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Densidad poblacional y estructura de talla del pepino de mar Holothuria (Halodeima) grisea (Aspidochirotida: Holothuriidae) en aguas someras del sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano.

Density population and size structure of the sea cucumber Holothuria (Halodeima) grisea (Aspidochirotida: Holothuriidae) in shallow waters south of the gulf of Morrosquillo, Colombian Caribbean.

Los holoturidos constituyen una de las cinco clases del filum de los equinodermos, se caracterizan por cumplir un papel importante en la mezcla de los sedimentos y el reciclaje de la materia organica en los ecosistemas marinos; estos invertebrados consumen el material organico presente en los sedimentos, ademas lo trituran y transforman en particulas mas finas que son devueltas a las capas superiores de los fondos marinos, permitiendo la penetracion del oxigeno, lo que los hace importantes en la determinacion de la estructura del habitat para otras especies (Uthicke, 2001).

En Colombia existe un vacio de informacion sobre la biologia y pesqueria de holoturidos, por lo tanto, hay un gran potencial para la investigacion en diversas areas relacionadas con estos invertebrados (Forero, Hernandez, & Martinez, 2013). Esto hace evidente la necesidad de elaborar mayores estudios al respecto, con el fin de tener una mejor apreciacion de la ecologia de este grupo (Quiros-Rodriguez, 2015). En general, los trabajos en holoturidos se han centrado en la realizacion de inventarios y notas taxonomicas, obviando aspectos poblacionales y reproductivos que son de suma importancia (Ortiz, 2006).

Holothuria (Halodeima) grisea Selenka, 1867, es un pepino de mar del orden Aspidochirotida, caracterizado por presentar un cuerpo subcilindrico que puede alcanzar 25 cm de largo aproximadamente (Hendler, Miller, Pawson, & Kierp, 1995). Esta especie habita en praderas de pastos marinos, pero se le puede encontrar en arrecifes y fondos blandos a menos de cinco metros de profundidad (Pawson, Pawson, & King, 2010). Aunque en Colombia no se habian realizados estudios con H. grisea, en las costas brasilenas, ha recibido cierto interes por sus altas abundancias destacandose los trabajos de Mendes, Marenzi, & Domenico (2006); Martins & Ventura (2013); De lima Bueno, Garcia, Di Domenico & Borges (2015) y Leite-Castro et al. (2016) quienes han estudiado aspectos poblacionales como la densidad, distribucion espacial y la periodicidad reproductiva.

H. grisea fue reportada por primera vez para el Caribe Colombiano por Alvarez & Ramon (1981), y pese a que no constituye en la actualidad un recurso comercial, se han registrado pescas ilegales en Santa Marta. En 2009, fueron confiscados 200 individuos (Benavides-Serrato, 2006). En el golfo de Morrosquillo los pescadores han manifestado que en la decada de los 90 se presento una extraccion excesiva e insostenible de estos organismos para fines comerciales por parte de empresas orientales, hasta el punto de reducir drasticamente sus poblaciones (E. A. Diaz, comunicacion personal, 12 de abril, 2014).

Actualmente, las poblaciones naturales de H. grisea, se encuentran sometidas a variaciones intensas en los intercambios fluviales y marinos que se han presentado en el golfo de Morrosquillo, principalmente en el sector sur, como consecuencia de la puesta en funcionamiento de la represa de URRA, aguas arriba del rio Sinu (Calle & Monroy, 2001). De igual forma, el cambio en la desembocadura de este afluente en la decada de los 40, ha provocado una salinizacion de la bahia de Cispata, lo que ha incidido drasticamente en la biota del lugar (Sanchez-Paez, Ulloa-Delgado, Tavera-Escobar, & Gil-Torres, 2005), lo que puede tener cierta influencia acentuada en la estructura poblacional de esta especie, puesto que al ser un holoturido, puede presentar caracteristicas intrinsecas como movilidad limitada, madurez tardia, reproduccion denso-dependiente, preferencias de habitat e indices bajos de reclutamiento, lo cual los hacen organismos extremadamente sensibles a las modificaciones ambientales (Uthicke & Conand, 2005). Debido a la importancia ecologica y el potencial economico que presentan estos organismos, se estimo la densidad poblacional y estructura de talla del pepino de mar H. grisea en aguas someras al sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano. Esta informacion constituye un marco de referencia para proponer medidas de conservacion de esta especie y asi mitigar los efectos negativos que puedan producirse por una posible explotacion a futuro en el area de estudio.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: Este trabajo se realizo en el sector sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano, para ello, se realizaron visitas mensuales en tres sectores desde abril hasta noviembre de 2015 (Cuadro 1), con el fin de estudiar la posible variacion de la densidad de H. grisea, teniendo en cuenta el regimen climatico. En general, el area de estudio, se caracteriza por ser una region tropical de clima calido muy humedo, influenciada por los vientos alisios del noreste y las oscilaciones de la zona de Convergencia intertropical (ZCIT), que regulan las dos principales epocas climaticas que se presentan en el ano: el periodo seco que comprende desde mediados de diciembre a abril y el periodo de lluvias, el cual incluye los meses de agosto a noviembre, presentandose las mayores precipitaciones hacia el mes de octubre, los periodos de mayo a julio se consideran como transiciones (Avila, 2009).

El area de estudio, se caracteriza por tener incidencia directa de la bahia de Cispata, antigua desembocadura del rio Sinu, la geomorfologia del litoral indica que es una zona deltaica que ha recibido todos sus sedimentos del rio Sinu (Castano, 2002). Se caracteriza por poseer un sustrato conformado, en su mayoria, por sedimentos finos y muy finos, y algunos depositos coralinos. Por lo general presenta un microrelieve plano, el cual no supera los diez metros de profundidad (Rojas & Sierra-Correa, 2010). La temperatura del agua superficial oscila entre 26.5 y 33[grados]C y tiende aumentar en direccion a la costa, y la salinidad entre 26.5 y 35 ups, la cual aumenta en direccion contraria a la temperatura (Molina et al., 1994; Gulf, 2004).

Densidad poblacional: Para estimar la densidad poblacional de H. grisea en los tres sectores durante abril-noviembre 2015, se considero la tecnica de transectos de barrido circular de 100 [m.sup.2] propuesta por Richmond & Martinez (1993), para ello, se utilizo una cuerda de 5.64 m de longitud (el radio de un circulo de 100 [m.sup.2]), la cual se mantuvo fija en un extremo mediante un peso que funcionara como eje de rotacion. Uno de los investigadores sujetaba la cuerda en el extremo opuesto al peso, mientras los demas, a partir de buceo SCUBA, recorrian a lo largo de la cuerda buscando y contando todos los individuos que se encuentran dentro del transecto. En cada una de los sitios de muestreo se realizaron tres replicas aleatoriamente, cubriendo asi un area total de 300 [m.sup.2]. La densidad poblacional fue estimada en los sectores de muestreo durante los meses estudiados, empleando la formula: D = Ni/Ai. Donde, Ni es el numero total de individuos por punto y Ai es el area total ([m.sup.2]) de cada punto muestreado.

Estructura de talla: Se contabilizaron un total de 2 766 individuos de H. grisea, cada uno de ellos fue medido in situ con una cinta metrica flexible, con el fin de determinar el largo total de los individuos (distancia de la boca al ano), tratando en lo posible de evitar la sobre manipulacion de los especimenes, debido a que la mayoria de especies se contraen cuando son estresados, asi que, el tamano corporal puede variar grandemente en relacion a animales que no han sido manipulados (Purcell, Lovatelli, Vasconcellos, & Ye, 2010). Para mayor facilidad las tallas de H. grisea se dividieron en tres intervalos teniendo en cuenta la minima y maxima longitud de los individuos encontrados: pequenos o juveniles (2.5 a 11.6 cm), intermedias (11.7 a 20.8 cm) y grandes (20.9 a 30 cm), ademas se elaboraron histogramas de frecuencias de las tallas mensuales de los organismos encontrados en el area de interes.

Se aplicaron las pruebas de Shapiro-Wilks y Bartlett para determinar si los datos cumplian con los supuestos de normalidad y homocedasticidad (Zar, 1999). Debido a que las variables densidad y talla no presentaron una distribucion normal, se realizo una prueba de comparaciones multiples de Kruskal-Wallis, para determinar si existian diferencias estadisticamente significativas a nivel mensual y por sectores de muestreo para ambas variables. Se aplico una prueba de comparaciones multiples de medias de Duncan. Los valores se reportaron como la media [+ o -] error estandar ([+ o -]SE). Esta informacion se obtuvo mediante el paquete estadistico STATGRAPHIC Centurion XVI y el programa XLSTAT 7.5 (Addinsoft, 2007).

RESULTADOS

Densidad poblacional: La densidad media de H. grisea al sur del golfo de Morrosquillo durante el estudio, fue de [bar.X] = 0.4 [+ o -] SE = 0.04 ind [m.sup.-2], presentandose los mayores valores en el sector La Ahumadera (1.09 [+ o -] 0.11 ind [m.sup.-2]), seguida de Punta Bonita (0.07 [+ o -] 0.01 ind [m.sup.-2]), y por ultimo el sector Banco de Arena (0.02 [+ o -] 0.004 ind [m.sup.-2]) (Fig. 1).

La prueba de Kruskal-Wallis registro diferencias estadisticamente significativas en la densidad de H. grisea a nivel espacial (P < 0.05). Al aplicar sobre estos resultados la prueba a posteriori de Duncan, se formaron dos grupos: Los sectores Banco de Arena y Punta Bonita constituyen el grupo A con las medias mas bajas, en contraste, el sector La Ahumadera forma el grupo B con la media mas alta (Cuadro 2).

La densidad media de H. grisea a nivel temporal no registro diferencias marcadas al sur del golfo de Morrosquillo (P > 0.05). Sin embargo, La Ahumadera presento las densidades mas altas durante el estudio, alcanzando sus maximos valores en los meses de septiembre (mes lluvioso) con 1.51 ind [m.sup.2]. Por el contrario, durante los meses de abril y mayo, correspondientes al inicio de lluvias esporadicas, se obtuvieron los minimos valores de densidad (0.01 ind [m.sup.-2]), ambos registrados para el sector Banco de Arena, es importante destacar que para este sector, durante los meses de junio, julio, septiembre, octubre y noviembre no se registraron individuos; esto mismo sucedio en el sector Punta Bonita durante los meses de junio y julio (Fig. 2).

Estructura de talla: H. grisea presento una distribucion de tallas unimodal en el area de estudio, registrandose una talla promedio de 13.5 [+ o -] 0.91 cm, con una minima reportada de 2.5 cm y una maxima de 30 cm. La mayor frecuencia de organismos con tallas grandes se presento en mayo y octubre, correspondiente a meses de transicion y lluvias respectivamente. En el caso de individuos con tallas pequenas, estos fueron mas frecuentes durante los meses de abril y septiembre. A lo largo de todo el estudio los organismos con tallas intermedias fueron los mas abundantes, con un 77.4 % del total de los individuos registrados (Fig. 3).

El sector La Ahumadera registro mayor predominio de individuos en los tres intervalos de tallas en comparacion con los otros sectores estudiados, tambien fue el sector que obtuvo la talla media mas alta (15.1 [+ o -] 1.23 cm). Por otra parte, la mayoria de los organismos en Punta Bonita presentaron tallas proximas a la media (13.7 [+ o -] 1.14 cm), mientras que en el sector Banco de Arena se encontraron los individuos con tallas mas bajas (11.7 [+ o -] 0.92 cm); es necesario resaltar que, debido a la poca cantidad de individuos encontrados, no se pudo construir histogramas de frecuencias de tallas para Banco de Arena. Sin embargo, las tallas de los organismos oscilaron entre 10 y 14.9 cm, prevaleciendo individuos pequenos (Fig. 4).

La talla media mas alta fue registrada en el mes de octubre en el sector La Ahumadera, hecho que fue casi constante durante todo el periodo de estudio. Por otro lado, la talla media mas baja fue reportada en el mes de mayo en el sector Banco de Arena. Los meses sin tallas medias corresponden a aquellos en los cuales, no se encontraron individuos en este estudio (Fig. 5).

De acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis, se presentaron diferencias estadisticamente significativas en la distribucion de tallas de H. grisea en los sectores estudiados (P < 0.05). La prueba a posteriori de Duncan demostro la formacion de dos grupos; el sector Banco de Arena constituye el grupo A con la media mas baja, y los sectores La Ahumadera y Punta Bonita forman el grupo B con las medias mas altas (Cuadro 3).

DISCUSION

Los estuarios, deltas y lagunas costeras sirven como refugio y salacuna de muchos organismos (Sobrino et al., 2005). Tal es el caso de la zona sur del golfo de Morrosquillo, cuya dinamica esta estrechamente influenciada por el antiguo delta del rio Sinu (Patino & Florez, 1993). Factores como la gran variedad de ecosistemas (pastos marinos, parches arrecifales y bosques de manglar), fondos blandos con vegetaciones mixtas (Quiros-Rodriguez, 2015) y su estado de conservacion, pueden explicar la presencia de H. grisea en el area de estudio.

El pepino de mar H. grisea en esta investigacion presento densidades similares a las reportadas por Ventura, Verissimo, Nobre & Zama (2007), en Ilha Grande, y por De Lima Bueno (2010) en Isla Guaratuba, Brasil, quienes registraron para esta especie, densidades medias de 0.3 y 0.15 ind [m.sup.-2], respectivamente; estas similitudes pueden atribuirse a que el area muestreada, las caracteristicas del sustrato y la ubicacion de los sitios de muestreo (intermareal) fueron similares a los de este estudio. Por el contrario, las densidades obtenidas en este trabajo fueron menores a las registradas por Mendes, Marenzi & Domenico (2006) en Santa Catarina-Brasil, con densidades entre 1.60 8.04 ind [m.sup.-2], hecho que se puede atribuir a que el area muestreada en dicho trabajo comprendia tambien la zona submareal, sumado a esto, el sustrato presentaba un indice de rugosidad alto, lo cual influye positivamente en la abundancia de holoturidos.

Teniendo en cuenta el potencial pesquero que representa H. grisea, los valores de densidad obtenidos en este estudio, son superiores a los registrados para otras especies de interes comercial a nivel mundial (Cuadro 4), lo cual puede representar una alternativa viable para el desarrollo de la maricultura a escala futura en el area de interes.

A lo largo del estudio, se determinaron valores de densidad significativamente similares entre Punta Bonita y Banco de Arena, pero en el sector La Ahumadera, se obtuvieron mayores densidades, tendencia que se presento durante todo el estudio, hecho que se le puede atribuir a la presencia de parches consolidados de Thalassia testudinum, lo cual concuerda con los resultados obtenidos por Conde, Sembrano & Diaz (1995) y Tagliafico, Rangel & Rago (2011), quienes encontraron que las especies I. badionotus y H. mexicana, presentaron mayores densidades en zonas donde el sustrato predominante esta compuesto por este tipo de pastos marinos en dos localidades de Venezuela. Varios autores han demostrado que la presencia de una alta cobertura de pastos marinos y macroalgas, puede repercutir positivamente en la abundancia de individuos y en la riqueza especifica (Alcolado et al., 1998; Valle-Garcia et al., 2008), al generar espacio y alimento, servir de sustrato de fijacion y refugio a otros organismos, y estabilizar los sedimentos (Fitzhardinge, 1983). Asimismo, la ubicacion geografica de La Ahumadera puede ser un factor que favorece la abundancia deorganismos en dicho sector; al ser una zona protegida, en contraste con Punta Bonita y Banco de Arena, se puede permitir el establecimiento de larvas que son transportadas por las corrientes oceanograficas debido a que presentan elevada capacidad de dispersion a traves de su rango geografico (Feral, 2002).

Los resultados obtenidos de la densidad de H. grisea en el sector La Ahumadera, tambien puede tener una explicacion biologica compleja que obedece a la existencia de cadenas troficas en ambientes estuarinos, ya que este sector al tener aporte directo de nutrientes procedentes de la antigua desembocadura del rio Sinu, puede propiciar los florecimientos de microalgas, presumiblemente de diatomeas que alimentan a grandes de peces, esta a su vez, alimenta una gran variedad de consumidores terciarios, entre ellos, aves costeras que abundan en estas zonas. Todas las excretas que se producen en estos niveles troficos, sedimentan en forma de materia organica que puede ser aprovechada por extensas poblaciones de holoturidos (Solis-Marin et al., 2011).

Los pocos individuos encontrados de H. grisea en los sectores Punta Bonita y Banco de Arena, pueden atribuirse a la poca incidencia del antiguo delta del rio Sinu en estos sitios, lo cual, puede verse reflejado en un bajo aporte de material organico por parte del ecosistema estuarino; los sedimentos que contengan poca materia organica estimularian a que los individuos recorran distancias mayores para ocupar sedimentos con contenidos organicos mas altos (Navarro, Garcia-Sanz, & Tuya, 2013). Con base en esto, el material arenoso y la poca vegetacion que constituye el sustrato, pueden ser factores influyentes en la densidad de individuos en ambos sectores. Tagliafico, Rangel & Rango (2011) reporta bajas densidades en algunas especies de pepinos de mar en sitios con grandes extensiones de arenales.

La mayor densidad de H. grisea registrada en La Ahumadera para el mes de septiembre coincide con la temporada de aguas altas, esto puede favorecer la disponibilidad de nutrientes, debido a la erosion y resuspension a causa de las mareas, incrementando asi, la productividad primaria (Yanez-Arancibia, Twilley, & Lara-Dominguez, 1998) y por ende la oferta alimentaria de los pepinos, ya que su dieta, se constituye principalmente de microorganismos, sedimento superficial y detrito (Ruiz, Ibanez, & Caceres, 2007). Segun Wiedemeyer (1992), la actividad de los holoturidos esta fuertemente influida por la abundancia o escases de recursos alimenticios. De acuerdo a Zhou & Shirley (1996), la distribucion espacial de las holoturidos, no es constante durante el ano, como se demuestra en la presente investigacion, pudiendo existir discrepancias en las abundancias entre meses o incluso dias, las cuales pueden estar asociadas a estrategias reproductivas, cambios en la disponibilidad de alimento y condiciones ambientales, entre otros (Conand, 1993).

La talla maxima registrada para H. grisea (30 cm) en el area de estudio fue superior a la indicada por Hendler, Miller, Pawson & Kierp (1995), quienes registraron una longitud maxima de 25 cm para esta especie en la Florida, Estados Unidos. La talla promedio de la especie fue de 13.5 [+ o -] 2.6 cm, ubicandola como una especie pequena comparada con otras de la familia Holothuriidae y Stichopodidae de interes comercial en varias regiones del mundo (Cuadro 4). En general, las poblaciones de holoturidos estan compuestas de individuos de tallas similares (Sloan & Von-Bodungen, 1980; Laboy-Nieves & Conde, 2006) como se logro evidenciar en este trabajo, al presentarse predominio de organismos de tallas intermedias durante el estudio. Segun Shiell (2007), los individuos jovenes, son raros de encontrar, o aparecen en poca cantidad, ademas de presentar reclutamiento bajo y esporadico (Uthicke, Welch, & Benzie, 2003; Shiell, 2007). Sumado a esto, algunas especies de holoturidos presentan caracter criptico en los primeros estadios de vida, localizandose debajo de rocas y en cavidades poco accesibles (Navarro, Garcia-Sanz, & Tuya, 2013).

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la Universidad de Cordoba por el respaldo logistico y financiero; a ASOCAIMAN por todo el apoyo y contribucion para la realizacion de este trabajo y especialmente a Clara Sierra por su interes y aportacion al desarrollo del proyecto; a los biologos Jose Saenz Agudelo y Carmen Mercado por su colaboracion en el trabajo de campo, y a los 3 revisores anonimos por los comentarios que contribuyeron a mejorar este trabajo.

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Carlos Andres Nisperuza Perez (1), Jaminson Padilla Cantero (1) & Jorge A. Quiros-Rodriguez (1)

(1.) Grupo de Investigacion en Biodiversidad Marina y Costera, BIODIMARC, Departamento de Biologia, Universidad de Cordoba, Monteria, Colombia; carlosbiologia2486@gmail.com, junigon991@hotmail.com, alexander_quiroz@hotmail.com

Recibido 19-X-2017. Corregido 11-I-2018. Aceptado 14-II-2018.

Leyenda: Fig. 1. Densidad media de H. grisea en tres sectores del sur del golfo de Morrosquillo.

Caption: Fig. 1. Average density of H. grisea in three sectors south of the gulf of Morrosquillo.

Leyenda: Fig. 2. Comportamiento espacio-temporal de la densidad media de H. grisea en el sur del golfo de Morrosquillo.

Caption: Fig. 2. Spatio-temporal behavior of the mean density of H. grisea in the south of the gulf of Morrosquillo.

Leyenda: Fig. 3. Frecuencia de tallas registradas para H. grisea por mes de muestreo en el sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano.

Caption: Fig. 3. Size frequency histogram recorded for H. grisea per month of sampling in the south of the gulf of Morrosquillo, Colombian Caribbean.

Leyenda: Fig. 4. Distribucion de frecuencias de tallas de H. grisea en el sur del golfo de Morrosquillo, a) La Ahumadera, b) Punta Bonita.

Caption: Fig. 4. Distribution of size frequencies of H. grisea in the south of the gulf of Morrosquillo, a) La Ahumadera, b) Punta Bonita.

Leyenda: Fig. 5. Comportamiento espacio-temporal de la talla media de H. grisea en el sur del golfo de Morrosquillo.

Caption: Fig. 5. Spatio-temporal behavior of the mean size of H. grisea in the south of the gulf of Morrosquillo.
CUADRO 1
Ubicacion geografica y descripcion de los sectores de muestreo en el
sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano

TABLE 1
Geographical location and description of sampling points in the south
of the gulf of Morrosquillo, Colombian Caribbean

Punto de           Ubicacion geografica            Descripcion
muestreo

Banco de Arena    09[grados]25'26.15"N y    Sustrato arenoso
                  75[grados]47'33.6" W      colonizado por pequenos
                                            cespedes multiespecificos
                                            de algas.

La Ahumadera      09[grados]24'51.7" N y    Sustrato fango-arenoso
                  75[grados]48'82.1" W      colonizado principalmente
                                            por esponjas y praderas de
                                            Thalassia testudinum
                                            (Quiros-Rodriguez, 2015).

Punta Bonita      09[grados]24'13.9"N y     Sustrato arenoso-
                  75[grados]48'85.9" W      calcareo, con presencia de
                                            espolones artificiales y
                                            pequenos parches de
                                            Syringodium filiforme.

CUADRO 2
Comparacion multiple de medias de la densidad de
H. grisea mediante el procedimiento de Duncan

TABLE 2
Multiple comparison of means of the density of
H. grisea by Duncan's procedure

Sector            Media estimada    Grupos

Banco de Arena         0.072           A
Punta Bonita           0.075           A
La Ahumadera           1.09            B

CUADRO 3
Comparacion multiple de medias de la talla de
H. grisea mediante el procedimiento de Duncan

TABLE 3
Multiple comparison of size averages of H. grisea
by Duncan's procedure

Sector            Media estimada    Grupos

Banco de Arena         11.7            A
Punta Bonita           13.7            B
La Ahumadera           15.1            B

CUADRO 4
Densidad y talla de algunas especies de holoturidos de interes
comercial

TABLE 4
Density and size of some species of holoturids of commercial interest

Autor (es)                  Localidad               Especie

Tagliafico, Rangel &   Isla Cabagua,          Isostichopus
Rago (2011)            Venezuela              badionotus H.
                                              mexicana

Aguilar, Revelo,       Provincia de Santa     Isostichopus fuscus
Chacaiza, Mendivez &   Elena y Sur de
Hill (2013)            Manabi-Ecuador

Navarro, Garcia-       Islas Canarias,        Holothuria. mammata
Sanz & Tuya (2013)     Espana                 H. arguinensis

Dereli, Qulha, Ozalp   Estrecho de            H. tubulosa
& Tekinay (2016)       Dardanelles, Turquia

Glockner-Fagetti,      Reserva Biosfera,      I. fuscus
Calderom-Aguilera &    Baja california-
Herrero-Perezrul       Mexico
(2016)

* En esta              Sur del golfo de       H. grisea
investigacion          Morrosquillo,
                       Colombia

Autor (es)              Densidad media     Talla media
                       (ind [m.sup.-2])        (cm)

Tagliafico, Rangel &         0.01               18
Rago (2011)                  0.001              16

Aguilar, Revelo,             0.03              17.3
Chacaiza, Mendivez &
Hill (2013)

Navarro, Garcia-             0.16              23.4
Sanz & Tuya (2013)           0.04              25.5

Dereli, Qulha, Ozalp         0.21              15.5
& Tekinay (2016)

Glockner-Fagetti,            0.15              17.7
Calderom-Aguilera &
Herrero-Perezrul
(2016)

* En esta                     0.4              13.5
investigacion
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Author:Nisperuza Perez, Carlos Andres; Padilla Cantero, Jaminson; Quiros-Rodriguez, Jorge A.
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2018
Words:5669
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