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DATOS PRELIMINARES SOBRE EL PAPEL DEL VENADO COLA BLANCA ODOCOILEUS VIRGINIANUS (ARTIODACTYLA: CERVIDAE) COMO DISPERSOR DE SEMILLAS.

PRELIMINAR DATA OF WHITE TAILED-DEER ODOCOILEUS VIRGINIANUS (ARTIODACTYLA: CERVIDAE) AS SEED DISPERSER

El venado cola blanca, Odocoileus virginianus (Zimmermann, 1780), es un herbivoro generalista y principalmente ramoneador que tambien se ha reportado como dispersor de semillas (Myers et al., 2004; Williams et al., 2008). Su potencial importancia como dispersor radica en que, al ser un mamifero grande, con alta movilidad y generalista, puede transportar las semillas a grandes distancias (Vellend et al., 2003). A pesar de esto, resulta dificil generalizar su funcion como dispersor, ya que puede tener diferentes efectos sobre la germinacion de las semillas que consume (Jara-Guerrero et al., 2018). Por lo anterior y debido a que en Mexico existe poca informacion sobre esta especie en su funcion como dispersora de semillas, se realizo la presente investigacion con los objetivos de: (i) determinar las especies de semillas contenidas en excretas de este ungulado en un Area Natural Protegida (ANP) de Jalisco y (ii) evaluar el efecto del paso por el tracto digestivo del venado sobre la germinacion de semillas de una especie caracteristica de zonas aridas y semiaridas de Mexico, Acacia schaffneri (S. Watson) F.J. Herm.

Para el primer objetivo, se colectaron 98 grupos de pellets enteros de venado cola blanca en un bosque de encino-pino y vegetacion secundaria dentro del Area de Proteccion de Flora y Fauna La Primavera (BLP; en Jalisco, Mexico; 635 040 m E; 2 295 019 m N y 661 815 m E; 2 273 893 m N), entre marzo y octubre del ano 2015. Los pellets se limpiaron y se desinfectaron con una solucion fungicida; se desbarataron y revisaron con un estereoscopio para separar, cuantificar e identificar las semillas. Las semillas y los pellets desbaratados se almacenaron a una temperatura promedio de 4[grados]C durante un mes, siguiendo la metodologia propuesta por Myers et al. (2004). Posteriormente, las semillas se colocaron en cajas Petri con papel filtro humedo y los pellets desbaratados se colocaron en charolas sobre una cama de vermiculita. Las cajas y charolas se mantuvieron en una camara de crecimiento con control de luz (16 horas luz/8 horas oscuridad) y temperatura promedio de 22.7 [+ o -] 2.4[grados]C. La germinacion se registro cuando se evidencio la emergencia de la radicula, durante dos meses. Las plantulas fueron identificadas hasta el nivel taxonomico mas fino posible.

Para el segundo objetivo se trabajo en el Parque Nacional El Cimatario (PNEC, Queretaro, Mexico). Se colectaron 88 grupos de pellets (entre noviembre y diciembre 2015) en un corral de 2 ha en el que se mantienen ejemplares de O. virginianus y en donde hay una alta densidad de arboles de Acacia schaffneri, cuyas vainas son consumidas por los venados (MGR, obs. pers.). Los grupos de pellets se usaron en dos experimentos de germinacion: (A) germinacion de semillas de A. schaffneri presentes dentro de pellets intactos (33 grupos de pellets) y (B) germinacion de semillas extraidas de los pellets (160 semillas obtenidas de 55 grupos de pellets). En ambos experimentos se cuantifico el porcentaje y velocidad de germinacion y se usaron semillas extraidas de vainas como control.

Para el experimento (A), los pellets intactos y semillas control (n = 101 semillas) fueron colocados en charolas de plastico sobre una cama de vermiculita dentro de un invernadero con una temperatura promedio de 17.1 [+ o -] 8.9[grados]C. Los pellets y semillas se mantuvieron humedos y durante dos meses se registro la germinacion. Para el experimento (B), las 160 semillas extraidas de los pellets y otras 160 semillas control, fueron sumergidas durante dos minutos en hipoclorito de sodio al 2% y posteriormente colocadas en cajas Petri (cuatro cajas por tratamiento, cada una con 40 semillas) dentro de una camara de crecimiento con control de luz (16 horas luz /8 horas oscuridad) y temperatura (25[grados]C). La germinacion se reviso durante 65 dias. Con las semillas de A. schaffneri que no germinaron, se realizo una prueba indirecta de viabilidad con cloruro de tetrazolio, considerando tres categorias de tincion: nula o suave para semillas no viables, media e intensa (50-75% y >75% del embrion tenido, respectivamente) para semillas viables.

De los pellets colectados en BLP, se identificaron 31 morfoespecies distintas de semillas. Nueve de las morfoespecies fueron identificadas al menos a nivel de familia; ocho especies se lograron identificar hasta genero, de las cuales cinco fueron herbaceas y tres lenosas, siendo los generos mas representados Vaccinium (35 semillas), Acacia (17 semillas) y Solanum (13 semillas; Cuadro 1). El 29% de los grupos fecales colectados tuvo semillas que fueron contabilizadas mediante registro directo (369 semillas) o indirecto a partir de las plantulas que emergieron de los pellets desbaratados (50 semillas). De las semillas detectadas directamente solo 17 germinaron, registrandose 15 morfoespecies. De las semillas restantes, 296 presentaron dano fisico, estaban parasitadas o inmaduras. En el registro indirecto, 50 plantulas que emergieron de los pellets desbaratados se clasificaron en 18 morfoespecies.

En ambos experimentos, el porcentaje de germinacion de semillas que provenian de excretas de los venados en cautiverio fue mayor que de semillas control (p < 0.05; Cuadro 2). No se detecto diferencia en la velocidad de germinacion entre las semillas obtenidas de las excretas y las semillas control (0.120 semillas/dia vs. 0.126 semillas/dia; t = 2.447; g.l. = 6; p = 0.905). La mayoria de las semillas que no germinaron mostraron baja probabilidad de viabilidad (tincion suave), sin diferencia entre las semillas de pellets y las semillas control (50% y 47%, respectivamente; [ji al cuadrado] = 0.211; g.l. = 2; p < 0.899).

Son diversos los factores que determinan la calidad (sensu Schupp et al., 2010) de un animal como dispersor de semillas. Estos factores estan relacionados con la manipulacion y el tratamiento de las semillas, y con los patrones de deposicion de las mismas (Mandujano et al., 1994; Andresen, 2012). Se sabe, por ejemplo, que en terminos de manipulacion, los ungulados pueden defecar, escupir, masticar o digerir las semillas, dependiendo en gran medida del tamano de las mismas y de la especie animal (Bodmer et al., 1991). En general, nuestros resultados sugieren que en BLP el venado cola blanca actua como un dispersor de semillas de baja calidad, debido a que la gran mayoria (80%) de semillas encontradas en los pellets estaban danadas o eran inmaduras, lo que representa un efecto negativo en la reproduccion de las plantas (Ford et al., 2003). El bajo porcentaje de germinacion de semillas obtenidas a partir de excretas en este estudio, contrasta con otros trabajos que demuestran un mayor porcentaje de germinacion y mas especies dispersadas por el venado cola blanca (Myers et al., 2004; Williams et al., 2008). Esto podria deberse, en parte, a diferencias en la metodologia usada para las pruebas de germinacion, lo cual es reconocido como un factor causal de la variacion en este tipo de estudios (Traveset et al., 2007).

Encontramos, sin embargo, que el paso por el tracto digestivo del venado tuvo efecto positivo en la germinacion de una especie focal, Acacia schaffneri. El efecto del paso por el tracto digestivo de los animales puede variar mucho, y depende tanto de la especie animal como de la especie de planta (Traveset 1998). Asi, por ejemplo, en Mexico, un estudio reporto que el venado cola blanca disperso por regurgitacion gran cantidad de semillas viables de Spondias purpurea (Mandujano et al., 1994). En otros estudios con venado cola blanca se ha visto que puede no haber efecto sobre la germinacion (e.g. Trillium stoloniferum, Ford et al., 2003), o que puede haber un efecto negativo (e.g. Caesalpinia glabrata, Jara-Guerrero et al., 2018). Sin embargo, tambien debe considerarse la digestion total de las semillas en el tracto digestivo. Por ejemplo, en el estudio con T. stoloniferum, de las 300 semillas consumidas solo se recuperaron 80, por lo que se puede decir que los venados tuvieron un efecto negativo al destruir las semillas mediante su digestion (Ford et al., 2003). En el caso de las semillas de A. schaeffneri ingeridas por el venado, su germinacion pudo haber sido favorecida por la escarificacion mecanica y/o quimica de la testa, la cual es muy dura e impermeable. Diversas especies de leguminosas se caracterizan por tener dormancia fisica y requerir algun tipo de escarificacion para germinar (Argel & Paton, 1999). Por ejemplo, la germinacion de semillas de Heteroflorum sclerocarpum en un bosque tropical caducifolio de Mexico se vio favorecida mediante la escarificacion mecanica ocurrida durante la manipulacion bucal por venados cola blanca (Urrea-Galeano et al., 2018). Por otro lado, el excremento que rodea a las semillas defecadas puede tener efectos positivos o negativos sobre su supervivencia, germinacion y el establecimiento de plantulas (Andresen, 2012). Por ejemplo, la materia fecal puede actuar como un sustrato favorable para las plantulas que logran emerger de las semillas (Traveset, 1998); pero tambien pueden aumentar la infeccion por patogenos o inhibir la germinacion (Traveset et al., 2007). Nuestros resultados con los pellets colectados en BLP sugieren que la germinacion de ciertas especies de semillas se vio favorecida por la disgregacion de los pellets, como ha sido reportado anteriormente (Blyth et al., 2013). Sin embargo, en los experimentos de germinacion con A. schaffneri, el maximo porcentaje de germinacion (25%) fue observado en semillas dentro de pellets intactos (Cuadro 2).

Finalmente, la distancia con respecto a la planta progenitora es un factor que influye la calidad de un dispersor, debido a que frecuentemente la mortalidad de las semillas o plantulas es mayor cerca de la planta madre (Andresen, 2012). En este sentido, se considera que los mamiferos herbivoros grandes son importantes para la dispersion de semillas a larga distancia (> 1 km; Vellend et al., 2003). Sin embargo, en el presente estudio se observaron semillas de Vaccinium stenophyllum y Psidium guajava unicamente en pellets recolectados en los sitios en los que estas especies estaban presentes (MG-R, obs. pers.). Aunque esto sugiere una dispersion de semillas espacialmente restringida, son necesarios otros estudios para determinar las distancias de dispersion por el venado cola blanca.

En el presente estudio, se pudo observar que, aunque el venado cola blanca dispersa semillas viables de varias especies e incluso puede favorecer un aumento en el porcentaje de germinacion de algunas, actua de manera primaria como un depredador de semillas y por lo tanto un dispersor de baja calidad. Sin embargo, es importante considerar que las interacciones entre especies son muy complejas. En el caso de la dispersion de semillas por animales, los resultados de las interacciones son contexto-y/o especie-dependientes (Andresen, 2012), por lo que son necesarios estudios a largo plazo para poder determinar la funcion que juega el venado cola blanca como dispersor de semillas en los ecosistemas de Mexico.

https://doi.org/10.21829/azm.2019.3502200

AGRADECIMIENTOS. Agradecemos al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia por el otorgamiento de la Beca CONACYT Nacional (2014-2016). Asimismo, reconocemos el apoyo y los permisos concedidos por El Organismo Publico Descentralizado Bosque La Primavera y el personal del Parque Nacional El Cimatario. Finalmente, queremos agradecer el apoyo especial brindado por el Biol. Gerardo Cabrera para la logistica de las colectas.

LITERATURA CITADA

Andresen, E. (2012) Dispersion de semillas por animales frugivoros y granivoros. Pp. 101-139. In: E. Del Val, Boege, K. (Coords). Ecologia y evolucion de las interacciones bioticas. Fondo de Cultura Economica, Mexico.

Argel, P. J., Paton, C. J. (1999) Overcoming legume hardseedness. Pp. 247-265. In: Loch, D. S., Ferguson, J. E. (Eds.). Forage seed production: tropical and sub-tropical species. CABI, United Kingdom.

Blyth, L. H., Ouborg, L. J., Johnson, D. M., Anderson, L. J. (2013) The short-term germination and establishment success of deer-dispersed seeds in mesic temperate forests. The Journal of the Torrey Botanical Society, 140, 334-348.

Bodmer, R. E. (1991) Strategies of seed dispersal and seed predation in Amazonian ungulates. Biotropica, 23, 255-261.

Ford, W. M., Madarish, D., Schuler, T. M., Castleberry, S. B. (2003) Influence of white-tailed deer digestion on running buffalo clover (Trifolium stoloniferum: Fabaceae Muhl. ex A. Eaton) Germination. American Midland Naturalist, 149, 425-428.

Jara-Guerrero, A., Escribano-Avila, G., Espinosa, C. I., De la Cruz, M., Mendez, M. (2018) White-tailed deer as the last megafauna dispersing seeds in Neotropical dry forests: the role of fruit and seed traits. Biotropica, 50, 169-177.

Mandujano, S., Gallina, S., Bullock, S. H. (1994) Frugivory and dispersal of Spondias purpurea (Anacardiaceae) in a tropical dry forest of Mexico. Revista de Biologia Tropical, 42, 105-112.

Myers, J. A., Vellend, M., Gardescu S., Marks, P. L. (2004) Seed dispersal by white-tailed deer: implications for long-distance dispersal, invasion, and migration of plants in eastern North America. Oecologia, 139, 35-44.

Schupp, E. W., Jordano, P., Gomez, J. M. (2010) Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review. New Phytologist, 188, 333-353.

Traveset, A. (1998) Effect of seed passage through vertebrate frugivores' guts on germination: a review. Perspectives in Plant Ecology. Evolution and Systematics, 1, 151-190.

Traveset, A., Robertson, A. W., Rodriguez-Perez, J. (2007) A review on the role of endozoochory in seed germination. Pp. 78-103. In: Dennis, A. J., Schupp, E. W., Green, R. J., Westcott, D. A. (Eds.). Seed dispersal. Theory and its application in a changing world. CABI Publishing, Oxon, UK.

Urrea-Galeano, L. A., Andresen, E., Ibarra-Manriquez, G. (2018) Importancia de las interacciones semilla-mamifero para Heteroflorum (Leguminosae), un genero monoespecifico endemico de Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 89, 497-506.

Vellend, M., Myers, J. A., Gardescu, S., Marks, P. L. (2003) Dispersal of Trillium seeds by deer: implications for long distance migration of forest herbs. Ecology, 84, 1067-1072.

Williams, S. C., Ward, J. S., Ramakrishnan, U. (2008) Endozoochory by white-tailed deer (Odocoileus virginianus) across a suburban/woodland interface. Forest Ecology and Management, 255, 940-947.

Miriam GARCIA RUIZ (1), Ellen ANDRESEN (2), Guadalupe Xochitl MALDA BARRERA (1) *, Sergio GUERRERO VAZQUEZ (3), Israel Gustavo CARRILLO ANGELES (1), Monica Elisa QUEIJEIRO BOLANOS (1)

(1) Laboratorio de Ecologia, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autonoma de Queretaro, Cerro de las Campanas s/n, Las Campanas, 76010 Santiago de Queretaro, Queretaro. <garciamruiz@gmail.com>; <gmalda@uaq.mx>; <israel.carrillo@uaq.mx>; <monicql5@yahoo.com>

(2) Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Antigua Carretera a Patzcuaro 8701, Col. Ex Hacienda de San Jose de la Huerta, 58190 Morelia, Michoacan. <andresen@cieco.unam.mx>

(3) Laboratorio de Zoologia, Centro Universitario de Ciencias Biologicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ramon Padilla Sanchez 2100, Nextipac, 44600 Zapopan, Jalisco. <sergioguerrerovazquez@gmail.com>

* Autor de correspondencia: <gmalda@uaq.mx>

Recibido: 17/11/2017; aceptado: 06/11/2018; publicado en linea: 29/03/2019

Editor responsable: Magdalena Cruz Rosales
Cuadro 1. Semillas defecadas por venados cola blanca en el bosque La
Primavera que lograron identificarse por lo menos a nivel de familia.

Familia            Genero        Especie      Forma de vida

Ericaceae        Vaccinium    stenophyllum       arbusto
Fabaceae           Acacia       pennatula     arbol/arbusto
Lamiaceae            --            --              --
Myrtaceae         Psidium        guajava          arbol
Oxalidaceae        Oxalis          --           herbacea
Phytolaccaceae   Phytolacca     icosandra       herbacea
Poaceae           Paspalum         --           herbacea
Solanaceae        Physalis         --           herbacea
Solanaceae        Solanum          --           herbacea

Familia           Ancho y largo       Numero de
                 de las semillas      semillas
                      (mm)         (germinaciones)

Ericaceae             2 x 1            35 (11)
Fabaceae              7 x 6            17 (4)
Lamiaceae              --               1 (1)
Myrtaceae             3 x 3             8 (5)
Oxalidaceae           1 x 1             2 (0)
Phytolaccaceae        3 x 3             4 (1)
Poaceae               2 x 1             1 (0)
Solanaceae            3 x 3             5 (3)
Solanaceae            2 x 2            13 (0)

Cuadro 2. Semillas totales y semillas germinadas en los experimentos:
germinacion de semillas de Acacia schaffneri presentes dentro de
pellets intactos (A) y germinacion de semillas extraidas de los
pellets (B). El tamano de las semillas es de 7 mm x 6 mm.

Experimento    # Semillas    # Semillas
                totales      germinadas
                            (porcentaje)

Excretas (A)       71         18 (25%)
Control (A)       101          4 (4%)
Excretas (B)      160         27 (17%)
Control (B)       160         14 (9%)

Experimento                  Analisis estadistico

Excretas (A)   [ji al cuadrado] = 15.240, g.l. = 1, p < 0.0001
Control (A)
Excretas (B)    [ji al cuadrado] = 4.028, g.l. = 1, p = 0.0447
Control (B)
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Title Annotation:Nota cientifica
Author:Garcia Ruiz, Miriam; Andresen, Ellen; Malda Barrera, Guadalupe Xochitl; Guerrero Vazquez, Sergio; Ca
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Jan 1, 2019
Words:2811
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