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Dieta y estructura trofica de un ensamblaje de murcielagos en los bosques montanos del Santuario Nacional Pampa Hermosa, Junin, Peru.

Diet and trophic structure in an assemblage of bats in montane forest of Pampa Hermosa National Sanctuary, Junin, Peru

Introduccion

Los murcielagos son un grupo de especies clave dentro de los bosques tropicales debido a los servicios ecosistemicos que proveen, como la dispersion de semillas, polinizacion, control de poblaciones de artropodos; entre otros, participando en el mantenimiento de los bosques (Kunz et al. 2011). Para llevar a cabo estos roles, los murcielagos se agrupan en ensambles, un conjunto de especies que usan recursos similares, siendo frugivoros, nectarivoros, insectivoros, hematofagos, piscivoros, carnivoros, y eventualmente pueden ser folivoros y saprofagos (Fauth et al.1996, Patterson et al. 2003). En los bosques tropicales ha sido estudiada principalmente la dieta de los murcielagos frugivoros (Gorchov et al. 1995, Giannini & Kalko 2004, Loayza et al. 2006, Lindner & Morawetz 2006, Goncalves da Silva et al. 2008, Estrada-Villegas et al. 2010, Novoa et al. 2011, Rios-Blanco et al. 2015, Suarez et al. 2015), mientras que es menos conocida la de nectarivoros (Muchhala & Jarrin 2002, Arias et al. 2009, Geiselman 2010), e insectivoros (Willig et al. 1993, Machado 2002, Aguiar & Antonini 2008). Asi mismo, estudios que engloben las dietas de mas de un ensamble de murcielagos, son poco comunes (Ascorra et al. 1996, Willig et al. 1993, Giannini & Kalko 2004).

Los diferentes habitos alimentarios que presentan los murcielagos tienen relacion con caracteristicas morfologicas, sensoriales, locomotoras y funcionales que se han diferenciado a lo largo de su historia evolutiva (Baker et al. 2012). La diferenciacion de estos caracteres estaria representando la especializacion hacia algun recurso en particular, como frutos, nectar, artropodos o sangre, aunque es conocido que los murcielagos en ocasiones pueden sustituir o complementar dichos recursos en respuesta a su disponibilidad. Algunos murcielagos nectarivoros pueden consumir tambien artropodos y frutos, dependiendo de la estacionalidad (Howell & Burch 1974, Willig et al. 1993, Zortea 2003, Barros et al. 2013), y otros como los frugivoros pueden consumir ademas artropodos, como parte importante de sus dietas (Willig et al. 1993, Gorchov et al. 1995, Mello et al. 2004).

En la estructura trofica de los ensamblajes de murcielagos, algunas especies recurren hacia ciertas estrategias para evitar la competencia de sus recursos. En bosques tropicales de selva baja, amplios estudios en frugivoros comprueban la especializacion de algunos murcielagos hacia determinados generos o familias de plantas: Carollia spp.-Piper spp. (Piperaceae), Sturnira spp.-Solanaceae/Piper spp., Vampyressa spp.-Ficus spp. (Moraceae), Artibeus spp. y Platyrrhinus spp.-Ficus spp./Cecropia spp. (Cecropiaceae). (Gorchov et al. 1995, Giannini & Kalko 2004, Goncalves da Silva et al. 2008). En bosques montanos se ha observado que Carollia brevicauda, complementa el consumo de Piper spp. con familias como Araceae y Solanaceae (Lindner & Morawetz 2006, Loayza et al. 2006, Estrada-Villegas et al. 2010), mientras que Sturnira lilium consume principalmente Solanaceae (Giannini 1999, Mello et al. 2008). Sumando los estudios citados, la dieta de los murcielagos frugivoros mencionados seria conservativa en la especializacion de sus recursos.

En nectarivoros si se comparan los estudios de bosques tropicales, no se establece especializacion hacia determinadas plantas, aunque algunos estudios coinciden en reconocer a algunas familias como mayormente consumidas. Asi, en bosques de selva baja Anoura spp. consume principalmente Fabaceae, Bombacaceae y Marcgraviaceae (Sazima et al. 1999, Geiselman 2010, Barros et al. 2013), y en bosques montanos Anoura spp. consumen principalmente Bromeliaceae, Campanulaceae, Marcgraviaceae, Malvaceae y Flaucortiaceae (Mucchala & Jarrin 2002, Maguina et al. 2012); en este contexto, los nectarivoros mantienen una dieta generalista dentro de las familias en mencion.

En cuanto a los murcielagos insectivoros debido a su proceso de digestion y la composicion de sus presas (exoesqueletos, cuerpos blandos) la identificacion de sus componentes dietarios es compleja (Rolfe et al. 2014), por lo que analizar el tipo de preferencia que presentarian en sus dietas puede resultar impreciso. Tecnicas convencionales como la busqueda de restos de artropodos en fecas, logran por lo general identificaciones solo a nivel de ordenes y familias. Siguiendo estos metodos, estudios en habitats tropicales reportan que murcielagos como Myotis spp. y Molossus molossus consumen artropodos de los ordenes Lepidoptera, Diptera y Coleoptera (Willig et al. 1993, Machado 2002, Aguiar & Antonini, 2008). Por otro lado, estudios de dieta a un nivel molecular obtienen identificaciones mas especificas; se documentan que familias como Vespertilionidae, Molossidae y Mormoopidae tendrian preferencias por los ordenes Lepidoptera y Diptera (Bohmann et al. 2011, Gonsalves et al. 2013, Rolfe et al. 2014, Galan et al. 2017); en tanto, los insectivoros mantendrian sus preferencias alimenticias dentro de los ordenes citados.

Por otro lado, la estructura trofica de los murcielagos ha sido relacionada con su filogenia. El estudio de Giannini y Kalko (2004) de los habitos dietarios de 30 especies de filostomidos, muestra a traves del solapamiento de dieta, un dendrograma en donde los murcielagos forman grupos acorde a la similitud de sus dietas, resolviendo que la estructura trofica de los murcielagos presenta una correlacion general con la filogenia de Phyllostomidae propuesta por Wetterer et al. (2000) y Baker et al. (2000). En contra parte, no se han realizado estudios en donde se relacionen los habitos dietarios y la filogenia de familias insectivoras como Molossidae, Vespertilionidae, entre otros. En los resultados de Giannini y Kalko (2004) se postulan que patrones historicos determinan en gran parte la estructura trofica contemporanea de las especies; siguiendo esta premisa se espera que murcielagos insectivoros presenten una relacion con su filogenia.

Debido a que en los bosques montanos del Peru no existen estudios que documenten la dieta total de un ensamblaje de murcielagos, el proposito principal de este trabajo fue documentar la dieta y estructura trofica de un ensamblaje de murcielagos presentes en el Santuario Nacional Pampa Hermosa, Junin, Peru. En el estudio se identificaron los items alimenticios de la dieta de los murcielagos, los grupos funcionales, y se analizo si los murcielagos son especialistas de los recursos que consumen. Ademas, se determino la amplitud y el solapamiento de dieta, con el cual se realizo un analisis de cluster interpretado en un dendrograma para determinar las relaciones troficas entre los murcielagos y analizar si existe alguna relacion con su posicion filogenetica ya documentada.

Material y metodos

Area de estudio.--El area de estudio se ubica dentro del Santuario Nacional Pampa Hermosa (SNPH) y su zona de amortiguamiento, en la provincia de Chanchamayo del departamento de Junin, Peru. El SNPH se ubica en la ecorregion de Yungas (Brack-Egg 1986), presentan zonas de vida de bosque tropical montano bajo muy humedo en el Santuario, y bosque premontano tropical muy humedo en la zona de amortiguamiento (Holdridge 1967, La Torre et al. 2007). Se evaluaron cuatro localidades con diferentes elevaciones. Podocarpus (1900 m) (10[grados]59'49.2" S, 075[grados]25'57.1"W), Los Cedros (1600 m) (l0[grados]59'43.1"S, 075[grados]25'37.2"W), Santa Isabel (1450 m) (10[grados]58'54.1"S, 075[grados]25'53.3"W) y Nueva Italia (1370 m) (10[grados]59'18.6"S, 075[grados]25'17.3"W). Estas localidades presentan un clima calido tropical muy humedo, la temperatura media anual es entre 16 y 19 C[grados], con una precipitacion pluvial de 1900 a 3000 mm/anual (ver Arias et al. 2016).

Las localidades de Podocarpus y Los Cedros presentan un bosque montano bajo muy humedo. Podocarpus esta dominado por la presencia de las familias Podocarpaceae y Clusiaceae principalmente, otras familias presentes son Lauraceae, Moraceae, Cecropiaceae y Piperaceae, los arboles presentan en promedio 15 m de altura y DAP de 15 cm. El dosel esta cubierto en un 50% aproximadamente, se observo gran cantidad de epifitas de las familias Araceae y Bromeliaceae; la vegetacion del sotobosque es escasa y esta conformado por arbolillos de crecimiento reciente. Los Cedros se caracteriza por la presencia de la familias Meliaceae (Cedrela spp.), Moraceae, Lauraceae, Urticaceae, Piperaceae y Bombacaceae, los arboles presentan en promedio 20 m de altura y DAP entre 17-25 cm. La cobertura de dosel es de un 75%, el sotobosque es poco denso, se encuentran plantulas de la familia, Aracaceae, Piperaceae y helechos arboreos. Las localidades de Santa Isabel y Nueva Italia presentan un bosque premontano tropical muy humedo. Santa Isabel se caracteriza por presentar bosques secundarios; entre las familias mas representativas se encuentra Bombacaceae, Fabaceae, Lauraceae, Cecropiaceae y Moraceae, los arboles presentan en promedio una altura de 20 m y DAP de 15 cm, la cobertura de dosel es menor al 50%, presentan un sotobosque bastante denso y cubierto por hierbas y arbustos de las familias Piperaceae y Solanaceae. Nueva Italia presenta bosques secundarios, entre las familias mas representativas se encuentran Lauraceae, Cecropiaceae, Fabaceae y Moraceae, los arboles presentan en promedio una altura de 20 m y DAP entre 10 a 30 cm, presentan una cobertura de dosel menor al 50%, con un sotobosque denso conformado por hierbas, arbustos y arbolillos de las familias Solanaceae, Piperaceae y Lauraceae (Arias et al. 2016).

Captura de murcielagos.- La evaluacion se realizo en las localidades de Nueva Italia, Los Cedros y Podocarpus durante los meses de mayo y octubre (2011) y para Santa Isabel en mayo-junio y setiembre (2012). En cada localidad se utilizaron 10 redes de neblina de 12 x 2.5 m, cada localidad fue evaluada por 14 noches durante dos temporadas resultando un esfuerzo de 560 redes-noche (ver Arias et al. 2016). Todas las redes fueron ubicadas a nivel del sotobosque en sitios optimos para la captura de murcielagos: cerca de plantas en fructificacion y floracion, en cursos de quebradas, en claros de bosques, vias de vuelo y cerca a posibles refugios (Simmons & Voss 1998); permanecieron abiertas desde las 18:00 h hasta las 24:30 h y fueron revisadas por intervalos de 40 minutos. La identificacion se realizo en campo con ayuda de claves taxonomicas (Pacheco & Solari 1997, Tirira 2007, Diaz et al. 2011). Algunos especimenes fueron preparados como ejemplares de referencia y fueron depositados en la coleccion del Departamento de Mastozoologia del Museo de Historia Natural de San Marcos (MUSM), Lima, Peru.

Dieta y ensambles.--Se colectaron las fecas de los murcielagos de las redes al momento de la captura y de las bolsas de tela donde los ejemplares fueron colocados; las fecas fueron colectadas en bolsas de papel. A los especimenes que presentaban polen en su pelaje, antes de colocarlos en las bolsas de tela se le extrajo una muestra de polen del rostro, cabeza, alas y cuerpo, con una cinta adhesiva transparente que contenia un gel de glicerogelatina (solucion de glicerina y colapez en una proporcion de 3:1), las cintas con gel fueron colocadas en tubos de plastico de tapa rosca (marca Vacutainer) para evitar la contaminacion con hongos. En el laboratorio se procesaron las muestras fecales; primero se secaron en una estufa, luego se colocaron en unas placas Petri y con un estereoscopio se separaron las semillas y restos de artropodos; los residuos de fecas se reservaron para el procesamiento de polen. Las semillas se limpiaron con agua destilada y se colocaron en sobres de papel aluminio; los restos de artropodos se separaron en viales con alcohol 70[grados]. Las muestras que contenian polen: los geles de glicerogelatina y residuos de fecas, fueron sometidas a un proceso de acetolisis (Erdtman 1986) y posteriormente se colocaron en laminas portaobjetos, considerando dos laminas por muestra.

Para la identificacion de semillas y polen se utilizaron claves taxonomicas; las semillas fueron observadas en un estereoscopio con objetivos de 10X y 40X, se fotografiaron y compararon con catalogos de semillas y claves taxonomicas de Lobova et al. (2009), Cornejo y Janovec (2010), Linares y Moreno-Mosquera (2010). El polen fue observado en un microscopio con objetivos de 40X y 100X, se fotografiaron y compararon con claves taxonomicas de Erdtman (1986), Bush y Weng (2006). Adicionalmente las muestras de semillas y polen se compararon con algunas plantas de la zona de estudio las que fueron identificadas en el Herbario Forestal de la Universidad La Molina (MOL, Lima, Peru). Para la identificacion de artropodos solo se utilizo claves taxonomicas (Whitaker 1988, McGavin 2002). Las muestras de semillas, polen y artropodos fueron analizadas y depositadas en el Departamento de Mastozoologia del MUSM.

Las semillas, polen y restos de artropodos fueron considerados como items alimenticios; cada item identificado fue considerado como una morfoespecie de semilla, polen o artropodo. Se determinaron los ensambles (frugivoro, insectivoro, nectarivoro) en base a los items encontrados en la dieta de cada murcielago, posteriormente dentro de los ensambles se clasificaron grupos funcionales siguiendo las consideracion de Soriano (2000), quien toma en cuenta las diferentes estrategias de forrajeo que presentan los murcielagos.

Analisis de datos.--La especializacion de los murcielagos hacia sus recursos se determino mediante un analisis de componentes principales (Giannini & Kalko 2004, Goncalves da Silva et al. 2008, Castro-Luna & Galindo-Gonzalez 2012); para obtener una mejor representacion del diagrama de ordenacion, se consideraron a los murcielagos que presentaron un mayor numero de muestras. El analisis se realizo dependiendo del nivel de identificacion de los items alimenticios, a nivel de familias en las plantas y ordenes en los artropodos; se utilizo el numero de ocurrencia de eventos (familias u orden) en la dieta de los murcielagos analizados, esto es, el numero de veces que cierta familia u orden estuvo presente (Castro-Luna & Galindo-Gonzalez 2012). Para este fin se utilizo el paquete estadistico de Infostat V 2015 (Di Rienzo et al. 2013).

Por otro lado, se calculo la amplitud de nicho alimentario para cada especie utilizando la medida de Levins estandarizada (Krebs 1998) usado en el estudio de Novoa et al. (2011). Este indice es independiente del numero de recursos disponibles o reconocidos; se expresa en una escala entre 0 y 1, el valor es maximo cuando la proporcion de utilizacion de los recursos consumidos por una especie son los mismos, mientras que el valor es minimo cuando la proporcion de un recurso es mayor a los otros recursos consumidos. Los valores de amplitud de nicho alimentario (Ba) fueron calculados dependiendo de los items alimenticios que se hallaron en la dieta de cada murcielago.

El solapamiento de dieta entre las especies, se calculo utilizando el indice de Morisita-Horn (Horn 1966), aplicado en estudios dietarios (Gorchov et al. 1995, Giannini & Kalko 2004). Se expresa en un rango de 0 a 1, en donde 0 indica que no hay solapamiento mientras que 1 indica un solapamiento total de la dieta. Por ultimo, para representar las relaciones troficas entre los murcielagos y en base a los valores de solapamiento de dieta, se realizo un analisis de cluster y UPGMA (Unweighted Paired Group Method with Arithmatic Mean) con un dendrograma resultante; se utilizo el programa PAST V 3.0 (Hammer et al. 2001).

Resultados

Dieta y descripcion de grupos funcionales.--Se analizo la dieta de las 36 especies de murcielagos registrados en el Santuario Nacional Pampa Hermosa (Arias et al. 2016). Se colectaron 208 muestras de fecas y 40 muestras de geles con polen; en total 193 muestras fueron positivas, es decir presentaron algun item alimenticio reconocible (semillas, polen y restos de artropodos) (Tabla 1). Las 36 especies se agruparon en seis grupos funcionales: frugivoros sedentarios, frugivoros nomades, insectivoros aereos, insectivoros recolectores, nectarivoros y hematofago (Tabla 1). Carollia brevicauda y Carollia perspicillata se agruparon en los frugivoros sedentarios e insectivoros recolectores, Anoura caudifer, Anoura cultrata, Anoura peruana, Glossophaga soricina y Lonchophylla handleyi se agruparon como nectarivoros e insectivoros recolectores; las demas especies conformaron solo un grupo funcional. En las especies: Eptesicus andinus, Phylloderma stenops, Sturnira oporaphilum y Vampyrodes caraccioli, los restos de semillas y artropodos fueron irreconocibles, pero su hallazgo fue de importancia para clasificar a dichas especies dentro de algun grupo funcional (Tabla 1)

Se identificaron 79 morfoespecies de las cuales, 50 son de semillas, 20 son de polen y nueve corresponden a restos de artropodos. Las semillas y polen pertenecieron a 21 familias: Annonaceae, Araceae, Asteraceae, Bombacaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Cecropiaceae, Cyclanthaceae, Clusiaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Flaucourtiaceae, Malvaceae, Marcgraviaceae, Melastomataceae, Moraceae, Piperaceae, Proteaceae, Rubiaceae, Solanaceae y Urticaceae; se siguio el sistema de clasificacion clasica de Cronquist (1981). Los artropodos pertenecieron a nueve ordenes: Coleoptera, Dermaptera, Diptera, Ephemeroptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Orthoptera y Araneae. De las semillas y polen, 10 morfoespecies fueron identificados hasta especie, 39 hasta genero, 13 hasta familia y una hasta subfamilia, las restantes no se determinaron a ningun nivel taxonomico por lo que se considero como indeterminadas. Los restos de artropodos solo fueron identificados hasta Orden (Apendice1).

En la dieta de los murcielagos que consumen frutos o polen, las familias que presentaron un mayor porcentaje de ocurrencia fueron: Solanaceae (29%), Piperaceae (21%), Cecropiaceae (8%), Moraceae (8%) y Fabaceae (7%) (Fig. 1). Dentro de la dieta de los murcielagos que consumen artropodos, Coleoptera (42%) Lepidoptera (25%), Diptera (10%) e Hymenoptera (8%) presentaron un mayor porcentaje de ocurrencia dentro de sus dietas (Fig. 2).

Estructura trofica.--El analisis de componentes principales para dieta de los murcielagos Carollia brevicauda, C. perspicillata, Sturnira lilium, Sturnira magna, Platyrrhinus masu, Platyrrhinus infuscus, Vampyressa melissa, Anoura peruana, Anoura cultrata, Myotis riparius, Myotis keaysi y Lophosthoma silvicolum (que presentaron un mayor numero de fecas analizadas), muestran que los tres primeros componentes explicaron el 66.6% de la variacion de la dieta. El primer componente (eje X) explico el 31.4% de la variacion y separo la dieta de C. brevicauda de los demas murcielagos, ya que en su dieta frugivora la familia Piperaceae (Piper spp.) presento un porcentaje de ocurrencia del 50% (Fig. 3, Apendice 1). En la dieta de C. brevicauda, la familia Solanaceae fue la segunda mas consumida (21%) y las familias Clusiaceae, Annonaceae y Marcgraviaceae fueron exclusivas en su dieta (Fig. 3, Apendice 1), en cuanto a su dieta insectivora de C. brevicauda, los ordenes Coleoptera y Lepidoptera fueron los mas consumidos (Fig. 3, Apendice 1). El segundo componente (eje Y) explico el 21.7% de la varianza y separo la dieta de A. peruana y A. cultrata (Fig. 3). En el extremo superior del eje Y se muestra a A. peruana con la familia Fabaceae como principal recurso de su dieta (39%), asi mismo las familias Bromeliaceae, Melastomataceae, Proteaceae, entre otros, fueron propias de su dieta. En el extremo opuesto del eje Y se muestra a A. cultrata que consumio principalmente a la familia Rubiaceae (33%) y otras familias como Bombacaceae y Cactaceae (Fig. 3, Apendice 1).

En el grafico del primer componente versus el tercer componente, este ultimo (eje Y) explico el 13.5% de la varianza, se observo en un extremo del eje Y a Myotis keaysi, que consumio principalmente Coleoptera (39%) e Hymenoptera (22%), separado se encuentra Myotis riparius quien consumio principalmente a Coleoptera (50%) y Lepidoptera (25%). Ambos recursos se encuentra entre el plano del eje Y y X, ya que son consumidos por otros murcielagos como C. brevicauda (Fig. 4, Apendice 1). El Orden Ephemeroptera fue un recurso exclusivo para M. riparius, y Diptera fue un recurso compartido con M. keaysi. Se observa ademas en eje Y a Anoura spp. debido a que comparten su dieta insectivora con Myotis spp.; el Orden Hymenoptera fue un recurso compartido entre A. cultrata y M. keaysi, asi como Lepidoptera entre A. peruana y M. riparius. El Orden Araneae fue un recurso comun entre Anoura spp. y M. riparius. Por otro parte, en la dieta insectivora de C. brevicauda los ordenes Araneae, Coleoptera, Hemiptera y Lepidoptera fueron compartidos con Myotis spp. y Anoura spp. (Fig. 4). En el eje X se observa a los frugivoros Vampyressa melissa, Platyrrhinus masu y P. infuscus, agrupados por el consumo de la Moraceae (Ficus spp.), en donde V. melissa presento un mayor porcentaje de ocurrencia de Ficus spp. (75%). En S. lilium, la familia Solanaceae fue su principal recurso (>80%). Solanaceae se encontro a lo largo del eje X, ya que fue un recurso comun para C. brevicauda, P. infuscus, C. perspicillata y S. lilium. Sturnira magna compartio el consumo de las familias Araceae y Cecropiaceae con C. brevicauda. La dieta insectivora de C. perspicillata represento el 40%, por lo que se muestra mas agrupada a los insectivoros (Myotis spp.) y a L. silvicolum, este ultimo con el consumo exclusivo de Orthoptera (Fig. 4, Apendice 1).

Amplitud de nicho alimentario.--Los valores de amplitud de nicho alimentario (Ba) en general fueron bajos. En los murcielagos nectarivoros-insectivoros recolectores como Anoura spp., los Ba fueron ligeramente mayores que los frugivoros sedentarios-insectivoros recolectores: Carollia spp., los frugivoros nomades: S. lilium, V. melissa, Platyrrhinus spp., entre otros, y los insectivoros recolectores como L. silvicolum. Por otro lado, en los insectivoros aereos: Myotis spp. y Molossus molossus los Ba fueron mas altos que en los murcielagos citados (Tabla 1).

Solapamiento de dieta.--Entre insectivoros aereos los valores de solapamiento de dieta por lo general fueron altos: M. keaysi-M. molossus (0.80) y M. keaysi-M. riparius (0.70); asi tambien entre los insectivoros recolectores: Histiotus velatus-Micronycteris minuta (1.00). Entre los frugivoros nomades los valores fueron moderadamente altos como entre P. masu-V. melissa (0.62), y en los frugivoros sedentarios fueron bajos: S. lilum-S. erythromos (0.42). Entre S. lilium-S. magna el valor de solapamiento de dieta fue nulo. Los frugivoros sedentarios-insectivoros recolectores: C. brevicauda-C. perspicillata, presentaron un solapamiento de dieta bajo (0.47). En los nectarivoros-insectivoros recolectores, se presentaron valores bajos de solapamiento, con excepcion de A. caudifer-A. cultrata (0.59) (Apendice 2).

Los valores de solapamiento de dieta entre murcielagos que conformaron mas de un grupo funcional o diferentes grupos funcionales fueron de bajos a muy bajos, como en C. brevicauda-S. lilium (0.31) y C. brevicauda-V melissa (0.01), respectivamente, entre otros. Entre los insectivoros aereos-insectivoros recolectores los valores de solapamiento fueron mayores a 0.50, como entre L. silvicolum-M. riparius (0.68). No se presento solapamiento de dieta entre los nectarivoros-insectivoros recolectores y los frugivoros nomades (Apendice 2).

Relaciones troficas.--El dendrograma generado a traves del analisis de cluster con los valores de solapamiento de Morisita-Horn (Horn 1966), muestra la separacion principalmente de dos grupos: el grupo A conformado por los frugivoros estrictos (Stenodermatinae); y el grupo B conformado por los frugivoros-insectivoros (Carolliinae), nectarivoros-insectivoros (Glossophaginae y Lonchophyllinae), nectarivoros (A. aequatoris) y los insectivoros estrictos (Vespertilionidae, Molossidae y Phyllostominae, con excepcion de Phyllostomus hastatus). Enchisthenes hartii presento una dieta 100% frugivora pero fue segregada del grupo A debido al solapamiento de su dieta con C. brevicauda y C. perspicillata, que se encuentran en el grupo B. Mesophylla macconnelli considerado frugivoro estricto, consumio una morfoespecie exclusiva en su dieta, por lo que fue separada de ambos grupos (Fig. 5).

Discusion

Este estudio documenta por primera vez la dieta total de un ensamblaje de murcielagos en bosques montanos del Peru, utilizando las 36 especies de murcielagos documentados en el Santuario Nacional Pampa Hermosa (Arias et al. 2016). El ensamblaje de los murcielagos se encuentra agrupado en seis grupos funcionales, en donde la insectivoria de Carollia spp. y los murcielagos: Anoura spp., Glossophaga soricina y Lonchophylla handleyi, ha sido subestimada en estudios de composicion de ensamblajes de murcielagos en bosques tropicales del Peru, en donde se les considera solo como frugivoros y nectarivoros, respectivamente (Klingbeil & Willig 2009, Mena 2010, Carrasco 2011). Este hecho resalta la importancia de los estudios dietarios en el reconocimiento de recursos (items alimenticios) para la clasificacion de los murcielagos en ensambles ya que se podria subestimar o sobreestimar el nicho alimentario de los murcielagos dentro de sus ensamblajes.

En Carollia brevicauda que presento una dieta frugivora-insectivora, los analisis de componentes principales muestran que dentro de su dieta frugivora, fue especialista en el consumo de la familia Piperaceae (Piper spp.) presentando un porcentaje de ocurrencia del 50%, congruente con los estudios de Giannini y Kalko (2004) y Goncalves da Silva et al. (2008) en bosques tropicales de tierras bajas, en donde se reporto la especializacion de Carollia spp. hacia Piper spp. ([mayor que o igual a] 50%). El consumo de la familia Solanaceae (21%) y otras familias en menor proporcion como Araceae, Cecropiaceae, Clusiaceae, Annonaceae, Marcgraviaceae ya documentadas para habitats montanos (Lindner & Morawetz 2006, Loayza et al. 2006, Estrada-Villegas et al. 2010), tomarian importancia en bosques montanos, en donde Piper spp. decrece en cuanto a riqueza y densidad (Fleming 1986, Giannini 1999). La insectivoria de C. brevicauda (18% de ocurrencia), indica que la especie complementaria su dieta frugivora con el consumo principalmente de lepidopteros y coleopteros (Fig. 3, Apendice 1). Estudios de dieta por tecnicas convencionales, subestiman la insectivora de los murcielagos frugivoros como Carollia spp. (Gorchov et al. 1995, Novoa et al. 2011). En un estudio de la dieta insectivora de Carollia spp. realizado por medio de isotopos estables, se reporto que presentan una posicion intermedia entre la fitofagia e insectivoria, consumiendo 24 familias de artropodos entre larvas y adultos (York & Billings 2009). Un analisis de dieta en frugivoros a nivel molecular; mencionan que los artropodos de cuerpos blandos (incluida el estado larval), pueden ser deteriorados en su totalidad en el proceso de digestion, o incluso la masticacion puede disgregar partes de exoesqueleto haciendolos irreconocibles (Hayward et al. 2013). Tecnicas a nivel molecular o isotopos se hacen necesarios para analizar a mas detalle la importancia de los artropodos en la dieta de C. brevicauda.

Asi mismo en la dieta de Carollia perspicillata se evidencia una dieta frugivora-insectivora; si bien los componentes principales no muestran la especializacion hacia ciertos recursos, la especie presento mayor preferencia por solanaceas y artropodos (40% ocurrencia, en ambos). El estudio de Fleming (1991) en habitats de bosques tropicales, reporto que el tamano corporal de Carollia spp. influye en la seleccion de sus recursos; las especies simpatricas C. perspicillata y C. brevicauda, prefiere frutos grandes (tamano, peso) como Vismia spp. (Clusiaceae), y frutos de menor tamano como Piper spp., respectivamente; seleccion que reduce la competencia. Algunos estudios en habitats tropicales evidencian que C. perspicillata en simpatria con C. brevicauda y otros murcielagos de tamano similar, presentaron mayor preferencia por frutos de solanaceas, clusiaceas, cecropiaceas entre otros, en presencia de piperaceas (Piper spp). (Rios-Blanco & Perez-Torres 2015, Novoa et al. 2011), lo que difiere de lo argumentado por Giannini & Kalko (2004) y Goncalves da Silva et al. (2008), en cuanto a la especializacion de C. perspicillata hacia las piperaceas. Por lo tanto, deducimos que C. perspicillata no seria especialista de Piper spp., la especie podria cambiar sus habitos alimenticios como estrategia para evitar la competencia por frutos con C. brevicauda y otros murcielagos. Por otro parte, los artropodos son tan importantes para su dieta como los frutos, incluso podrian ser de mayor importancia comparada con la dieta C. brevicauda; un mayor numero de muestras y analisis mas profundos evidenciarian lo argumentado

Por otro lado, a traves de la interpretacion de los componentes principales consideramos a Vampyressa melissa como especialista de la familia Moraceae (Ficus spp.), con 70% de ocurrencia de eventos en su dieta. Nuestros resultados son respaldados por el estudio de Giannini y Kalko (2004) en habitats de tierras bajas, en donde reportaron la especializacion de especies del genero Vampyressa hacia Ficus spp. ([mayor que o igual a] 85%). Se conoce que el genero Ficus spp. presenta una amplia distribucion, desde tierras bajas hasta habitats montanos (Gonzalez-Castaneda et al. 2010, Heer et al. 2015), por tanto debido a la disponibilidad y a los resultados aqui presentados, consideramos que Vampyressa spp. conservaria su especializacion en diferentes altitudes, aunque son necesarios mayores estudios que incluyan la dieta en habitats premontanos. En cuanto a Platyrrhinus masu y Platyrrhinus infuscus, si bien la ocurrencia de moraceas fue menor (<50%) comparado a V. melissa, se espera que un mayor numero de muestras resolveria la especializacion de Platyrrhinus hacia las moraceas, considerando la preferencia de los frugivoros nomades hacia moraceas en los bosques montanos del SNPH (Fig. 1).

En Stunira lilium se evidencio su preferencia por la familia Solanaceae (80% de ocurrencia) (Apendice 1), pero los componentes principales no mostraron una clara separacion de su dieta, esto debido a que Solanaceae estuvo representada en la dieta de otros murcielagos y fue la familia mas consumida (Fig. 1, Apendice 1). Diversos estudios en bosques tropicales muestran que S. lilium prefiere frutos de solanaceas por encima de las piperaceas, que tambien suelen ser frecuentes en su dieta (Giannini 1999, Mello et al. 2008, Novoa et al. 2011, Suarez & Montenegro 2015). En el estudio de Giannini (1999) en una gradiente altitudinal de habitats montanos, se observo S. lilium consume solanaceas en toda la gradiente siendo mayor en tierras altas; en otro estudio en habitats montanos si bien las piperaceas conformaron parte importante en la dieta anual de S. lilium, las solanaceas estan presentes en todos los meses del ano (Mello et al. 2008). Por lo tanto, sustentado con los trabajos citados, concluimos que S. lilium se presenta como especialista de solanaceas.

Sturnira magna a diferencia de S. lilium no consumio solanaceas; las araceas, ciclantaceas y cecropiaceas fueron sus principales recursos. Un estudio realizado en bosques tropicales de tierras medias, reporta el consumo de frutos de araceas y marcgraviaceas por parte de S. magna (ocho muestras) (Arguero et al. 2012). Estas diferencias en la dieta Sturnira spp. al igual que en Carollia spp. podrian atribuirse a los diferentes tamanos de los murcielagos que influiria en la seleccion de sus recursos. Las familias Araceae, Cyclanthaceae y Marcgraviaceae son generalmente plantas epifitas y Cecropiaceae son arboles de [mayor que o igual a] 15 m de altura aproximadamente (Arguero et al. 2012, Arias et al. 2016); por lo que S. magna podria forrajear principalmente en estratos altos. La estratificacion vertical en el forrajeo permite una particion de los recursos, que sirve como estrategia para evitar la competencia entre congeneres y permitir su coexistencia (Thies & Kalko 2004, Suarez-Castro & Montenegro 2015). Un estudio de disponibilidad de recursos, seria necesario para confirmar las diferencias de forrajeo y segregacion de la dieta de ambas especies.

Por otra parte, en murcielagos como Anoura spp., la dieta fue principalmente nectarivora-insectivora; los componentes principales mostraron variacion entre la dieta de Anoura cultrata y A. peruana (Fig. 3). Considerando las caracteristicas quiropterofilicas de las familias descritas por Tschapka y Dressler (2002), se observo que A. cultrata prefirio plantas quiropterofilicas como Bombacaceae, Cactaceae y Rubiaceae que fueron exclusivas para su dieta, mientras que A. peruana consumio plantas quiropterofilicas como Fabaceae, Euphorbiaceae, Bromeliaceae y otras con pocas caracteristicas quiropterofilicas como Malvaceae, Melastomataceae, y otras como Asteraceae; siendo A. peruana menos selectiva en su dieta. En ambas especies se observo que la preferencia por alguna familia fue baja: A. cultrata por rubiaceae (26%) y A. peruana por fabaceae (34%); dentro de este contexto consideramos que ambas especies son generalistas, lo que concuerda con los estudios a traves del analisis del polen de Muchhala y Jarrin (2002), Caballero-Martinez et al. (2009), Barros et al. (2013), quienes concluyen que Anoura spp. son generalistas en el consumo de sus recursos.

Las diferencias de la dieta de Anoura spp. podrian estar relacionadas a la disponibilidad del recurso y las diferencias morfologicas de las especies. Segun el estudio de Muchhala y Jarrin (2002), diferencias de tamano entre A. caudifer y A. geoffroyi se relacionan significativamente con las preferencias por sus recursos, lo que permite la coexistencia y reduce la competencia. La presencia de artropodos en la dieta de A. cultrata (21%) y A. peruana (16%) muestran que podrian complementar su dieta nectarivora, prediccion que es soportada con los estudios de Zortea (2003) y Barros et al. (2013) para dos especies del genero Anoura en bosques tropicales, en donde documentan que la insectivoria fue parte importante en varias estaciones del ano.

Los componentes principales muestran la segregacion de las dietas de Myotis spp., por algunos recursos exclusivos para cada especie, como Hymenoptera y Araneae para M. keaysi, y Dermaptera y Ephemeroptera para M. riparius, aunque mostraron preferencia por Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (Apendice 1), pero no se disgregaron sus dietas por ser recursos de importancia para Carollia spp. y Anoura spp. La preferencia por coleopteros y lepidopteros ha sido reportado para Myotis spp. en habitats tropicales (Machado 2002, Aguiar & Antonini 2008); por otro lado, estudios de dieta con analisis moleculares muestran que especies del genero Myotis, pueden consumir un alto porcentaje de dipteros, efemeropteros y aracnidos ademas de coleopteros y lepidopteros (Clare et al. 2011, Gonsalves et al. 2013, Galan et al. 2017). En el estudio de Galan et al. (2017) a traves del analisis de componentes principales se observa que Myotis spp. segrega sus dietas por el consumo de aracnidos, dipteros, himenopteros y hemipteros, siendo los aracnidos y dipteros los que presentaron una mayor ocurrencia de eventos (>45%); asi mismo en el estudio Clare et al. (2011) para una especie de Myotis, los dipteros y efemeropteros presentaron una ocurrencia > 35%, mientras que los coleopteros y lepidopteros <10%. En contraste, en nuestros resultados los aracnidos, dipteros y efemeropteros presentaron una baja ocurrencia de eventos (<15%), mientras que los coleopteros para Myotis spp. presentaron una ocurrencia [mayor que o igual a] 40%, lepidopteros >20 %, y los himenopteros un 22%. Por tanto, deducimos que Myotis spp. presenta una dieta generalista, en donde dipteros y aracnidos podrian ser utilizados con mucha mas frecuencia por los murcielagos. La metodologia utilizada en el presente estudio solo detecta restos visibles en fecas, por lo que presas de cuerpos blandos deteriorados en el proceso de masticacion y digestion, podrian estar subrepresentadas. Analisis de dieta a nivel molecular serian necesarios para tener datos mas precisos en la determinacion de artropodos.

Los valores bajos de amplitud de nicho alimentario (Ba) indican que los recursos no son utilizados de manera uniforme, lo que evidencia las preferencias de los murcielagos por algunos recursos: como C. brevicauda hacia Piper aduncum (Piperaceae), S. lilium hacia Solanum spp. (Solanaceae) y V. melissa hacia Ficus spp. (Moraceae); resultados que concuerda con los estudios de Gorchov et al. (1995), Mello et al. (2008) y Giannini y Kalko (2004). Asi mismo se observo la preferencia de A. peruana hacia Inga sp. (Fabaceae) y A. cultrata hacia Condamynea corymbosa (Rubiaceae). En Sturnira magna la amplitud de nicho alimentario fue muy baja (0.05), debido a que consumieron pocos recursos (Tabla 1). En los insectivoros estrictos la amplitud de nicho fueron mas altos en comparacion a los murcielagos que consumen plantas, como en M. keaysi (Ba=0.41); esto debido a que estan influenciados por el bajo numero de artropodos identificados (nueve morfoespecies artropodos).

En cuanto al solapamiento de la dieta de los murcielagos, los valores de solapamiento (> 0.50) indican que en la dieta de los murcielagos existiria un nivel de competencia por el alimento. Vampyressa melissa y Platyrrhinus masu, estarian compitiendo por frutos de Ficus spp., resultados congruentes con los estudios de Rios-Blanco y Perez-Torres (2015) en donde se observa competencia por Ficus spp. dentro de los frugivoros nomades reportados. Los murcielagos S. lilium y Uroderma bilobatum, competirian por frutos de solanaceas, resultado similar al estudio de Novoa et al. (2011) en donde murcielagos del grupo de los frugivoros sedentarios y los nomades estarian compitiendo por solanaceas. Por otro lado, Anoura cultrata y Anoura caudifer, competirian por plantas y artropodos: Inga sp. y coleopteros. Los valores bajos de solapamiento de dieta (<0.50) presentes en murcielagos como Glossophaga soricina-Anoura spp., son similares a lo encontrado por Munoz-Saba et al. (1997), en donde se presentan tambien la dieta insectivora de algunos nectarivoros. Los valores de Ba para Myotis keaysi-M. riparius (0.56), sugieren que solaparian sus dietas dentro del consumo de coleopteros y lepidopteros, similar al estudio de Machado (2002) quien sugiere que Myotis spp. presentan dietas similares. Estos resultados muestran un nivel de competencia por el recurso, aunque conocer la demanda de plantas y artropodos en relacion a su disponibilidad permitiria afirmar la competencia por los recursos mencionados.

Con respecto a las relaciones troficas en base a los valores de solapamiento de dieta, se presentaron dos grupos: murcielagos que tienen una dieta totalmente frugivora (frugivoros estrictos) conformada por la subfamilia Stenodermatinae, y murcielagos que tienen dietas insectivoras ya sea de manera parcial como las subfamilias Carolliinae, Glossophaginae, Lonchophyllinae, o total como las familias Molossidae, Vespertilionidae y la subfamilia Phyllostominae (con excepcion de Phyllostomus hastatus). Estos resultados concuerdan con un estudio previo de Giannini y Kalko (2004) quienes observaron mediante un analisis de agrupamiento de las dietas de los murcielagos, que la conformacion de grupos resultantes se correlacionan con su posicion filogenetica. En dicho estudio los autores reconocieron dos grupos: fitofagos (Stenodermatinae, Carolliinae, Glossophaginae, principalmente) y animalivoros (Phyllostominae principalmente). Nuestros resultados concuerdan con lo documentado por Giannini y Kalko (2004) en cuanto a la frugivoria estricta de Stenodermatinae; pero difieren con la posicion de Carollia spp. (Carolliinae) y Glossophaga spp. (Glossophaginae) que han sido consideradas dentro de los fitofagos.

Estudios filogeneticos-moleculares relacionados a la diversificacion de los habitos dietarios de Phyllostomidae, senalan que la insectivoria en dicha familia es un habito primitivo compartido con familias que tienen insectivoria estricta, como Vespertilionidae (Ferrarezzi & Gimenez 1996, Baker et al. 2012). Baker et al. (2012) consideran que dentro de la filogenia de los Phyllostomidae, el genero Carollia, Lonchophylla, Glossophaga y Anoura, se ubican dentro de un ancestro primariamente insectivoro. Por tanto en nuestros analisis, la insectivora encontrada en los murcielagos citados es un resultado esperado. Por otro lado, nuestros resultados difieren con el estudio de Giannini y Kalko (2004) respecto a la posicion de Carollia y Glossophaga, esto podria tener relacion con las diferencias en la disponibilidad de recursos, estacionalidad y el estudio de las muestras analizadas. Resaltando este ultimo punto, es necesario tomar en cuenta el analisis de polen y artropodos ya que podrian ser componentes representativos en la dieta de algunos murcielagos, como se menciona en el estudio Gorchov et al. (1995), en donde se limitaron solo al analisis de semillas, a pesar de la presencia de restos de artropodos en las fecas de los murcielagos.

Las subfamilias, Glossophaginae y Lonchophyllinae formaron dos grupos separados, lo que concuerda con los estudios filogeneticos--moleculares de Datzmann et al. (2010) y Baker et al. (2012) y la filogenia presentada por Parlos et al. (2014) basados en caracteres morfologicos y moleculares. En todos estos estudios ambas subfamilias presentan ancestros diferentes separandolos en clados independientes; lo que tendria relacion a sus habitos alimenticos. Un estudio en la morfologia de la lengua y toma de nectar de Glossophaginae y Lonchophyllinae, evidencian que los murcielagos de ambas subfamilias difieren en sus estrategias alimentarias, lo que conllevaria a la particion de sus recursos (Tschapka et al. 2015). Por lo tanto, los resultados presentados en este estudio se corresponderian con las preferencias alimenticias de ambas subfamilias.

Por otro lado, la insectivoria en Phyllostominae es concordante con el estudio de Giannini & Kalko (2004), aunque en nuestros analisis Phyllostomus hastatus, fue frugivoro (una muestra fecal) mientras que en el estudio de Giannini y Kalko (2004) se considera principalmente como frugivoro-nectarivoro (37 muestras fecales). Baker et al. (2012) afirma que si bien los Phyllostominae son primariamente insectivoros, la dualidad de habitos alimenticios (artropodos y plantas) es probable.

Las familias Vespertilionidae y Molossidae se encontraron agrupadas en general dentro del grupo B (dietas insectivoras), sin separarse por completo de Phyllostomidae (Carolliinae, Glossophaginae, Lonchophyllinae); en contraste en el estudio de Simmons y Geisler (1998) ambas familias se resuelven como clados independientes de Phyllostomidae. Analisis de dietas a nivel mas especifico, especialmente para los murcielagos con dietas insectivoras, tal vez podria separar a Vespertilionidae y Molossidae totalmente de la familia Phyllostomidae, y confirmar los resultados aqui mostrados en cuanto a las relaciones troficas de los murcielagos.

Los resultados obtenidos aportan al conocimiento de la dieta de los murcielagos y de los servicios ecosistemicos, como polinizadores, dispersores de semillas, y controladores biologicos, que estarian realizando en los bosques montanos del Santuario Nacional Pampa Hermosa. La dieta de las especies Vampyressa melissa, Platyrrhinus masu, Anoura peruana y Lonchophylla handleyi son nuevos reportes al conocimiento de la dieta de los murcielagos neotropicales. Asi mismo, la dieta insectivora de Carollia spp., Anoura cultrata y Glossophaga soricina son nuevos aportes para habitats de bosques montanos. Sugerimos que dentro de los estudios de dieta se analice la insectivoria de los frugivoros y nectarivoros, ya que sus habitos dietarios podrian estar siendo limitados solo a frutos y polen. Analisis de estacionalidad y disponibilidad de los recursos (plantas y artropodos) en relacion a la dieta, son necesarios para tener una mejor interpretacion de los recursos consumidos por los murcielagos.

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v26i2.16375

Literatura citada

Arguero A., O. Jimenez, F. Sanchez, et al. 2012. Observaciones sobre dispersion de semillas por murcielagos en la alta amazonia del sur de Ecuador. Pp. 37-45, en: Investigacion y conservacion sobre murcielagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.). Pontificia Universidad Catolica del Ecuador, Fundacion Mamiferos y Conservacion y Asociacion Ecuatoriana de Mastozoologia. Publicacion especial sobre los mamiferos del Ecuador 9. Quito.

Arias E., R. Cadenillas & V. Pacheco. 2009. Dieta de murcielagos nectarivoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes. Revista Peruana de Biologia 16(2):187-190. http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v16i2.204

Arias E., V. Pacheco, K. Cervantes, A. Aguilar & J. Alvarez. 2016. Diversidad y composicion de murcielagos en los bosques montanos del Santuario Nacional Pampa Hermosa. Revista Peruana de Biologia. Revista Peruana de Biologia 23(2):103-116. http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v23i2.12381

Aguiar L.M.S. & Y. Antonini. 2008. Diet of two sympatric insectivores bats (Chiroptera: Vespertilionidae) in the Cerrado of Central Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 25(1):28-31. http://dx.doi.org/10.1590/S010181752008000100005

Ascorra C.F, S. Solari & D.E. Wilson. 1996. Diversidad y ecologia de los quiropteros en Pakitza. Pp. 585-604, en Manu: The biodiversity of southeastern Peru (d.E. Wilson & A. Sandoval, eds.). Smithsonian Institution, Washington, DC.

Baker R.J., O.R.P Bininda-Emonds, H. Mantilla-Meluk, C.A. Porter & R.A. Van Den Bussche. 2012. Molecular timescale of diversification of feeding strategy and morphology in New World leaf-nosed bats (Phyllostomidae): A phylogenetic perspective. Pp. 385-409, in: Evolutionary history of bats: Fossils, molecules and morphology (GF Gunnell and NB Simmons, eds.). Cambridge Studies in Molecules and Morphology-New Evolutionary Paradigms, Cambridge University Press.

Baker R.J., C.A. Porter, J.C. Patton & R. Van Den Bussche. 2000. Systematics of bats of the family Phyllostomidae based on RAG2 DNA sequences. Occasional papers, The Museum Texas Tech University 202:1-16.

Barros M.A.S., A.M. Rui & M.E. Fabian. 2013. Seasonal variation in the diet of the bat Anoura caudifer (Phyllostomidae: Glossophaginae) at the southern limit of its geographic range. Acta Chiropterologica 15(1):77-84. http:// dx.doi.org/10.3161/150811013X667876

Bohmann K., A. Monadjem, C. Lehmkuhl Noer, M. Rasmussen, M.R.K Zeale, et al. 2011. Molecular diet analysis of two african free-tailed bats (Molossidae) using high throughput sequencing. PLoS ONE 6(6): e21441. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0021441

Brack-Egg E. 1986. Las Ecorregiones del Peru. Boletin de Lima 44: 57-70.

Bush M.B. & M.B. Weng. 2006. Introducing a new (freeware) tool for palynology. Journal of Biogeography 34:377-380. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2006.01645.x

Caballero-Martinez L.A., I.V. Rivas & L.I. Aguilera. 2009. Habitos alimentarios de Anoura geoffroyi (Chiroptera: Phyllostomidae) en Ixtapan del Oro, Estado de Mexico. Acta Zoologica Mexicana (n.s) 25(1):161-175.

Carrasco F.M. 2011. Diversidad y distribucion de especies de quiropteros en relictos de bosque de la provincia de Chanchamayo, Junin. Tesis de Magister Scientiae en Conservacion de Recursos Forestales. Universidad Agraria La Molina. Lima, Peru. 99 pp.

Castro-Luna A. & J. Galindo-Gonzalez. 2012. Seed dispersal by Phyllostomid bats in two contrasting vegetation types in a Mesoamerican reserve. Acta Chiropterologica 14(1):133-142. https://doi. org/10.3161/150811012X654349

Clare E.L., B.R. Barber, B.W. Sweeney, et al. 2011. Eating local: influences of habitat on the diet of little brown bats (Myotis lucifugus). Molecular Ecology 20: 1772-1780. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2011.05040.x

Cornejo F. & J. Janovec. 2010. Seed of Amazonian plants. Princeton University Press. Princeton, NJ.

Cronquist A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, Nueva York.

Datzmann T., O. Von Helversen & F. Mayer 2010. Evolution of nectarivory in phyllostomid bats (Phyllostomidae Gray, 1825, Chiroptera: Mammalia). BMC Evolutionary Biology 10:165. https://doi.org/10.1186/14712148-10-165

Diaz M. L.F Aguirre, R.M. Barquez. 2011. Clave de identificacion de los murcielagos del cono sur de Sudamerica. Centro de Estudios en Biologia Teorica y Aplicada. Cochabamba, Bolivia. 94 pp.

Di Rienzo J.A., F. Casanoves, M.G. Balzarini, L. Gonzales M. Tablada, C.W Robledo. 2015. InfoStat version 2015. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Cordoba.

Erdtman G. 1986. Pollen morphology and plant taxonomy: Angiosperms (An introduction to Palynology). Vol. I. E. J. Brill, Leiden, The Netherlands.

Estrada-Villegas S., J. Perez-Torres & P.R. Stevenson. 2010. Ensamblaje de murcielagos en un bosque subandino colombiano y analisis sobre la dieta de algunas especies. Mastozoologia Neotropical 17(1):31-41.

Fauth J.E., J. Bernardo, M. Camara, et al. 1996. Simplifying the Jargon of Community Ecology: A Conceptual Approach. The American Naturalists 147(2):282-286. https://doi.org/10.1086/285850

Ferrarezzi H. & E.D.A. Gimenez. 1996. Systematic patterns and the evolution of feeding habits in Chiroptera (Archonta: Mammalia). Journal Comparative Biology 1:75-94.

Fleming T.H. 1986. Opportunism versus specialization: the evolution of feeding strategies in frugivorous bats. Pp: 105-118. En Frugivores and seed dispersal. Estrada A. & T.H. Fleming (eds). Junk Publishers. Dordrecht. Holanda. 392 p.

Fleming T.H. 1991. The relationship between body size, diet, and habitat use in frugivorous bats, genus Carollia (Phyllostomidae). Journal of Mammalogy 72(3):493501. https://doi.org/10.2307/1382132

Galan M., J.B Pons, O. Tournayre et al. 2017. Metabarcoding for the parallel identification of several hundred predators and their prey: application to bat species diet analysis. Molecular Ecology Resources 18(3):474-489. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12749

Geiselman C.K. 2010. Diet and reproduction of sympatric nectar-feeding bat species

(Chiroptera: Phyllostomidae) in French Guiana. Thesis Doctor of Philosophy. School of Arts and Sciences, Columbia University, United States.

Giannini N.P. 1999. Diet and Elevation by Sympatric Species of Sturnira in an Andean Rainforest. Journal of Mammalogy 80(4):1186-1195. https://doi. org/10.2307/1383169.

Giannini N.P. & E.V. Kalko. 2004. Trophic structure in a large assemblage of phyllostomid bats in Panama. Oikos 105:209-220. https://doi.org/10.111Vj. 0030-1299.2004.12690.x

Goncalves da Silva A.G., O. Gaona & R.A. Medellin. 2008. Diet and trophic structure in a community of fruit-eating bats in Lacandon forest, Mexico. Journal of Mammalogy 89(1):43-49. https://doi.org/10.1644/06MAMM-A-300.1

Gonsalves L., B Bicknell1, B. Law, et al. 2013. Mosquito Consumption by Insectivorous Bats: Does Size Matter?. ONE 8(10): e77183. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0077183

Gonzalez-Castaneda N., G. Cornejo-Tenorio & G. Ibarra-Manriquez. 2010. El genero Ficus (Moraceae) en la provincia biogeografica de la Depresion del Balsas, Mexico. Boletin de la Sociedad Botanica de Mexico 87: 105124. http://dx.doi.org/10.17129/botsci.318

Gorchov D.L., F. Cornejo, C.F. Ascorra & M. Jaramillo. 1995. Dietary overlap between frugivorous birds and bats in the Peruvian Amazon. Oikos 74:235-250. http://dx.doi. org/10.2307/3545653

Hammer O., D.A.T. Harper & P.D. Ryan. 2001. Past: Paleontologica Statistics software package for education and data analysis. Paleontologia Electronica 4: 9p. <http:// palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm>. Acceso 05/12/2015.

Hayward C.E. 2013. DNA barcoding expands dietary identification and reveals dietary similarity in Jamaican frugivorous bats. Thesis for the degree in Master of Science. University of Western Ontario.

Heer K., E K.V. Kalko, L. Albrecht, et al. 2015. Spatial scales of genetic structure in free-standing and strangler figs (Ficus, Moraceae) inhabiting neotropical forests. Neotropical Forests PLoS ONE 10(7): e0133581. https:// doi.org/10.1371/journal.pone.0133581

Holdridge L.R. 1967. Life zone ecology. Tropical Science Center, San Jose, Costa Rica.

Horn H.S. 1966. Mesurement of "overlap" in comparative ecological studies. The American Naturalist 100(914):419-424

Howell D.J. & D. Burch. 1974. Food habits of somne Costa Rican bats. Revista de Biologia Tropical 21(2): 281-294. DOI: https://doi.org/10.15517/rbt.v21i2.27282

Klingbeil B.T. & M.R. Willig. 2009. Guild-specific responses of bats to landscape composition and configuration in fragmented Amazonian rainforest. Journal of Applied Ecology 46: 203-213. http://dx.doi.org/10.1111/ j.1365-2664.2008.01594.x

Krebs C.J. 1998. Ecological methodology. Second edition. Addison Wesley Press. USA.

Kunz T.H, E. Braun De Torrez, D. Bauer, T. Lobova & T.H. Fleming. 2011. Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences 1223:1-38. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2011.06004.x

La Torre-Cuadros M.A., S. Herrando-Perez & K.R. Young 2007. Diversity and structural patterns for tropical montane and premontane forest of central Peru, with an assessment of the use of higher-taxon surrogacy. Biodiversity and Conservation 16:2965-2988. https:// doi.org/10.1007/s10531-007-9155-9

Linares E.L. & E.A. Moreno-Mosquera 2010. Morfologia de los frutiolos de Cecropia (Cecropiaceae) del pacifico colombiano y su valor taxonomico en el estudio de dietas de murcielagos. Caldasia 32(2):275-287.

Lindner A. & W. Morawetz. 2006. Seed dispersal by frugivorous bats on landslides in a montane rain forest in southern Ecuador. Chiroptera Neotropical 12(1):232-237.

Loayza A.P., R.S. Rios & D.M. Larrea-Alcazar. 2006. Disponibilidad de recurso y dieta de murcielagos frugivoros en la Estacion Biologica Tunquini, Bolivia. Ecologia en Bolivia 41(1):7-23.

Lobova T.A., C.K. Geiselman & C.K. Mori 2009. Seed dispersal by bats in the Neotropics. The New York Botanical Garden Press. New York.

Machado M.C. 2002. Metabolismo, dieta y patron reproductivo de dos especies de murcielagos insectivoros del genero Myotis en los Andes Venezolanos. Tesis para optar al titulo de Magister Scientae en Ecologia Tropical. Facultad de Ciencias, Instituto de Ciencias Ambientales y Ecologicas, Universidad de los Andes, Merida, Venezuela.

Maguina R., J. Amanzo & L. Huaman 2012. Dieta de murcielagos filostomidos del valle de Kosnipata, San Pedro, Cusco --Peru. Revista peruana de biologia 19(2):159-166. http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v19i2.835

McGavin G.C. 2002. Insects: Spiders and others terrestrial arthropods. Editoral Consultant Louis N. Sorkin. American Museum of Natural History, New York.

Mello M.A.R, G.M. Schittini, P. Selig & H.G. Bergallo. 2004. Seasonal variation in the diet of the bat Carollia perspicillata (Chiroptera: Phyllostomidae) in an Atlantic Forest area in southeastern Brazil. Mammalia 68(1):49-55. https://doi.org/10.1515/mamm.2004.006

Mello M.A.R, E.K.V Kalko & W.R Silva. 2008. Diet and abundance of the bat Sturnira lilium (Chiroptera] in a Brazilian montane Atlantic forest. Journal of Mammalogy 89(2):485-492. https://doi.org/10.1644/06-MAMMA-411R.1

Mena J.L. 2010. Respuestas de los murcielagos a la fragmentacion del bosque en Pozuzo, Peru. Revista Peruana de Biologia 17 (3):277-284. http://dx.doi. org/10.15381/rpb.v17i3.2

Muchhala N. & P. Jarrin-V. 2002. Flower visitation by bats in Cloud Forests of western Ecuador. Biotropica 34(3):387 395. https://doi.org/10.111Vj.1744-7429.2002. tb00552.x

Novoa S., R. Cadenillas & V. Pacheco. 2011. Dispersion de semillas por murcielagos frugivoros en bosques del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Peru. Mastozoologia Neotropical 18(1):81-93.

Patterson B.D, M.R. Willig & R.D. Stevens. 2003. Trophic strategies, niche portioning, and patterns of ecology organization, in: Bat ecology. Chapter 12 (T. H. Kunz & M. B. Fenton, eds.). The University of Chicago. Pp. 536-568.

Pacheco V. & S. Solari. 1997. Manual de los murcielagos peruanos con enfasis en las especies hematofagas. Lima Peru. MHN, UNMSM. Pp 70.

Rios-Blanco M.C. & J. Perez-Torres. 2015. Dieta de las especies dominantes del ensamblaje de murcielagos frugivoros en un bosque seco tropical (Colombia). Mastozoologia Neotropical 22(1):103-111.

Rolfe A.K., A. Kurta & D.L. Clemans. 2014. Species-level analysis of diets of two mormoopid bats from Puerto Rico. Journal of Mammalogy 95(3):587-596. https://doi. org/10.1644/13-MAMM-A-190

Sazima M., S. Buzato & I. Sazima 1999. Bat-pollinated flower assemblages and bat visitors at two Atlantic Forest sites in Brazil. Annals of Botany 83:705-712. https://doi. org/10.1006/anbo.1999.0876

Simmons N. & R. Voss 1998. The Mammals of Paracou, French Guiana: a Neotropical lowland rainforest fauna, Part 1. Bat. Bulletin of the American Museum of Natural History 237. Pp 219. http://digitallibrary.amnh.org/ handle/2246/1634

Simmons N.B. & J.H. Geisler 1998. Phylogenetic relationships of Icaronycteris, Archaeonycteris, Hassianycteris and Palaeochiropteryx to extant bat lineages, with comments on the evolution of echolocation and foraging strategies in Microchiroptera. Bulletin American Museum of Natural History. 235. http://digitallibrary. amnh.org/handle/2246/1629

Soriano P.J. 2000. Estructura funcional de las comunidades de murcielagos en selvas humedas tropicales y selvas nubladas andinas. Ecotropicos 13(1):1-20.

Suarez-Castro A.F. & O.L. Montenegro 2015. Consumo de plantas pioneras por murcielagos frugivoros en una localidad de la Orinoquia colombiana. Mastozoologia Neotropical 22(1):125-139.

Tirira D. 2007. Guia de campo de los mamiferos del Ecuador. Ediciones Murcielago Blanco. Publicacion especial sobe los mamiferos del Ecuador 6. Quito.

Tschapka M. & S. Dressler 2002. Chiropterophily: On bat-flowers and flower bats. Curtis's Botanical Magazine 19:114-125. https://doi.org/10.1111/1467-8748.00340

Tschapka M., T.P. Gonzalez-Terrazas, M. Knornschild. 2015. Nectar uptake in bats using a pumping-tongue mechanism. Science Advances 1:1-5. https:// doi.org/10.1126/sciadv.1500525

Wetterer A.L., M.V. Rockman & N.B. Simmons. 2000. Phylogeny of Phyllostomid bats (Mammalia: Chiroptera]: data from diverse morphological systems, sex chromosomes, and restriction sites. Bulletin of the American Museum of Natural History 248: 1-200. http://hdl. handle.net/2246/1595

Whitaker J.O Jr. 1988. Food habits analysis of insectivorous bats. Pp 171-189, in: Ecological and behavioral methods for the study of bats (TH Kunz, ed.). Smithsonian Intitution Press. Washington, D.C.

Willig M.R., G.R. Camilo & S.J. Noble. 1993. Dietary overlap in frugivorous and insectivorous bats from edaphic cerrado habitats of Brazil. Journal of Mammalogy 74(1):117-128. https://doi.org/10.2307/1381910

York H.A. & S.A. Billings. 2009. Stable-isotope analysis of diets of short-tailed fruit bats (Chiroptera: Phyllostomidae: Carollia). Journal of Mammalogy, 90: 1469-1477. https://doi.org/10.1644/08-MAMM-A-382R.1

Zortea M. 2003. Reproductive patterns and feeding habits of three nectarivorous bats (Phyllostomidae: Glossophaginae) from the Brazilian Cerrado. Brazilian Journal Biology 63(1):159-168. http://dx.doi.org/10.1590/ S1519-69842003000100020

Material complementario:

Apendice 1. Ocurrencia de eventos de las morfoespecies consumidas por los murcielagos del Santuario Nacional Pampa Hermosa.

Apendice 2. Valores de sobreposicion de nicho Morisita-Horn para los murcielagos del Santuario Nacional Pampa Hermosa.

Agradecimientos:

Agradecemos a la jefatura del Santuario Nacional Pampa Hermosa, a la Ing. Anamelva Zambrano y a la Direccion General de Flora y Fauna Silvestre del Ministerio de Agricultura y Riego por facilitarnos los permisos de investigacion. A Adela Aguilar, David Aybar, Alexis Larico, Anthony Almeyda, Jose Alvarez, Jaime Pacheco, Klauss Cervantes, Melisa Del Alcazar, Angie Uturunco y Ursula Cernaque, que apoyaron en el trabajo de campo, ademas a Fernando Aguilar por su colaboracion como guia local. A Elena Vivar y Sandra Velazco por la revision del manuscrito. Proyecto financiado por el Consejo Superior de Investigaciones de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Nuestro agradecimiento tambien a Idea Wild por la donacion de equipos.

Rol de los autores:

EA identifico las muestras, realizo los analisis, la interpretacion de datos y se encargo de la redaccion del articulo. EA y VP disenaron el estudio y realizaron el trabajo de campo. VP contribuyo con el manuscrito.

Conflicto de intereses:

Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Fuentes de financiamiento:

Financiado por el Consejo Superior de Investigaciones de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, proyectos No 111001031, 121001061.

Idea Wild por la donacion de equipos.

Aspectos eticos / legales:

Permisos de investigacion, No02-2011 SERNANP-DGANP-J/SNPH y No0272-2012-AG- DGFFS-DGEFFS

Edith Arias * (1,2), Victor Pacheco (1,3)

(1.) Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Apartado 14-0434, Lima-14, Peru.

(2.) Universidad Catolica Sedes Sapientiae, Lima, Peru

(3.) Instituto de Ciencias Biologicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Peru.

Presentado: 31/07/2018

Aceptado: 11/05/2019

Publicado online: 06/07/2019

Correspondencia:

* Autor para correspondencia

Edith Arias: edithariasarone@gmail.com

Victor Pacheco: vpachecot@unmsm.edu.pe

Otros datos de los autores / biografia:

ORCID Edith Arias: 0000-0002-2011-6284

ORCID Victor Pacheco: 0000-0002-1005-135X

Leyenda: Figura 1. Porcentaje de ocurrencia de las familias de plantas consumidas por los frugivoros nomades, frugivoros sedentarios y nectarivoros del SNPH. Otras familias estan representadas por Annonaceae, Araceae, Asteraceae, Bombacaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Clusiaceae, Cyclanthaceae, Euphorbiaceae, Flaucortiaceae, Malvaceae, Malvaceae, Proteaceae, Urticaceae y las morfoespecies "indeterminadas".

Leyenda: Figura 2. Porcentaje de ocurrencia de los ordenes de artropodos consumidos por los murcielagos insectivoros recolectores e insectivoros aereos del SNPH.

Leyenda: Figura 3. Analisis de componentes principales para los componentes 1 y 2 del analisis de dieta de los murcielagos del SNPH. Se observa que C. brevicauda separo su dieta de los demas murcielagos por el consumo de Piperaceae, principalmente. Las dietas de Anoura spp. fueron separadas por el consumo de polen. Los ejes muestran en parentesis el porcentaje de variacion para cada componente. Los circulos representan a los murcielagos analizados; Carollia brevicauda (C. bre), C. perspicillata (C. per), Sturnira lilium (S. lil), S. magna (S. mag), Platyrrhinus infuscus (P. inf), P. masu (P. mas), Vampyressa melissa (V. mel), Anoura peruana (A. per), A. cultrata (A. cul), Myotis riparius (M. rip), M. keaysi (M. kea), Lophostoma silvicolum (L. sil), los triangulos representan los recursos consumidos. Bomb: Bombacaceae, Arac: Araceae, Anno: Annonaceae, Aste: Asteraceae, Brom: Bromeliaceae, Cact: Cactaceae, Clusi: Clusiaceae, Cecr: Cecropiaceae, Cycl: Cyclanthaceae, Euph: Euphorbiaceae, Faba: Fabaceae, Flac: Flaucortiaceae, Malv: Malvaceae, Marc: Marcgraviaceae, Mela: Melastomataceae, Mora: Moraceae, Pipe: Piperaceae, Prot: Proteaceae, Sola: Solanaceae, Rubi: Rubiaceae, Aran: Aranea, Cole: Coleoptera, Lepi: Lepidoptera. Derma: Dermaptera, Dipt: Diptera, Ephe: Ephemeroptera, Hemi: Hemiptera, Hyme: Hymenoptera y Orth: Orthoptera.

Leyenda: Figura 4. Analisis de componentes principales para los componentes 1 y 3 del analisis de dieta de los murcielagos del SNPH. Se observa que V. melissa, P. infuscus, P. masu se encuentran agrupados por el consumo de Moraceae, Myotis spp., se separo de los demas murcielagos por el consumo de artropodos, S. lilium se separo de C. brevicauda por el consumo de Solanaceae, siendo este recurso consumido por Carollia spp., S. magna, y Platyrrhinus spp. Los circulos representan a los murcielagos analizados, los triangulos representan los recursos consumidos, se citan los acronimos en la figura 3.

Leyenda: Figura 5. Dendrograma resultante del analisis de cluster utilizando el indice de Morisita-Horn (1966) de los murcielagos del SNPH. Se tomo en cuenta los murcielagos en los que se determino las morfoespecies de sus dietas. A. aeq: Anoura aequatoris, A. cul: A. cultrata, A. per: A. peruana, A. cau: A. caudifer, A. gla: Artibeus glaucus, A. pla: A. planirostris, C. brev: Carollia brevicauda, C. per: C. perspicillata, C. sal: Chiroderma salvini, E. har: Enchisthenes hartii, G. sor: Glossophaga soricina, H. vel: Histiotus velatus, L. han: Lonchophylla handleyi, L. sil: Lophostoma silvicolum, G. koe: Gardnerycteris koepckeae, M. mac: Mesophylla macconnelli, M. kea: Myotis keaysi, M. rip: M. riparius, M. nig: M. nigricans, M. meg: Micronycteris megalotis, M. min: M. minuta, M. mol: Molossus molossus, P. mas: Platyrrhinus masu, P. inf: P. infuscus, P. inc: P. incarum, P. has: Phyllostomus hastatus, S. lil: Sturnira lilium, S. ery: S. erythromos, S. opo: S. oporaphilum, S. mag: S. magna, U. bil: Uroderma bilobatum, V. mel: Vampyressa melissa.
Tabla 1. Numero total de fecas y geles, total de ocurrencia de eventos
de cada item (%), grupos funcionales y valores de amplitud de nicho
alimentario de Levins (Ba) para el ensamblaje de murcielagos del SNPH.
En las especies con un asterisco (*) solo se encontro una morfoespecie
con un solo evento de ocurrencia. En las especies Phylloderma stenops,
Sturnira oporaphilum Vampyrodes caraccioli y Eptesicus andinus, los
restos semillas y artropodos, respectivamente, fueron reconocidos como
items alimenticios, pero fueron irreconocibles como alguna
morfoespecie. FS: frugivoro sedentario, FN: frugivoro nomade, N:
nectarivoro, IA: insectivoro aereo, IR: insectivoro recolector.
Desmodus rotundus, murcielago hematofago, no se considero en el
analisis de dieta.

                                   No muestras
                                fecales y/o geles
Taxones

Familia Phyllostomidae
Subfamilia Glossophaginae
  Anoura aequatoris                     2
  Anoura caudifer                       4
  Anoura cultrata                      10
  Anoura peruana                       12
  Glossophaga soricina                  3
Subfamilia Lonchophyllinae
  Lonchophylla handleyi                 2
Subfamilia Phyllostominae
  Lophostoma silvicolum                 4
  Micronycteris megalotis               1
  Micronycteris minuta *                1
  Gardnerycteris koepckeae *            1
  Phylloderma stenops                   1
  Phyllostomus hastatus *               1
Subfamilia Carolliinae
Carollia brevicauda                    73
Carollia perspicillata                  8
Subfamilia Sternodermatinae
  Artibeus glaucus                      2
  Artibeus planirostris                 2
  Chiroderma salvini *                  1
  Enchisthenes hartii *                 1
  Mesophylla macconnelli *              1
Familia Phyllostomidae
  Platyrrhinus incarum *                1
  Platyrrhinus infuscus                 5
  Platyrrhinus masu                     5
  Uroderma bilobatum                    3
  Sturnira erythromos *                 1
  Sturnira lilium                      32
  Sturnira magna                        4
  Sturnira oporaphilum                  1
  Vampyressa melissa                   10
  Vampyrodes caraccioli                 1
Familia Vespertilionidae
  Eptesicus andinus                     1
  Histiotus velatus *                   1
  Myotis keaysi                         7
  Myotis nigricans                      1
  Myotis riparius                       9
Familia Molossidae
  Molossus molossus                     1

                                 Total de ocurrencia de eventos de
                                           cada item (%)
Taxones
                                 frutos       polen     artropodos

Familia Phyllostomidae
Subfamilia Glossophaginae
  Anoura aequatoris                --        5(100%)        --
  Anoura caudifer                  --        3(60%)       2(40%)
  Anoura cultrata                  --       15(78.9%)    4(21.1%)
  Anoura peruana                   --       27(84.4%)    5(15.6%)
  Glossophaga soricina             --        1(25%)       3(75%)
Subfamilia Lonchophyllinae
  Lonchophylla handleyi            --        3(75%)       1(25%)
Subfamilia Phyllostominae
  Lophostoma silvicolum            --          --        6(100%)
  Micronycteris megalotis          --          --        2(100%)
  Micronycteris minuta *           --          --        1(100%)
  Gardnerycteris koepckeae *       --          --        1(100%)
  Phylloderma stenops              --          --           --
  Phyllostomus hastatus *        1(100%)       --           --
Subfamilia Carolliinae
Carollia brevicauda             85(81.7%)      --       19(18.3%)
Carollia perspicillata           9(60%%)       --         6(40%)
Subfamilia Sternodermatinae
  Artibeus glaucus              3(100%)       --           --
  Artibeus planirostris         2(100%%)       --           --
  Chiroderma salvini *           1(100%)       --           --
  Enchisthenes hartii *          1(100%)       --           --
  Mesophylla macconnelli *       1(100%)       --           --
Familia Phyllostomidae
  Platyrrhinus incarum *         1(100%)       --           --
  Platyrrhinus infuscus          6(100%)       --           --
  Platyrrhinus masu              7(100%)       --           --
  Uroderma bilobatum             3(100%)       --           --
  Sturnira erythromos *          1(100%)       --           --
  Sturnira lilium               37(100%)       --           --
  Sturnira magna                 5(100%)       --           --
  Sturnira oporaphilum             --          --           --
  Vampyressa melissa            12(100%)       --           --
  Vampyrodes caraccioli            --          --           --
Familia Vespertilionidae
  Eptesicus andinus                --          --           --
  Histiotus velatus *              --          --        1(100%)
  Myotis keaysi                    --          --        18(100%)
  Myotis nigricans                 --          --        3(100%)
  Myotis riparius                  --          --        16(100%)
Familia Molossidae
  Molossus molossus                --          --        5(100%)

Taxones                         Grupo funcional    Ba

Familia Phyllostomidae
Subfamilia Glossophaginae
  Anoura aequatoris                    N          0.21
  Anoura caudifer                    N, IR        0.14
  Anoura cultrata                    N, IR        0.26
  Anoura peruana                     N, IR        0.22
  Glossophaga soricina               N, IR        0.07
Subfamilia Lonchophyllinae
  Lonchophylla handleyi              N, IR        0.11
Subfamilia Phyllostominae
  Lophostoma silvicolum               IR          0.13
  Micronycteris megalotis             IR          0.13
  Micronycteris minuta *              IR           --
  Gardnerycteris koepckeae *          IR           --
  Phylloderma stenops                 FS           --
  Phyllostomus hastatus *             FS           --
Subfamilia Carolliinae
Carollia brevicauda                 FS, IR        0.14
Carollia perspicillata              FS, IR        0.09
Subfamilia Sternodermatinae
  Artibeus glaucus                    FN          0.04
  Artibeus planirostris               FN          0.02
  Chiroderma salvini *                FN           --
  Enchisthenes hartii *               FN           --
  Mesophylla macconnelli *            FN           --
Familia Phyllostomidae
  Platyrrhinus incarum *              FN           --
  Platyrrhinus infuscus               FN          0.10
  Platyrrhinus masu                   FN          0.12
  Uroderma bilobatum                  FN          0.04
  Sturnira erythromos *               FS           --
  Sturnira lilium                     FS          0.11
  Sturnira magna                      FS          0.05
  Sturnira oporaphilum                FS           --
  Vampyressa melissa                  FN          0.10
  Vampyrodes caraccioli               FN           --
Familia Vespertilionidae
  Eptesicus andinus                   IA           --
  Histiotus velatus *                 IA           --
  Myotis keaysi                       IA          0.41
  Myotis nigricans                    IA          0.25
  Myotis riparius                     IA          0.25
Familia Molossidae
  Molossus molossus                   IA          0.5
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Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Arias, Edith; Pacheco, Victor
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Jul 1, 2019
Words:11296
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