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Curvas de crecimiento del perimetro cefalico en ninos de 0 a 3 anos. Una nueva aproximacion.

HEAD CIRCUMFERENCE GROWTH CURVES IN CHILDREN 0 TO 3 YEARS OF AGE. A NEW APPROACH [1]

INTRODUCCION

El perimetro cefalico constituye el mejor predictor del neurodesarrollo infantil y provee una vision dinamica del crecimiento global del cerebro y las estructuras internas, (1,2) por lo que debe monitorearse en la etapa prenatal y postnatal temprana. Durante el periodo fetal, se observan cambios tanto en la velocidad de crecimiento, como en las dimensiones y en la forma craneofacial, (3-5) estos ultimos atribuidos a la presion ejercida por el cerebro en crecimiento sobre la forma de la boveda craneal, con poca influencia en la forma de la base craneal, como lo muestran algunos estudios de morfometria geometrica. (6, 7) Al nacimiento, las suturas entre los huesos estan separadas por las fontanelas. (8-10) Estudios cefalometricos en ninos de 0 a 3 anos muestran un mayor patron de crecimiento en la base craneal anterior que en la posterior,10 asi mismo un mayor crecimiento en la anchura y profundidad de la boveda craneal, mostrando mayores diferencias en ninas que en ninos. (11-15) Con relacion al comportamiento del crecimiento del perimetro cefalico, se reporta un mayor crecimiento durante el primer ano, con un incremento hasta de 7 cm durante los primeros seis meses y un incremento total de 12 cm hasta los 12 meses, (15, 16) atribuido al desarrollo temprano del cerebro, (15-18) de tal manera que a los 5 anos practicamente se completa su crecimiento, reportandose un 92% de crecimiento. (11,12) En cuanto al dimorfismo sexual, estudios entre 1 y 5 anos de edad muestran (11, 12) mayores mediciones del perimetro cefalico en ninos que ninas, con una diferencia de 5 a 10 mm aproximadamente. No hay una definicion absoluta de la normalidad de la circunferencia de la cabeza para evaluar de forma apropiada tanto el tamano como su crecimiento; es necesario comparar las medias del perimetro cefalico de cada paciente con las medias de una poblacion referencia, teniendo en cuenta el sexo y la edad. (15, 18, 19-22)

El tamano de la cabeza se ha encontrado asociado a factores geneticos y ambientales, ademas a factores anatomicos relacionados con el espesor, tamano y forma de las estructuras que la comprenden. (23-28) Aunque el perimetro cefalico se correlaciona con el desarrollo neurologico, es necesario considerar la influencia de factores prenatales como el retraso del crecimiento fetal, desnutricion materna y fetal, embarazo multiple, peso al nacer y sexo. Puesto que estos factores se han encontrado como influyentes del crecimiento general (longitud/peso) y craneofacial, se reporta una alta asociacion entre la malnutricion fetal con la disminucion de las dimensiones craneofaciales. (24-25) Otros factores asociados directamente con el estado nutricional y condiciones de bienestar y salud de un individuo, son el nivel educativo, las condiciones ecogeograficas, socio-demograficas y socio-economicas, (27,28) las cuales pueden reflejarse en las dimensiones del perimetro cefalico y braquial, tal como lo reporto un estudio transversal hecho en ninos menores de 6 anos en Bogota. (29) Estos hallazgos sugieren la importancia de un diagnostico craneofacial prenatal y postnatal temprano. Los estudios de crecimiento utilizan disenos transversales y longitudinales y las mediciones antropometricas longitud, talla, peso y perimetro cefalico como indicadores de salud para cada edad y sexo, y se grafican mediante curvas de crecimiento. (30-34) Las curvas de crecimiento de la OMS son construidas con el modelo estadistico Box Cox Power exponential y el metodo LMS, el cual sintetiza la distribucion cambiante de las medidas antropometricas en funcion de la edad por las curvas L, M y S, que representan la asimetria, la mediana y la variabilidad, respectivamente. (33) En Colombia se han manejado tres patrones de referencia: los de la National Center for Health Statistics (NCHS), (21) las referencias de crecimiento de la OMS (19, 20) y las curvas de crecimiento colombianas, elaboradas en el 2011 por un grupo de investigadores, (22) las cuales no estan disponibles aun en su version completa.

Con el fin de evaluar el comportamiento del crecimiento general y del perimetro cefalico en ninos, se ha estudiado la correlacion entre el perimetro cefalico y el tamano corporal (peso, longitud/talla). (17, 18, 28, 30) Se ha encontrado baja correlacion entre el perimetro cefalico (PC) y el peso corporal, y una mayor correlacion entre el perimetro cefalico y la longitud/talla corporal. Generalmente el percentil es el mismo para las dos medidas (perimetro cefalico y longitud/talla corporal) y cuando existe una discrepancia negativa o positiva correspondiente a 2 desviaciones estandar (2DE), debe tenerse en cuenta porque puede indicar la presencia de una craneosinostosis, una microcefalia o un sindrome. (15-19) Se denomina microcefalia cuando el perimetro cefalico esta por debajo de -2,5 (DE) desviaciones estandar y macrocefalia cuando esta +2,5 (DE) por encima de la media de la poblacion de referencia a una edad y sexo dado. (28, 29, 31) Sin embargo, su utilidad es limitada, debido a que la relacion entre el tamano cefalico y la longitud corporal puede ser normal, sin que esto implique un tamano de la cabeza adecuada. Tradicionalmente, la circunferencia de la cabeza se muestra en percentiles y desviaciones estandar (SD) (puntuacion Z). (20, 31, 32) Cada puntuacion Z representa la diferencia entre el perimetro cefalico de un nino y la mediana del perimetro cefalico de una poblacion de referencia (por edad y sexo) dividido por la desviacion estandar de la poblacion referencia utilizada. (3,20,31,32) Con este criterio de puntuacion Z, se ubica a un nino dentro de una clasificacion basada en percentiles, pero no caracteriza un modelo de crecimiento a partir del cual se pueda hacer un pronostico del mismo, lo cual no permite caracterizar su propio patron de crecimiento. Pero nuestra propuesta en razon de hacer uso de los modelos longitudinales mixtos si permite caracterizar su propia curva de crecimiento en el tiempo, o una curva patron en determinado grupo de edad y sexo.

METODOS

Consideraciones eticas: esta investigacion fue avalada por el Comite de Etica de la Facultad de Odontologia de la Universidad Nacional de Colombia, Acta 05 03/05/2011. Se siguieron los aspectos contemplados en la normatividad internacional y nacional (Declaracion de Helsinki 1975, modificada en Edimburgo en el 2000 y resolucion 8430 de 1993 del Ministerio de Salud de Colombia). Los autores declaran que no tienen conflicto de interes.

La poblacion objetivo fueron grupos de ninos de ambos sexos, de 0 a 3 anos, vinculados a Jardines Infantiles de la Secretaria de Integracion Social D.C. de la Localidad de Usaquen, Jardin de la Universidad Nacional de Colombia, Unisalud EPS, Clinica del Bebe HOMI de la Fundacion Hospital de la Misericordia. Siendo este un estudio longitudinal prospectivo, los criterios de elegibilidad para los ninos obedecieron a factores de inclusion y exclusion; cumpliendo, por un lado, lo recomendado por la OMS para conformar una muestra prescriptiva que garantizara condiciones adecuadas de cuidado, proteccion, salud y bienestar, (19, 20, 31, 32) y, por otro lado, que ecogeograficamente los padres, abuelos y ninos hubiesen nacido en Colombia. Igualmente, los ninos entraron al estudio en diferentes edades y fueron medidos cada tres meses durante un ano. Solo se midieron aquellos ninos cuyos padres firmaron el consentimiento informado. A cada uno de los participantes se le asigno un numero consecutivo para identificarlos y guardar su identidad. La muestra consistio en 265 ninos (116 femenino y 149 masculino) nacidos en alguna poblacion colombiana, residentes en Bogota. Se distribuyo por grupos de edad asi: G1 (0 a 12], G2: (12 a 24], G3: (24 a 36] meses (tabla 1), basados en el comportamiento biologico del crecimiento y desarrollo de los ninos durante los 3 primeros anos de vida, reportado en la literatura. (10-15, 19, 20)

Los 2 examinadores fueron entrenados y los instrumentos fueron calibrados de acuerdo con las recomendaciones de la OMS. (19, 20, 31, 32)

Error del metodo: a traves de un formato de recoleccion de datos e instructivo, se entrenaron dos examinadores. Se hizo continua estandarizacion, monitoreo de adherencia a procedimientos de recoleccion y calidad de los datos.

El perimetro cefalico (circunferencia occipito frontal) se midio en cada nino con una cinta metrica estandar de 12 mm de ancho, con incrementos de 1mm. El error del metodo se evaluo sobre 30 ninos escogidos aleatoriamente, dos examinadores tomaron la medicion en dos tiempos, con intervalo de 1 mes; para calcular el error del metodo intra e interexaminador se hizo un analisis de varianza (ANOVA) con dos factores (tiempo y observador) y mediante la prueba de cocientes de los cuadrados medios (prueba F) con un valor de p < 0,05. Se concluyo sobre esta valoracion. Las curvas de crecimiento fueron construidas usando los modelos longitudinales mixtos. Por medio del software estadistico R se ajustaron los modelos, los cuales fueron obtenidos a traves de estimacion por maxima verosimilitud restringida (REML), a traves del paquete lme4 (Bates y colaboradores, 2011). (35)

Analisis estadistico

Los modelos propuestos en este trabajo se enmarcan dentro del contexto de los modelos longitudinales mixtos. (36, 37) Estos modelos incorporan tanto los efectos fijos como los efectos aleatorios. Se adecuan bien en una situacion comun de los estudios longitudinales de crecimiento craneofacial, cuando los intervalos de tiempo no son iguales para todos los individuos o cuando los individuos comienzan las mediciones a diferentes edades, presentandose desbalance en los datos, como en este caso. Estos modelos fueron introducidos por Laird y Ware, en 1982. (38)

Segun Singer y colaboradores, (36) el modelo se puede escribir como:

[y.sub.i] = [X.sub.i][beta] + [Z.sub.i][b.sub.i] + [e.sub.i] (1,1)

Donde [y.sub.i] y [e.sub.i] son, respectivamente, los vectores de respuestas y los errores de medicion para el i-esimo sujeto, [beta] y [b.sub.i] son, respectivamente, los vectores de efectos fijos (parametros de la poblacion) y efectos aleatorios (parametros individuales) y [X.sub.i] y [Z.sub.i] son las matrices de diseno asociadas a los efectos fijos y a los efectos aleatorios. (36)

En el modelo (1,1) [EXPRESION MATEMATICA IRREPRODUCIBLE EN ASCII] es un vector respuesta asociado a i-esima unidad muestral tiene distribucion normal multivariada (ver Singer y colaboradores), (36) con vector de medias y matriz de covarianzas respectivamente dado por:

E ([y.sub.i]) = [X.sub.i] [beta] (1,2)

V ([y.sub.i]) = [V.sub.i] = [Z.sub.i] [GZ.sup.t.sub.i] + [R.sub.i] (1,3)

En esta investigacion se trabajo con una matriz no estructurada (NE) de Varianzas-Covarianzas, la cual tiene la siguiente forma: para el caso de los individuos evaluados en las 4 diferentes mediciones.

[EXPRESION MATEMATICA IRREPRODUCIBLE EN ASCII]

La estimacion de los parametros del modelo se realizo por medio del metodo de maxima verosimilitud restringida (REML) y la evaluacion del modelo se hizo teniendo en cuenta los estimadores (BLUE) (best linear unbiased estimator) por sus siglas en ingles, mejor estimador lineal insesgado y BLUP (best linear unbiased predictor) mejor predictor lineal insesgado (36, 37) para los parametros [beta] y [b.sub.i] respectivamente son obtenidos a partir de las expresiones

[??] = Wy (1,4)

([[??].sub.i]) = [GAMMA]Z'Qy (1,5)

[[??].sub.i] se le conoce como P y el mejor predictor contiene los componentes aleatorios del modelo (1,1) Ver Lopez y colaboradores (39).

Donde, [EXPRESION MATEMATICA IRREPRODUCIBLE EN ASCII.]

Se utilizo el criterio (AIC) Akaike como criterio de bondad de ajuste.

RESULTADOS

No existio suficiente evidencia estadistica para asumir una diferencia significativa en las mediciones interexaminador, resultado que se evidencio del ANOVA y el valor de p < 0,05. Al hacer la descripcion de la muestra, se encontro que el 97,7% de los ninos nacieron en Bogota, el 80,2% de padres y 75.2% de abuelos nacieron en la region cundiboyacense.

Con relacion a la practica de lactancia materna, variable tenida en cuenta como criterio de inclusion para garantizar una muestra prescriptiva, se encontro practica de lactancia materna exclusiva hasta los 6 meses en 98,2%, lactancia materna prolongada hasta los 12 y 18 meses (38,8%, 33,3%), respectivamente.

En cuanto a las condiciones socioeconomicas, predominaron en G1 el estrato E3 y E4 con (7,2% y 6,4%), respectivamente. En el grupo G2 y G3 predominaron los estratos E2 (9,1%, 31,7%) y E3 (7,5%, 13,6%), respectivamente (tabla 2).

Con relacion a la distribucion por ingresos, se observo para G1 predominio entre 2 y 3 SMLMV (14,3%) y para G2 y G3 entre 1 y 2 SMLMV (salario minimo legal mensual vigente) con 15,5% y 37,4%, respectivamente (tabla 3).

Con relacion a la escolaridad de los padres, en G1 se evidencio mayor escolaridad de la madre, categoria universitaria con 10,2%, y en los grupos G2 y G3 predomino la secundaria completa en ambos padres (9,6% y 26,8%), respectivamente.

De la figura 1 se observa que los perfiles de crecimiento del perimetro cefalico para todos los individuos mostraron una mayor pendiente de crecimiento en el grupo G1 (0 a 12], en tanto que para los grupos G2 y G3, la pendiente tiende a suavizarse, por lo cual no se visualiza en forma global el patron de crecimiento para los ninos de G2 y G3. Este resultado nos llevo a proponer modelos de crecimiento en el tiempo para cada uno de los grupos caracterizados.

[FIGURA 1 OMITIR]

Teniendo en cuenta los resultados obtenidos (figura 1), se procedio a modelar esta informacion a partir de la ecuacion (1,1), encontrandose 6 modelos de crecimiento de tipo lineal por grupos de edad G1, G2 y G3 y por sexo. Adicionalmente, se observo que para el grupo G1 se pueden ajustar modelos de crecimiento tipo cuadratico o cubico en el tiempo (valores bajos del AIC, criterios de informacion de AKAIKE), (35, 37) con lo cual se evidencia que hay una mayor variabilidad en el crecimiento de los ninos en el primer ano, grupo G1, mientras que en los grupos G2 y G3, segundo y tercer ano, el crecimiento es mas estable.

Los resultados de la estimacion de los parametros y el ajuste de modelos con grupos se encuentran en la tabla 4.

La informacion contenida en la tabla 4, se representa en los envelopes o bandas de confianza, las cuales permiten observar que tanto ajusto el modelo a los datos y como se distribuyeron los residuales.

Para los grupos G1 y G2 (figuras 2 y 3), las bandas de confianza muestran que los modelos propuestos son apropiados para describir el patron de crecimiento poblacional. Casi todos los individuos estan incluidos en las bandas de confianza, mostrando un mejor ajuste en el sexo masculino que en el femenino, aunque el patron de crecimiento no es uniforme, pues se muestran algunas observaciones atipicas, principalmente en G2. Un resultado importante es que, en la medida en que crece el nivel de confianza representado por los percentiles 80%, 90% y 95%, los residuales se mantienen dentro de la banda de confianza, con lo cual se garantiza el buen ajuste de los modelos propuestos para evaluar el desarrollo del perimetro cefalico en los diferentes grupos de edad.

En la figura 2, los envelopes o bandas de confianza para G1 mostraron un mejor ajuste para los ninos, puesto que no se evidencia presencia de datos atipicos; al compararse con G2 y G3, se observa una distribucion simetrica de los datos, y los residuales se distribuyeron dentro de las bandas de confianza. En el sexo femenino se observa menor amplitud de las bandas de confianza, y es evidente la presencia de dos datos atipicos ubicados en la cola derecha e izquierda.

[FIGURA 2 OMITIR]

En la figura 3 se observa presencia de datos atipicos en las colas livianas derecha e izquierda. En el sexo femenino se observa asimetria en la distribucion, con presencia de datos atipicos en la cola pesada de la parte superior derecha de la figura de referencia.

[FIGURA 3 OMITIR]

En la figura 4 se observan bandas estrechas, datos atipicos en las colas livianas derecha e Izquierda en los dos sexos, y menor ajuste de los residuales con relacion a G1 y G2. En este caso, los ritmos de desarrollo son mas variables y con los modelos propuestos no se capta esta fuerte variabilidad.

[FIGURA 4 OMITIR]

En la figura 5 se observa la diferencia de comportamiento por cada grupo de edad y sexo (dimorfismo sexual) para la variable perimetro cefalico, esto conlleva a que se debe proponer un modelo de crecimiento diferente para cada sexo.

En G1 se observa mayor incremento de crecimiento (de 0 a 12 meses) en ninos que en ninas, y una mayor pendiente de la curva comparada con los grupos G2 y G3, en los cuales se observa un menor incremento en el crecimiento. Sin embargo, este tambien fue mayor en ninos que en ninas, evidenciandose dimorfismo sexual.

[FIGURA 5 OMITIR]

DISCUSION

Siendo este un estudio longitudinal prospectivo, los criterios de elegibilidad para los ninos obedecieron a factores de inclusion y exclusion, cumpliendo recomendaciones de la OMS para conformar una muestra prescriptiva, "como deberian crecer los ninos" en condiciones ideales de salud, que reflejen un crecimiento "idoneo" OMS. (19, 20, 31, 32) En este contexto, los modelos longitudinales mixtos resultaron ser una herramienta util para modelar el comportamiento del crecimiento del perimetro cefalico en ninos de 0 a 3 anos, en tanto que lo modelaron por grupos de edad y sexo, permitiendo observar la distribucion de los residuales, identificar datos atipicos y evaluar la variabilidad interindividual. (36) Estas caracteristicas le confieren ventajas comparativas frente a las propuestas actuales (31-34) para construir curvas de crecimiento del perimetro cefalico como un indicador de salud craneofacial y del neurodesarrollo; aspecto contemplado en la normatividad colombiana, (Resolucion 0412 del 2000), en los programas de promocion y prevencion de crecimiento y desarrollo para la primera infancia. (22)

Los resultados mostraron una mayor pendiente de crecimiento de 0 a 12 meses, esto concuerda con lo que actualmente se propone como patron de crecimiento, a partir de la metodologia propuesta en la OMS (31,32) y los estudios descriptivos de Farkas. (11, 12) Al modelar los datos por grupos de edad, en los envelopes o bandas de confianza, se observo una mejor distribucion de los residuales en los grupos G1 y G2, lo que indica que el modelo logro un mejor ajuste para estos grupos, contrario al comportamiento presentado en el grupo G3, en el que se observo mayor cantidad de datos atipicos por fuera de las bandas de confianza o envelopes. Este hallazgo se explica porque los ninos, en sus primeros meses de vida, crecen de manera mas uniforme, (40-42) mientras que con la edad aumenta la variabilidad presentada como respuesta a las influencias del entorno y al incremento de variables que pueden influenciar el comportamiento del crecimiento y la variabilidad craneofacial, tales como los factores ecogeograficos, (43-47) el estado de salud y bienestar, (1,2, 29, 34) los habitos alimenticios, las costumbres, la nutricion, las condiciones socioeconomicas (47-51) y la practica de la lactancia materna. (49-55) Incluso se ha encontrado asociacion entre deficiencias en las condiciones de salud y privacion socioeconomica, con alteraciones en las dimensiones del perimetro cefalico. (27, 29, 50, 51)

Cuando se hizo la caracterizacion de la muestra, se encontro predominio de los estratos 2 y 3 e ingresos entre 1 y 2 SMLMV; sin embargo, los ninos cuentan con programas comprometidos con el bienestar y desarrollo integral de la primera infancia, apoyo en la practica de lactancia materna, la cual se reflejo en un 98,2% de practica de lactancia materna exclusiva hasta los seis meses y lactancia materna prolongada hasta los 12 y 18 meses en un 38,8% y 33,3%, respectivamente, bienestar, saneamiento ambiental y seguridad alimentaria. Dichas condiciones pudieron influenciar favorablemente el comportamiento del crecimiento del perimetro cefalico y el neurodesarrollo de los ninos. (1, 2) Otro aspecto relevante fue el predominio de la migracion cundiboyacense de padres y abuelos en un 75,2% y 85,2%, respectivamente. Se han reportado efectos de migracion, flujo genico sobre distancias craneometricas en el desarrollo de caracteristicas craneales, y la variabilidad de las dimensiones craneofaciales influenciada por la herencia y procesos de adaptabilidad biologica, en respuesta al tipo de alimentacion, las costumbres y habitos de crianza. (46, 49, 56) Dichos factores explicarian la presencia de ninos con perimetros cefalicos mas grandes o mas pequenos para la edad, los cuales fueron identificados en el modelo como datos atipicos, a pesar de cumplir con los criterios de inclusion definidos en la metodologia.

Con relacion al dimorfismo sexual, se observo un mayor perimetro cefalico en ninos que en ninas en los tres grupos de edad, sin embargo, al momento del nacimiento no se evidencio un claro dimorfismo sexual, tal como lo reportan los estudios craneofaciales y los patrones de referencia internacional (OMS). (31)

Describir el patron de crecimiento del perimetro cefalico durante los primeros anos de vida, a partir de los modelos longitudinales mixtos, permitio caracterizar patrones de crecimiento en tres grupos de edad (G1, G2 y G3), y a la vez, identificar la presencia de comportamientos no uniformes dentro de los grupos (datos atipicos en las bandas de confianza), cosa que los metodos Box Cox y LMS no lo permiten. Constituyendose, de esta forma, la metodologia propuesta en este articulo una nueva aproximacion para la construccion de patrones de crecimiento en ninos a partir del perimetro cefalico, como indicador clave en el crecimiento de los infantes.

CONCLUSIONES

La metodologia usada permitio caracterizar el crecimiento a partir del conocimiento del perimetro cefalico, y analizar los datos con estructuras de desbalance (no todos los ninos son medidos en el mismo instante del tiempo), constituyendo una buena aproximacion para modelar el crecimiento craneofacial. Asi mismo, permitio evaluar la variabilidad interindividual y la identificacion de datos atipicos que conlleva a un analisis mas preciso de la presencia de normalidad o alteracion. Para el futuro se propone introducir covariables que permitan mejorar el ajuste del modelo e implementar un software de facil acceso para que se pueda popularizar la metodologia propuesta en la comunidad medica y odontologica, y ser implementado en la clinica como soporte diagnostico, y en los programas de promocion y prevencion de la politica publica.

CONFLICTO DE INTERES

Los autores declaran no tener conflictos de interes.

RECIBIDO: AGOSTO 13/2013-ACEPTADO: MARZO 18/2014

LAILA YANED GONZALEZ BEJARANO [2], FABIO HERNAN TEJEDOR [3], LUIS ALBERTO LOPEZ PEREZ [4], CLEMENTINA INFANTE CONTRERAS [5]

[1] Tesis de Maestria en Odontologia, requisito parcial para optar por el titulo de Magister en Odontologia. Investigacion financiada por el Centro de Investigacion y Extension Facultad de Odontologia de la Universidad Nacional de Colombia.

[2] Candidata MSc. en Odontologia, Facultad de Odontologia, Universidad Nacional de Colombia. DMD, especialista en Estomatologia Pediatrica. Profesor asistente de medio tiempo, Facultad de Odontologia, Universidad Nacional de Colombia.

[3] Candidato MSc. en Estadistica, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia.

[4] Ph.D Estadistica. Profesor titular tiempo completo, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia.

[5] DMD, especialista en Ortodoncia, especialista en Estadistica. Profesora titular tiempo completo, Facultad de Odontologia, Universidad Nacional de Colombia.

CORRESPONDENCIA

Laila Yaned Gonzalez Bejarano

Universidad Nacional

Bogota, D.C., Colombia

Telefono 571-3165000 ext. 11615

Correo electronico: lygonzalezb@unal.edu.co, lygonzalez29@gmail.com
Tabla 1. Distribucion de los individuos del estudio por genero y por
grupos de edad

                Ninas           Ninos           Total
Edad en meses     n       %       n       %       n      %

G1: (0-12]      33     28,4     25     16,8     58     21,8
G2: (12 -24]    29     25,0     32     22,1     61     23,5
G3: (24-36]     54     46,6     92     61,1     146    54,7

Total           116    100,0    149    100,0    265    100

Tabla 2. Distribucion de individuos por estrato

Grupos de edad     G1          G2           G3
Estrato          N     %     n     %      n     %

1                3    1,1    10   3,8    22    8,3
2                16   6,0    24   9,1    84    31,7
3                19   7,2    20   7,5    36    13,6
4                17   6,4    6    2,3     4    1,5
5                2    0,8    1    0,4
6                1    0,4

Total            58   21,9   61   23,0   146   55,1

Tabla 3. Distribucion de individuos por ingresos mensuales

Grupos de edad        G1          G2           G3
Ingresos            N     %     n     %      n     %

< 1 SMLMV           3    1,1    7    2,6    28    10,6
Entre1 y 2 SMLMV    17   6,4    41   15,5   99    37,4
Entre 2 y 3 SMLMV   38   14,3   13   4,9    19    7,2
Totales             58   21,9   61   23,0   146   55,1

Tabla 4. Estimaciones de parametros y ajuste de modelos por grupos y
por sexo

     Sexo    Trasformacion    Intercepto   Lineal

G1    M     log [y.sub.ijk]    3,5138     0,0603
      F     log [y.sub.ijk]    3,5037     0,0579
G2    M     log [y.sub.ijk]    3,8182     0,0026
      F     log [y.sub.ijk]    3,7636     0,0043
G3    M     log [y.sub.ijk]    3,8250     0,0020
      F     log [y.sub.ijk]    3,8064     0,0020

     Sexo   Cuadratico   Cubico      AIC

G1    M      -0,0039     0,0001    -247,46
      F      -0,0040     0,00009   -419,33
G2    M                            -359,38
      F                            -311,89
G3    M                            -1284,95
      F                            -892,26


INTRODUCTION

Head circumference is the best predictor of childhood neurodevelopment and provides a dynamic view of the global growth of the brain and internal structures, (1,2) so it must be monitored in the early prenatal and postnatal stage. During the fetal period, some changes occur in terms of growth speed and craniofacial dimensions and shape; (3-5) these last changes are attributed to the pressure exerted by the growing brain on the shape of the cranial vault, with little influence on the shape of the cranial base, as shown by some geometric morphometric studies. (6, 7) At birth, the sutures between bones are separated by the fontanelles. (8-10) Cephalometric studies on children aged 0-3 years show a greater growth pattern in the anterior cranial base than in the posterior one, (10) as well as greater cranial vault growth in width and depth, with greater differences in girls than in boys. (11-15) Regarding the behavior of the head circumference growth, there is more progress during the first year, with an increase of up to 7 cm during the first six months and a total growth of 12 cm up to month 12, (15, 16) attributed to early brain development, (15-18) so that by age 5 its growth is virtually completed--a 92% growth has been reported--. (11, 12) In terms of sexual dimorphism, studies on kids between 1 and 5 years of age show greater head circumference measurements in boys than in girls, (11, 12) with a difference of 5 to 10 mm approximately. There is not an absolute definition of head circumference normality as to properly assess size or growth; it is necessary to compare the means of each patient's head circumference with the means of a population reference, taking into account age and sex. (15, 18, 19-22)

Head size has been associated with genetic and environmental factors, as well as with anatomical factors related to the thickness, size and shape of the structures that comprise it. (23-28) Although head circumference is correlated with neural development, it is necessary to consider the influence of prenatal factors such as fetal growth retardation, fetal and maternal malnutrition, multiple pregnancy, weight at birth, and gender. Since these factors have been found to be influential on craniofacial and overall growth (length/weight), a high association between fetal malnutrition and a decrease in craniofacial dimensions has been reported. (24-25) Other factors directly associated with the nutritional status and conditions of an individual's health and well-being are educational level and eco-geographical, sociodemographic, and socio-economic conditions, (27, 28) which may influence the dimensions of brachial and cephalic perimeter, as reported by a cross-sectional study in children under 6 years in Bogota. (29) These findings suggest the importance of early pre- and postnatal craniofacial diagnosis. Growth studies use cross-sectional and longitudinal designs and anthropometric measurements of length, height, weight, and head circumference as health indicators for each age and gender, and are graphed using growth charts. (30-34) The WHO's growth charts are constructed with the statistical model Box Cox Power Exponential and the LMS method, which summarizes the changing distribution of anthropometric measurements as a function of age by curves L, M and S, which represent asymmetry, median and variability respectively. (33) Three reference standards have been used in Colombia: those of the National Center for Health Statistics (NCHS), (21) the WHO's growth references, (19, 20) and Colombian growth charts, which were prepared in 2011 by a group of researchers (22) and are not available in a full version yet.

In order to evaluate the behavior of overall growth and head circumference in children, the correlation between cephalic perimeter and body size (weight, length/size) has been studied. (17, 18, 28, 30) A low correlation has been found between body weight and head circumference (HC) and a higher correlation between head circumference and body length/size. Usually, the percentile is the same for the two measurements (head circumference and body length/size) and any negative or positive discrepancy corresponding to 2 standard deviations (2SD) must be taken into account because it may indicate the presence of craniosynostosis, microcephaly, or a syndrome. (15-19) The term microcephaly is used when cephalic perimeter is below -2.5 (SD) and macrocephaly when it is +2.5 (SD) above the average of the reference population for a given age and gender. (28, 29, 31) However, its usefulness is limited since the relationship between body length and head size may be normal and yet it might not mean proper head size. Traditionally, head circumference is shown in percentiles and standard deviations (SD) (Z score). (20, 31, 32) Each Z score represents the difference between a child's head circumference and the median head circumference of a population (by age and sex) divided by the standard deviation of the reference population. (3, 20, 31, 32) This Z score criterion allows sorting out children into a percentile-based classification, but it does not establish a growth model that can be used to make a prognosis, which impedes characterizing each child's growth pattern. But by using mixed longitudinal models, our proposal allows characterizing each child's growth curve on time, or a standard curve in certain age and sex group.

METHODS

Ethical considerations: this study was approved by the Ethics Committee of Universidad Nacional de Colombia School of Dentistry, according to meeting agreement minutes 05 of 05/03/2011. It followed regulations included in national and international standards (Declaration of Helsinki 1975, amended in Edinburgh in 2000, and Resolution 8430 of 1993 of the Ministry of Health of Colombia). The authors declare that they have no conflict of interest.

The objective population were groups of children of both sexes, from 0 to 3 years, attending kinder gardens of Secretaria de Integracion Social D. C. at the locality of Usaquen, the kinder garden of Universidad Nacional de Colombia, Unisalud EPS, and the HOMI Clinica del Bebe of Fundacion Hospital de la Misericordia. As this was a prospective longitudinal study, the criteria of children eligibility considered inclusion and exclusion factors, thus fulfilling, on the one hand, the WHO recommendations to create a prescriptive sample to ensure adequate conditions of care, protection, health, and welfare, (19, 20, 31, 32) and on the other hand, that eco-geographically parents, grandparents, and children had been born in Colombia. Similarly, the children entered the study at different ages and were measured every three months for one year. Only those children whose parents signed informed consent were measured. Each participant was assigned a consecutive number in order to identify them and to protect their identity. The sample consisted of 265 children (116 females and 149 males) who were born in any Colombian population but were living Bogota. They were sorted out in age groups like this: G1 (0-12], G2 (12 to 24], G3 (24 to 36] months (table 1), based on the biological behavior of children growth and development during the first 3 years of life, as reported in the literature. (10-15, 19, 20)

Two examiners were trained and the instruments were calibrated in accordance with WHO's recommendations. (19, 20, 31, 32)

Method error: two examiners were trained on a data collection form and an instructions sheet. They were constantly standardized and monitored for adherence to the data quality and collection procedures. Cephalic perimeter (occipital-frontal circumference) was measured in each child with a standard 12 mm wide tape, with increments of 1 mm. Method error was evaluated on 30 children randomly chosen, and two examiners made the measurements two times with 1-month interval; to calculate intra- and inter-examiner method error, an analysis of variance (ANOVA) test was conducted with two factors (time and observer), as well as the test of ratios of mean squares (F test) with a p-value < 0.05. Conclusions were drawn from this assessment. Growth curves were constructed by using mixed longitudinal models. The R statistical software was used to adjust models, which were obtained through estimation by restricted maximum likelihood (REML), by the lme4 program (Bates et al, 2011). (35)

Statistical analysis

The models proposed in this study follow the standards of mixed longitudinal models. (36, 37) These models include both fixed effects and random effects. They adapt well to common situations of longitudinal studies on craniofacial growth, when time intervals are not equal for all the individuals or when individuals begin measurements at different ages, producing data imbalance, as in this case. These models were introduced by Laird and Ware in 1982. (38)

According to Singer et al, (36) the model can be written as follows:

[y.sub.i] = [X.sub.i] [beta] + [Z.sub.i] [b.sub.i] + [e.sub.i] (1,1)

Where [y.sub.i] and [e.sub.i] are respectively the vectors of responses and the errors of measurement for the ith subject, [beta] and [b.sub.i] are respectively the vectors of fixed effects (population parameters) and random effects (individual parameters), and [X.sub.i] and [Z.sub.i] are the design matrices associated with fixed effects and random effects. (36)

In model (1.1), [MATHEMATICAL EXPRESSION NOT REPRODUCIBLE IN ASCII] is a response vector associated to the i-th sample unit and has a multivariate normal distribution (see Singer et al), (36) with mean vector and covariance matrix respectively given by::

E([y.sub.i]) = [X.sub.i] [beta] (1,2)

V ([y.sub.i]) = [V.sub.i] = [Z.sub.i] [GZ.sup.t.sub.i] + [R.sub.i] (1,3)

In this study we used an unstructured (NE) variance-covariance matrix, which has the following structure, in the case of individuals evaluated using the 4 different measurements.

[MATHEMATICAL EXPRESSION NOT REPRODUCIBLE IN ASCII]

Estimation of the model's parameters was done by the method of restricted maximum likelihood (REML) and evaluation of the model was done by taking into account two estimators: BLUE (best linear unbiased estimator) and BLUP (best linear unbiased predictor). (36, 37) Parameters [beta] and [b.sub.i] are obtained from these expressions:

[??] = Wy (1,4)

([[??].sub.i]) = [GAMMA]Z'Qy (1,5)

[[??].sub.i] is known as the best predictor P and contains the random components of model (1,1) (see Lopez et al). (39)

Where [MATHEMATICAL EXPRESSION NOT REPRODUCIBLE IN ASCII] and

Using (AIC) Akaike as a goodness of fit criterion.

RESULTS

There was not enough statistical evidence to suggest a significant difference in inter-examiner measurements--a finding that resulted from the ANOVA test and the p-value < 0.05-. The sample description showed that 97.7% of the children were born in Bogota, and 80.2% of parents and 75.2% of grandparents were born in the Cundinamarca-Boyaca region.

With regard to breastfeeding (a variable taken into account as an inclusion criterion to ensure a prescriptive sample), it happened to be an exclusive practice until month six in 98.2% of cases, and a prolonged practice until months 12 and 18 (38.8% and 33.3% respectively).

In terms of socio-economic conditions, social strata E3 and E4 were predominant in G1 (7.2% and 6.4%, respectively). In groups G2 and G3, the predominant social strata were E2 (9.1%, 31.7%) and E3 (7.5%, 13.6%) respectively (table 2).

In relation to distribution by income, G1 showed a prevalence of 2 to 3 SMLMV (Legal Minimum Current Monthly Wage per its Spanish initials) (14.3%), while G2 and G3 showed a prevalence of 1 to 2 SMLMV, with 15.5% and 37.4%, respectively (table 3).

With regard to parents' education, G1 showed more education among mothers, with 10.2% with higher education studies, and in groups G2 and G3 complete high school was predominant in both parents (9.6% and 26.8%, respectively).

Figure 1 shows that head circumference growth patterns for all the individuals showed a maximum gradient of growth in group G1 (0 to 12], while in groups G2 and G3 the slope tends to decrease, so growth pattern is not displayed in a global manner for children from G2 and G3. This result led us to propose growth models over time for each of the characterized groups.

Taking into account these findings (figure 1), this information was modeled from equation (1.1), finding out 6 linear growth models by age group G1, G2 and G3 and by sex. In addition, it was observed that in group G1 the quadratic or cubic growth models can be adjusted in time (AIC low values, AKAIKE information criteria), (35,37) which shows a greater growth variability in children from group G1 (in their first year), while growth is more stable in groups G2 and G3 (second and third year).

The results of the estimation of parameters and the adjustment of models by groups are shown in table 4.

The information in table 4 is represented in the confidence bands or envelopes, which allow observing how much the model was adjusted to the data and how residuals were distributed.

In groups G1 and G2 (figures 2 and 3), the confidence bands show that the proposed models are appropriate for describing the population growth pattern. Nearly all the individuals are included in the confidence bands, showing a better adjustment in males than in females, although the growth pattern is not uniform as some atypical behaviors appear, mainly in G2. It is important to note that while the level of confidence (represented by percentiles 80%, 90% and 95%) grows, the residuals remain within the confidence band, ensuring a good fit of the models proposed to evaluate head circumference development in different age groups.

In figure 2, the envelopes or confidence bands for G1 showed a better fit for boys, as no atypical data are present; by comparing with G2 and G3, there is symmetrical distribution of data, and the residuals are distributed within the confidence bands. Narrower confidence bands appear in females, as well as two atypical data located at the right and left tails.

Figure 3 shows atypical data in the left and right light tails. Females show asymmetry in distribution, with the presence of atypical data in the heavy tail at the top right area of the figure.

Figure 4 shows narrow bands, atypical data in left and right light tails in both sexes, and minor fit of the residuals in relation to G1 and G2. In this case, the rhythms of development are more variable and this strong variability is not observed with the proposed models.

Figure 5 shows the difference of behavior for each age and sex group (sexual dimorphism) for the head circumference variable, suggesting a different growth model for each sex.

G1 shows a greater growth increase (from 0 to 12 months) in boys than girls, and a greater curve slope compared to groups G2 and G3, showing lower growth increase. However, this was also greater in boys than girls, showing sexual dimorphism.

DISCUSSION

Being a prospective longitudinal study, the criteria for children eligibility considered inclusion and exclusion factors, following the WHO's recommendations to gather a prescriptive sample "How children should grow" in ideal conditions of health, reflecting an "ideal" WHO growth. (19, 20, 31, 32) In this context, mixed longitudinal models proved to be a useful tool for modeling the behavior of head circumference growth in children aged 0 to 3 years, since they were modeled by age and sex groups, allowing to observe the distribution of residuals, identify atypical data and assess interindividual variability. (36) These features provide comparative advantages over current proposals (31-34) to construct growth curves of head circumference as an indicator of craniofacial and neurodevelopmental health--an aspect considered in Colombian regulations (Resolution 0412 of 2000), in programs of promotion and prevention of growth and development in early childhood. (22)

These findings showed a greater gradient of growth from 0 to 12 months, agreeing with what is currently proposed as growth pattern, based on the methodology proposed by the WHO (31, 32) and in Farkas' descriptive studies. (11, 12) By modeling the data by age groups, the envelopes or bands of confidence showed a better distribution of residuals in groups G1 and G2, indicating that the model offered a better fit for these groups, contrary to the behavior of group G3, which showed more atypical data outside the bands of confidence or envelopes. This finding explains why children grow more uniformly during their first months of life, (40-42) while variability increases with age as a response to environmental influences and to the increase of variables that can influence growth behavior and craniofacial variability, such as eco-geographical factors, (43-47) health status and well-being, (1, 2 29,34) food habits, customs, nutrition, socio-economic conditions, (47-51) and the practice of breastfeeding. (49-55) Furthermore, some studies have reported associations between deficiencies in health conditions and socioeconomic needs with alterations in head circumference dimensions. (27, 29, 50, 51)

Characterization of the sample showed predominance of social strata 2 and 3 and income between 1 and 2 SMLMV; however, children are offered programs committed to welfare and early childhood development, breastfeeding promotion (which was reflected in a 98.2% of exclusive breastfeeding up to six months and prolonged breastfeeding until 12 to 18 months in a 38.8% and 33.3%, respectively), welfare, sanitation and food security. These conditions may have favorably influenced the behavior of head circumference growth and children neurodevelopment. (1, 2) Another important aspect was the predominance of parents and grandparents migration from the Cundinamarca-Boyaca region in 75.2% and 85.2%, respectively. It has been reported that migration and gene flow influence craniometrical distances during the development of cranial features, and variability of craniofacial dimensions are influenced by heredity and processes of biological adaptability, in response to food type, customs, and upbringing habits. (46, 49, 56) These factors may explain the presence of children with larger or smaller cephalic perimeters for their age, which were identified in this model as atypical, despite fulfilling the inclusion criteria defined in the methodology.

With regard to sexual dimorphism, a greater head circumference was observed in boys than in girls in the three age groups; however, a clear sexual dimorphism was not evidenced at birth, as reported in craniofacial studies and in international reference patterns (WHO). (31)

Describing head circumference growth patterns during the first years of life based on mixed longitudinal models allowed to characterize growth patterns in three age groups (G1, G2, and G3) and at the same time to identify the presence of nonuniform behavior within these groups (atypical data in the confidence bands)--something that is not possible with the Box Cox and LMS methods--. Therefore, the methodology proposed in this article becomes a new approach to the construction of children growth patterns based on the head circumference, as a key indicator of children growth.

CONCLUSIONS

The methodology used in this study allowed characterizing growth based on knowledge of the head circumference and analyzing data with imbalanced structures (not all children are measured at the same instant), thus establishing a good approach to modeling craniofacial growth. Similarly, this methodology permitted to assess interindividual variability and to identify atypical data, leading to a more accurate analysis of the presence of normality or alterations. For future research, we suggest to introduce covariates in order to improve model fit and to implement easy-to-access software to popularize the proposed methodology among the medical and dental community, so that it can be implemented in clinical practice as a diagnostic support and in public policy promotion and prevention programs.

CONFLICTS OF INTEREST

The authors declare having no conflicts

SUBMITTED: AUGUST 13/2013-ACCEPTED: MARCH 18, 2014

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LAILA YANED GONZALEZ BEJARANO [2], FABIO HERNAN TEJEDOR [3], LUIS ALBERTO LOPEZ PEREZ [4], CLEMENTINA INFANTE CONTRERAS [5]

[1] Thesis of Master's Degree in Dentistry, partial requirement for the Master's Degree in Dentistry. Research project funded by the Research and Outreach Center, School of Dentistry, Universidad Nacional de Colombia.

[2] Candidate to MSc. in Dentistry, School of Dentistry, Universidad Nacional de Colombia. DMD, Specialist in Pediatric Stomatology. Part time Assistant Professor, School of Dentistry, Universidad Nacional de Colombia.

[3] Candidate to MSc. in Statistics, School of Sciences, Universidad Nacional de Colombia.

[4] Ph.D in Statistics. Full time Professor, School of Sciences, Universidad Nacional de Colombia.

[5] DMD, Specialist in Orthodontics, Specialist in Statistics. Full time Professor, School of Dentistry, Universidad Nacional de Colombia.

CORRESPONDING AUTHOR

Laila Yaned Gonzalez Bejarano

Universidad Nacional

Bogota, D.C., Colombia

Phone: 571-3165000 Ext. 11615

Emails: lygonzalezb@unal.edu.co, lygonzalez29@gmail.com
Table 1. Distribution of the study individuals by sex and age group

                Girls           Boys           Total
Age in months     n       %      n       %       n      %

G1: (0-12]      33     28.4     25    16.8     58     21.8
G2: (12-24]     29     25.0     32    22.1     61     23.5
G3: (24-36]     54     46.6     92    61.1     146    54.7
Total           116    100.0   149    100.0    265    100

Table 2. Distribution of individuals per social strata

Age groups     G1          G2           G3
Stratum      N     %     M     %      M     %

1            3    1.1    10   3.8    22    8.3
2            16   6.0    24   9.1    84    31.7
3            19   7.2    20   7.5    36    13.6
4            17   6.4    6    2.3     4    1.5
5            2    0.8    1    0.4
6            1    0.4
Total        58   21.9   61   23.0   146   55.1

Table 3. Distribution of individuals by monthly income

Age groups              G1       G2        G3
Income                  N     %   n  %      n     %

< 1 SMLMV               3    1.1  7 2.6    28    10.6
Between 1 and 2 SMLMV   17   6.4 41 15.5   99    37.4
Between 2 and 3 SMLMV   38   14.313 4.9    19    7.2
Total                   58   21.961 23.0   146   55.1

Table 4. Estimation of parameters and adjustment of models
by group and sex

     Sex   Transformation   Intercept   Linear

G1    M    log [y.sub.ijk]   3.5138     0.0603
      F    log [y.sub.ijk]   3.5037     0.0579
G2    M    log [y.sub.ijk]   3.8182     0.0026
      F    log [y.sub.ijk]   3.7636     0.0043
G3    M    log [y.sub.ijk]   3.8250     0.0020
      F    log [y.sub.ijk]   3.8064     0.0020

     Sex   Quadratic    Cubic      AIC

G1    M     -0.0039    0.0001    -247.46
      F     -0.0040    0.00009   -419.33
G2    M                          -359.38
      F                          -311.89
G3    M                          -1284.95
      F                          -892.26
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Author:Gonzalez Bejarano, Laila Yaned; Hernan Tejedor, Fabio; Lopez Perez, Luis Alberto; Infante Contreras,
Publication:Revista Facultad de Odontologia
Date:Jan 1, 2014
Words:9628
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