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DIVERSIDAD, FLUCTUACION POBLACIONAL Y HOSPEDANTES DE MOSCAS DE LA FRUTA ANASTREPHA SPP. Y CERATITIS CAPITATA (WIEDEMANN) (DIPTERA: TEPHRITIDAE) EN EL VALLE DE ABANCAY, APURIMAC, PERU.

DIVERSITY, POPULATION FLUCTUATION AND FRUIT FLY HOSTS OF ANASTREPHA SPP. AND CERATITIS CAPITATA WIEDEMANN (DIPTERA: TEPHRITIDAE) IN THE ABANCAY VALLEY, APURIMAC, PERU

INTRODUCCION

Tephritidae es la familia de dipteros mas importante para la agricultura mundial (Norrbom, 2010) y su mayor diversidad esta presente en el tropico y subtropico (Aluja, 1994). Son conocidas como las verdaderas moscas de la fruta y muchas especies constituyen una plaga de importancia economica en varios paises sudamericanos como Brasil, Argentina y Peru (Flores et al., 2012). Es uno de los grupos de insectos que producen danos de gran importancia en los frutales; las larvas destruyen los frutos completamente, tienen un gran numero de hospedantes, extraordinaria capacidad de adaptacion, dispersion y proliferacion lo que ha permitido su permanencia en los huertos fruticolas en poblaciones numerosas (Aluja, 1994; Montoya et al, 2010).

El genero Anastrepha Schiner se extiende desde el sur de los Estados Unidos hasta el norte de Argentina (Stone, 1942; Korytkowski, 2001). Son nativas del neotropico con mas de 200 especies descritas, algunas de ellas de importancia economica en cultivos fruticolas de America Latina y consideradas plagas cuarentenarias para muchos paises del hemisferio norte (Korytkowski, 2001). Para el Peru se tienen reportadas 45 especies de Anastrepha (Norrbom & Korytkowski, 2011) y seguramente existen muchas mas por descubrir. Ceratitis capitata (Wiedemann), originaria del noreste de Africa, actualmente es cosmopolita y considerada como una de las plagas de mayor importancia economica del mundo por sus efectos en la productividad de plantas hospedantes y por las restricciones cuarentenarias que imponen mercados mundiales como America del Norte y Asia Pacifico (Corvalan, 2004). Las moscas de los generos Anastrepha y Ceratitis se distribuyen en todo el Peru siendo las mas frecuentes A. fraterculus (Wiedemann), A. ditincta Greene, A. serpentina (Wiedemann), A. striata Schiner y A. obliqua (Macquart), y las especies con mayor distribucion son Anastrepha fraterculus y A. distincta, y las de menor distribucion son Anastrepha willei Korytkowski y Anastrepha tecta Zucchi. Los departamentos con mayor diversidad de moscas de la fruta son Cajamarca, Junin, Tumbes, Lambayeque y Huanuco (Nolasco sf.).

Pocos son los trabajos sobre moscas de la fruta en zonas semiaridas templadas de America (Nolasco & Iannacone, 2008; Conde-Blanco et al., 2018; Segura et al., 2004), y en Peru aun existen zonas donde no se han hecho estudios sobre estos insectos. El conocimiento de aspectos biologicos y ecologicos que permiten el desarrollo y reproduccion de estos insectos constituye una herramienta util para establecer modelos de fluctuacion poblacional y disenar programas de control biologico o aplicar tecnicas de manejo integrado de plagas (Aluja, 1994; Torres, 2004); ya que, factores abioticos como las condiciones climaticas y factores bioticos como la disponibilidad de alimento y presencia de enemigos naturales les afectan de manera significativa (Aluja, 1993).

En el Valle de Abancay se puede encontrar al menos veinte especies de frutales y existe una alta proliferacion de moscas de la fruta, favorecidas por las condiciones climaticas y ecologicas de la zona que permiten su permanencia debido a la disponibilidad de hospedantes. Algunos productores se dedican a la produccion fruticola con fines comerciales y se ven afectados por estas plagas que hace la fruta inaceptable para el consumo, causan desestimulo al incremento de areas de cultivo y costos adicionales por tratamientos cuarentenarios.

Contar con un modelo de fluctuacion poblacional de tefritidos, es una herramienta util para el manejo integrado de plagas, ya que permite predecir la poblacion de insectos y tomar acciones de prevencion ante los cambios en las poblaciones de moscas de la fruta a lo largo del ano.

El proposito del presente estudio fue determinar la diversidad de moscas de la fruta Anastrepha y Ceratitis capitata de la familia Tephritidae, determinar su fluctuacion poblacional, sus hospedantes y establecer un modelo preliminar de fluctuacion poblacional en base a factores bioticos y abioticos.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio. Se llevo a cabo en el Valle de Abancay, ubicado en el distrito y provincia de Abancay, region de Apurimac, en la zona andina sur del Peru, entre las coordenadas UTM WGS 84, por el Norte: 730807 E y 8494858 S, por el Sur: 725634 E y 8485772 S, por el Este: 723502 E y 8489142 S y por el Oeste: 730930 E y 8490944 S. Tiene un area de 1,043 hectareas, las altitudes varian entre 1,760 y 2,280 metros. Presenta un clima semiseco, templado con temperaturas que oscilan entre 12 y 28[grados]C y una precipitacion anual entre 0 y 500 mm. Las lluvias comienzan en el mes de setiembre y terminan hacia el mes de abril, siendo enero y febrero los meses de mayor precipitacion. Segun el mapa de cobertura vegetal del Ministerio del Ambiente (2015), en la zona existen tres tipos de cobertura vegetal: (1) Agricultura andina que ocupa la mayor parte del area de estudio. Se realiza actividad agropecuaria activas y en descanso, comprende cultivos bajo riego y secano, tanto anuales como permanentes. Se incluye en este tipo de cobertura la vegetacion natural riberena que se extienden como angostas e interrumpidas franjas a lo largo de los cauces de los rios y quebradas donde es frecuente las especies como el "sauce" (Salix humboldtiana), "huarango" (Acacia macracantha) y el "molle" (Schinus molle) (MINAM, 2015). Tambien crecen especies frutales como "guayaba" (Psidium guajava), "naranja" (Citrus sinensis), "pacay" (Inga feuilleei), "chirimoya" (Annona cherimola), "nispero japones" (Eriobotrya japonica), entre otras (MINAM, 2015); (2) Bosque xerico interandino dominado por laderas escarpadas con afloramientos rocosos. Las especies mas comunes son Eriotheca sp., Delostoma lobii, Prunus integrifolia, Aralia soratensis, Tecoma fulva, Jatropha gossypifolia y Cnidoscolus basiacanthus (MINAM, 2015), y (3) Matorral arbustivo de condiciones aridas. Las especies arbustivas mas comunes son: "huanarpo" (Jatropha sp.), Cnidoscolus sp., "huancoy" (Orthopterygium huasango), "mito" (Carica candicans), Heliotropium arborescens, Mutisia sp., Tecoma arequipensis, "maguey" (Fourcroya andina), Grindelia sp., Ambrosia artemisioides y Balbisia sp. Asimismo, se incluyen algunas suculentas arborescentes como "San Pedro" (Echinopsis pachanoi) y Armatocereus sp. (MINAM, 2015).

Muestreo de moscas de la fruta. Se utilizaron 14 trampas Multilure (Cuadro 1) cebadas con 250 ml del atrayente Buminal[R] al 4%, renovado semanalmente desde octubre del 2014 a setiembre del 2015. Los insectos capturados fueron colocados en frascos con alcohol al 70% y enviados al laboratorio de Entomologia C-333 de la Facultad de Ciencias de la UNSAAC para su identificacion.

Identificacion. Los insectos fueron observados bajo un microscopio estereoscopio para identificarlos, siguiendo las claves de Steyskal (1977), Caraballo (2001) y Korytkowski (2008). En caso de que la identificacion de algun ejemplar fue dudosa, se procedio a extraer y examinar las genitalias femeninas y/o masculinas.

Muestreo de frutos y recuperacion de adultos. El muestreo de frutos se hizo una vez por mes, en diferentes campos de produccion. Algunas areas estaban dedicadas al cultivo en mayor o menor grado, en otras los frutales crecian de manera dispersa, en ambos casos rodeados de vegetacion nativa. Los frutos colectados se colocaron en cajas de recuperacion de 3 kg de capacidad, con una rejilla metalica a 12 cm de la base que contenia arena fina humedecida donde las larvas, una vez que abandonan los frutos, caian para empupar. De esta forma las pupas fueron recogidas cerniendo la arena y colocadas en placas Petri hasta la emergencia del adulto que fue colocado en alcohol al 70% para su identificacion. La recuperacion de adultos se hizo bajo condiciones no controladas. Durante el muestreo de frutos tambien se observo de manera cualitativa la disponibilidad de hospedantes, asignando los siguientes valores de acuerdo con la abundancia de frutos: 0 = ausencia de frutos (0% de frutos), 1 = pocos frutos (10 a menos frutos por arbol y/o 30% de arboles fructificando) y 2 = abundantes frutos (10 a mas frutos por arbol y/o mas del 30% de arboles fructificando). Estos datos sirvieron para hacer el analisis de correlacion entre la abundancia de moscas de la fruta y la disponibilidad de hospedantes.

Analisis de datos. Se determino los indices poblacionales como la abundancia, frecuencia relativa, constancia y dominancia (Silveira Neto et al, 1976) de cada una de las especies. Una especie fue considerada constante cuando fue colectada en mas del 50% de las semanas, accesorias cuando se presentaron entre el 25 y 50 % de las colectas y raras cuando se presentaron hasta el 25% de las colectas. Una especie es dominante cuando presenta una frecuencia mayor a 1/S, donde S es el numero total de especies. Se calculo la riqueza de especies y para medir la diversidad de especies de moscas de la fruta se utilizo el numero efectivo de especies ([sup.1]D) (Jost & Gonzales, 2012).

Se hizo un analisis de correlacion usando el coeficiente de Spearman entre las variables climaticas, la disponibilidad de hospedantes y la abundancia de moscas de la fruta. Tambien se calculo la relacion de sexos (machos: hembras). Adicionalmente se comparo las abundancias de moscas de la fruta por epocas del ano: 1) epoca de transicion a lluvias (octubre-noviembre), 2) epoca de lluvias (diciembre-marzo), 3) epoca de transicion a secas (abril-mayo) y 4) epoca de secas (junio-septiembre). Para esto se calculo el indice Moscas/Trampa/Dia o MTD (Aluja, 1993) que es una medida relativa de la poblacion de moscas de la fruta en un espacio y tiempo determinado. Se hizo una prueba de Kolmogorov-Smirnov para determinar la normalidad de los datos y una prueba H de Kruskal-Wallis para demostrar si existian diferencias significativas entre epocas del ano entre la temperatura, precipitacion, abundancia de moscas de la fruta y el numero efectivo de especies. Adicionalmente, se realizo la comparacion de a pares entre las medias de los rangos de tratamientos siguiendo a Conover (1999).

Se hizo un analisis canonico de correspondencias (Ter Braak, 1986) para explicar la relacion de la abundancia de moscas de la fruta con factores bioticos y abioticos y adicionalmente se construyo un modelo de fluctuacion poblacional mediante el conjunto de herramientas de los Modelos Lineales Generalizados que permita estimar la poblacion de Anastrepha spp. y C. capitata en base a factores bioticos y abioticos. Para esto, se eligio la familia Gaussiana y la funcion de enlace logit. Se tomo en cuenta las variables de precipitacion, temperatura promedio y disponibilidad de hospedantes. Se comprobo la bondad de ajuste de los modelos segun el Criterio de Informacion de Akaike (AIC), el coeficiente de determinacion [r.sup.2] y una prueba t. Adicionalmente se calculo el indice de infestacion y la viabilidad pupal para las muestras de frutos (Torres, 2004).

Indice de infestacion = No. de pupas/Peso de la muestra en kg

Viabilidad pupal (%) = No. de moscas emergidas/No. total de pupas x 100

Se utilizo el software Infostat (version libre), XLSTAT y R package 3.4.3 para el analisis de los datos. Los nombres de los frutales se verificaron con la base de datos The Plant List (www.theplantlist.org).

RESULTADOS

Identificacion. Se colectaron 21,974 insectos y se identificaron 10 especies de moscas de la fruta: Anastrepha fraterculus, Anastrepha distincta, Anastrepha serpentina, Anastrepha schultzi, Anastrepha manihoti, Anastrepha chiclayae, Anastrepha sp. 1, Anastrepha pickeli, Anastrepha atrox y Ceratitis capitata (Cuadro 2).

Indices Poblacionales de Moscas de la Fruta. Las especies con mayor abundancia, frecuencia relativa, constancia y dominancia fueron Anastrepha fraterculus, A. distincta y Ceratitis capitata. En conjunto, estas tres especies ocuparon el 97% de la poblacion capturada (Cuadro 3).

Fluctuacion poblacional y su relacion con factores bioticos y abioticos. Los meses con mayores poblaciones de moscas de la fruta fueron febrero, abril y mayo, mientras que los de menores poblaciones fueron agosto, septiembre y octubre. Las poblaciones de moscas de la fruta variaron significativamente de acuerdo con la epoca del ano (p < 0.001), en orden decreciente: epoca transicion a secas > epoca de lluvias > epoca de transicion a lluvias > epoca de secas. La temperatura y la precipitacion fueron mayores en los meses de octubre a marzo (epoca transicion a lluvias y lluvias) (p < 0.05), y la mayor disponibilidad de hospedantes fue en febrero, marzo y abril (epoca de lluvias y transicion a secas) (Cuadro 4). Las especies A. fraterculus, A. distincta y A. manihoti presentaron mayores poblaciones en las epocas de transicion a secas y de lluvias en ese orden; Anasterpha sp. 1 y Ceratitis capitata presentaron la mayor poblacion en epocas de transicion a secas mientras que A. schultzi y A. atrox presentaron la mayor poblacion en epoca de secas (p < 0.05). En cambio, A. serpentina mantuvo su poblacion a lo largo del ano (p > 0.05), mientras que A. pickeli y A. chiclayae ocurrieron en epoca de lluvias y transicion a secas (Figs. 1-12). El numero efectivo de especies presento un mayor valor en la epoca de secas ([sup.1]D = 3.38;p < 0.001) (Cuadro 5).

La precipitacion (r = 0.594; p = 0.013) y la disponibilidad de frutos (r = 0.737; p = 0.006) estuvieron correlacionados positivamente con la abundancia total de moscas de la fruta, mientras que la temperatura maxima (r = -0.692; p = 0.379) estuvo inversamente correlacionada con la abundancia total de moscas de la fruta. Finalmente, la abundancia de Anastrepha spp. estuvo correlacionada positivamente con la precipitacion (r = 0.587; p = 0.045) y disponibilidad de hospedantes (r = 0.747; p = 0.005), y correlacionada negativamente con la temperatura maxima (r = -0.615; p = 0.033) (Cuadro 6).

La abundancia de A. fraterculus (r = 0.650; p = 0.022) y A. distincta (r = 0.608; p = 0.036) estuvieron correlacionadas con la precipitacion. La temperatura maxima estuvo inversamente correlacionada con A. fraterculus (r = -0.636;p = 0.026), A. schultzi (r = -0.611; p = 0.035), A. manihoti (r = -0.847; p = 0.001), A. chiclayae (r = -0.603; p = 0.038) y C. capitata (r = -0.664; p = 0.018). Asimismo, se detecto una correlacion negativa entre A. atrox y la temperatura minima (r = -0.745; p = 0.005). En cambio, la abundancia de A. fraterculus (r = 0.853; p = 0.004), A. distincta (r = 0.840; p = 0.006) y A. manihoti (r = 0.622; p = 0.005) se correlacionaron positivamente con la disponibilidad de hospedantes (Cuadro 7).

En la figura 13 se observa que las abundancias de A. fraterculus, A. distincta se correlacionaron con la precipitacion y la disponibilidad de hospedantes. La presencia de A. manihoti, A. pickeli y A. chiclayae se explica por la disponibilidad de hospedantes, mientras que A. atrox se correlaciono negativamente con la temperatura, precipitacion y disponibilidad de hospedantes. Finalmente, Anastrepha sp. 1 se correlaciono con la precipitacion y temperatura promedio.

En el calculo del modelo de fluctuacion poblacional, para el caso de Anastrepha spp. (AIC = 166; [r.sup.2] = 0.508; p = 0.934), las variables temperatura y disponibilidad de hospedantes fueron significativas (Cuadro 8; Fig. 14), pero se incluyo tambien la variable precipitacion ya que aumentaba la bondad de ajuste segun el Criterio de Informacion de Akaike (AIC). Para el caso de C. capitata (AIC = 150.91; [r.sup.2] = 0.065; p = 0.870), la temperatura fue la unica variable significativa (Cuadro 9; Fig. 15).

Muestreo de frutos y recuperacion de adultos. Se encontraron 16 especies hospedantes de moscas de la fruta. Estas pertenecen a nueve familias botanicas, siendo Rosaceae y Rutaceae las familias con mayor numero de especies hospedantes. Anastrepha fraterculus, C. capitata, A. distincta y A. schultzi fueron las especies con el mayor numero de hospedantes. No se logro recuperar adultos de A. chiclayae ni de A. pickeli. Los indices de infestacion fueron altos en Citrus x aurantium (125.7 pupas.[kg.sup.-1]), Annona cherimola (101.63 pupas.[kg.sup.-1]), Psidium guajava (87.5 pupas.[kg.sup.-1]), Eriobotrya japonica (60 pupas.[kg.sup.-1]), Inga feuilleei (58.23 pupas.[kg.sup.-1]) y Citrus reticulata (52.11 pupas.[kg.sup.-1]) (Cuadros 10-12).

DISCUSION

Anastrepha fraterculus, A. distincta y C. capitata fueron observadas en altas poblaciones en cultivos de mango (Mangifera indica) en Chulucanas, en la region de Piura, al norte de Peru (Herrera & Vinas, 1977). Estas tres especies estan presentes en todas las regiones del Peru, y por las altas poblaciones observadas en la zona de estudio, estan bien adaptadas a las condiciones locales del valle de Abancay, constituyendose como insectos de importancia economica en esta zona del pais. Anastrepha chiclayae esta reportada para las regiones de Tumbes, Piura, Lambayeque, Cajamarca y Lima, y este estudio constituye el primer reporte de esta especie en la zona andina sur, por lo que su prevalencia en la zona de estudio debe ser confirmada con posteriores estudios. Existe una considerable riqueza especifica de moscas de la fruta en comparacion a otras zonas del Peru. Segun los datos de Nolasco (sf.), en la zona del Centro (Junin y Huanuco) y Norte (Cajamarca, Lambayeque, Amazonas, Tumbes) del pais se tiene reportes de mayor cantidad de especies de tefritidos, respecto a la zona sur (Apurimac, Cusco, Ayacucho, Huancavelica, Ica Moquegua, Tacna). Asimismo, reporto cinco y nueve especies de moscas de la fruta respectivamente para las regiones de Apurimac y Cusco. Sin embargo, Guevara (2013) reporto 18 especies de Anastrepha para la zonal Echarati, La Convencion, Cusco. Creemos que, en el sur del pais, existen mas especies de tefritidos por reportar y/o descubrir, lo cual dependera de los esfuerzos focales que se hagan por seguir estudiando este grupo de insectos, sobre todo en la sierra y selva del pais.

Individuos de A. fraterculus, A. distincta y C. capitata se presentaron en todas las colectas durante todo el ano. Estas son especies multivoltinas que tienen varias generaciones al ano. De hecho, A. fraterculus, A. distincta y C. capitata ocuparon en conjunto el 97% del total de insectos colectados, lo cual coincide con los estudios de Lemos et al. (2015), Herrera y Vinas (1977) y Ronchi-Teles y Da Silva (2005). Se observo que, en una determinada zona, aunque existan varias especies, dos o tres ocuparon en conjunto valores cercanos al 90% de frecuencia relativa. La dominancia de A. fraterculus es notada tambien en otras zonas geograficas (Herrera & Vinas, 1977; Gonzales et al., 2011; Lemos et al., 2015).

En casi todas las especies de moscas de la fruta, se capturaron mas hembras que machos (Cuadro 3). La relacion de sexos fue de 1:1.67 (machos: hembras). Esto puede deberse a un aspecto biologico ya que las hembras son las que van en busca de alimento una vez terminada la copula, por lo cual al ser atraidas por el Buminal[R] son capturadas en las trampas Multilure (Aluja, 1993; Celedonio, 1997).

La relacion entre moscas de la fruta y los factores bioticos y abioticos no esta clara. Diversos estudios indican la relacion o no de estos factores con la fluctuacion poblacional de moscas de la fruta (Aluja, 1994; Herrera & Vinas, 1977; Wille, 1952; Tucuch Cauich et al, 2008; Boscan & Godoy, 1986; Fehn, 1982; Lemos et al, 2015; Gonzales et al., 2011). Debido a que existen una serie de factores que no se han medido (humedad del aire, humedad del suelo, cantidad de hospedantes presentes, entre otras), este es un campo que merece mas investigacion para determinar con precision cuales factores influyen en el desarrollo y proliferacion de las moscas de la fruta. Se debe tener en cuenta que las poblaciones de moscas de la fruta pueden variar ano a ano de acuerdo con las condiciones climaticas y de la disponibilidad de alimento (Tucuch Cauich et al., 2008).

Las mayores poblaciones de moscas de la fruta se presentaron en las epocas de lluvias y transicion a secas (diciembre a mayo), aunque en esta ultima no se presentaron las mayores temperaturas, lo que contradice la creencia de que las condiciones climaticas determinan, en gran parte, el tamano poblacional de las moscas de la fruta. Se debe resaltar, que los factores climaticos actuan de manera indirecta permitiendo la floracion y fructificacion de los hospedantes, lo que determina la elevacion de la poblacion de tefritidos, tambien se debe analizar si la precipitacion actua como factor de mortalidad, como lo indican Aluja (1994) y Wille (1952), o si juega un rol importante en la emergencia del adulto, ya que estudios como los de Araujo et al. (2008), reportaron una clara relacion de la poblacion de moscas de la fruta con la humedad relativa, la cual, al tener relacion directa con la precipitacion, puede jugar un papel importante en la presencia de tefritidos adultos. Asimismo, la precipitacion podria dar lugar a que las pupas latentes que estan en el suelo completen su desarrollo hasta el estado adulto, aunque A. atrox aparece en epoca de secas, en el mes de junio, un mes despues de que su hospedante (Cucurbita maxima) presento frutos maduros. Es de notar que el cultivo de Cucurbita maxima se hace de manera no programada en cualquier epoca del ano siempre y cuando haya requerimiento del mismo y/o disponibilidad de riego.

Los picos poblacionales de las moscas de la fruta ocurrieron gracias a periodos de disponibilidad de hospedantes. Las poblaciones se elevaron en los meses de enero, febrero, marzo y abril (epoca de lluvias y transicion a secas), cuando la mayoria los frutos se encontraron en etapa de maduracion. Cuando se da la disponibilidad de hospedantes, se propicia la elevacion y permanencia en el campo de moscas de la fruta aun despues de los meses favorables, ya que existen todavia frutos caidos en la epoca de transicion a secas, cuando la poblacion de moscas es mas elevada, coincidiendo esto con Ronchi-Teles y Da Silva (2005) quienes indicaron que las mayores poblaciones de moscas de la fruta ocurren durante y despues del periodo de mayor disponibilidad de hospedantes. La disponibilidad de alimento es el factor que mejor explica la fluctuacion poblacional de la abundancia total de moscas de la fruta, lo cual coincide, entre otros estudios, con Valladares (2016), Ronchi-Teles y Da Silva (2005), Mora Narvaez (2015), Lemos et al. (2015), Fehn (1982), Nolasco y Iannacone (2008), Gonzales et al. (2011) y Tucuch Cauich et al. (2008).

Las especies polifagas A. fraterculus y C. capitata, estuvieron presentes durante todo el ano, aunque la elevacion de sus poblaciones fue estacional. La especie oligofaga A. distincta estuvo presente durante todo el ano y la elevacion de su poblacion tambien fue estacional. Las especies monofagas son A. atrox, A. schultzi, A. manihoti, A. serpentina y Anastrepha sp. 1. Con excepcion de A. schultzi y Anasptreha sp. 1, su presencia fue estacional. La preferencia por los frutos puede variar en distintas regiones, por lo cual la investigacion de nuevos hospedantes de moscas de la fruta debe hacerse constantemente, sobre todo, en potenciales hospedantes silvestres, ya que, algunas especies de importancia economica pueden infestar otros hospedantes si el hospedantes preferido desaparece (Montoya et al., 2010). Anastrepha fraterculus y A. distincta tuvieron la mayor poblacion respecto de las demas especies, lo cual es logico ya que son las especies que tienen mas hospedantes, lo que no ocurre con A. serpentina, A. schultzi, Anastrepha sp. 1, A. manihoti y A. atrox, las cuales tuvieron bajas poblaciones y solo se identifico a una especie hospedante, respectivamente, en la zona de estudio. Por lo tanto, existe una relacion directa entre la cantidad de hospedantes y la abundancia de la especie de tefritido.

En todas las especies frutales se recupero adultos de moscas de la fruta. La viabilidad pupal fue al menos de 50%, excepto en los frutos de Pouteria lucuma y Cucurbita maxima con 33.33% cada uno, lo cual indica que los tefritidos proliferan con bastante exito, sobre todo las especies con mayor abundancia. En el caso de las especies con mas especificidad, como A. serpentina, A. manihoti, Anastrepha sp. 1 y A. atrox, se tuvo que muestrear frutos mas veces para lograr recuperar adultos, y en el caso de A. pickeli y A. chiclayae, no se logro determinar sus hospedantes, probablemente porque sus poblaciones fueron muy bajas. No se considero en el presente estudio la disponibilidad de hospedantes alternativos y silvestres que podrian ejercer influencia sobre las poblaciones de moscas de la fruta; esto explicaria la presencia de tefritidos en epocas de ausencia de hospedantes preferidos, lo cual merece ser investigado.

Solo se colectaron tres ejemplares de A. pickeli, y cuatro ejemplares de A. chiclayae, y no se logro recuperar adultos de estas especies. Probablemente, los hospedantes de estas especies se encuentren fuera del area de estudio y fueron encontrados en las trampas porque estaban en busca de alimento. Asimismo, durante el proceso de recuperacion de tefritidos adultos, se observo la presencia del parasitoide Doryctobracon sp. (Braconidae), genero asociado con varias especies de Anastrepha en Latinoamerica (Ovruski, 2000).

https://doi.org/10.21829/azm.2019.3501208

AGRADECIMIENTOS. A la Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco por el financiamiento otorgado, a Jackeline Mendoza Soto por sus valiosas recomendaciones, a Cesar Castro, Allen Norrbom y Cesar Giron por responder amablemente a las consultas, y a los dos revisores anonimos cuyos aportes contribuyeron para la mejor presentacion de este estudio.

LITERATURA CITADA

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Alvaro Manuel RAMOS PENA (1) *, Erick YABAR LANDA (1), Julio Cesar RAMOS PENA (2)

(1) Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco, Av. de la Cultura 773, Cusco, Peru. <manuel75315987@gmail.com>; <e_yabar@hotmail.com>

(2) Universidad Tecnologica de los Andes, Av. Peru 700, Abancay, Apurimac, Peru. <julcer.ramos.pe@gmail.com>

* Autor de correspondencia: <manuel75315987@gmail.com>

Recibido: 20/05/2018; aceptado: 28/02/2019; publicado en linea: 24/04/2019

Editor responsable: Trevor Williams

Leyenda: Figura 1. Fluctuacion poblacional de Anastrepha y Ceratitis.

Leyenda: Figura 2. Fluctuacion poblacional de Anastrepha spp.

Leyenda: Figura 3. Fluctuacion poblacional de A. fraterculus.

Leyenda: Figura 4. Fluctuacion poblacional de A. distincta.

Leyenda: Figura 5. Fluctuacion poblacional de A. serpentina.

Leyenda: Figura 6. Fluctuacion poblacional de A. schultzi.

Leyenda: Figura 7. Fluctuacion poblacional de A. manihoti.

Leyenda: Figura 8. Fluctuacion poblacional de A. chiclayae.

Leyenda: Figura 9. Fluctuacion poblacional de Anastrepha sp 1.

Leyenda: Figura 10. Fluctuacion poblacional de A. pickeli.

Leyenda: Figura 11. Fluctuacion poblacional de A. atrox.

Leyenda: Figura 12. Fluctuacion poblacional de C. capitata.

Leyenda: Figura 13. Analisis de correspondencia canonica. Relacion entre mosca de la fruta y factores bioticos y abioticos

Leyenda: Figura 14. Modelo de fluctuacion poblacional para Anastrepha spp.

Leyenda: Figura 15. Modelo de fluctuacion poblacional para C. capitata.
Cuadro 1. Puntos de muestro.

No.        X         Y      Altitud (m)
trampa

1        727584   8490969      2,264
2        727210   8490704      2,228
3        727126   8489884      2,149
4        726613   8489651      2,015
5        726620   8489214      2,066
6        726321   8488716      2,051
7        725303   8487520      1,875
8        724391   8487673      1,762
9        723705   8488635      1,851
10       724103   8489227      1,925
11       725833   8489248      2,024
12       726290   8489991      2,133
13       726225   8490507      2,246
14       727792   8489718      2,188

No.                   Hospedante
trampa

1               Annona cherimola Mill.
2        Pouteria lucuma (Ruiz & Pav.) Kuntze
3         Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.
4                 Psidium guajava L.
5                 Mangifera indica L.
6                 Psidium guajava L.
7        Pouteria lucuma (Ruiz & Pav.) Kuntze
8               Persea americana Mill.
9             Citrus sinensis (L.) Osbeck
10              Persea americana Mill.
11                Mangifera indica L.
12              Annona cherimola Mill.
13            Citrus sinensis (L.) Osbeck
14                Mangifera indica L.

Cuadro 2. Abundancia de moscas colectadas.

Especies                               Meses

                           2014                           2015

                    O      N      D      E      F      M      A

A. fraterculus     573    703    662    697    870    758    857
A. distincta       469    692    756    654    874    700    882
A. serpentina       1      5      0      3      8      7      3
A. schultzi         19     21     27     35     33     16     38
A. manihoti         0      0      0      7      10     18     13
A. chiclayae        0      0      0      0      1      2      1
Anastrepha sp. 1    14     13     16     13     10     8      22
A. pickeli          0      0      0      0      0      2      1
A. atrox            0      0      0      0      0      0      0
C. capitata        243    437    416    474    615    361    581
Total              1319   1871   1877   1883   2421   1872   2398

Especies                        Meses                 Total

                                 2015

                    M      J      J      A      S

A. fraterculus     711    636    659    584    503    8213
A. distincta       712    518    622    531    523    7933
A. serpentina       8      3      4      6      0      48
A. schultzi         57     32     27     32     31     368
A. manihoti         6      3      0      0      0      57
A. chiclayae        0      0      0      0      0       4
Anastrepha sp. 1    27     8      11     7      5      154
A. pickeli          0      0      0      0      0       3
A. atrox            0      3      6      9      8      26
C. capitata        457    429    404    413    338    5168
Total              1978   1632   1733   1582   1408   21974

Cuadro 3. Indices Poblacionales de mosca de la fruta Anastrepha spp. y
Ceratitis capitata.

Especie                              Abundancia

                      [feminidad]   [masculinidad]   Total

A. fraterculus           5136            3077        8213
A. distincta             4869            3064        7933
A. serpentina             39              9           48
A. schultzi               261            107          368
A. manihoti               39              18          57
A. chiclayae               2              2            4
Anastrepha sp. 1          103             51          154
A. pickeli                 2              1            3
A. atrox                  19              7           26
C. capitata              3278            1890        5168
Total                    13748           8226        21974

Riqueza de especies       10
[sup.1]D                 3.39

Especie                Frecuencia    Constancia   Dominancia
                      relativa (%)      (%)

A. fraterculus           37.38       100.00 (C)       d
A. distincta             36.10       100.00 (C)       d
A. serpentina             0.22       45.83 (A)        n
A. schultzi               1.67       97.92 (C)        n
A. manihoti               0.26       43.75 (A)        n
A. chiclayae              0.02        8.33 (R)        n
Anastrepha sp. 1          0.70        91.67(C)        n
A. pickeli                0.01        4.17(R)         n
A. atrox                  0.12       25.00 (A)        n
C. capitata              23.52       100.00 (C)       d
Total                     100            --           --

Riqueza de especies
[sup.1]D

Especie                  Proporcion
                      [masculinidad] :
                        [feminidad]

A. fraterculus             1:1.67
A. distincta               1:1.58
A. serpentina              1:4.30
A. schultzi                1:2.44
A. manihoti                1:2.16
A. chiclayae               1:1.00
Anastrepha sp. 1           1:2.02
A. pickeli                 1:3.00
A. atrox                   1:2.71
C. capitata                1:1.73
Total                      1:1.67

Riqueza de especies
[sup.1]D

Cuadro 4. Promedio valor de moscas por [trampa.sup.-1] [dia.sup.-1]
(MTD) y abundancia total de moscas de la fruta Anastrepla spp. y
Ceratitis capitata registradas durante cuatro epocas del ano.

Epoca              Anastrepha spp.      Ceratitis capitata

                   MTD [+ o -] DE         MTD [+ o -] DE

Trans. Lluvias   3.20 [+ o -] 0.84 a   0.87 [+ o -] 0.35 a
Lluvias          3.95 [+ o -] 0.48 b   1.19 [+ o -] 0.29 bc
Trans. Secas     4.26 [+ o -] 0.59 b   1.32 [+ o -] 0.20 c
Secas            3.04 [+ o -] 0.43 a   1.01 [+ o -] 0.25 ab
F                       25.51                 11.554
P                       0.000                 0.009

Epoca             Abundancia total

                   MTD [+ o -] DE

Trans. Lluvias   4.07 [+ o -] 1.10 a
Lluvias          5.14 [+ o -] 0.70 b
Trans. Secas     5.58 [+ o -] 0.70 b
Secas            4.05 [+ o -] 0.60 a
F                       22.63
P                       0.000

DE = Desviacion estandar, H = Estadistico F de Fisher. Se realizo la
comparacion de a pares entre las medias de los rangos de tratamientos
siguiendo a Conover (1999).

Cuadro 5. Fluctuacion por epocas de la temperatura, precipitacion,
moscas de la fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata (moscas por
[trampa.sup.-1] [dia.sup.-1]) y numero efectivo de especies
([sup.1]D).

     Promedio [+ o -] DE

E          T               Pr          A. fraterculus     A. distincta

TL   15.56 [+ o -]   62.20 [+ o -]    1.63 [+ o -] 0.45   1.48 [+ o -]
        0.86 c          23.62 b              ab              0.44 a
L    14.22 [+ o -]   170.73 [+ o -]   1.90 [+ o -] 0.24   1.90 [+ o -]
        0.53 b          43.80 c               b              0.28 b
TS   13.06 [+ o -]   49.00 [+ o -]    2.00 [+ o -] 0.40   2.03 [+ o -]
        0.10 a          51.34 b               b              0.29 b
S    12.94 [+ o -]   10.83 [+ o -]    1.52 [+ o -] 0.27   1.40 [+ o -]
        1.12 a          15.24 a               a              0.26 a
H       139.400          86.38             17.516            22.678
P       0.0001           0.0001             0.001            0.000

     Promedio [+ o -] DE

E    A. serpentina   A. schultzi     A. manihoti      A. chiclayae

TL   0.01 [+ o -]    0.05 [+ o -]    0.00 [+ o -]     0.00 [+ o -]
        0.01 a          0.02 a          0.00 a           0.00 a
L    0.01 [+ o -]    0.07 [+ o -]    0.02 [+ o -]    1.9E-3 [+ o -]
        0.02 a          0.04 a          0.02 b          4.1E-3 a
TS   0.01 [+ o -]    0.12 [+ o -]    0.02 [+ o -]    1.3E-3 [+ o -]
        0.01 a          0.05 b          0.03 b          3.6E-3 a
S    0.01 [+ o -]    0.08 [+ o -]   1.9E-3 [+ o -]    0.00 [+ o -]
        0.01 a         0.04 ab         4.1E-3 a          0.00 a
H        1.050          11.150          16.990           1.040
P        0.737          0.010           0.000            0.2088

     Promedio [+ o -] DE

E     Anastrepha sp. 1       A. pickeli       A. atrox     C. capitata

TL    0.03 [+ o -] 0.02     0.00 [+ o -]    0.00 [+ o -]   0.87 [+ o -]
             ab                0.00 a          0.00 a         0.35 a
L     0.03 [+ o -] 0.01    1.3E-3 [+ o -]   0.00 [+ o -]   1.19 [+ o -]
             ab                0.01 a          0.00 a        0.29 bc
TS   0.06 [+ o -] 0.05 b   1.3E-3 [+ o -]   0.00 [+ o -]   1.32 [+ o -]
                              3.6E-3 a         0.00 a         0.20 c
S    0.02 [+ o -] 0.01 a    0.00 [+ o -]    0.02 [+ o -]   1.01 [+ o -]
                               0.00 a          0.01 b        0.25 ab
H           7.520              0.300           17.630         11.554
P           0.047              0.4769          0.000          0.009
     Promedio [+ o -] DE

E         [sup.1]D

TL      3.23 [+ o -]
           0.06 a
L       3.28 [+ o -]
           0.04 a
TS      3.34 [+ o -]
           0.02 b
S       3.38 [+ o -]
           0.01 c
H          38.895
P           0.000

Se realizo la comparacion de a pares entre las medias de los rangos de
tratamientos siguiendo a Conover (1999). E: Epoca; T: Temperatura; Pr:
Precipitacion. TL: Trans. Lluvias; L: Lluvias; TS: Trans. Secas; S:
Secas. H: Estadistico H de Kruskall-Wallis. DE = Desviacion estandar.

Cuadro 6. Coeficientes de correlacion entre factores bioticos y
abiotjcos, y abundancia total de moscas de la fruta Anastrepha spp. y
Ceratitis capitata.

Variable climatica   Anastrepha   Ceratitis   Abundancia
                        spp.      capitata      total

Precipitacion         0.587 *       0.357      0.594 *
T[grados] maxima      -0.615 *    -0.664 *     -0.692 *
T[grados] promedio     0.007       -0.126       -0.028
T[grados] minima       0.329        0.175       0.280
Disp. Frutos          0.747 **      0.421      0.737 **

Variable climatica   P (bilateral)

Precipitacion            0.013
T[grados] maxima         0.379
T[grados] promedio       0.931
T[grados] minima         0.042
Disp. Frutos             0.006

* Correlacion significative a p < 0.05. ** Correlacion significativa
a p < 0.01.

Cuadro 7. Coeficientes de correlacion entre factores bioticos y
abioticos y abundancia de moscas de la fruta Anastrepha spp. y
Ceratitis capitata.

Variable climatica       A.           A.          A.          A.
                     fraterculus   distincta   serpentina   schultzi

Precipitacion          0.650 *      0.608 *      0.237       -0.063
T[grados] maxima      -0.636 *      -0.483       -0.339     -0.611 *
T[grados] promedio      0.021        0.126       -0.265      -0.439
T[grados] minima        0.364        0.378       -0.099      -0.347
Disp. Hosp.           0.853 **     0.840 **      -0.035      0.059

Variable climatica      A.          A.       Anastrepha     A.
                     manihoti    chiclayae     sp. 1      pickeli

Precipitacion          0.552      0.644 *      0.239       0.403
T[grados] maxima     -0.847 **   -0.603 *      -0.147     -0.430
T[grados] promedio    -0.224      -0.018       0.172      -0.113
T[grados] minima       0.082       0.249       0.309       0.075
Disp. Hosp.           0.622 *       --         0.089        --

Variable climatica   A. atrox       C.
                                 capitata

Precipitacion        -0.703 **    0.357
T[grados] maxima       0.266     -0.664 *
T[grados] promedio    -0.503      -0.126
T[grados] minima     -0.745 **    0.175
Disp. Hosp.           -0.148      0.421

* Correlacion significativa a p < 0.05. ** Correlacion significativa a
p < 0.01. No se muestran coeficientes de correlacion para A. chiclayae
y A. pickeli con la disponibilidad de frutos ya que no se encontraron
sus hospedantes.

Cuadro 8. Variables utilizadas para el modelo de Anastrepha spp.

No.   Variable                         Coeficiente   Importancia

1     Temperatura                        89.382         Alta
2     Precipitacion                      -3.741         Baja
3     Disponibilidad de hospedantes      41.799         Alta
      [R.sup.2]                           0.508
      P (prueba t)                        0.934

Cuadro 9. Variables utilizadas para el modelo de Ceratitis capitata.

No.     Variable     Coeficiente   Importancia

1     Temperatura      30.807         Alta
       [R.sup.2]        0.065
      P (prueba t)      0.870

Cuadro 10. Fenologia anual de hospedantes durante el periodo de
estudio.

Familia            Especie       Nombre     O N D E F M A M J J A S

Anacardiaceae     Mangifera       Mango
                  indica L.

Annonaceae         Annona       Chirimoya
                cherimola L.

Cucurbitaceae     Cucurbita     Calabaza
                   maxima
                  Duchesne

Euphorbiaceae      Manihot        Yuca
                  esculenta
                   Crantz

Fabaceae            Inga          Pacay
                  feuilleei
                     DC.

Myrtaceae          Psidium       Guayaba
                 guajava L.

Rosaceae         Eriobotrya      Nispero
                  japonica       japones
                  (Thunb.)
                   Lindl.
                    Malus        Manzana
                 sylvestris
                 (L.) Mill.
                 Fragaria x       Fresa
                  ananassa
                  (Duchesne
                 ex Weston)
                  Duchesne
                  ex Rozier

Rutaceae          Citrus x       Naranja
                aurantium L.      agria
                   Citrus        Naranja
                sinensis (L.)    huando
                 Osbeck var.
                   huando
                   Citrus        Naranja
                sinensis (L.)   valencia
                 Osbeck var.
                  valencia
                   Citrus         Limon
                  jambhiri       rugoso
                    Lush.
                   Citrus        Pomelo
                  paradisi
                   Macfad.
                   Citrus       Mandarina
                 reticulata
                   Blanco

Sapotaceae        Pouteria       Lucuma
                   lucuma
                   (Ruiz &
                    Pav.)
                   Kuntze

En el caso de Cucurbita maxima, la presencia de frutos varia en
funcion de su produccion o no. Durante este estudio los frutos fueron
colectados entre abril y mayo.

Cuadro 11. Indices de infestacion y viabilidad pupal de moscas de la
fruta Anastrepha spp. y Ceratitis capitata.

Hospedantes           M *   F    Peso      P        Infestacion/
                                 (Kg)            Pupas. [Kg.sup.-1]

ANACARDIACEAE

Mangifera indica      1/3   3    0.660     2            3.03
(Mango)

ANNONACEAE

Annona cherimola      3/3   11   1.230    125          101.63
(Chirimoya)

CUCURBITACEAE

Cucurbita maxima      1/5   1    0.430     6           13.95
(Calabaza)

EUPHORBIACEAE

Manihot esculenta     1/4   5    0.120     2           16.67
(Yuca)

FABACEAE

Inga feuilleei        4/5   53   1.750    102          58.23
(Pacay)

MYRTACEAE

Psidium guajava       3/3   24   1.920    168           87.5
(Guayaba)

ROSACEAE

Eriobotrya japonica   1/4   31   0.100    1 5            60
(Nispero japones)

Malus sylvestris      1/5   8    0.850     2            2.35
(Manzana)

Fragaria x ananassa   1/1   63   0.500     2             4
(Fresa)

RUTACEAE

Citrus x aurantium    1/1   16   1.790    225          125.70
(Naranja agria)

Citrus sinensis       1/4   7    1.350     2            1.48
var. huando
(Naranja huando)

Citrus sinensis       1/2   8    1.350   12 2          10.37
var. valencia
(Naranja valencia)

Citrus jambhiri       1/3   3    0.500     6             12
(Limon rugoso)

Citrus paradisi       2/3   8    2.145   17 1           8.39
(Pomelo)

Citrus reticulata     3/4   27   0.710   17 20         52.11
(Mandarina)

SAPOTACEAE

Pouteria lucuma       1/4   3    0.220     3           13.64
(Lucuma)

Hospedantes                 Especies         Viabilidad (%)

ANACARDIACEAE

Mangifera indica       A. fraterculus (1)        50.00
(Mango)

ANNONACEAE

Annona cherimola      A. fraterculus (101)        80.8
(Chirimoya)

CUCURBITACEAE

Cucurbita maxima          A. atrox (2)           33.33
(Calabaza)

EUPHORBIACEAE

Manihot esculenta       A. manihoti (2)          100.00
(Yuca)

FABACEAE

Inga feuilleei        A. fraterculus (20)        70.59
(Pacay)                A. distincta (50)
                        A. schultzi (2)

MYRTACEAE

Psidium guajava       A. fraterculus (74)        66.67
(Guayaba)              A. distincta (25)
                         A. sp. 1 (5)
                        A. schultzi (8)

ROSACEAE

Eriobotrya japonica    A. fraterculus (1)     100.00 60.00
(Nispero japones)       C. capitata (3)

Malus sylvestris        C. capitata (1)          50.00
(Manzana)

Fragaria x ananassa     C. capitata (1)          50.00
(Fresa)

RUTACEAE

Citrus x aurantium     C. capitata (164)         72.89
(Naranja agria)

Citrus sinensis        A. fraterculus (2)        100.00
var. huando
(Naranja huando)

Citrus sinensis         C. capitata (7)       58.30 50.00
var. valencia          A. fraterculus (1)
(Naranja valencia)

Citrus jambhiri         C. capitata (3)          50.00
(Limon rugoso)

Citrus paradisi         C. capitata (13)      76.47 100.00
(Pomelo)               A. fraterculus (1)

Citrus reticulata       C. capitata (11)      64.71 70.00
(Mandarina)           A. fraterculus (14)

SAPOTACEAE

Pouteria lucuma        A. serpentina (1)         33.33
(Lucuma)

a/b * = No. muestras infestadas/No. total de muestras. Solo se
presentan datos de las muestras infestadas. La viabilidad pupal en el
caso de Inga feuilleei y Psidium guajava muestra un solo valor ya que
no se pudo diferenciar las pupas a nivel de especies de Anastrepha. M
*: Muestras *; F: Frutos; P: Pupas.

Cuadro 12. Hospedantes de          p. y Ceratitis capitata.

Especie                                   Hospedantes

Anastrepha atrox                       Cucurbita maxima

Anastrepha distincta            Inga feuilleei, Psidium guajava

Anastrepha fraterculus      Citrus sinensis, Citrus paradisi, Inga
                           feuilleei, Eriobotrya japonica, Mangifera
                           indica, Annona cherimola, Psidium guajava

Anastrepha schultzi                     Psidium guajava

Anastrepha manihoti                    Manihot esculenta

Anastrepha serpentina                   Pouteria lucuma

Anastrepha sp. 1.                       Psidium guajava

Ceratitis capitata         Citrus aurantium, Citrus sinensis, Citrus
                         jambhiri, Citrus paradisi, Citrus reticulata,
                             Malus sylvestris, Fragaria x ananassa
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Title Annotation:Articulo cientifico
Author:Ramos Pena, Alvaro Manuel; Yabar Landa, Erick; Ramos Pena, Julio Cesar
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Jan 1, 2019
Words:8140
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