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Descubriendo ancestros de los uredinales.

Resumen

Las especies de uredinales de los generos Uncol y Desmella, encontradas sobre helechos en el tropico bajo americano, exhiben caracteristicas morfologicas, de ciclo de vida y de relacion con sus hospederos, que pueden ser consideradas como ancestrales con respecto a otras especies que se desarrollan sobre helechos de las regiones templadas y que han sido consideradas hasta ahora como el punto de partida de los fenomenos evolutivos en el Orden Uredinales.

Palabras Claves: Helechos, Uredinales, ancestros, evolucion, neotropico.

Abstract

Uredinales species belonging to the genera Uncol and Desmella on ferns in the low American tropics, show characteristics in morphology, life cycles and relations with hosts, which are ancestral with respect to the species found in temperate climate and considered, up to now, as the starting point of phenomena related with evolution rust.

Key words: Ferns, Uredinales, ancestors, evolution, Neotropics.

Introduccion

Los estudios biologicos y sistematicos sobre especies del Orden Uredinales (hongos-royas), tienen gran valor cientifico dadas su abundancia y diversidad. Los uredinales forman el grupo natural mas grande entre los hongos, con alrededor de 6.000 especies agrupadas en 120 generos. Son los organismos fungosos que presentan el mayor rango de hospederos entre las familias de fanerogamas (ca. 200. Hennen & Buritica, 1980) a cuyas especies han seguido a todos los lugares y habitats del globo. Sus ciclos de vida son complejos y llegan a presentar hasta cinco estados esporicos, en igual numero de estructuras, todos ellos con distinta funcion biologica. Son parasitos, ecologicamente obligados, y algunas de sus especies, son criticas para la agricultura como patogenas con un alto poder epidemico y destructivo.

Entender los pasos evolutivos y las soluciones biologicas, que han logrado, para llegar a ser organismos con amplia diversidad morfologica y notable plasticidad adaptativa, para ajustarse a los cambios sufridos por sus hospederos y a los accidentes geologicos y geograficos o variantes ambientales, permite comprender uno de los grandes desarrollos biologicos de la naturaleza, mucho mas si se tiene en cuenta su caracter de parasitos obligados.

Sobre su origen y sus ancestros es mucho lo que se ha especulado, mediante un buen numero de argumentos, todos ellos, acordes con el grado de conocimiento y con el saber biologico de cada epoca. Como los uredinales han desempenado un papel protagonico en la historia de la agricultura, sobre ellos existen abundantes referencias, especialmente como organismos daninos a los cultivos. En los tiempos biblicos fueron consideradas como un castigo de Dios que buscaba purgar los pecados de los hombres (Orlob, 1964). Luego, en la epoca romana fueron considerados dentro de la teoria de las causas siderales ("la roya resultaba especialmente perjudicial durante el periodo de la luna llena, porque con su calor, al igual que el sol de dia, danaba las plantas durante la noche" Orlob, 1964). La primera ilustracion como organismos, de una roya (Phragmidium mucronatum (Persoon) Sehl.) se debe a Hooke y fue hecha en 1665. Los uredinales comenzaron a ser considerados hongos por la similaridad de sus esporangios con los de Lycoperdon, tanto que la roya del tallo del trigo fue colocada, inicialmente en este genero. Su caracter como grupo de hongos independiente y parasito fue establecido en 1767 por Targioni Tozzeti (Orlob, 1964). El primero en Colombia, en referirse a ellos fue Francisco Jose de Caldas, quien en 1803, cuando al mencionar el polvillo (roya negra del tallo) del trigo, lo definio como una ".....pequena planta parasita....". (Buritica, 1999). El punto de partida de la taxonomia de los Uredinales lo constituye el trabajo "Synopsis Methodica Fungorum" de Persoon, publicado en 1801.

En el siglo XIX se consolidaron las teorias biologicas predominantes en la actualidad, y en especial la sistematica de los organismos (exceptuando los virus); por mucho tiempo los hongos fueron considerados como un grupo de plantas inferiores carentes de clorofila; en el presente, han sido separados en un reino aparte. Los uredinales han sido ubicados junto con los hongos Basidiomycetes, un hecho al parecer incuestionable.

Sobre sus ancestros se han elaborado varias hipotesis. Savile (1955) plantea un origen comun con los Ascomycetes con base en una especie de Prototaphrina; Donk (1972), Leppik (1955) y Hennen & Buritica (1980), sugieren que varios generos de auriculariaceos (Jola Moller, Eocronartium Atkinson, Herpobasidium Lind y Platycarpa Couch) que crecen sobre musgos, no presentan diferencias morfologicas fundamentales con los uredinales (basidio fragmentado, ciclo de vida no expandido) y probablemente son sus parientes ancestrales. En los estudios sobre evolucion de los Basidiomycetes Oberwinkler (com. pers. 1997), argumenta que los Cryptomycocolax (levaduras con caracteristicas combinadas de ascomicetes y basidiomicetes) resultan esenciales para comprender su origen y evolucion; los uredinales han sido colocados en el mismo tronco con los septobasidiales y con un grupo de los ustilaginales (notese que es reconocida su heterogeneidad; los tilletiales se consideran como grupo aparte). Buritica (1995) sugiere que organismos protosimbiontes (plantas autotroficas y hongos heterotrofos) fueron pioneros en la colonizacion de la tierra; algunos heterotrofos en estrecha relacion con su autotrofo constituyeron la base para la evolucion de las algas y los hongos endofiticos y para el desarrollo del parasitismo obligado. Los uredinales tuvieron su origen como hongos heterotrofos endofiticos (endomyeofolia).

En este trabajo, con base en el analisis de los hospederos primitivos, el habitat, los ciclos de vida y la morfologia, se postulan algunas hipotesis sobre los ancestros de los uredinales y sobre los problemas biologicos que debieron resolver, para llegar a ser lo que son en la actualidad.

Hospedantes

Biologicamente se acepta que los estudios de los parasitos proporciona informacion sobre las relaciones evolutivas con sus hospederos. Con los animales han sido propuestas algunas "reglas": "la filogenia del parasito es un espejo de la de su hospedero", regla de Fahrenholz; "entre mas primitivo sea el hospedero, mas primitivos seran sus parasitos", regla de Szidat; o, "cuando un gran grupo taxonomico (ej. familia) de hospederos, formado por un amplio numero de especies, se compara con un equivalente taxonomico de pocos representantes, el grupo mayor tendra la mayor diversidad de parasitos", regla de Eichler (Hart, 1988). Entre los uredinales, Dietel en 1904, fue el primero en proponer que los taxones desarrollados en hospederos primitivos, son primitivos con respecto a los encontrados en hospederos mas avanzados. En relacion con los uredinales, Buritica en 1995, conceptua: "el hospedero hace parte integral del ambiente del patogeno y la edad del huesped marca la edad de la relacion .... (parasito--hospedero)". Bajo este punto de vista, es obvio que los uredinales que se desarrollan sobre helechos (o musgos?) deben ser primitivos en relacion con los encontrados en otros grupos de plantas. La coevolucion de los uredinales con sus hospederos no esta restringida a un unico grupo de plantas relacionadas; normalmente sigue el desarrollo y dispersion de helechos y plantas superiores (Leppik, 1973). El genero Uredinopsis Magnus ha sido considerado como el mas primitivo ("fosil viviente") (Savile, 1995); Leppik (1973) sugiere que las royas mas primitivas son aquellas que forman el telio en helechos y los aecios en Abies Mill. Al aceptar esta hipotesis habria que aceptar que el ciclo de vida mas complejo (completamente expandido) es primitivo (mas adelante se discute lo contrario).

Ando (1984) al revisar la filogenia de los generos de uredinales considerados como primitivos en la familia Pucciniastraceae (Uredinopsis Magnus, Milesina Magnus e Hyalopsora Magnus), con base en las nuevas hipotesis filogeneticas de los Filices determina que Uredinopsis Magnus no es el mas primitivo, habiendo sido precedido por Milesina Magnus. Hasta el presente no hay estudios filogeneticos que incluyan los generos y especies de uredinales que crecen sobre helechos frecuentes en las regiones tropicales y el punto de partida de la filogenia tiene como base a los uredinales encontrados en las zonas templadas, donde la flora uredinologica esta mejor conocida.

Las relaciones de los uredinales que se desarrollan sobre helechos en Colombia se presentan en la Tabla 1. La organizacion descendente de familias, subfamilias y generos, sigue el orden filogenetico consignado en el trabajo sobre helechos y plantas afines en Colombia de Murillo-Pulido & Harker-Useche (1990).

El rango de hospedantes de los generos de uredinales que se desarrollan sobre las distintas familias y generos de helechos, muestra que los de origen tropical (Uncol Buritica & Rodriguez y Desmella Sydow) abarcan mayor numero de generos que los que tienen distribucion geografica correspondiente, principalmente, a las regiones templadas. El habitat de los generos de origen e influencia de clima templado, solo se encuentra en las regiones tropicales en zonas altas, tal y como ha sido demostrado para otros generos de uredinales (Buritica, en prensa).

La flora de los filices y sus relacionados es mucho mas abundante en el tropico. Tatuno, en 1972 (citado por Ando, 1984), al estudiar la composicion cromosomica de varios helechos, sugiere que la familia Polypodiaceae (n= 12) es ancestral con respecto a las familias Osmundaceae (n= 11) y Pteridaceae (n= 10). Al confrontar esta hipotesis con la presencia de los generos de uredinales que crecen sobre ellas (tabla 1), parece evidente que Uncol Buritica & Rodriguez y Desmella Sydow, tipicos de helechos tropicales, son ancestrales con respecto a los generos correspondientes a las regiones templadas (Uredinopsis Magnus, Milesina Magnus y Hyalopsora Magnus). La representacion de especies en la familia Polypodiaceae es mucho mas grande y diversa en el tropico, la familia Osmundaceae se encuentra restringida a habitats especificos y localizados.

Del analisis planteado merece ser destacada la ubicadon taxonomica actual del genero Desmella Sydow y de la especie Puccinia lygodii Arthur, dentro de la familia Pucciniaceae; pues, parece necesario un estudio mas critico para determinar la afinidad Uncol Buritica & Rodriguez / Desmella Sydow y Puccinia lygodii Arthur / Desmella Sydow.

Recientemente, Hennen (1997) ha registrado ejemplares de Uredo vetus Hennen sobre Selaginella sp. (Division Lycophyta) en material proveniente de la China subtropical. De la morfologia descrita es muy poco lo que se puede inferir, pero, la edad del hospedero (Periodo Devoniano) permite sospechar una relacion ancestral, que confirma el hecho que todavia falta mucho por descubrir sobre los origenes de los uredinales y de sus parientes ancestrales, probablemente, en plantas mucho mas primitivas que los helechos. Las evidencias apuntan a que es importante reconsiderar algunos de los generos de phragmobasidiomycetos que crecen sobre musgos, como uredinales ancestrales (Hennen & Buritica, 1980)

Habitat

Los uredinales han evolucionado con sus plantas hospederas y, asi han llegado a todos los lugares donde ellas crecen. Para seguirlas a las zonas extremas del artico o la antartida, han reducido su ciclo de vida, para ajustarse a los pocos dias disponibles que el hospedero y el clima les proporcionan. En las regiones de clima templado y con estaciones, mecanismos tales como la expansion del ciclo de vida, el heteroicismo, el reposo en teliosporos protegidos por una gruesa pared o en un micelio sistemico, les ha permitido contar con mas tiempo para la reproduccion y sobrevivir en las condiciones climaticas extremas de los inviernos y de escasez de hospederos. Todos estos mecanismos, altamente eficientes, son derivados (antes que ancestrales) como adaptaciones tangibles al clima. Savile (1980) al aceptar como ancestral el genero Uredinopsis trata de derivar toda una serie de caracteristicas morfologicas y de ciclos de vida a partir de el.

Los uredinales tropicales que han permanecido en tal condicion, solo siguen la linea coevolutiva con los microcambios de habito y morfologia de sus hospederos. Ancestros autoesteriles, con ciclos de vida no expandidos, salida a traves de los estomas, autoicismo, germinacion del teliosporo sin periodo de reposo, ausencia de paredes gruesas y alta especificidad del hospedero, son algunas de las caracteristicas que muestran la base suficientemente amplia, para derivar de ella las caracteristicas de las demas en los otros ambientes. En el proceso de seguir al hospedero hacia las alturas de las montanas de los Andes sudamericanos, son evidentes los cambios sugeridos, tal y como ha sido postulado por Buritica (en prensa). Los ambientes neotropicales y pantropicales parecen ser, entonces, el punto de partida, para los uredinales modernos y es alli donde se encuentran evidencias de las caracteristicas ancestrales.

De acuerdo con Florin (citado por Leppik, 1973) las coniferas tuvieron su origen en regiones subtropicales y climas calidos; sus fosiles mas primitivos se han encontrado en la epoca tardia del Carbonifero y del Permico temprano; para la constitucion de los supercontinentes de Laurasia (Norte) y Gondwanalandia (Sur), las coniferas se encontraban bien establecidas y sus familias estaban diferenciadas. El origen tropical de los helechos es una hecho indudable y su migracion hacia los climas templados, parece haber ocurrido al tiempo con las coniferas y con ellos la de los Uredinales, que al llegar a un clima inhospito y con estaciones marcadas, expandieron su ciclo de vida y lo dividieron en fases, para dar origen al heteroicismo, tomando las coniferas para establecer su estado aecidico (coincidencia de hospederos). Los uredinales con estructuras teliosporicas sobre las coniferas, tipo Mikronegeria Dietel (familia Micronegeriaceae Cummins & Hiratsuka), presentan caracteristicas morfologicas ancestrales y su relacion es anterior a los estados aecidicos provenientes de uredinales con teliosporos sobre los helechos. Ademas, son mas afines con los uredinales de clima tropical tipo Chaconiaceae Cummins & Hiratsuka. "Presumiblemente las royas ancestrales vivieron en los tropicos, difiriendo poco de los basidiomicetes ancestrales" (Leppik, 1973).

Los uredinales, tipicamente tropicales, que crecen sobre helechos (Uncol y Desmella) al no sufrir una gran presion ambiental, se han limitado a mantenerse a su hospedero bajo una relacion de estrecha coevolucion; su morfologia sigue siendo simple; sus ciclos de vida son del tipo no expandido y se cumplen en un solo hospedero (autoico). Es decir, se ajustan mucho mejor a la expectativa de ser los ancestrales.

Morfologia

Los uredinales se caracterizan por tener un epibasidio fragmentado (fragmobasidio), en el cual se originan las basidiosporas uninucleadas. El estado anterior o de hipobasidio, mejor conocido como estado teliosporico, es considerado el estado perfecto y en el se fundamenta la taxonomia. Dependiendo de la especie, la fusion nuclear y la posterior meyosis, se realizan en alguna de estas dos estructuras que, fundamentalmente, son continuas y solo se encuentran desfasadas por periodos de reposo presentes en el hipobasidio y en algunas especies y habitat. Especialmente en uredinales de zonas templadas o tropicales con estaciones que contrastan.

Durante el proceso evolutivo, los uredinales han dado lugar a otros estados esporicos y a nuevas estructuras. Aparecieron los organos sexuales conocidos como espermogonios (hifas receptivas y espermacios) asi como los estados esporicos relacionados con ellos para la dispersion de los nuevos heterocariones (ecidicos); la perpetuacion de ellos se realiza en forma asexual en nuevas estructuras llamadas uredos (estados uredosporicos). Si, el estado de espermogonico y su consecuente aecio, se forman en un hospedero diferente del que mantiene el estado de telio, se tratara de un uredinal heteroico; si todo el ciclo se mantiene en un solo hospedero se tratara de una especie autoica.

La evolucion de las estructuras y de las esporas correspondientes, para cumplir mejor su funcion de perpetuacion de las especie y de adaptacion al ambiente, no ha sido totalmente paralela entre ellas. Se han caracterizado al menos doce tipos de espermogonios, siete tipos de aecio, alrededor de veinte tipos de uredo (si se sigue la norma de caracterizarlos taxonomicamente probablemente este numero sera superior) y alrededor de una docena de tipos de telios y teliosporos (sirven para caracterizar las familias y los generos). La presencia de las estructuras (O, I, II, III) en combinaciones particularizadas y de orden filogenetico y de otros factores morfologicos criticos (tipo de germinacion, poros en el telio, complejidad del telio, estructuras esteriles en el esporangio, etc.), conforman la base para la clasificacion de los 120 generos y las 16 familias reconocidas.

En los uredinales el progreso morfologico por especializacion y elaboracion de los teliosporos, se inicia con la especializacion de la punta de la hifa, tal y como ha sido sugerido por Buritica (1980). El fragmobasidio es terminal y en los organismos que crecen sobre musgos no se encuentra acompanado de un hipobasidio, o este es incipiente, pudiendo reconocerse solo por una pequena hinchazon. En los uredinales propiamente dichos, en el genero Uncol el teliosporo es simple y forma una sucesion de dos/tres esporas sencillas. En Uredinopsis la formacion de las esporas ocurre tambien en sucesion, pero el teliosporo aparece mucho mas elaborado, al presentar septos horizontales y verticales y pared gruesa. En Milesina aparece mas sencillo al presentar una sola celda.

Con respecto a la organizacion en un teliosoro, Uncol y Uredinopsis no lo forman como tal; en el primero la punta de la hifa protrude, a traves del estoma o a traves del pseudohimenio del uredosoro y en el segundo las esporas se hallan embebidas en el tejido del hospedero (medida interpretada como de proteccion al ambiente). En Milesina y Mikronegeria ya se encuentra definida la organizacion en un teliosoro identificable como tal.

Como ha sido propuesto por Buritica (1995), los uredinales, bien pudieron tener un ancestro con caracteristicas endofiticas, hipotesis sustentada por cuanto los fenomenos de produccion y exposicion de los esporangios (eciosporos, uredosporos y teliosporos) para facilitar la diseminacion de las basidiosporas o de ellos mismos, estan relacionados con la forma de "salir" del tejido del hospedero. En los uredinales tropicales, se encuentran generos que exponen sus esporangios al salir del hospedero por aberturas naturales, especialmente por los estomas. A partir de ellos, se origino el rasgado de la epidermis del hospedero, para formar soros radiales definidos, en generos mas avanzados evolutivamente. Evidencias al respecto se encuentran en las secuencias: Hemileia / Chaconiaceae\ Hennenia / Shaerophragmiaceae; Edythea / Pucciniaceae; Desmella / Pucciniaceae.

Ciclos de vida

En reciente publicacion Hennen & Buritica (1980), al analizar las rutas de la evolucion de los distintos ciclos de vida de los uredinales postularon como primitivo un tipo de ciclo de vida en el cual solo se forma el estado teliosporico (III) y a partir de el se derivan los demas tipos de ciclo de vida, pasando por el completamente expandido (O, I, II, III) y llegando a los distintos tipos de ciclo reducido (O, III; III). La hipotesis ha sido aceptada en la comunidad cientifica y tiene implicito el evento de que los organos sexuales (espermogonios con espermacios e hifas receptivas), los esporangios que llevan el resultado de los nuevos heterocariontes (Eciosporos) y los esporangios asexuales de reproduccion masiva (Uredosporos), se han formado de novo en la escalera ascendente de la evolucion. La perdida de ellos (O, I, II) tambien ha sido el resultado de la adaptacion.

El ciclo de vida no expandido con solo el estado III, es entonces el primitivo; aun cuando es especulativo, ya que no se ha demostrado, este, por lo encontrado actualmente ocurre en los musgos; le siguen los ciclos de vida en donde aparecen los espermogonios o los estados asexuales. Evento que ha sido demostrado en los generos tropicales Uncol y Desmella. Para este ultimo no se conocen estados distintos del III y el II. En Uredinopsis el ciclo de vida incluye O, I, II, III y dos hospederos: helechos y coniferas. Este tipo de ciclo de vida es muy elaborado y se considera, entonces, como derivado, antes que ancestral (Hennen & Buritica, 1980).

Las evidencias apuntan a que la expansion--reduccion del ciclo de vida, ha sido un evento evolutivo progresivo, para seguir la colonizacion de los distintos ambientes a los cuales han migrado sus hospederos, y paralelamente, con el mecanismo de expansion y el paso a autoicismo a heteroicismo, se ha ganado la conquista de nuevos hospederos (Hennen & Buritica, 1980) Buritica (en prensa) ha demostrado que los uredinales en el tropico colombiano han seguido a sus hospederos en la conquista de las alturas de los Andes y que uno de los mecanismos usados ha sido el de la reduccion del ciclo de vida.

Conclusiones

Los organismos que han establecido una relacion de dependencia alimenticia estrecha y obligada (mediante haustorios) y que cumplen totalmente su ciclo de vida en un hospedero, son llamados comunmente parasitos obligados, tal cual ocurre con los uredinales; en ellos la relacion con sus hospederos es tan antigua como la edad misma de formacion y origen del hospedero. La dependencia es y ha sido parte de la coevolucion entre los dos organismos. Suponer que los protouredinales establecieron relaciones con protoplantas y que coevolutivamente llegaron a la condicion actual, permite comprender de mejor forma la historia evolutiva de los dos organismos involucrados en la relacion.

Hennen & Buritica (1980) sugirieron cuatro mecanismos mediante los cuales los Uredinales siguieron a sus hospederos: 1--divergencia y radiacion con el hospedero; 2--brinco a nuevos hospederos; 3--expansion del ciclo de vida; 4--reduccion del ciclo de vida. El primer evento implica reconocer la coevolucion; el segundo, mas dificil de explicar, encuentra evidencias en la hipotesis de "memoria genetica" y la plasticidad parasitica; los otros dos eventos estan bien documentados. Suponer que un parasito con habitos alimenticios especializados llegue de "fuera" a colonizar de novo un nuevo hospedero, solo se explicaria por el reconocimiento e identificacion de la base genetica ya identificada en epocas previas. Ejemplos de la "memoria genetica" se han encontrado en uredinales que reconocen hospederos que han estado alejados geograficamente; Puccinia psidii Winter es tipicamente un uredinal del tropico americano y ha tomado, en Brasil, como hospedero especies de Eucaliptus introducidas de Australasia. Con respecto a la plasticidad parasitica, las basidiosporas la han exhibido al desarrollarse en hospederos alternantes, hecho que ha permitido a Leppik (1953) postular la hipotesis de la "escalera hologenetica".

El descubrimiento de nuevos hospederos ancestrales, el estudio y la mejor comprension del papel de las distintas estructuras y de los ciclos de vida, muestran lo estrecha y dependiente que ha sido la relacion entre los uredinales con sus hospederos y pone de presente lo poco que se ha explorado y recolectado en los centros de origen de estos organismos que probablemente apuntan a los tropicos.

Bibliografia

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Pablo Buritica C (1).

(1) I.A., Ph.D., Profesor Titular Universidad Nacional de Colombia, Medellin.
Tabla 1. Distribucion de las especies de Uredinales
sobre Filices colombianos *

                           Familias y Generos de Uredinales

                         Uncoleaceae      Pucciniastraceae

Familia, Subfamilias,       Uncol      Uredinopsis   Milesina
Generos de Filices

Schizaeaceae
    Lygodium
Gleicheniaceae
    Gleichenia
Cyatheaceae                   X
Polypodiaceae
  Dennstaedtioideae
    Dennstaedtia                                        X
    Hipolepis X
    Pteridium
Lyndsayoideae
    Lindsaea                                X
Davallioideae
    Nephrolepis                                         X
Pteridoideae
    Pteris
Gymnogrammoideae
    Adianthum
    Pityrogramma
Blechnoideae
    Blechum                                             X
Dryopteridoideae
    Theliptheris              X
    Polybotrya                X
Polypodiodeae
    Polypodium                X
Elaphoglossoideae
    Elaphoglossum

                         Familias y Generos
                            de Uredinales

                             Pucciniaceae

Familia, Subfamilias,    Desmella   Puccinia
Generos de Filices

Schizaeaceae
    Lygodium                           X
Gleicheniaceae
    Gleichenia              X
Cyatheaceae
Polypodiaceae
  Dennstaedtioideae
    Dennstaedtia            X
    Hipolepis X
    Pteridium               X
Lyndsayoideae
    Lindsaea
Davallioideae
    Nephrolepis             X       (Uredo)
Pteridoideae
    Pteris                  X
Gymnogrammoideae
    Adianthum               X
    Pityrogramma            X
Blechnoideae
    Blechum
Dryopteridoideae
    Theliptheris
    Polybotrya
Polypodiodeae
    Polypodium
Elaphoglossoideae
    Elaphoglossum                   (Uredo)

* Con base en material publicado y en especimenes
depositados en el herbario Buritica en Medellin.
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Title Annotation:Micologia
Author:Buritica C., Pablo
Publication:Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales
Date:Sep 1, 2001
Words:4350
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