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Control poscosecha de Geotrichum citri-aurantii en limon mexicano (Citrus aurantifolia [Christm.] Swingle) mediante levaduras marinas y epifitas.

Postharvest control of Geotrichum citri-aurantii on Mexican lemon (Citrus aurantifolia [Christm.] Swingle) with marine and epiphytic yeasts

INTRODUCCION

America Latina es considerada como la principal region productora de citricos con una aportacion del 32% del total de la produccion mundial. En el caso particular del limon mexicano (Citrus aurantifolia [Christm.] Swingle), Mexico es el principal pais productor en el mundo, exportando principalmente a los Estados Unidos un promedio anual de 30 mil toneladas de fruta, con un valor aproximado de 11.3 millones de dolares (ASERCA 2006). A pesar de la derrama economica que se obtiene con este citrico, existen problemas en la conservacion de la fruta en poscosecha, debido a las pudriciones causadas principalmente por hongos (Sharma et al. 2009; Hao et al. 2010). Una de las enfermedades comunes de los citricos es la denominada pudricion acida causada por el hongo Geotrichum citri-aurantii (Ferraris) R. Cif. & F. Cif. (Sinonimo Geotrichum candidum Link). Las infecciones por este patogeno se originan principalmente a traves de las heridas en la superficie de los frutos durante la recoleccion o posteriormente en el manejo poscosecha (Liu et al. 2010; Mercier & Smilanick 2005). El tratamiento tradicional de control es a base de fungicidas sinteticos, sin embargo, se ha documentado ampliamente sobre la aparicion de cepas resistentes a varios ingredientes activos, principalmente al tiabendazol e imazalil (Liu et al. 2009; Eckert & Eaks 1989), por lo que la busqueda de alternativas ha llevado a experimentar con el uso de agentes desinfectantes (Cerioni et al. 2009; Smilanick et al. 2002), aceites organicos (Yahyazadeh et al. 2009) y microorganismos como agentes de control biologico (Abraham et al. 2010). Por otra parte, la demanda del consumidor por adquirir alimentos libres de residuos toxicos ha llevado a la restriccion en el uso de una gran diversidad de agroquimicos. Ademas, en materia de fitosanidad e inocuidad alimentaria se han establecido lineamientos generales para la busqueda de alternativas de control que incluyan ser inocuas y ecologicamente sustentables. En los ultimos anos, el control biologico de enfermedades poscosecha ha contemplado el uso de microorganismos antagonicos, destacando diversos tipos de levaduras, las cuales tienen la capacidad de colonizar y sobrevivir en la superficie de las frutas por largos periodos de tiempo (Lahlali et al. 2011). Dentro de sus mecanismos antagonicos destacan: la produccion de toxinas killer, competencia de espacio y nutrientes, lisis enzimatica e induccion de resistencia (Chi et al. 2010; Droby et al. 2002). La actividad de estos mecanismos esta relacionada con el tipo y origen del antagonista, patogeno, hospedero y condiciones ambientales (Tian et al. 2002; Spotts et al. 1998). Diversos estudios con la levadura Debaryomyces hansenii han demostrado que es un antagonista eficaz contra patogenos de citricos como Penicillium italicum y P. digitatum (Taqarort et al. 2008; Chalutz & Wilson 1990). Sin embargo, a la fecha no se ha explorado el potencial de esta levadura antagonista contra G. citri-aurantii. En esta investigacion, se estudia el potencial de cepas marinas y epifitas de D. hansenii para disminuir la pudricion acida ocasionada por G. citri-aurantii sobre frutos de limon mexicano.

MATERIALES Y METODOS

Aislamiento e identificacion del hongo

El patogeno fue obtenido de frutos de limon mexicano con sintomas de pudricion acida provenientes de huertas localizadas en Tecoman, Estado de Colima con un grado de madurez fisiologica o punto sazon minimo determinado mediante la norma mexicana NMX-FF-012-1982. Para el aislamiento, se realizo un raspado superficial sobre los limones, depositando las muestras en placas con medio Agar de Papa-Dextrosa (PDA, Difco) adicionado con 100 ppm de cloranfenicol y 50 ppm de ampicilina, incubandolas a 25[grados]C durante 72 h. Las colonias fueron trasferidas a nuevas placas con PDA hasta su purificacion. Se realizaron los postulados de Koch para verificar la patogenicidad del hongo, el cual, fue identificado a nivel de genero en base a sus caracteristicas morfologicas con las claves taxonomicas propuestas por De-Hoog et al. (1986) y Gente et al. (2006). La determinacion de la especie se llevo a cabo por la tecnica molecular de la reaccion en cadena de la polimerasa (PCR), utilizando los iniciadores ITS1 e ITS4 de la region ITS1-5.8s-ITS2 del DNA ribosomal (rDNA) (White et al. 1990). La amplificacion se realizo en un termociclador (System 9700 GeneAmp) utilizando el protocolo descrito por Ochoa et al. (2007). El producto obtenido fue secuenciado por la compania MACROGEN (Seul, Korea) y analizado en base a las secuencias de hongos depositadas en el banco de datos del NCBI (http://www.ncbi.nlm.nih.gov).

Levaduras antagonicas

Se utilizaron cuatro cepas de la levadura D. hansenii catalogadas como: DhhBCS05, DhhBCS06 (aisladas de ambiente marino), LL1 y LL2 (epifitas de limon mexicano). Como tratamiento control se utilizo una levadura de Saccharomyces cerevisiae. Todos los microorganismos pertenecen a la coleccion de levaduras (Cepario No. Reg. CLT20) del Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste (CIBNOR).

Preparacion de inoculo

El hongo se cultivo en medio liquido de papadextrosa y se incubo por 8 d a 25[grados]C y 80 rpm. Posteriormente, se cosecharon las artrosporas suspendiendolas en agua destilada esteril conteniendo 0.01% (p/v) de Tween 80. Se utilizo un hematocitometro para ajustar la concentracion a [10.sup.4] artrosporas [mL.sup.-1]. Por su parte, las levaduras se crecieron en medio liquido (YPD) conteniendo: extracto de levadura 1%, peptona 2% y dextrosa 2%. Se incubaron por 24 h a 25[grados]C y 80 rpm. Con un hematocitometro la concentracion de cada levadura se ajusto a [10.sup.6] celulas [mL.sup.-1].

Inoculacion experimental

Los frutos de limon mexicano se desinfectaron con 2 mg [L.sup.-1] de dioxido de cloro por 2 min. Para la infeccion experimental, se utilizo un sacabocados esteril para realizarle a los frutos dos heridas equidistantes de 3 mm de diametro por 2 mm de profundidad. Los frutos se sumergieron en cada solucion de levadura durante 5 min y se dejaron secar a temperatura ambiente. Trascurrido el tiempo, se inoculo cada herida con 20 [micron]l de la solucion con G. citri-aurantii. Los frutos se almacenaron durante 21 dias a 20 [+ o -] 1[grados]C y 85 [+ o -] 5% de humedad relativa (HR). Se calculo la incidencia de la enfermedad mediante la formula: iT = (Fi[100])/T, donde: Fi = numero de frutos infectados; T = total de frutos inoculados a los 7, 14 y 21 d despues de la inoculacion (DDI) y, al final del experimento, se midio el diametro de lesion (cm) ocasionado por el hongo sobre las heridas de los limones. Se utilizaron doce frutos por tratamiento. Todo el experimento se realizo por duplicado.

Colonizacion en heridas de limon

Con un bisturi esteril se corto 1 [cm.sup.2] de la superficie del limon abarcando la zona de la herida, depositandolo en tubos falcon conteniendo 10 ml de buffer de fosfatos y 0.06% (v/v) de Tween 20. Las muestras se agitaron durante 20 min a 200 rpm (agitador rotativo Tecnal TE-421). Posteriormente, se realizaron diluciones (1:10, 1:100, 1:1000) utilizando una solucion salina al 0.85%. Se sembro 1 mL de cada dilucion, para el caso de las levaduras, en medio YPD adicionado con agar microbiologico 2%, 100 ppm de cloranfenicol, 50 ppm de ampicilina y 2 ppm de fluconazol. En el caso del hongo, se utilizo PDA adicionado con 100 ppm de cloranfenicol y 50 ppm de ampicilina. El cloranfenicol y la ampicilina fueron incluidos para inhibir el crecimiento bacteriano y el fluconazol se utilizo para inhibir el crecimiento de hongos filamentosos (Bendow & Sugar 1999). Las placas se incubaron durante 48 h a 25[grados]C. La cuantificacion de la poblacion de levadura y el hongo se realizo a los 7, 14 y 21 DDI de los frutos, expresandola en unidades formadoras de colonias (ufc [cm.sup.-2]). Se realizaron tres repeticiones por tratamiento. Todo el experimento se realizo por duplicado.

Observaciones al microscopio electronico de barrido

Para la observacion de la colonizacion sobre los limones de G. citri-aurantii y las levaduras D. hansenii, se tomaron muestras de las heridas de los frutos para ser fijadas por inmersion con 2.5% de glutaraldehido en buffer de fosfatos a pH 7 durante 24 h. Posteriormente fueron procesadas de acuerdo a la metodologia descrita por Usall et al. (2001) y observadas al microscopio electronico de barrido (Hitachi S-3000N).

Analisis estadistico

Los datos fueron procesados en un analisis de varianza (ANOVA) de una via. Se utilizo el paquete estadistico STADISTICA (Version 6.0, StatSoft, Tulsa, OK). Para la separacion de medias se realizo la prueba de Fisher de diferencia minima significativa (LSD) con un nivel de significancia del 5% (p < 0.05).

RESULTADOS

Identificacion del hongo patogeno

De acuerdo a las caracteristicas morfologicas observadas de micelio septado e hialino, crecimiento prolifico y presencia de artrosporas, se identifico al hongo como Geotrichum spp. (Gente et al. 2006; De-Hoog et al. 1986). El analisis del fragmento amplificado de 374 pb por PCR obtuvo una similitud del 99% con la secuencia de la especie G. citri-aurantii (Numero de acceso AF411060). De acuerdo a los Postulados de Koch se determino al hongo como el agente causal de la pudricion acida del limon mexicano. Los sintomas observados sobre los frutos fueron pudricion blanda con cambios iniciales en la coloracion del flavedo de verde a cafe claro y lesiones con olor fermentado.

Incidencia de la enfermedad y tamano de lesion en frutos de limon inoculados con levaduras

No se observo pudricion acida a los 7 DDI de los limones con G. citri-aurantii y las levaduras epifitas de D. hansenii LL1 y LL2, en comparacion con las levaduras marinas (DhhBCS05 y DhhBCS06) donde se presentaron pudriciones sobre los frutos de limon. A los 14 DDI y 21 DDI, las levaduras epifitas mantuvieron niveles bajos de incidencia de la enfermedad en comparacion con las levaduras marinas (Tabla 1). Los frutos inoculados con Saccharomyces cerevisiae al final del experimento (21 DDI) presentaron el mismo porcentaje de incidencia que el tratamiento con G. citri-aurantii.

El diametro de lesion al final del experimento fue estadisticamente (p < 0.05) diferente entre los tratamientos de G. citri-aurantii y levaduras. Los frutos con las D. hansenii DhhBCS06, LL1 y LL2, presentaron lesiones menores (0.77, 0.65 y 0.63 cm, respectivamente) comparados con el tratamiento solo con hongo patogeno (2.83 cm). Los limones inoculados con S. cerevisiae presentaron un tamano de lesion (2.82 cm) similar a la causada por el hongo (Figura 1).

Colonizacion de heridas

Todas las levaduras D. hansenii presentaron una dinamica poblacional mas alta que G. citriaurantii en los frutos de limon, tendencia que se cuantifico durante todo el experimento en los tres periodos evaluados (Figura 2). La poblacion de todas las D. hansenii se mantuvo a traves del tiempo (7 DDI) con valores superiores a 2x[10.sup.8] ufc [cm.sup.-2], alcanzando la maxima concentracion de 3.7 x[10.sup.8] ufc [cm.sup.-2] a los 21 DDI con las levaduras DhhBCS05 y LL1. La poblacion de S. cerevisiae sobre los frutos fue menor que las demas levaduras, manteniendose tambien por debajo de la dinamica del hongo. La eficiencia en la colonizacion por D. hansenii se puede observar en la micrografia electronica de la Figura 3, donde se visualiza un ejemplo de la proliferacion de la levadura LL1 en comparacion con G. citri-aurantii sobre frutos de limon.

[FIGURA 1 OMITIR]

DISCUSION

Geotrichum citri-aurantii es un patogeno referido como uno de los principales hongos que ocasionan perdidas economicas en poscosecha de citricos, especialmente en limon (cv. Eureka), mandarina y naranja (cv. Valencia y Navel) (Smilanick et al. 2008; Mercier & Smilanick 2005; Tournas & Katsoudas 2005). La pruebas de patogenicidad con G. citri-aurantii muestran que este hongo es el agente causal de la pudricion acida del limon mexicano en Tecoman, Estado de Colima. De acuerdo a los resultados de este estudio, la aplicacion de levaduras epifitas de Debaryomyces hansenii es una alternativa para el control de G. citri-aurantii. Las levaduras de este genero han mostrado ser una alternativa viable para el control biologico de hongos en poscosecha en cultivos como la toronja y limon (Hernandez-Montiel et al. 2010; Droby et al. 1989). En limon mexicano, existio una rapida colonizacion de las levaduras epifitas sobre las heridas, las cuales limitaron al hongo en su poblacion, debido principalmente a la competencia por espacio y nutrientes. Este mecanismo es una ventaja que las levaduras presentan en comparacion con los hongos que tienen una tasa de crecimiento lenta (Zhao et al. 2008). La eficiencia de las distintas cepas de D. hansenii en la disminucion de la enfermedad, puede estar relacionada con la capacidad adaptativa de cada levadura hacia el hospedero, principalmente, en su habilidad para asimilar los carbohidratos presentes en las heridas del limon (Fazio et al. 2008; Plaza et al. 2004). Este mecanismo de competencia por nutrientes es uno de los mas importantes ejercidos por levaduras hacia el antagonismo de hongos (Zhang et al. 2010; Bencheqroun et al. 2007). Aunque los resultados encontrados con S. cerevisiae, sugieren que no cualquier levadura tiene la capacidad de inhibir a otro organismo aun en la competencia por espacio y/o nutrientes. A pesar que en este estudio no se evaluo la capacidad de las levaduras para producir toxinas killer y enzimas hidroliticas, estos compuestos extracelulares tienen un papel importante en el antagonismo de hongos causantes de enfermedades en poscosecha (Hernandez-Montiel et al. 2009; Santos et al. 2009; Ganiger et al. 2008). Las diferencias en la colonizacion de los frutos entre las D. hansenii y S. cerevisiae comunmente se encuentran relacionadas a la capacidad de adaptacion y asimilacion de diversos carbohidratos presentes en las heridas (Plaza et al. 2004). Estos compuestos, permiten a las levaduras establecerse y adaptarse al sustrato del hospedero, colonizando de manera eficiente las heridas (Smilanick et al. 2008; Tournas & Katsoudas 2005). Al respecto, Macarisin et al. (2010) y Nunes et al. (2001) mencionan que existen otros mecanismos que influyen en estos procesos que van desde la disponibilidad de espacio y nutrientes hasta la restriccion de sitios de infeccion. La aplicacion de la levadura D. hansenii, como agente de control biologico, puede ser una alternativa para sustituir o disminuir el uso de agroquimicos y otros desinfectantes sinteticos utilizados para el control poscosecha de G. citri-aurantii, agente causal de la pudricion acida en frutos de limon mexicano. Ademas, que esta levadura no representa un riesgo para la salud humana ni para el medio ambiente, al ser un componente natural del agroecosistema terrestre y marino (Ochoa & Vazquez-Juarez 2004).

[FIGURA 2 OMITIR]

[FIGURA 3 OMITIR]

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LG Hernandez-Montiel [correo], J Holguin-Pena, MG Lopez-Aburto, E Troyo-Dieguez

(LGHM) (JHP) (MGLP) (ETD) Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste. Mar Bermejo 195, Col. Playa Palo de Santa Rita. La Paz, Baja California Sur, 23090. lhernandez@cibnor.mx

Articulo recibido: 04 de diciembre de 2009, aceptado: 17 de agosto de 2011
Tabla 1. Incidencia de la pudricion acida en frutos de limon mexicano
(Citrus aurantifolia [Christm.] Swingle) inoculados con levaduras
antagonicas.

Table 1. Incidence of sour rot disease on Mexican lemon fruits
(Citrus aurantifolia [Christm.] Swingle) inoculated with antagonistic
yeasts.

Tratamiento                         Incidencia (%) (a)

                              7 DDI (b)    14 DDI    11 DDI

DhhBCS05                      3.1 (d) *    4.6 (d)   10.9 (b)
DhhBCS06                      4.6 (c)      7.8 (c)    9.3 (c)
LL1                           0.0 (e)      3.1 (e)    4.6 (d)
LL2                           0.0 (e)      1.5 (f)    3.1 (e)
Saccharomyces cerevisiae     10.0 (b)     41.5 (b)   96.2 (a)
Geotrichum citri-aurantii    14.0 (a)     53.1 (a)   96.8 (a)

(a) La incidencia se calculo con la formula: iT = (Fi[100])=T , donde:
Fi = numero de frutos infectados; T = total de frutos inoculados. Las
heridas fueron inoculadas con [10.sup.6] celulas [mL.sup.-1] de
levadura y [10.sup.4] artrosporas [mL.sup.-1]

(b) DDI: dias despues de la inoculacion.

* Letras diferentes en la misma columna significan diferencias
significativas entre las medias usando la prueba LSD (p < 0.05).
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Author:Hernandez-Montiel, L.G.; Holguin-Pena, J.; Lopez-Aburto, M.G.; Troyo-Dieguez, E.
Publication:Universidad y Ciencia
Date:Aug 1, 2011
Words:4184
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