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Diferenciacion geografica en caracteres de la morfologia craneana en el roedor subterraneo Ctenomys australis (Rodentia: Ctenomyidae).

Geographic differentiation in skull morphological characters in the subterranean rodent Ctenomys australis (Rodentia: Ctenomyidae).

INTRODUCCION

El estudio de la variacion morfologica en un contexto geografico posibilita el desarrollo de hipotesis biogeograficas en poblaciones naturales de diferentes especies (Patton y Brylski, 1987), brindando una primera aproximacion a los procesos de diferenciacion subyacentes a la subdivision poblacional y, en ultimo termino, a especiacion. Estos niveles de variacion se originan de efectos combinados de mutacion y deriva genetica, migracion, seleccion local y eventos historicos relacionados a los cambios demograficos sufridos por las poblaciones (Greenberg et al., 1998; Babik et al., 2005; D'Anatro y Lessa, 2006; Fornel et al., 2010). Asi, la diferenciacion morfologica a nivel poblacional puede ser usada para evaluar la consistencia con procesos de adaptacion local (hipotesis adaptativas) o, alternativamente, la presencia de variacion ambientalmente inducida y/o diferenciacion causada por procesos de deriva poblacional (hipotesis no adaptativas) (Smith y Patton, 1984; Patton y Brylski, 1987; Greenberg et al., 1998).

Segun Smith y Patton (1984) y Slatkin (1987, 1993), las poblaciones de especies con dispersion limitada que han ocupado un rango de distribucion amplia en habitats continuos desarrollan un tipo de aislamiento por distancia en relacion a su estructura geografica, en contraposicion a especies con altas capacidades dispersivas o bien especies en donde sus poblaciones han permanecido en aislamiento estricto y sin flujo genico durante bastante tiempo.

En genetica poblacional, un patron de aislamiento por distancia predice que, en ausencia de factores selectivos, existe una correspondencia significativa entre las distancias geograficas y la variacion genetica (Wright, 1943, 1978). Bajo este modelo y tomando en cuenta loci neutrales, la similitud genetica entre poblaciones disminuira en tanto se incrementen las distancias geograficas (Crow y Kimura, 1970; Morton, 1973; Slatkin, 1993). Esto ultimo dependera directamente de la relacion existente entre las distancias geograficas y las tasas de flujo genico, lo cual es determinado fundamentalmente por las caracteristicas biologicas de las especies y la percepcion de los niveles de fragmentacion del habitat actuales e historicos de los individuos que conforman una poblacion (Wlasiuk et al., 2003; Mora et al., 2010).

Mas alla del modelo teorico planteado por Wright (1943) para poblaciones ideales (flujo simetrico entre demos, tamanos efectivos equivalentes, poblaciones infinitas, etc.), es tambien esperable que un patron de aislamiento por distancia se manifieste en otros modelos o circunstancias en los que exista una relacion inversa de algun tipo entre las distancias geograficas e intercambio genetico entre subpoblaciones (e.g., en un modelo de salto por piedras; Kimura, 1953; Kimura y Weiss, 1964). Desvios significativos de este patron pueden ser indicativos tanto de fuerzas selectivas operando diferencialmente a nivel poblacional, o bien de eventos demograficos historicos como determinantes principales de estructura poblacional contemporanea (Pogson et al., 2001; Turgeon y Bernatchez, 2001; Wlasiuk et al., 2003).

Tanto la genetica cuantitativa como la genetica de poblaciones clasica han intentado derivar modelos matematicos para explicar la evolucion de rasgos cuantitativos en poblaciones naturales (Lande, 1991), brindando predicciones sobre los patrones esperados de variacion geografica bajo deriva genetica y seleccion estabilizadora. La aplicacion de modelos de diferenciacion poblacional a partir de datos de rasgos poligenicos es bastante limitada en la actualidad, principalmente a causa de la dificultad de calcular con exactitud la varianza genetica aditiva y los coeficientes de seleccion sobre dichos rasgos (vease Fornel et al., 2010). Particularmente, la varianza genetica cuantitativa entre poblaciones ha mostrado tener gran aproximacion a los [F.sub.ST] clasicos bajo un modelo neutral y aditivo (Whitlock, 1999; Fornel et al., 2010).

A causa del aislamiento poblacional, alta dependencia al tipo de habitat y patrones de dispersion restringidos, los roedores subterraneos conforman muy buenos modelos de estudio para poner a prueba hipotesis relacionadas a la diferenciacion morfologica poblacional (Reig et al., 1990; Lessa, 1990, 2000; Freitas, 2005; D'Anatro y Lessa, 2006; Fornel et al., 2010).

Particularmente, el genero Ctenomys (tucotucos) hace su aparicion en el Plioceno, experimentando posteriormente una radiacion de especies que ha sido calificada como explosiva por muchos autores. Si bien el numero total de especies de Ctenomys es actualmente objeto de dudas (Parada et al., 2011), se considera que en la actualidad hay al menos 56 especies vivientes de tuco-tucos (Reig et al., 1990; Verzi et al., 1999; Vucetich et al., 1999; Castillo et al., 2005; Lessa et al., 2008). El craneo, la denticion y el esqueleto postcraneal muestran una importante especializacion a la vida subterranea y han sido caracterizados en diferentes trabajos (Ellerman, 1940; Lehmann, 1963; Dubost, 1968; Nevo, 1979; Nevo et al., 1990; Reig et al., 1990; Casinos et al., 1992; Vassallo, 1998; Lessa et al., 2008). Basicamente, los ctenomidos aflojan el suelo mediante varias combinaciones de cavado, raspando el sustrato con las extremidades anteriores (braquio-excavacion), por medio del empleo de los incisivos (dento-excavacion) o bien por una combinacion de ambos modos en distinto grado (Lessa, 1990; Lessa et al., 2008). Asi, cambios estructurales especificos relacionados a la actividad subterranea estarian limitados por restricciones ejercidas por solapamientos funcionales, como lo son la adquisicion de alimento y la masticacion. Factores mecanicos y estructurales restringirian, en cierta medida, la variacion morfologica (Lessa y Patton, 1989; Lessa y Thaeler, 1989; Lessa y Stein, 1992; Vassallo, 2000; Lessa et al., 2008). Asi, ciertas variables craneanas de gran importancia morfofuncional presentarian mayores restricciones en cuanto a su variacion morfologica si se las compara con estructuras oseas involucradas en menor medida en funciones trofico-excavatorias (Vassallo, 1998; Mora et al., 2003). De esta forma, caracteres relacionados a la excavacion se encontrarian mas influenciados por fuerzas selectivas al ser comparados con rasgos menos vinculables a funciones especificas (rasgos mas neutrales desde el punto de vista morfologico). Asimismo, resulta interesante testear el modelo de aislamiento por distancia con caracteres poligenicos de la morfologia craneana, involucrados en mayor o menor medida en funciones trofico-excavatorias.

Ctenomys australis presenta una distribucion continua, restringida y casi lineal en la franja de dunas costeras del sureste de la provincia de Buenos Aires (Contreras y Reig, 1965; Mora, 2008; Mora et al., 2006, 2007, 2010). Su alta especializacion trofica y de habitat (Vassallo 1998; Mora et al., 2006, 2010) limita su distribucion a la primera franja de medanos costeros (Contreras y Reig, 1965; Mora et al., 2006).

En este trabajo se analiza la variacion poblacional en caracteres craneo-dentarios de C. australis, relacionando dicho patron de variacion morfologica con la variacion aloenzimatica (datos reanalizados de Apfelbaum et al., 1991) y la variacion en la Region Control del ADNmt (tomado de Mora et al., 2006). Si bien muchos trabajos que han realizado inferencias sobre procesos de divergencia a nivel poblacional toman en consideracion solo datos morfologicos, en la actualidad existe mayor consenso en que los analisis contemplen distintos niveles de variacion, integrando informacion genetico-molecular y morfologica (D'Elia et al., 1998; Greenberg et al., 1998; Hoelzel et al., 2000; DAnatro y Lessa, 2006). Una de las preguntas que surge en este trabajo es si la variacion a nivel morfologico es congruente con la va riacion observada en las aloenzimas y con la observada en el ADN mitocondrial. Partimos de la hipotesis de que la variacion genetica y fenotipica (esta ultima estudiada a partir de la morfologia craneana) observada en las poblaciones costeras de C. australis se ajustan al patron de estructura genetico-poblacional de aislamiento por distancia, el que predice una correlacion positiva entre dichos niveles de variacion y la distancia geografica entre poblaciones. Esta hipotesis asume equilibrio entre deriva morfologica y migracion, tal cual fue reportado a partir de los datos de Apfelbaum et al. (1991) con aloenzimas. No obstante, el escenario de deriva morfologica entre localidades no descarta la presencia de otras fuentes de variacion, como lo son la seleccion local y/o variacion fenotipica inducida por diferencias ambientales.

Por otro lado, se espera que aquellas variables con algun tipo de implicancia en funciones trofico-excavatorias (en contraposicion con variables relativamente neutrales desde un punto de vista funcional) presenten distintos niveles de variacion morfologica, independientemente de un componente de variacion regional relacionado al aislamiento poblacional. Estos escenarios brindan la posibilidad de poner a prueba 1) el papel de la deriva y seleccion local sobre la diferenciacion morfologica a nivel regional, y 2) como es el comportamiento de variables con distinta implicancia funcional en un marco de variacion regional.

MATERIALES Y METODOS

Variacion morfometrica a nivel geografico a partir de Analisis de Funcion Discriminante (AFD)

La diferenciacion morfologica a nivel geografico se evaluo a partir de la aplicacion de AFD (Bookstein et al., 1985; Stauss, 1985; dos Reis et al., 1990), tomandose en cuenta diferentes caracteres morfologicos craneo-dentarios. Particularmente, el AFD es un procedimiento estadistico multivariado usado con frecuencia en estudios de diferenciacion geografica y en el analisis de la diferenciacion de especies y macroevolucion (Lessa y Patton, 1989; dos Reis et al., 1990). La aproximacion del AFD permite la comparacion del grado de variabilidad existente entre poblaciones con relacion al encontrado dentro de las poblaciones (Morrison, 1976; Chatfield y Collins, 1980). Por ello, la aplicacion adecuada del AFD lleva implicita la correccion de la variacion dentro de las muestras de cada grupo, controlando los efectos de dicha variacion causados por diferencias en la ontogenia y/u otras causas naturales.

El analisis morfometrico fue realizado sobre muestras obtenidas en cinco localidades distribuidas a lo largo del rango de distribucion total de la especie, de Este a Oeste: Necochea, Claromeco, Balneario Oriente (= Bln. Marisol), Balneario Sauce Grande y Monte Hermoso (Fig. 1). Se trabajo con material osteologico depositado en las colecciones del Museo Municipal de Ciencias Naturales y Tradicional "Lorenzo Scaglia" (MMP, Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina) y en el Laboratorio de Ecofisiologia de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales de Mar del Plata (vease Apendice). El total de individuos por muestra y otros aspectos de las mismas se brindan en la Tabla 1.

El estudio de la diferenciacion poblacional contemplo la remocion estadistica del efecto causado por diferencias en el tamano de los craneos dentro de cada localidad, permitiendo controlar posibles factores de variacion como los producidos por diferencias en la ontogenia, y/o diferencias causadas por dimorfismo sexual. De esta forma, se empleo la metodologia de dos Reis et al. (1990; vease tambien Strauss, 1985), donde los datos de las variables lineales logaritmizadas ([log.sub.10]) fueron transformados a una matriz de datos residuales "sin el efecto del tamano" y analizados posteriormente mediante AFD. El AFD libre del tamano consiste basicamente en remover el efecto de la variacion dentro de los grupos realizando una regresion de cada una de las variables estudiadas por el primer componente principal centrado por grupo (un estimador del tamano multivariado), con la aplicacion posterior del analisis canonico discriminante a los residuales obtenidos de las regresiones (Strauss, 1985). Asi, los nuevos residuales expresan la variacion resultante de la remocion del efecto del tamano dentro de grupos. Esta aproximacion permite centrarse solo en la variacion relacionada a los cambios en la forma multivariada, maximizando las diferencias morfologicas entre poblaciones y evaluando aquellas variables con mayor contribucion a la discriminacion poblacional.

[FIGURA 1 OMITIR]

En funcion de descartar la posible interaccion entre diferentes factores se realizo un analisis multivariado de la varianza de dos vias (MANOVA). Los resultados del MANOVA mostraron la falta de interaccion entre el "sexo" y la "localizacion geografica" como factores, permitiendo de este modo considerar ambos sexos en el mismo analisis multivariado (datos de sexo vs. datos de localidad: F = 1.28, P = 0.1135) sin tener en cuenta el dimorfismo sexual existente en el tamano corporal (Zenuto y Busch, 1998).

A partir de la aplicacion de una serie de AFD iniciales independientes del tamano ([AFD.sub.IT]) que contemplaron 36 variables originales (medidas con calibre digital con precision de 0.01 mm sobre diferentes regiones del craneo; Fig. 2; vease tambien Mora et al., 2003), se obtuvieron las 18 variables mas explicativas en relacion a la discriminacion entre grupos de localidades. Estas 18 variables fueron utilizadas en los [AFD.sub.IT] posteriores. Como criterio de clasificacion para la obtencion de los modelos discriminantes con mayor poder explicativo (o variables mas explicativas) se compararon los valores de [lambda] de Wilks, su valor de F y probabilidad global asociado. Ademas, se evaluo el porcentaje de casos correctamente clasificados a sus respectivas poblaciones de origen (matriz de clasificacion) y los valores de significancia asociados de cada una de las variables incluidas en cada modelo de Funcion Discriminante.

De esta forma, los AFD iniciales libres del efecto del tamano ([AFD.sub.IT]) tomaron en cuenta las siguientes 36 variables craneo-dentarias: longitud de la serie dentaria (SD), longitud del proceso supra-orbital (PO), ancho del foramen incisivo (AFI), ancho entre procesos pterigoideos (PL), longitud del primer, segundo y tercer molar superior ([LM.sup.1], [LM.sup.2], [LM.sup.3], respectivamente), ancho del tercer molar superior ([AM.sup.3]), longitud de la caja craneana (LCC), longitud del basicraneo (B), longitud basioccipital-paladar (LBP), longitud de la diastema (D), longitud de la base (BA), ancho rostral (AR), longitud rostral (LR), ancho zigomatico (AC), longitud zigomatico (LC), ancho de la bula timpanica (ABT), longitud de la bula timpanica (LBT), longitud basilar (LB), ancho incisivos superiores (AI), grosor incisivos superiores (GI), altura incisivos superiores (AIS), longitud del arco de los incisivos superiores (DIS), altura del craneo (ACr), longitud cavidad glenoidea (LCG), longitud de la serie dentaria alveolar (SDA), longitud nasal (LN), ancho mandibular (AM), brazo de palanca externo de la musculatura maseterica (Be), brazo de palanca interno de la musculatura maseterica (Bi), altura del arco de los incisivos (AAI), ancho entre condilos mandibulares (ACM), longitud del proceso coronoide al extremo de los incisivos inferiores (LCEI), ancho entre procesos coronoides (APC), longitud del craneo (LCr) (Fig. 2; vease Mora et al., 2003; Vassallo y Mora, 2007). Las variables Be y Bi son mostradas en Mora et al. (2003) y son interpretadas en funcion de las fuerzas externa e interna de la musculatura maseterica, siguiendo a Lessa (1990). Ya que la musculatura maseterica presenta su origen e insercion a lo largo de la arcada zigomatica (la cual contiene a la fosa glenoidea en su extremo posterior) y siendo que la inclinacion postero-anterior de los maseteros en Ctenomys es de aproximadamente 70[grados] con respecto al plano oclusal de la serie dentaria, el Bi fue estimado como = (seno 70[grados] x LC)/2 (Vassallo, 1998, 2000; vease tambien Maynard-Smith y Savage, 1959). La busqueda exploratoria a partir de las 36 variables lineales sirvio para seleccionar un modelo discriminante independiente del tamano ([AFD.sub.IT]) de gran poder explicativo en la diferenciacion entre localidades.

[FIGURA 2 OMITIR]

Ademas, se aplico un AFD teniendo en cuenta 6 variables angulares ([AFD.sub.VA]) tomadas sobre un conjunto de piezas dentarias del maxilar (incisivos, premolares y molares superiores). Dichas variables fueron escogidas de acuerdo a un exhaustivo analisis sobre la variacion en la inclinacion de los lobulos anterolabial y posterolingual de los molariformes. Debido a la falta de diferencias en cambios alometricos en cuanto a las proporciones dentarias entre individuos juveniles y adultos y entre sexos (Mora y Vassallo, 2003; Vassallo y Mora, 2007), la correccion en las diferencias en el tamano de los craneos no fue tenida en cuenta para el [AFD.sub.VA]. Las mediciones de los angulos fueron realizadas sobre fotografias tomadas con una camara digital Nikon Coolpix 3.1 Mg., y a partir de dibujos efectuados con camara clara adosada a una lupa Nikon SMZ645. Estas fueron: angulo de la concavidad labial que forman el lobulo anterior y posterior del premolar superior (pm4-in); idem para primer molar superior (m1-in); idem para el segundo molar superior (m2-in); angulo que forma el lobulo anterior y posterior del premolar superior sobre cara lingual (pm4-ex), idem para el primer molar superior (m1-ex), idem para el segundo molar superior (m2-ex) (Fig. 3).

[FIGURA 3 OMITIR]

A partir del [AFD.sub.IT] y del [AFD.sub.VA] se calcularon las matrices de distancias cuadradas de Mahalanobis, con su correspondiente probabilidad asociada. El aporte relativo de cada una de las variables a cada una de las funciones discriminantes fue calculado a partir de los coeficientes de correlacion (vectores de correlacion), producto de la correlacion entre los coeficientes individuales de las variables canonicas y el valor de las variables originales (dos Reis et al., 1990). El autovalor correspondiente a cada autovector fue indicativo del peso relativo de cada funcion discriminante a la diferenciacion entre localidades.

Una vez obtenidas las variables mas explicativas del [AFD.sub.IT], se realizo un AFD por pasos hacia atras ([AFD.sub.PA]). Este procedimiento permitio determinar aquellas variables que contribuyeron en mayor medida (altamente significativas) a la discriminacion entre grupos. La misma aproximacion del AFD por pasos hacia atras se aplico al conjunto de variables angulares ([AFD.sub.VAF]). El AFD por pasos hacia atras incluye inicialmente todas las variables en el modelo, eliminando por pasos aquellas que menos contribuyen a la prediccion sobre la conformacion de los grupos. De esta forma se obtiene un modelo reducido de las variables con mayor aporte a la discriminacion. Todos los Analisis de Funcion Discriminante fueron realizados con el programa STATISTICA TM v7.0 (Statsoft, Inc.).

Correlacion entre la variacion morfologica y molecular en un contexto geografico

Se evaluo si la variacion en la morfologia del craneo se ajusta a un patron de aislamiento por distancia, sin descartar que parte de dicha variacion se encuentre relacionada a efectos ambientalmente inducidos, o bien contenga un componente de adaptacion local. Para esto, se correlacionaron las distancias geograficas entre localidades y las distancias morfometricas (distancias cuadradas de Mahalanobis) calculadas a partir del AFD libre del efecto del tamano del craneo ([AFD.sub.IT]), y las calculadas a partir del [AFD.sub.VA]. La significancia de las correlaciones fue calculada a partir de un test de Mantel (Mantel, 1967), en donde 10 000 iteraciones de bootstrap sirvieron para generar la distribucion nula de la variable.

Ademas, se correlacionaron las distancias morfometricas estimadas a partir de las distancias cuadradas de Mahalanobis del [AFD.sub.IT] y del [AFD.sub.VA], con las distancias moleculares estimadas tanto a partir de aloenzimas (recalculadas a partir de los datos de Apfelbaum et al., 1991, usando las distancias geneticas de Nei; vease Nei, 1972) como a partir del ADN mitocondrial (datos extraidos de Mora et al., 2006). Estas ultimas distancias fueron calculadas a partir de la ecuacion [Ne.sub.f]m = (1-[[FI].sub.st])/(2[[FI].sub.ST]) que expresa el flujo genico entre poblaciones, donde [Ne.sub.f]m corresponde al tamano efectivo poblacional de las hembras multiplicado por la tasa de migracion, y el [[FI].sub.ST] corresponde al indice de fijacion estimado a partir del metodo de Weir y Cockerham (1984). Tambien se analizo la relacion existente entre la variacion en los marcadores moleculares (ADNmt y aloenzimas) y las distancias geograficas entre localidades. Las correlaciones fueron puestas a prueba a partir de tests de Mantel, con 10 000 iteraciones de bootstrap que sirvieron para contrastar el valor del estadistico r con la distribucion nula de la variable.

RESULTADOS

AFD independiente del tamano a partir de variables lineales

El total de variables incluidas en los analisis pasaron las pruebas de normalidad (tests de Shapiro-Wilk) y homocedasticidad (test de Levene), cumpliendose con los supuestos del AFD. Tomando en cuenta las primeras 4 funciones discriminantes, el [AFD.sub.IT] logro discriminar las 5 localidades incluidas en el analisis. La Tabla 2 muestra las probabilidades de que un caso provenga de un grupo particular, lo que resulta proporcional a las distancias cuadradas de Mahalanobis desde el centroide de ese grupo (dicha distancia no es exactamente proporcional, ya que asumimos distribucion normal multivariada alrededor de cada centroide; Tabla 3). La matriz de clasificacion muestra un 100% de los casos correctamente clasificados para las localidades de Necochea, Balneario Oriente y Claromeco. En concordancia, las localidades de Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande tambien presentaron valores altos en cuanto al porcentaje de clasificacion (85.71 y 91.67%, respectivamente; Tabla 2), observandose solo 3 casos incorrectamente clasificados con respecto a su localidad de origen: 2 ejemplares de Monte Hermoso clasificados a Claromeco y Balneario Sauce Grande y 1 ejemplar de Balneario Sauce Grande clasificado a Monte Hermoso. En resumen, la probabilidad de clasificacion de casos a las localidades de origen sugiere gran diferenciacion poblacional para las 5 localidades analizadas.

A continuacion se detallan las variables del modelo discriminante que resultaron ser significativas (P < 0.05) en la clasificacion de casos en relacion a sus poblaciones de origen [(12 de 18 variables totales; [lambda] de Wilks = 0.008, F (72.2) = 6.659, P < 0.001)]: PO, AFI, [LM.sup.3], B, BA, LC, ABT, GI, Acr, LCG, LN y AM (Fig. 2). Las distancias cuadradas de Mahalanobis (Tabla 3) muestran que Necochea y Balneario Sauce Grande corresponden al par de localidades con mayor diferenciacion, seguido del par Necochea-Monte Hermoso y del par Necochea-Balneario Oriente. Por otro lado, las distancias multivariadas de Mahalanobis mostraron diferenciacion significativa entre Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande, localidades que solo se encuentran distanciadas a 15 km (F = 2.86, P < 0.05; Tabla 3). Por otro lado, el conjunto de localidades Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande presentaron mayor diferenciacion con Balneario Oriente (localidad geograficamente mas cercana) que con Claromeco (localidad mas distanciada). De acuerdo a las distancias de Mahalanobis, la localidad de Necochea resulto ser la poblacion mas diferenciada en relacion al resto de las poblaciones analizadas (Tabla 3).

Las 4 funciones canonicas discriminantes resultaron ser altamente significativas (P < 0.001). En la Tabla 4 se muestra la contribucion relativa de cada una de las variables a las 4 funciones canonicas discriminantes (coeficientes de los vectores de correlacion). La primera funcion canonica discriminante explico el 52% de la discriminacion total entre las poblaciones, siendo las variables que mas aportaron PO, AFI, [LM.sup.3], BA, LC, AI, ACr, LCG y AM. Las variables PO, AI, AM y la morfologia del tercer molar de la serie dentaria superior ([LM.sup.3] y [AM.sup.3]) resultaron ser los principales descriptores metricos para diferenciar a las poblaciones en estudio, en especial las poblaciones de los extremos del rango de distribucion (Necochea vs. el conjunto formado por Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande).

La segunda funcion canonica discriminante explico el 28% de la diferenciacion interpoblacional, siendo las variables de mayor peso BA, ABT, GI, AI, AIS, ACr, LN y AM (Tabla 4).

La tercera funcion discriminante explico el 13% de la diferenciacion total, siendo SD, PO, AFI, [LM.sup.3], LC, ABT, AM y BE las variables que mas contribuyen a la diferenciacion dentro de esta funcion. Por ultimo, la cuarta funcion discriminante, si bien es significativa, solo explica el 7% de la diferenciacion entre poblaciones, siendo PO, [LM.sup.3], B, BA y BE las variables de mayor peso (Tabla 4

La Fig. 4 muestra el resultado de la diferenciacion poblacional a partir de la grafica de las primeras tres funciones canonicas discriminantes. La primera funcion canonica discriminante explico en gran medida la fuerte diferenciacion entre Necochea y el resto de las poblaciones (Tabla 5, Figs. 4A y 4B), en especial en relacion a Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande. Ademas, esta funcion muestra la separacion de las localidades de Balneario Oriente y Claromeco y el solapamiento existente entre Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande, indicando cierta similitud morfologica entre estas dos ultimas localidades. La segunda funcion canonica separa fuertemente a las localidades de Balneario Oriente y Claromeco (Figs. 4A y 4C), mientras que el tercer eje canonico discrimina, en forma moderada, el grupo formado por Balneario Oriente y Claromeco del grupo Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande (Figs. 4B y 4C).

El AFD "por pasos hacia atras" ([AFD.sub.PA]), realizado a partir de las variables mas explicativas del [AFD.sub.IT] (18 variables de entrada), permitio definir a las variables AM, LCG, ABT, BA, ACr y LN como las mas importantes en la diferenciacion interpoblacional [([lambda] de Wilks = 0.067, F (24.21) = 10.66, P < 0.001)]. El [AFD.sub.PA] no mostro diferenciacion significativa entre Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande (F = 1.56, P = 0.17) a partir de estas ultimas 6 variables altamente explicativas, coincidiendo, al igual que el [AFD.sub.IT] estandar, en que ambas localidades serian las de menor diferenciacion en relacion a la morfometria multivariada. A excepcion de Claromeco y Necochea, la matriz de clasificacion resultante del [AFD.sub.PA] (modelo de 6 variables finales altamente significativas) presento varios casos incorrectamente clasificados a sus localidades de origen (Tabla 6). Ademas, 3 de las 4 funciones discriminantes resultaron ser altamente significativas para este modelo.

[FIGURA 4 OMITIR]

En resumen, los resultados de ambos AFD muestran que las variables AM, Acr, BA, ABT, AI, GI, [LM.sup.3], [AM.sup.3] y LN contribuyen en mayor medida a la discriminacion poblacional.

AFD a partir de variables angulares ([AFD.sub.VA])

Pese a que varios ejemplares no fueron agrupados a sus respectivas localidades de origen, los resultados del [AFD.sub.VA] fueron coincidentes con el [AFD.sub.PA], y en cierta medida con el [AFD.sub.IT]. Las localidades de Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande fueron agrupadas dentro de la misma poblacion biologica, conformando 4 grupos a partir de las 5 localidades iniciales ([lambda] de Wilks = 0.083, F (28.24) = 8.37, P < 0.001; ver matriz de clasificacion en Tabla 7). Las distancias cuadradas de Mahalanobis tampoco apoyaron la subdivision poblacional entre Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande (Tabla 8). Los autovalores de las variables canonicas mostraron que la primera funcion discriminante logro explicar el 76% de la diferenciacion total entre localidades (Tabla 9). Los autovalores de las restantes funciones discriminantes aportan en un bajo porcentaje a la discriminacion poblacional (17, 4 y 2.9%, respectivamente).

La unica variable del modelo discriminante que resulto ser altamente significativa (P < 0.001) en la clasificacion de casos fue pm4-in (Fig. 3A). Otras variables significativas (P < 0.05) que contribuyeron a la discriminacion fueron, en orden de importancia decreciente: m2-in, m2-ex, pm4-ex, m1-in y m1-ex. El primer eje canonico permitio la separacion de Necochea del resto de las poblaciones; el segundo contribuyo fundamentalmente a la diferenciacion de la localidad de Balneario Oriente (Figs. 5A y 5B). Las restantes funciones canonicas discriminantes aportaron muy poco a la diferenciacion regional. En la Tabla 9 se muestra la contribucion relativa de cada variable a cada una de las funciones canonicas discriminantes (matriz de estructura). No se incluye la cuarta funcion canonica discriminante por no ser significativa en la discriminacion poblacional.

El AFD "por pasos hacia atras" ([AFD.sub.VAF]) permitio definir a las variables pm4-in, m2-ex y pm4-ex como las mas explicativas en la discriminacion de las localidades (variables altamente significativas, p < 0.001), coincidiendo en gran medida con los resultados del [AFD.sub.VA] estandar (Figs. 5A y 5B). El [AFD.sub.VAF] incluyo en ultimo termino a la variable m1-ex (p < 0.05). Al igual que el [AFD.sub.VA] estandar, el [AFD.sub.VAF] discrimino principalmente a la localidad de Necochea del resto de las localidades (en base a la primera funcion canonica discriminante, la cual explico el 76% de la variacion total entre grupos), e incluyo a las localidades de Balneario Sauce Grande y Monte Hermoso en el mismo grupo poblacional. La correlacion canonica sobre esta primera funcion discriminante fue alta, con un valor de 0.86. La segunda funcion discriminante solo explico el 16% de la variacion total entre grupos, siendo la correlacion canonica sobre este eje de 0.61. Las otras funciones canonicas discriminantes solo explicaron el 4.5 y 2.9% de la variacion total entre grupos.

Variacion morfometrica relacionada a la geografia y a la variacion molecular a nivel regional

Tanto las distancias cuadradas de Mahalanobis calculadas a partir del [AFD.sub.IT] como las distancias de Mahalanobis calculadas a partir del [AFD.sub.VA] mostraron una correlacion significativa con las distancias geograficas entre pares de localidades (test de Mantel, r = 0.76, P < 0.05; r = 0.72, P < 0.05, respectivamente). Estos resultados sugieren que la variacion morfometrica multivariada a nivel regional se ajustaria a un patron de aislamiento por distancia.

En concordancia con la variacion morfomerica, las distancias geneticas estimadas en base a los datos de variacion aloenzimatica de Apfelbaum et al. (1991) mostraron una correlacion significativa con las distancias geograficas (test de Mantel, r = 0.75, P < 0.05), sugiriendo, al igual que la variacion en la morfometria del craneo, un patron de aislamiento por distancia a nivel regional.

Ni las distancias cuadradas de Mahalanobis calculadas a partir del [ACD.sub.VA] ni las calculadas a partir del [ACD.sub.IT] mostraron una correlacion significativa con las distancias geneticas estimadas a partir de aloenzimas (test de Mantel, r = -0.024, P = 0.503; r = 0.72, P = 0.164).

Por ultimo, la variacion molecular contenida en la Region Control del ADN mitocondrial (estimada a partir del estimador de flujo genico M, ver Mora et al., 2006) no presento una correlacion significativa ni con las distancias geograficas entre localidades (test de Mantel, r = 0.16, P = 0.38), ni con las distancias geneticas estimadas a partir de aloenzimas (test de Mantel, r = 0.31, P = 0.28), ni tampoco con las distancias cuadradas de Mahalanobis estimadas a partir del [ACD.sub.IT] (r = 0.56, P = 0.124).

DISCUSION

Pese a que C. australis presenta una distribucion limitada a solo 290 km lineales de dunas costeras, se observo una importante diferenciacion morfologica en varios de los caracteres craneo-dentarios incluidos en los analisis. Los resultados muestran que es posible detectar diferenciacion morfologica significativa entre localidades a una escala geografica de aproximadamente 40 km. Los AFD permitieron discriminar claramente 4 unidades poblacionales a partir de 5 localidades originales, separando principalmente a Necochea del resto de los grupos. Los analisis sugieren cierta similitud entre Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande (localidades distantes tan solo 15 km), pese a observarse diferencias significativas en el [AFD.sub.IT].

La divergencia en la morfologia multivariada del craneo es, en cierta medida, coincidente con un patron de aislamiento por distancia, con gran diferenciacion entre las localidades de los extremos del rango de distribucion (Necochea vs. Monte Hermoso y Balneario Sauce Grande). Ademas, la variacion morfologica en variables craneo-dentarias se encontraria desacoplada, en cierta forma, de la variacion molecular reportada para el ADNmt. Mora et al. (2006) sugieren que un proceso de expansion poblacional reciente explicaria la demografia historica en C. australis, proceso que posiblemente estuvo asociado a los ciclos de formacion de dunas costeras a partir del Holoceno medio (Isla et al., 1996; Isla, 1998). Asi, gran parte de la diferenciacion morfologica se habria dado sin una divergencia genetica a largo termino del ADNmt, apoyando la idea de seleccion intensa sobre ciertos rasgos poligenicos y divergentes (hipotesis adaptativa). Pese a ello, no se descarta que algunos de estos caracteres presenten, ademas, un componente de variacion ambientalmente inducido (hipotesis no adaptativa).

Patrones de variacion de los AFD a nivel regional

Tanto el [ACD.sub.VA] como el [ACD.sub.IT] (utilizando como factor de agrupamiento las localidades de procedencia) fueron concordantes en la discriminacion poblacional, formando 4 y 5 grupos, respectivamente, a partir de las 5 localidades de origen. Las dos primeras funciones discriminantes del [ACD.sub.IT] y del [ACD.sub.VA] explicaron casi la totalidad de la variacion existente entre localidades (80 y 93%, respectivamente).

[FIGURA 5 OMITIR]

Si bien muchas variables del [ACD.sub.IT] involucradas en funciones trofico-excavatorias (vease Mora et al., 2003; Vassallo y Mora, 2007) realizaron un aporte significativo a la diferenciacion poblacional (e.g., [LM.sup.3], BA, AM, LC y AI; Tabla 4), variables con menor significado en la funcion dento-excavatoria tambien contribuyeron, en gran medida, a la diferenciacion entre grupos (e.g., PO, AFI, LCG, LN y Acr; Tabla 4). En principio, este ultimo patron sugiere que variables con una implicancia funcional directa en funciones troficas y/o excavatorias (principalmente produccion de fuerzas a nivel del extremo de los incisivos) no son necesariamente las que presentarian mayores restricciones en cuanto a su grado de variacion.

Complementariamente, variables incluidas en el [ACD.sub.VA], que en principio tendrian escasa importancia aparente en funciones trofico-excavatorias, tuvieron gran participacion en la diferenciacion y formacion de los grupos poblacionales mencionados anteriormente (e.g., pm4-in, m1-in, m2-in, m1-ex y m2-ex).

Por otro lado, componentes marcados de variacion en el ancho (AFI, PO, ABT y AM), el largo (LCC, BA, LCEI) y en la altura (ACr, AIS) del craneo estarian reflejando una variacion general relacionada a cambios en la forma del craneo de C. australis. Particularmente, las proporciones del ultimo molar, AI, PO y AM tuvieron un mayor aporte en discriminar a la localidad de Necochea del grupo constituido por Balneario Sauce Grande y Monte Hermoso (Tablas 4 y 5).

Ademas, se observo un aumento del ancho mandibular y una tendencia a la reduccion del ultimo molar (tanto en el largo como en el ancho) en direccion Oeste-Este (en direccion Monte Hermoso a Necochea). El patron de acortamiento en la longitud del tercer molar se ha dado a nivel macroevolutivo al comparar especies de ctenomidos fosiles y vivientes (e.g., Actenomys vs. Ctenomys, Vassallo y Mora, 2007). Segun Verzi (1999), la diferenciacion de los ctenomidos podria estar vinculada a los cambios climaticos ocurridos hacia el Mioceno tardio (vease tambien Vucetich et al., 1999). Los indicadores mas elocuentes de la morfologia craneo-dentaria vinculados a dichos cambios son la adquisicion de hipsodoncia en los molares (con ciertas modificaciones morfofuncionales asociadas) y las adaptaciones particulares a la fosorialidad (Verzi, 1999, 2002). Verzi (2002) reporta que un acortamiento del craneo estaria relacionado a una mejora de la ventaja mecanica de los maseteros y estaria en concordancia con una reduccion del tercer molar durante la evolucion de la euhipsodoncia en Ctenomyidae. Segun Vassallo y Mora (2007), el desarrollo de las crestas masetericas en ctenomidos se correlaciona fuertemente con el desarrollo de los diferentes paquetes de musculos maseteros, llevando a un incremento en la capacidad funcional de generar mayores fuerzas en el extremo de los incisivos. Asi, para la mayor parte de las especies de Ctenomys, un aumento del ancho mandibular implica una ventaja mecanica directa en la dento-excavacion, o al menos la posibilidad de romper raices o sustratos de mayor dureza (Vassallo, 1998; Mora et al., 2003). Esto ultimo tambien es registrado a nivel intraespecifico en poblaciones de especies que ocupan ambientes con diferentes grados de dureza del sustrato (e.g., C. talarum; Becerra et al., 2011).

En este trabajo se observa un importante nivel de variacion intraespecifica en el ancho mandibular y las proporciones del tercer molar, siendo la localidad de Necochea en donde se registran mayores valores de la primera variable y menores valores de la segunda. A diferencia de otras especies de Ctenomys distribuidas en ambientes mas heterogeneos (e.g., C. minutus; Fornel et al., 2010; C. talarum; Vassallo, 1998), C. australis presenta gran homogeneidad y especificidad al tipo de habitat que ocupa dentro de la primera franja de dunas costeras del sureste bonaerense (Contreras y Reig, 1965; Mora et al., 2006). Esto ultimo plantea ciertas limitaciones en cuanto a la interpretacion de si posibles diferencias en la ecologia trofica y/o excavatoria en esta especie serian responsables de al menos parte de las diferencias geograficas encontradas en este tipo de variables con presunto significado funcional. Fornel et al. (2010) trabajando en poblaciones naturales de C. minutus reportan que las variaciones fenotipicas observadas en caracteres craneo-dentarios con fuerte implicancia biomecanica en la excavacion tendrian un origen adaptativo y responderian a diferencias en la dureza del sustrato, en asociacion a distinto tipo de ambientes. En principio, la gran homogeneidad del ambiente de dunas costeras no presupone que los procesos de diferenciacion poblacional en C. australis se encuentren relacionados a heterogeneidad ambiental o un uso diferencial de los recursos. Sin embargo, no se descarta que al menos una parte de dicha variacion se encuentre asociada a factores ambientalmente inducidos, los cuales no son evidenciados en este trabajo (e.g., patrones diferenciales de dieta, variacion en la dureza del sustrato y/o variables ecologicas del paisaje).

Ademas, el desarrollo de muchos de estos caracteres, como por ejemplo el ancho de los incisivos y el desarrollo de las crestas masetericas tambien presentan gran importancia en la seleccion sexual (Becerra et al., 2011), pudiendo otorgar una ventaja mecanica en la produccion de fuerzas durante encuentros agresivos entre machos durante el apareamiento y defensa de los territorios (Zenuto y Busch, 1998). De todas formas, se esperaria que la variacion relacionada al desempeno sexual presentara un comportamiento mas homogeneo a nivel geografico, sin influir sobre las diferencias en el patron observado.

Diferenciacion geografica relacionada a la variacion morfometrica y molecular

En ausencia de efectos selectivos, es esperable que el patron de variacion molecular y morfologico para aquellas especies costeras de Ctenomys que presentan distribucion restringida a un sistema casi lineal en el espacio y con dispersion limitada (tales como, C. talarum, C. pearsoni, C. flamarioni, C. minutus, y en particular C. australis) sea mejor explicado por el modelo de aislamiento por distancia (Mora et al., 2006, 2007; Fernandez-Stolz et al., 2007; Tomasco y Lessa, 2007; Fornel et al., 2010).

Los resultados de este trabajo muestran que una fraccion importante de la variacion morfologica en C. australis se corresponde, en cierta medida, con un patron de aislamiento por distancia, siendo Necochea la poblacion con caracteristicas mas divergentes en relacion al resto de las poblaciones. Si bien muchas de las variables del [ACD.sub.VA] se encontrarian mas libres de restricciones funcionales (posiblemente de caracter mas neutral) al ser comparadas con las variables incluidas en el [ACD.sub.IT], los resultados sugieren que los distintos componentes de variacion multivariada serian concordantes a nivel regional.

Este ultimo patron es consistente con los resultados obtenidos en este trabajo a partir del analisis de la variacion alozimica en C. australis con datos reanalizados de Apfelbaum et al. (1991) para las mismas localidades del presente analisis. Al igual que la informacion brindada por la variacion morfologica, las aloenzimas describen un tipo de variacion fenotipica asociado a un fuerte componente selectivo. Apfelbaum et al. (1991) sugirieron que la diferenciacion alozimica entre poblaciones podria deberse a las restricciones que presenta esta especie en cuanto a su habitat restringido en la primera franja de dunas costeras (ver Mora, 2008). Ademas, Apfelbaum et al. (1991) describieron altos niveles de homozigosidad en algunas poblaciones y apreciables distancias geneticas entre localidades, lo que indicaria que dichas poblaciones presentarian un alto grado de aislamiento y un numero poblacional efectivo reducido. Cabe senalar que los mismos autores reportan la fijacion de un tipo de alelo enzimatico para la totalidad de las enzimas analizadas en Necochea. En concordancia con los datos de Apfelbaum et al. (1991), este trabajo muestra una gran diferenciacion de Necochea en relacion al resto de las localidades analizadas.

Ademas, estudios referidos a la ecologia metapoblacional y genetica del paisaje realizados a partir de variacion genetica en loci de microsatelites en C. australis (ver Mora et al., 2010) mostraron una importante estructuracion genetico-poblacional a una escala geografica de tan solo 4 km de distancia. Mora et al. (2010) sugieren que la fragmentacion natural y pequenas discontinuidades en el paisaje tendrian gran importancia en explicar dicha estructuracion, afectando directamente el movimiento de individuos y el estado de ocupacion de los fragmentos de habitat, y apoyando en ultimo termino la idea de un paisaje altamente fragmentado para esta especie. Estos resultados sobre fragmentacion y estructuracion genetico-poblacional ayudarian a explicar el patron de diferenciacion aloenzimatica y morfologica a escalas geograficas menores a los 40 km.

Por ultimo, no se observo una correlacion entre la diferenciacion aloenzimatica y la morfologica (tanto las distancias de Mahalanobis estimadas a partir del [AFD.sub.IT] como a partir del [ACD.sub.VA]). Ademas, el patron de variacion del ADNmt se mostro discordante tanto con los datos de diferenciacion aloenzimatica como con los datos de diferenciacion morfologica. En principio, estos resultados no apoyarian la hipotesis de diferenciacion en aislamiento a largo termino en el ADNmt (Mora et al., 2006).

Relacion entre los patrones de variacion en diferentes marcadores

Discordancias entre patrones de variacion molecular y morfologica pueden observarse, en parte, debido a que ciertos marcadores geneticos reflejan de forma mas directa la historia o las relaciones genealogicas de las poblaciones que los caracteres morfologicos (Smith y Patton, 1984). Estos ultimos, en general, son determinados por multiples genes y reflejan adaptacion local y/o componentes de variacion no heredable (e.g., variacion ambiental; ver Greenberg et al., 1998). Muchos estudios han reportado diferencias entre patrones de variacion a nivel genetico y a nivel fenotipico, incluyendo ciertos procesos evolutivos operando a nivel poblacional tales como seleccion diferencial y grandes fluctuaciones en el tamano poblacional (e.g., expansiones del rango o cuellos de botella poblacionales), flujo genico y distintas modalidades de interacciones genicas (Strauss, 1989; Hoelzel et al., 2000).

Ciertos factores metodologicos pueden dificultar la interpretacion de las relaciones entre la variacion genetica y morfologica. Algunos sistemas son inherentemente mas variables que otros, y la eleccion del tipo de marcadores geneticos (e.g., loci enzimaticos) pueden afectar en gran medida la estimacion de las distancias geneticas (vease Wlasiuk et al., 2003). De esta forma, diferencias en las frecuencias genicas en loci individuales pueden no ser directamente comparables a la variacion en rasgos cuantitativos, llevando a grandes diferencias en los resultados de las pruebas estadisticas (Strauss, 1989). No obstante, estos problemas pueden ser resueltos, en cierta medida, al examinar un numero amplio de loci genicos y un numero suficientemente grande de caracteres morfologicos.

Segun Babik et al. (2005), es esperable que una marcada diferenciacion morfologica a nivel intraespecifico se encuentre acompanada por un profundo patron filogeografico en el ADNmt, al menos en mayor medida que en poblaciones de especies con poca diferenciacion morfologica a nivel regional. Sin embargo, esta ultima prediccion puede no cumplirse en el caso particular en que la variacion morfologica haya sido moldeada principalmente por seleccion.

Mora et al. (2006) sugirieron la posibilidad de un proceso de expansion poblacional reciente para C. australis en base a datos de ADN mitocondrial. Esta ultima hipotesis estaria en discordancia, en parte, con la posibilidad de diferenciacion morfologica en aislamiento. Sin embargo, Lande y Barrowclough (1987), Lynch (1988) y Keightley et al. (1993) sugirieron altas tasas de mutacion en rasgos poligenicos ([10.sup.-3], o aun mayores) en asociacion a suficiente variacion heredable. Estos autores postularon que la perdida de variabilidad causada por un cuello de botella y/o posterior expansion poblacional deberia ser recobrada mas rapidamente para este tipo de caracteres poligenicos que para el ADNmt (efectivamente un locus simple). Esto ultimo podria explicar la presencia de un patron general de aislamiento por distancia en una fraccion importante de la variacion morfologica de C. australis, coexistiendo posiblemente con un patron subyacente de variacion en rasgos funcionales resultante de una fuerte seleccion a nivel local. Ademas, esta ultima hipotesis no descarta la posibilidad de que parte de la variacion fenotipica a nivel geografico se encuentre ambientalmente inducida (hipotesis no adaptativa; vease ejemplo de "pocket gophers" en Patton y Brylski, 1987; y en aves, en Greenberg et al., 1998).

En sintesis, un rapido equilibrio entre la deriva en rasgos poligenicos del fenotipo y la migracion (aislamiento por distancia) no quita la posibilidad de que al menos una parte de la variacion morfologica a nivel geografico pueda ser explicada tambien por seleccion diferencial a nivel local (e.g., seleccion estabilizadora o diversificadora sobre ciertos rasgos del fenotipo; para un enfoque mas detallado vease D'Anatro y Lessa, 2011) y/o variacion inducida ambientalmente (Greenberg et al., 1998); esto ultimo de forma independiente de la ausencia de estructuracion genetica a nivel regional en el ADNmt.

Greenberg et al. (1998), trabajando con tres subespecies de aves de marisma, tambien describieron un patron de diferenciacion morfologica en rasgos poligenicos en distintos ambientes y asociada a la falta de diferenciacion a largo termino en el ADNmt. Estos autores sugirieron que si bien parte de la variacion morfologica se deberia a efectos inducidos por el ambiente, presiones selectivas diferenciales habrian tenido suficiente magnitud como para causar una fuerte y rapida diferenciacion morfologica. Dicha diferenciacion seria independiente de tasas de flujo genico alto entre demos, y/o a causa de un proceso de expansion reciente en el rango (este ultimo escenario no contaria con el tiempo suficiente para registrar divergencia en el ADNmt).

En relacion con esto ultimo, varios trabajos han descripto diferencias morfologicas entre poblaciones naturales de muchas especies de vertebrados (e.g., Patton y Brylski, 1987; Nicola et al., 2003), las cuales han sido realmente pronunciadas a pesar de niveles bajos de diferenciacion genetica (e.g., DeWolf et al., 1998) y haberse desarrollado en periodos relativamente cortos de tiempo (e.g., Greenberg et al., 1998; Kinnison et al., 1998).

Los resultados de este trabajo sugieren que existe un nivel de variacion molecular con caracteristicas mas neutrales en el ADNmt, el cual reflejaria con mayor claridad una senal de expansion demografica en el rango de distribucion de C. australis, a pesar de la diferenciacion morfologica entre localidades. De esta forma, es posible que la diferenciacion morfologica haya ocurrido sin un aislamiento genetico a largo termino del ADNmt, sugiriendo altas tasas de mutacion para caracteres poligenicos, o bien una seleccion intensa sobre ciertos rasgos de la morfologia craneana.

Como fue mencionado anteriormente, gran parte de la variacion fenotipica, como lo es la variacion relacionada a la morfologia del craneo o la variacion aloenzimatica, puede estar sujeta a diferentes fuerzas selectivas, o a una combinacion de esto ultimo con deriva morfologica neutral (vease Fornel et al., 2010; y D'Anatro y Lessa, 2011), independientemente de una senal de expansion demografica reciente.

CONCLUSIONES

En este trabajo se analizo la existencia de diferenciacion morfologica asociada a variacion geografica en el roedor subterraneo Ctenomys australis. Conjuntamente se evaluo la congruencia entre los patrones de variacion morfologica, alozimica (datos reanalizados de Apfelbaum et al., 1991), y mitocondrial (datos de Mora et al., 2006) a nivel geografico.

Se plantea que la variacion morfologica multivariada habria sido moldeada por dos procesos independientes, el mas importante de ellos relacionado al efecto de la deriva morfologica (hipotesis de aislamiento geografico con bajo nivel de flujo genico poblacional). El segundo, a efectos combinados de seleccion local (sobre ciertas variables craneanas de mayor implicancia funcional) y variacion ambientalmente inducida (esta ultima dificilmente cuantificable).

Por ultimo, como fue senalado por Mora et al. (2010), pequenas discontinuidades en el paisaje generan alta fragmentacion del ambiente ocupado por esta especie, incidiendo directamente en las tasas de flujo genico entre diferentes demos. La presencia de barreras tales como forestaciones, urbanizaciones, cursos de agua y en especial el avance de los agro-cultivos sobre la linea de medanos costeros impone serias restricciones en cuanto a la dispersion, incrementando el aislamiento poblacional incluso entre poblaciones geograficamente muy cercanas. Desde el punto de vista de la variacion morfologica, estas disrupciones en el paisaje podrian incrementar los patrones de diferenciacion poblacional, tal cual es registrado actualmente en la localidad de Necochea para aloenzimas, caracteres craneo-dentarios y variacion en loci de microsatelites.

Recibido 20 marzo 2012. Aceptado 22 octubre 2012. Editor asociado: E. Lessa

Matias S. Mora, Marcelo J. Kittlein, Aldo I. Vassallo y Fernando J. Mapelli

Laboratorio de Ecofisiologia, Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3250, 3er piso, CC1245, 7600 Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina. Correspondencia: Matias S. Mora [<msmora@mdp.edu.ar>].

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen la colaboracion de Damian Romero (encargado de la coleccion de mamiferos del MMP) quien nos permitio el acceso al material craneo-dentario de Ctenomys para este estudio. Ademas agradecemos las correcciones realizadas por Guillermo D'Elia en las etapas tempranas del manuscrito. Este trabajo fue financiado con subsidios de AGENCIA (PICT 2008-1452 y PICT 2010-1551) y de la Universidad Nacional de Mar del Plata (15/E454).

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APENDICE

Material craneo-dentario de C. australis por localidad utilizado en los analisis y perteneciente a las colecciones del Museo Municipal de Ciencias Naturales y Tradicional "Lorenzo Scaglia" (MMPMa, I, FN, P, M) y Laboratorio de Ecofisiologia, Universidad Nacional de Mar del Plata (UNMdP). Entre parentesis se indica sexo (M = macho, H = hembra) y peso corporal en gramos (g), cuando estos datos estan disponibles.

Claromeco: I 1046 (H, 290g), I 1045 (H, 355g), I 1037 (H, 390g), I 1036 (H, 335g), I 1052 (H, 270g), I 1039 (H, 325g), I 1055 (H, 265g), I 1041 (H, 330g), I 1042 (H, 250g), I 1038 (H, 315g), I 1035 (H, 240g), I 1040 (H), I 1049 (H, 235g), I 1081 (M, 465g), MMPMa 3236 (M, 625g), I 1051 (M, 325g), I 1053 (M, 480g), I 1050 (M, 360g), I 1043 (M, 250g). Monte Hermoso: I 1063 (H, 200g), I 1062 (H, 260g), I 1074 (H, 280g), I 1059 (H, 260g), I 1060 (H, 270g), I 1071 (H, 320g), I 1067 (H, 300g), I 1065 (H, 330g), I 1070 (H, 256g), I 1064 (H, 235g), I 1057 (H, 215g), I 1048 (M, 550g), I 1073 (M, 340g), I 1056 (M, 270g).

Necochea: 2 UNMdP (H, 243g), Ca 18 (2) UNMdP (H, 213g), 82-239 UNMdP (H, 410g), MMPMa 2817 (H, 300g), 82-240 UNMdP (H, 433g), MMPMa 2486/I 736 (H), MMPMa 2489/I 739 (H), MMPMa 2816/86-73 (M), FN 82-238 UNMdP (M, 425g), M 81-1 (M), Ca 20 (3) UNMdP (H), P 87-32 (M, 200g), Ca 17 UNMdP (M), P 87-46 (H, 155g).

Balneario Oriente: I 1092 (H, 365g), I 1084 (H, 360), I 1085 (H, 410g), I 1093 (H, 250g), I 1082 (H, 345g), I 1086 (H, 346g), I 1096 (H, 360g), I 1095 (H, 305g), I 1088 (H, 295g), I 1089 (H, 265g), I 1083 (H, 265g), I 1091 (H, 320g), I 1090 (H, 230g).

Balneario Sauce Grande: MMPMa 1778/85-32 (H, 370g), MMPMa 1786/85-40 (H, 280g), MMPMa 1798/85-53 (H, 270g), FN 85-41 (H), MMPMa 1785/85-39 (H), MMPMa 1787/85-42 (H), MMPMa 1795/85-50 (H), MMPMa 2537/85-30 (H), FN 85-5 (M, 220g), MMPMa 1805/85-64 (M), MMPMa 1806/85-65 (M), MMPMa 2536/85-29 (M).
Tabla 1
Material craneo-dentario de Ctenomys australis por
localidad utilizado en el analisis de variacion
morfometrica. [N.sub.H] = numero de hembras, [N.sub.M]
= numero de machos, [N.sub.T] = numero total, [P.sub.H]
= peso corporal promedio de las hembras (en gramos),
[P.sub.M] = peso corporal promedio de los machos (en
gramos). Se indican las coordenadas geograficas de las
localidades, todas pertenecientes a la provincia de
Buenos Aires.

Localidades                   [N.sub.H]   [N.sub.M]   [N.sub.T]

Necochea [N]                      9           5          14
Claromeco [CL]                   13           6          19
Balneario Oriente [BO]           13           0          13
Balneario Sauce Grande [BS]       8           4          12
Monte Hermoso [MH]               11           3          14

Localidades                   [P.sub.H]   [P.sub.M]

Necochea [N]                     293         312
Claromeco [CL]                   300         418
Balneario Oriente [BO]           317         --
Balneario Sauce Grande [BS]      307         390
Monte Hermoso [MH]               266         387

Localidades                      Latitud        Longitud

Necochea [N]                  38[grados]37'   58[grados]50'
Claromeco [CL]                38[grados]51'   59[grados]59'
Balneario Oriente [BO]        38[grados]54'   60[grados]31'
Balneario Sauce Grande [BS]   38[grados]58'   60[grados]59'
Monte Hermoso [MH]            38[grados]59'   61[grados]18'

Tabla 2
Clasificacion de casos a las localidades de origen.
Se muestra la matriz de clasificacion con el
porcentaje de casos correctamente clasificados a
sus respectivas localidades de origen. Ademas se
muestra el porcentaje de asignacion de individuos
a las respectivas localidades. Acronimos de
localidades en Tabla 1.

Localidades       % de           CL           MH
              Clasificacion

CL                 100           19            0
MH                85.71       1 (7.14%)   12 (85.71%)
N                  100            0            0
BO                 100            0            0
BSG               91.67           0        1 (8.33%)
Total             95.48          20           13

Localidades   N    BO       BSG

CL            0    0         0
MH            0    0     1 (7.14%)
N             14   0         0
BO            0    13        0
BSG           0    0    11 (91.67%)
Total         14   13       12

Tabla 3
Diferenciacion entre localidades. Matriz de distancias
cuadradas de Mahalanobis para el AFDIT (por arriba de la
diagonal) y sus correspondientes valores de probabilidad
asociada (por debajo de la diagonal) para las 5 localidades
analizadas. Los asteriscos indican diferencias estadisticas
significativas (* P < 0.05) y altamente significativas (** P
< 0.001) entre localidades. Acronimos de localidades en
Tabla 1.

Localidades   CL    MH       N      BO      BSG

CL            --   14.60   34.59   26.52   16.60
MH            **    --     38.92   19.58   10.67
N             **    **      --     35.36   48.10
BO            **    **      **      --     17.26
BSG           **     *      **      **      --

Tabla 4
Contribucion de las variables en la discriminacion
poblacional. Se muestra la matriz de estructura con el peso
relativo de cada una de las 18 variables (coeficientes
estandarizados de las variables canonicas) en relacion a las
4 funciones canonicas discriminantes. El autovalor (VA) y su
correspondiente porcentaje de explicacion indican el peso
relativo de cada funcion discriminante a la diferenciacion
entre localidades. Acronimos de las variables en Materiales
y Metodos.

Variables Lineales   Funciones Canonicas Discriminantes

                       1ra        2da        3ra        4ta

SD                    -0.012     0.195      0.448      0.180
PO                    -2.305     0.137      -0.820     2.392
AFI                   -0.596     0.026      -0.751     -0.268
PL                    0.071      0.321      0.048      -0.489
LM1                   -0.177     0.193      0.296      0.103
LM3                   -1.989     -0.047     -1.458     1.457
B                     -0.195     0.009      0.376      0.906
BA                    -1.089     0.448      -0.353     -0.901
LC                    -1.117     -0.297     -0.617     -0.279
ABT                   0.026      -0.711     -0.485     -0.564
AI                    -0.805     0.449      0.289      0.039
GI                    -0.250     -0.579     -0.088     0.859
AIS                   -0.271     0.653      -0.424     -0.112
ACr                   0.681      -1.140     0.003      -0.039
LCG                   -0.862     0.070      0.217      0.220
LN                    0.085      1.001      -0.067     0.401
AM                    1.056      0.650      0.560      0.400
BE                    0.210      -0.120     -0.930     1.710
VA                    4.730      3.100      1.430      0.860
% de explicacion        52         28         13         7

Tabla 5
Contribucion de las funciones canonicas a la
discriminacion poblacional. Se muestra el
contraste entre los valores medios de las
funciones canonicas discriminantes entre las
distintas localidades. La primera funcion
discriminante explica el 52% de la
discriminacion total entre poblaciones.
Acronimos de localidades en Tabla 1.

Localidades   Funciones canonicas discriminantes

              1 era    2 da     3 ra     4 ta

CL            -0.69    2.261   -1.065    0.24
BSG           -2.242   -0.6     0.37    -1.75
MH            -1.412   0.031   1.865    0.959
N              4.52    0.063    0.45    -0.361
BO            -0.27    -2.85   -1.272    0.62

Tabla 6
Clasificacion de casos a las localidades de origen.
Se muestra la matriz de clasificacion con el
porcentaje de casos correctamente clasificados a
sus respectivas localidades de origen, a partir
del AFDPA libre del tamano del craneo. Acronimos
de localidades en Tabla 1.

Localidades       % de            CL           MH
              Clasificacion

CL                 100            19           0
MH                57.14       2 (14.29%)   8 (57.14%)
N                  100            0            0
BO                92.31       1 (7.69%)        0
BSG               66.67       1 (8.33%)    2 (16.66%)
Total             84.72           23           10

Localidades   N        BO           BSG

CL            0         0            0
MH            0    2 (14.29%)    2 (14.29%)
N             14        0            0
BO            0    12 (92.31%)       0
BSG           0     1 (8.33%)    8 (66.67%)
Total         14       15            10

Tabla 7
Clasificacion de casos a las localidades de origen. Se
muestra la matriz de clasificacion con el porcentaje
de casos correctamente clasificados a sus respectivas
localidades de origen, a partir del [AFD.sub.VA].
Ademas, se muestra el porcentaje de asignacion de
individuos a las respectivas localidades.
Acronimos de localidades en Tabla 1.

Localidades       % de            CL            MH
              Clasificacion

CL                73.7        14 (73.68%)   1 (5.26%)
MH                64.3         1 (7.14%)    9 (64.29%)
N                  93          1 (7.14%)        0
BO                76.5        3 (17.65%)        0
BSG                75         2 (16.66%)    1 (8.33%)
Total             76.3            21            14

Localidades        N            BO           BSG

CL                 0         1 (5.26%)    3 (15.79%)
MH                 0         1 (7.14%)    3 (21.43%)
N             13 (92.86%)        0            0
BO             1 (5.88%)    13 (76.47%)       0
BSG                0             0         9 (75%)
Total             15            14            12

Tabla 8
Diferenciacion entre localidades. Matriz de distancias
cuadradas de Mahalanobis para el [AFD.sub.VA] (por
arriba de la diagonal) y sus correspondientes valores
de probabilidad asociada (por debajo de la diagonal)
para las 5 localidades analizadas. Los asteriscos
indican diferencias estadisticas significativas (* P <
0.05) y altamente significativas (** P < 0.001) entre
localidades. NS indica diferencias no significativas.
Acronimos de localidades en Tabla 1.

Localidades   CL   MH     N      BO    BSG

CL            --   7.3   8.9    6.6    4.6
MH            **   --    23.4   12.8   1.77
N             **   **     --    4.9    19.5
BO            **   **     **     --    10.9
BSG           **   NS     **     **     --

Tabla 9
Contribucion de las variables angulares en la discriminacion
poblacional. Se muestra la matriz de estructura del AFDva
con el peso relativo de cada variable en relacion a las 3
primeras funciones canonicas discriminantes. El autovalor
(VA) y su correspondiente porcentaje de explicacion indican
el peso relativo de cada funcion discriminante a la
diferenciacion entre localidades. Acronimos de las variables
en Materiales y Metodos.

Variables          Funciones canonicas
angulares          discriminantes

                     1ra        2da        3ra

Pm4-in              -0.53      -0.40       0.58
M1-in               -0.62       0.05      -0.57
M2-in               -0.37       0.52      -0.07
Pm4-ex              -0.27      -0.70      -0.27
M1-ex               -0.53      -0.16      -0.51
M2-ex               -0.58       0.19       0.24
va                   2.91       0.61       0.17
% de explicacion      76         17         4
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Author:Mora, Matias S.; Kittlein, Marcelo J.; Vassallo, Aldo I.; Mapelli, Fernando J.
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Jun 1, 2013
Words:12429
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