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Detection of stool antigens of Echinococcus granulosus in dogs belonging to slaughterhouse workers and offal merchants in Metropolitan Lima/Deteccion de coproantigenos de Echinococcus granulosus en canes de trabajadores de camales y comercializadores de visceras en Lima metropolitana.

La equinococosis quistica (EQ) es una infeccion producida por Echinococcus granulosus (1). Los canes (hospederos definitivos) albergan la forma adulta del parasito y el ganado (hospedero intermediario), la forma larvaria denominada quiste hidatidico. El hombre esta expuesto a infectarse con huevos de E. granulosus al estar en contacto con un perro infectado o encontrarse en un ambiente contaminado (2), convirtiendolo en hospedero aberrante (1, 3). Una vez en el ser humano, el parasito es transportado por via linfatica y sanguinea hacia distintos organos donde formara quistes y causara la enfermedad llamada equinococosis quistica humana (EQH) (3). Esta infeccion es un problema de salud publica a nivel mundial y reviste especial importancia en regiones productoras de ovinos (4, 5), como gran parte de los paises de America del Sur (6).

La incidencia de EQH es mayor en zonas rurales endemicas de la sierra central de Peru (7). Sin embargo, en los ultimos anos, se ha notificado en zonas urbanas no endemicas la presencia de casos de EQH (8, 9), asi como de equinococosis canina (8, 10). Una de las tecnicas mas efectivas de diagnostico y tamizaje de E. granulosus en perros es la deteccion de coproantigenos mediante ELISA, ya que puede detectar la infeccion durante el periodo prepatente con sensibilidad y especificidad elevadas (92,6 y 86,4%, respectivamente) (3, 11-13).

La presencia de casos de EQH autoctona en zonas urbanas de Lima sugiere la presencia de un ciclo de transmision E. granulosus en la ciudad. Las mascotas de los trabajadores de centros de beneficio pueden representar una poblacion particularmente expuesta debido al desconocimiento de las causas y consecuencias de esta enfermedad (14, 15). Por tal razon, el objetivo de este estudio fue evaluar la presencia de E. granulosus en canes pertenecientes a matarifes y comercializadores de visceras de tres centros de beneficio en Lima Metropolitana utilizando la prueba de coproELISA para su diagnostico. Los centros de beneficio incluidos en el estudio son centros autorizados por el Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA) y, de acuerdo con lo establecido por el Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto (16), cuentan con un medico veterinario oficial o autorizado por el SENASA, que realiza labores de inspeccion y evaluacion de dichos centros y sus procesos.

MATERIALES Y METODOS

Los centros de beneficios que formaron parte del estudio fueron contactados a traves de sus representantes administrativos, quienes autorizaron el ingreso del grupo de estudio a los centros y la interaccion con sus trabajadores.

Se realizo un estudio observacional y transversal para estimar prevalencia de E. granulosus en muestras de heces de caninos pertenecientes a trabajadores de mataderos o comercializadores de visceras en la ciudad de Lima. El tamano de muestra para realizar el estudio se calculo mediante la formula de deteccion de la enfermedad utilizando las siguientes restricciones: nivel de confianza del 95% y prevalencia limite que se queria detectar de 5%. El tamano de la muestra calculado fue de 58 canes y el muestreo se realizo por conveniencia y agotamiento. Los animales incluidos en el estudio pertenecen a 18 matarifes y comercializadores de visceras de 3 centros de beneficio autorizados en la ciudad de Lima Metropolitana, donde se realiza el faenamiento de animales de abasto, que incluyen bovinos caprinos, ovinos y porcinos procedentes de la sierra central del pais. Los centros de beneficio se identificaron como A, B y C.

La recoleccion de muestras de heces fue realizada por cada dueno de los canes incluidos en el estudio. A cada participante se le entrego un kit de recoleccion de heces caninas previamente preparado, que incluia un envase de plastico de boca ancha, un par de guantes desechables, una cuchara de plastico desechable y bolsas de plastico. Cada participante recibio una breve explicacion sobre el contenido del kit y una demostracion sobre como recolectar heces de sus perros de forma adecuada. El dueno fue instruido, una vez con los guantes puestos, a recoger con ayuda de la cuchara de plastico aproximadamente 10 gramos de heces y colocarlos en el recipiente que contenia una suspension buffer para la preservacion de la muestra (25 mL PBS--1% formalina--0,3% Tween 20).

Los duenos que decidieron entregar muestras, recibieron, a guisa de incentivo por su participacion, una dosis de antiparasitario (Praziquantel 5 mg/kg y Pyrantel 15 mg/kg) para cada una de sus mascotas. Por otro lado, se recolecto informacion sobre conocimientos y practicas potencialmente asociadas con infecciones por E. granulosus en canes y de EQH en humanos. Estas encuestas se llevaron a cabo antes de las sesiones informativas (sobre EQH) para personas que mostraron interes en participar en el estudio.

Las muestras fecales recolectadas se prepararon siguiendo el metodo descrito por Morel, et al. (13). El sobrenadante obtenido del procesamiento de cada una de las muestras se separo y envio a la Catedra de Inmunologia de la Facultad de Quimica del Instituto de Higiene de la Universidad de la Republica (UDELAR) de Uruguay, para procesarlas con la tecnica ELISA sandwich para detectar coproantigenos especificos. Se empleo el kit diagnostico descrito previamente (13), que desarrollaron la Comision Nacional de Zoonosis de Uruguay y la Catedra de Inmunologia de la Facultad de Quimica de la UDELAR.

La presencia de al menos una muestra positiva indica que la infeccion por E. granulosus en esta poblacion se encontraria en la prevalencia limite fijada para el estudio. Se considero hogar positivo a todo aquel que tuviera al menos una mascota positiva a E. granulosus. Al encontrarse muestras positivas, se calculo su frecuencia y se evaluo su asociacion con las variables tipo de actividad del dueno (trabajador de camal o comerciante de visceras), lugar de procedencia (distrito), y costumbres de alimentacion de los perros (alimentar con visceras, coccion de las visceras). Los porcentajes se compararon con la prueba de Chi cuadrado.

El protocolo de investigacion fue verificado y aprobado por el Comite Institucional de Etica de la Universidad Peruana Cayetano Heredia. Todos los duenos de los perros participantes en el estudio dieron su consentimiento informado verbal. A todos ellos se les informo de la posibilidad de retirarse del estudio en cualquier momento. La identificacion de los participantes y los resultados obtenidos se mantuvieron en el anonimato y no se utilizaron identificadores de los materiales de estudio.

RESULTADOS

En el estudio participaron 18 (62,1%) trabajadores de un total de 29 que fueron sensibilizados al inicio del estudio. Del total de participantes, 11 (61,1%) eran matarifes y 7 (39,9%), comercializadores de visceras. De las 58 muestras colectadas, 8 (13,8%) fueron positivas a coproantigenos de E. granulosus. El numero de propietarios que tenian cuando menos un animal positivo fue 5 (27,8%). La distribucion de las muestras positivas segun el centro de beneficio y el tipo de actividad de sus propietarios aparece en el cuadro 1. No se encontro ninguna asociacion entre dichas variables y la presencia de casos positivos.

En el cuadro 2 se muestra la distribucion de los casos positivos considerando el hogar del propietario como unidad de observacion. Los casos de hogares positivos se distribuyeron segun el centro de beneficio donde trabajaba el propietario del can, el tipo de actividad que realizaba, el tiempo desarrollando la actividad, y el numero de animales que poseia. Solo se encontro una asociacion entre el numero de animales en el hogar y la presencia de hogares positivos (P < 0,05) y las familias que tenian mas de cuatro canes en casa fueron las que tenian mayor posibilidad de encontrar al menos un animal infectado con E. granulosus.

En total, 15 (83,3%) los participantes admitieron alimentar a sus mascotas con carne y visceras, aunque no indicaron de que especie, y solo 5 (27,8%) reconocieron que los alimentaban con carne o visceras crudas. Todos los hogares en los cuales se encontro al menos un animal positivo, reconocieron que los alimentaban con visceras. Por otro lado, 17 (94,4%) participantes no tenian conocimiento de las formas de contagio de la equinococosis.

DISCUSION

El presente estudio pone de manifiesto la presencia de canes positivos a E. granulosus entre las mascotas de trabajadores de centros de beneficio, lo cual confirma la presencia del hospedero definitivo de EQH en la zona urbana de Lima y en una poblacion especifica.

La presencia de E. granulosus en zona urbana ya se habia notificado con anterioridad. En un estudio se demostro la presencia de canes infectados en otras zonas urbanas de Chincha, ciudad localizada al sur de la capital (8). En otros dos estudios se estimo que 5,1% de los canes en la periferia de un camal en Lima (17) y 18% de los canes de 10 camales no autorizados en la misma ciudad serian hospederos definitivos del parasito (10). En otra investigacion se estimo que 7,9 % de casos de EQH en ninos fueron pacientes que, segun las pruebas epidemiologicas reunidas, nunca salieron de la zona urbana (9).

El alcance de este estudio no permite definir con certeza cual es la fuente de infeccion de las mascotas de los trabajadores. Sin embargo, dicha fuente podria estar asociada con la actividad de sus propietarios. Es probable que los animales tengan acceso a visceras infectadas obtenidas del centro de trabajo de los duenos. Por ello, se baraja la hipotesis segun la cual la probabilidad de que las mascotas de los trabajadores relacionados con centros de beneficio estuvieran infectadas por E. granulosus seria mayor.

Si bien el Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto establece en su Anexo No13 que la hidatidosis es una enfermedad de notificacion obligatoria, y que ademas es causa de condena parcial (visceras afectadas), esto no siempre es acatado por los trabajadores de los centros de beneficio (16). En su actividad es comun observar que durante el beneficio el quiste hidatidico se desecha en contenedores simples de basura, lo que constituye un incumplimiento de la indicacion de separar visceras con quistes y de incinerarlas posteriormente, como estipula el Articulo No 71 del Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto (16). Esta practica podria estar favoreciendo el uso de las visceras desechadas para la alimentacion de los canes, lo cual ya habia sido considerado por otros investigadores que sugireron que el manejo deficiente de visceras durante y despues del beneficio favoreceria el acceso de los canes a los quistes hidatidicos (14). No obstante, la disponibilidad de estos quistes no estaria limitada a los canes que ingresan o habitan en los camales, sino que los trabajadores de estos centros de beneficio estarian trasladando estas visceras a sus hogares para alimentar a sus mascotas.

Es posible que estos trabajadores opten por alimentar a sus mascotas con carne y visceras de desecho, porque ello representa una menor inversion economica en comparacion con el uso de alimentos equilibrados. Esto se haria mas evidente cuando el numero de mascotas que han de mantenerse es mayor, puesto que al requerir una mayor cantidad de alimento la inversion economica aumenta y ello obliga a los propietarios a buscar alternativas para disminuir gastos. El elevado numero de canes que conviven en un hogar representaria un factor de riesgo importante de la equinococosis canina.

En este estudio se observo que 80% de las familias que fueron positivas tenian 4 o mas canes, un hallazgo que concuerda con lo demostrado por otros investigadores en un estudio de casos y controles realizado con pacientes diagnosticados de EQH en el Departamento de Cirugia del Hospital Nacional Hipolito Unanue en Lima (18). Sin embargo, las personas no suelen reconocer que utilizan estos desechos del camal para alimentar a sus mascotas, porque conocen la prohibicion de extraer visceras del centro de beneficio. Esto pude explicar que en este estudio solo 27,7% de los entrevistados admitio alimentar con carne o visceras crudas a sus canes.

El peligro de exposicion a E. granulosus para las personas aumenta al permitir que sus mascotas defequen en sus casas (en el patio, el jardin o el bano) o en sus alrededores (parques, veredas y jardines exteriores). Como todos los casos positivos en este estudio son canes a los cuales se permite este tipo de comportamiento, las familias estarian constantemente expuestas a los huevos de E. granulosus.

Otra practica negativa que perpetua la infeccion por E. granulosus es la falta de desparasitacion periodica de las mascotas. Ninguno de los trabajadores entrevistados habia administrado antiparasitarios a sus mascotas en los ultimos seis meses. La desparasitacion periodica con farmacos antiparasitarios de amplio espectro es una practica preventiva que interrumpe el ciclo de transmision de esta zoonosis.

El desconocimiento del mecanismo de transmision de la equinococosis en los animales y en el hombre fue evidente entre los participantes del estudio. Solo 1 de los 18 participantes conocia que el can estaba involucrado en el ciclo de transmision. El desconocimiento de estos temas es un factor mas que influye en las practicas de alimentacion y en el manejo de las mascotas y favorece la transmision y la diseminacion de la hidatidosis. Por ello, si se tiene como objetivo la prevencion y el control de esta enfermedad, se debe de iniciar un programa de educacion sanitaria dirigido especialmente a las poblaciones mas vulnerables y en riesgo.

Por otro lado, para disenar programas de control efectivos, es necesario identificar de manera eficiente la presencia del parasito en hospederos definitivos. El diagnostico de E. granulosus ha sido un inconveniente en Peru, porque no se ha implantado una prueba de tamizaje rapida y sencilla.

En este estudio se empleo la tecnica de deteccion de coproantigeno ELISA desarrollada por la Catedra de Inmunologia de Facultad de Quimica de la Universidad de la Republica de Uruguay, que esta siendo validada para su uso en estudios epidemiologicos por el Ministerio de Salud de Peru (13). Esta prueba se considera la mejor opcion para el diagnostico de E. granulosus en poblaciones de canes, debido a que puede detectar coproantigenos, incluso durante el periodo de prepatencia, como se senalo anteriormente (11, 13). Asimismo, reduce los riesgos biologicos a que podrian estar expuestos el personal y el ambiente, pues no los expone directamente a huevos infecciosos como lo hacen las tecnicas de necropsia y purga con arecolina. Ademas, es una prueba relativamente economica en comparacion de otras como la PCR o el Western Blot, lo cual permite su uso masivo en grandes poblaciones de estudio (3, 12).

Considerando los resultados de este estudio y la importancia de esta zoonosis, es necesario actuar en el ciclo de transmision de la equinococosis quistica. Si bien es cierto que el ciclo no se reproduce a nivel urbano con la misma intensidad que en areas rurales, sus consecuencias sobre la salud de las personas pueden ser mayores por el estrecho contacto con las mascotas que tienen en ellas, especialmente en los ninos que viven en zonas urbanas (5). Por ello, es necesario que las autoridades adopten las medidas de control correspondientes para evitar que esta enfermedad siga propagandose. Es necesario tambien que se promueva y asegure el cumplimiento de las leyes viegentes, tales como la que regula el Regimen Juridico de Canes, que establece que "por razones de salud publica esta prohibido el ingreso, permanencia o tenencia de canes a establecimientos como camales o mataderos ..." y "Todo propietario y criador de canes, esta obligado a: no alimentarlos con desechos o productos contaminados o en descomposicion [...] y no permitir que hurguen en la basura" (19).

Estas medidas de control y prevencion deben interrumpir el ciclo de transmision en distintos puntos evitando que los canes ingieran visceras contaminadas; desparasitando a los canes en riesgo; controlando el beneficio de ganado y asegurando la eliminacion adecuada de los desechos; brindando educacion sanitaria a la poblacion expuesta a EQH, e incentivando el cambio de actitud y practicas, sobre todo en los ninos que, por sus habitos, costumbres y relacion con las mascotas, representan una poblacion particularmente vulnerable.

Dos de las principales limitaciones del estudio son la poca confianza que la poblacion de estudio tenia en el equipo de investigacion y el potencial sesgo de deseabilidad social. Estos factores afectaron el volumen de las muestras disponibles y de la informacion que se obtuvo, asi como a la poca disposicion a responder a las preguntas, incluso en el grupo de personas interesadas en participar en el. Sin embargo, permite demostrar la presencia de canes infectados con E. granulosus pertenecientes a matarifes y comercializadores de visceras, lo que subraya la importancia de realizar estudios epidemiologicos de esta enfermedad para conocer mas su dinamica e impacto en poblaciones especificas en riesgo.

Por ultimo, el estudio pone de manifiesto la presencia de canes positivos a coproantigenos de E. granulosus entre las mascotas caninas en la ciudad de Lima. Tener mas de cuatro canes por familia y alimentar a estas mascotas con visceras serian variables que favorecerian la infeccion por equinococosis canina.

Agradecimiento. Este estudio no hubiera sido posible sin la invaluable colaboracion y donacion de los kits de diagnostico por parte de la Catedra de Inmunologia de la Facultad de Quimica de la Universidad de la Republica en Uruguay. Los autores expresan un agradecimiento especial a M. V. Henry W. Hernandez Isla, de la Estrategia Sanitaria de Zoonosis del Instituto Nacional de Salud del Nino de Peru, por su importante contribucion al estudio.

Financiacion. El estudio se financio con fondos propios.

Conflictos de interes. Ninguno declarado por los autores.

Declaracion. Las opiniones expresadas por los autores son de su exclusiva responsabilidad y no reflejan necesariamente los criterios ni la politica de la Organizacion Panamericana de la Salud o de la RPSP/PAJPH.

REFERENCIAS

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(3.) World Health Organization, World Organization for Animal Health. WHO/ OIE manual on echinococcosis in humans and animals: a public health problem of global concern. Paris: WHO/OIE; 2001. Disponible en: http://whqlibdoc.who. int/publications/2001/929044522X.pdf Acceso el 14 de marzo de 2016.

(4.) McManus DP, Zhang W, Li J, Bartley PB. Echinococcosis. Lancet.18;362(9392): 1295-304.

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(7.) Moro PL, Bonifacio N, Gilman RH, Lopera L, Silva B, Takumoto R, et al. Field diagnosis of Echinococcus granulosus infection among intermediate and definitive hosts in an endemic focus of human cystic echinococcosis. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1999;93(6):611-5.

(8.) Moro PL, Lopera L, Cabrera M, Cabrera G, Silva B, Gilman RH, et al. Short report: endemic focus of cystic echinococcosis in a coastal city of Peru. Am J Trop Med Hyg. 2004;71(3):327-9.

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(10.) Reyes MM, Taramona CP, Saire-Mendoza M, Gavidia CM, Barron E, Boufana B, et al. Human and canine echinococcosis infection in informal, unlicensed abattoirs in Lima, Peru. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(4):e1462.

(11.) Lahmar S, Lahmar S, Boufana B, Bradshaw H, Craig PS. Screening for Echinococcus granulosus in dogs: Comparison between arecoline purgation, coproELISA and coproPCR with necropsy in pre-patent infections. Vet Parasitol. 2007;144(3-4):287-92.

(12.) World Organization for Animal Health. Manual of Diagnostic Tests and Vaccines for Terrestrial Animals 2014. Paris: OIE; 2014. Available from: http://www.oie.int/ international-standard-setting/terrestrialmanual/access-online/ Acceso el 26 de marzo de 2016.

(13.) Morel N, Lassabe G, Elola S, Bondad M, Herrera S, Mari C, et al. A monoclonal antibody-based copro-ELISA kit for canine echinococcosis to support the PAHO effort for hydatid disease control in South America. PLoS Negl Trop Dis. 2013;7(1): e1967.

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(15.) Cabrera R, Talavera E, Trillo-Altamirano M del P. Conocimientos, actitudes y practicas de los matarifes acerca de la hidatidosis/equinococosis en dos zonas urbanas del Departamento de Ica, Peru. An Fac Med. 2005;66(3):203-11.

(16.) Ministerio de Agricultura. Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto. Decreto Supremo, 1 de septiembre de 2013. Lima: Ministerio de Agricultura; 2013:60.

(17.) Faura D. Deteccion de ADN de Echinococcus granulosus en caninos criados en los alrededores de un camal de Lima. Lima: Universidad Peruana Cayetano Heredia; 2011.

(18.) Moro PL, Cavero Ca, Tambini M, Briceno Y, Jimenez R, Cabrera L. Identification of risk factors for cystic echinococcosis in a peri-urban population of Peru. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2008;102(1):75-8.

(19.) Ministerio de Agricultura. Ley que regula el Regimen Juridico de Canes. Decreto Supremo 27596, 21 de junio de 2002. Lima: Ministerio de Agricultura; 2002.

Manuscrito recibido el 20 de agosto de 2015. Aceptado para publicacion, tras revision, el 17 de febrero de 2016.

Veronika Merino, [1] Nestor Falcon, [1] Noelia Morel [2] y Gualberto Gonzalez [3]

Forma de citar Merino V, Falcon N, Morel N, Gonzalez G. Deteccion de coproantigenos de Echinococcus Granulosus en canes de trabajadores de camales y comercializadores de visceras en Lima metropolitana. Rev Panam Salud Publica. 2017;41:e10.

(1) Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima, Peru. La correspondencia se debe enviar a Veronika Merino. Correo electronico: veronika. merino@upch.pe

(2) Comision Nacional de Zoonosis, Ministerio de Salud Publica, Montevideo, Uruguay.

(3) Catedra de Inmunologia de la Facultad de Quimica, Instituto de Higiene, Universidad de la Republica, Montevideo, Uruguay.
TABLE 1. Clinical, demographic, and epidemiologic features of
enterovirus D68 (EV-D68) patients (n = 4), Caribbean region, October
2014-May 2015 (a)

Patient   Country of   Sex      Age        Date of
no.       origin                           diagnosis

1         Bermuda      Male     4 years    10/14/14

2         Bermuda      Female   2 years    10/17/14

3         Dominica     Male     4 months   11/20/14

4         Dominica     Female   8 months   12/3/14

Patient   Travel history (b)        Symptoms at admission
no.

1         United States (3 weeks)   Cough, low-grade fever,
                                    shortness of breath,
                                    wheezing

2         United States             Abdominal pain, cough,
          (2 weeks)                 difficulty of breathing,
                                    vomiting

3         -- (c)                    Cough, difficulty of
                                    feeding, fever,
                                    irritability, nasal
                                    flaring, rhinorrhea

4         Martinique                Difficulty of breathing,
          (3 weeks)                 irritability, nasal
                                    flaring

Patient   Lung X-ray findings         Underlying conditions
no.

1         Bilateral basal pneumonia   Reactive airway disease

2         No reported                 Reactive airway
          findings                    disease

3         Bilateral patchy            No
          infiltrates in the
          bases

4         Broncho-pneumonia           Intrauterine growth
                                      restriction
                                      Unspecified
                                      musculoskeletal
                                      disorder

Source: Prepared by the authors based on the study results.

(a) Based on available clinical, demographic, and epidemiologic data
obtained retrospectively from medical records.

(b) Countries/overseas regions visited and approximate time
between return from travel and hospitalization.

(c) Not applicable.

CUADRO 2. Distribucion de hogares con canes positivos a Echinococcus
granulosus segun el lugar de trabajo, el tipo y el tiempo de
actividad y la tenencia de canes del propietario. Lima, 2012

                                             Total de
Variable de estudio      Estrato de la        hogares
                            variable           (No.)

Centro de beneficio            A                 7
                               B                 7
                               C                 4
Tipo de actividad           Matarife            11
                      Comercio de visceras       7
Tiempo dedicado             < 5 anos             2
  a la actividad           5-10 anos             5
                            >10 anos             5
                          No contesto            6
Tenencia de canes            1 can               7
                           2-4 canes             6
                           > 4 canes             5

                                              Hogares positivos

Variable de estudio      Estrato de la
                            variable           No.         %

Centro de beneficio            A                3         42,9
                               B                1         14,3
                               C                1         25,0
Tipo de actividad           Matarife            4         36,4
                      Comercio de visceras      1         14,3
Tiempo dedicado             < 5 anos            0          0
  a la actividad           5-10 anos            4         80,0
                            >10 anos            1         20,0
                          No contesto           0          0
Tenencia de canes            1 can              0          0
                           2-4 canes            1         16,7
                           > 4 canes            4         80,0
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Title Annotation:Investigacion original
Author:Merino, Veronika; Falcon, Nestor; Morel, Noelia; Gonzalez, Gualberto
Publication:Revista Panamericana de Salud Publica
Date:Apr 1, 2017
Words:3991
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