia (caseina).

Table 5. Valores finales de la liberacion de aminoacidos totales
(ALT) fase acida de los ingredientes proteinicos de prueba e
ingrediente de referencia (hemoglobina).

Table 5. Final values of the concentration of total free amino acids
(ALT) of the acid stage of the test protein ingredients and
reference ingredient (hemoglobin).

Ingrediente                           ALT ([micro]g [ml.sup.-1])

Hemoglobina                             1293.1 [+ o -] 24.1
Harina de sangre porcina                1018.7 [+ o -] 53.6
Harina de plasma porcino                 814.4 [+ o -] 13.8
Harina de carne y visceras de pollo      793.9 [+ o -] 21.1
Harina de sorgo                          759.3 [+ o -] 7.1
Harina de canavalia                      613.9 [+ o -] 10.6
Harina de grano de maiz                  600.5 [+ o -] 8.3
Pasta coco                               591.9 [+ o -] 4.1
Harina de calamar                        569.9 [+ o -] 31.1
Harina de canola                         545.5 [+ o -] 30.0
Pasta soya                               456.7 [+ o -] 32.0
Salvado de trigo                         441.8 [+ o -] 13.0
Harina de maiz amarillo                  435.5 [+ o -] 8.3
Pulido de arroz                          430.0 [+ o -] 16.1
Harina de pescado (Acua)                 428.4 [+ o -] 8.3
Harina de trigo                          414.3 [+ o -] 7.6
Harina de pollo                          411.9 [+ o -] 2.7
Harina de jaiba                          404.8 [+ o -] 19.2
Hidrolizado de pescado                   391.5 [+ o -] 12.5
Gluten de maiz                           341.9 [+ o -] 8.5
Harina de carne res                      322.3 [+ o -] 6.8
Harina de camaron                        319.9 [+ o -] 13.6
Harina de carne de cerdo                 310.5 [+ o -] 33.0
Harina de pescado                        293.2 [+ o -] 7.2
Harina de soya                           292.4 [+ o -] 6.2
Harina de sangre de res (rastro)         287.7 [+ o -] 2.4
Harina de sangre de res (Texcoco)        273.5 [+ o -] 2.4
Harina de pollo (Nacional)               263.3 [+ o -] 7.2
Gluten de trigo                         241.3 [+ o -] 5.9 *
Harina de sangre de res (Prieto)        204.4 [+ o -] 2.7 *

* Ingredientes proteinicos cuyos ALT acidos presentan
diferencias significativas (p > 0.05), con respecto al
ingrediente de referencia (hemoglobina).

Table 6. Valores finales de la liberacion de aminoacidos totales
(ALT) fase alcalina de los ingredientes proteinicos de prueba e
ingrediente de referencia (caseina).

Table 6. Final values of the concentration of total free of amino
acids (ALT) of the alkaline stage of the test protein ingredients
and reference ingredient (casein).

Ingrediente                           ALT ([micron]g [ml.sup.-1]))

Harina de carne y visceras de pollo   1587.8 [+ o -] 13.0 *
Harina de trigo                       1442.4 [+ o -] 12.1 *
Harina de camaron                     1237.3 [+ o -] 13.6 *
Harina de jaiba                       1142.2 [+ o -] 19.2 *
Harina de pescado                     1105.2 [+ o -] 14.2 *
Pulido de arroz                       1101.3 [+ o -] 10.8 *
Hidrolizado de pescado                1098.1 [+ o -] 19.6 *
Harina de sangre porcina              1070.6 [+ o -] 17.8 *
Harina de carne de cerdo              1013.2 [+ o -] 20.3 *
Harina de pollo                       1007.0 [+ o -] 14.7 *
Harina de canola                      0992.8 [+ o -] 7.1 *
Harina de sorgo                       0976.3 [+ o -] 6.2 *
Caseina                               0943.3 [+ o -] 14.7
Harina de pollo (Nacional)            0940.1 [+ o -] 21.4
Harina de sangre de res (Texcoco)     878.8 [+ o -] 14.2 **
Harina de pescado (Acua)              0819.9 [+ o -] 1.4 **
Harina de sangre de res (rastro)      0793.9 [+ o -] 13.4 **
Salvado de trigo                      0782.9 [+ o -] 12.5 **
Harina de canavalia                   0774.3 [+ o -] 16.6 **
Gluten de maiz                        0742.8 [+ o -] 18.9 **
Harina de calamar                     0719.6 [+ o -] 11.8 **
Harina de sangre de res (Prieto)      662.7 [+ o -] 17.8 **
Pasta soya                            0641.4 [+ o -] 4.7 **
Harina de soya                        0589.6 [+ o -] 11.8 **
Pasta coco                            0574.6 [+ o -] 11.9 **
Harina de plasma porcino              573.8 [+ o -] 7.6 **
Harina de carne res                   0572.3 [+ o -] 9.5 **
Harina de maiz amarillo               0542.4 [+ o -] 13.1 **
Harina de grano de maiz               0527.4 [+ o -] 11.9 **
Gluten de trigo                       0449.6 [+ o -] 8.3 **

* Ingredientes proteinicos cuyos ALT alcalinos presentan
diferencias significativas mayores (p > 0.05), con
respecto al ingrediente de referencia (caseina).
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Author:Alberto Cuenca Soria, Carlos; Alfonso Alvarez Gonzalez, Carlos; Luis Ortiz-Galindo, Jose; Guerrero-Z
Publication:Universidad y Ciencia
Date:Dec 1, 2013
Words:8520
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